Ciência Rural ISSN: Universidade Federal de Santa Maria Brasil
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- Maria das Graças de Sousa Esteves
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1 Ciênci Rurl ISSN: Universidde Federl de Snt Mri Brsil Arújo, Fio Fernndo de; Silv Veloso, João Flávio; Arújo Ferreir de, Ademir Sérgio Influênci de cillus sutilis n eclosão, orientção e infecção de heteroder glycines em soj Ciênci Rurl, vol. 32, núm. 2, mrço-ril, 22, pp Universidde Federl de Snt Mri Snt Mri, Brsil Disponível em: Como citr este rtigo Número completo Mis rtigos Home d revist no Redlyc Sistem de Informção Científic Rede de Revists Científics d Améric Ltin, Crie, Espnh e Portugl Projeto cdêmico sem fins lucrtivos desenvolvido no âmito d inicitiv Acesso Aerto
2 Receido pr pulicção em Aprovdo em Ciênci Rurl, Snt Mri, v.32, n.2, p , 22 ISSN INFLUÊNCIA DE BACILLUS SUBTILIS NA ECLOSÃO, ORIENTAÇÃO E INFECÇÃO DE HETERODERA GLYCINES EM SOJA INFLUENCE OF BACILLUS SUBTILIS ON THE HETERODERA GLYCINES ECLOSION, ORIENTATION AND INFECTION IN SOYBEAN Fáio Fernndo de Arújo 1 João Flávio Veloso Silv 2 Ademir Sérgio Ferreir de Arújo 3 RESUMO A utilizção de microrgnismos pr fins de controle iológico de doençs em plnts tem sido muito estudd no mundo. No cso do nemtóide de cisto d soj (Heteroder glycines), um ds principis doençs d soj, o controle iológico é de grnde importânci devido à usênci de controle químico eficiente. Pr se estudr o efeito de Bcilllus sutilis sore H. glycines, form conduzidos lguns experimentos de cs de vegetção e lortório. Nos trlhos de lortório, verificou-se, em câmr de eclosão, que presenç de B. sutilis reduz eclosão de ovos de H. glycines estimuldos com exsudtos de sementes de soj. Foi oservdo tmém que o trtmento de riz de soj com ctéri iniiu migrção de lrvs juvenis de H. glycines pr plnt em comprção à riz não trtd com ctéri. Nos ensios de cs de vegetção, utilizndo-se vsos com solo infestdos com ovos de H. glycines, oservou-se um redução de fêmes n riz de soj qundo o solo ou sementes form trtds previmente com formulção pó-molhável ou cld contendo B. sutilis, respectivmente. Com se nesses resultdos e sendo-se que H. glycines present dependênci de estímulo de exsudtos vegetis pr eclosão e orientção ds lrvs, pode-se firmr que B. sutilis interfere nesse estímulo prejudicndo o desenvolvimento do ciclo do nemtóide. Plvrs-chve: Heteroder glycines, Bcillus sutilis, soj. SUMMARY The utiliztion of microorgnisms for iologicl control of plnt diseses hs een studied in the world. In soyen cyst nemtode (Heteroder glycines), n importnt diseses in soyens, iologicl control strtegies re importnt tools mostly ecuse the lck of n efficient chemicl control. The effect of Bcillus sutilis on H. glycines ws studied on greenhouse nd lortory experiments. The presence of B. sutilis reduced the numer of ppered H. glycines eggs when under stimulus of soyen exudes. Also, tretment of soyen roots with B. sutilis inhiited the juvenile lrve of H. glycines migrtion towrds the soyen roots. In greenhouse experiments using soil infested with eggs of H. glycines, reduction in the numer of femles ws oserved in the soyen root when oth soil nd seeds were previously treted with either wettle powder or solution contining B. sutilis. Considering the results of this reserch, nd tht H. glycines depends on plnt exude for show up nd orienttion of lrve, it cn e ssumed tht B. sutilis might interfere in the nemtode life cicle. Key words: Heteroder glycines, Bcillus sutilis, soyen. INTRODUÇÃO Os nemtóides fitoprsits são responsáveis por grndes perds n produção grícol. Inúmeros microrgnismos do solo são conhecidos como prsits ou preddores de fitonemtóides (SHARMA & VIVALDI, 1999). A ção desses microrgnismos pode ser resultnte de efeito direto ou indireto trvés d interferênci em etps do ciclo vitl do ptógeno. Bctéris do 1 Engenheiro Agrônomo, Doutorndo em Proteção de Plnts, (UNESP/Botuctu), Professor do Curso de Agronomi, UNOESTE, Rodovi Rposo Tvres, km 572, , Presidente Prudente, SP. E-mil: rujoff@terr.com.r. Autor pr correspondênci. 2 Engenheiro Agrônomo, Doutor, EMBRAPA-CNPSo, CP 231, , Londrin, PR. 3 Engenheiro Agrônomo., Curso de Pós-Grdução em Microiologi Agrícol, ESALQ/USP, CP 96, 134-, Pircic, SP.
3 Ciênci Rurl, v. 32, n. 2, Arújo et l. gênero Bcillus, principlmente B. sutilis, lém de componentes d populção microin do solo, rizoplno e filoplno, presentm crcterístics trtivs pr os estudos de controle iológico de doençs de plnts (NORONHA et l., 1995). O potencil ntgônico de ctéris foi estuddo em vários trlhos de controle iológico de doençs em plnts (BETTIOL & KIMATI, 199; KREBS et l., 1993; SHARMA & GOMES, 1999). Microrgnismos rizosféricos, principlmente do gênero Bcillus, possuem um grnde potencil de controle iológico de nemtóides fitoptogênicos. NEIPP & BECKER (1999), vlindo tividde iocontroldor de isoldos de rizoctéris sore Heteroder schchtii, encontrrm estirpes de ctéris, incluindo Bcillus megterium, que reduzim infecção de nemtóides em eterr. Anteriormente, KLOEPPER et l. (1992) isolrm ctéris d rizosfer de plnts ntgonists à nemtóides e encontrrm espécies que exiim um ntgonismo Heteroder glycines e Meloidogyne incognit em soj, com predominânci de isoldos do gênero Bcillus. Outros estudos evidencirm o uso de ctéris como iocontroldors de Heteroder glycines em soj, (TIAN et l., 2 ; TIAN & RIGGS, 2). SIDDIQUI & MAHMOOD (1995) concluírm que plicção de três microrgnismos (Bcillus sutilis, Brdyrhizoium jponicum e Glomus fscicultum) resultou em umento d nodulção em feijão-gundu (Cjnus cjn) e redução d multiplicção de nemtóide (Heteroder cjni). O ojetivo deste trlho foi estudr interferênci de Bcillus sutilis em etps do ciclo de vid de Heteroder glycines, oservndo o efeito d ctéri no desenvolvimento do nemtóide pr infecção de rízes de soj. MATERIAL E MÉTODOS Estirpe de B. sutilis - O isoldo utilizdo nesse trlho foi estirpe AP-3 de Bcillus sutilis. Ess estirpe foi isold do filoplno de rroz, sendo crcterizd como de grnde potencil iniitório o desenvolvimento micelil de fungos fitoptogênicos (BETTIOL & KIMATI, 199). A ctéri foi multiplicd em meio de cultur Btt-dextrose (BD) durnte sete dis 25 o C, so gitção constnte de 13rpm. Após esse período cld, contendo ctéri, foi utilizd diretmente nos experimentos em concentrção finl de 2,. 1 8 céluls/m" determind pel técnic de número mis provável (NMP) em plcs. Pr formulção do Pó Molhável (PM) cld foi centrifugd (5rpm) e o precipitdo misturdo culinit e surfctntes com posterior secgem em equipmento spry-drier pr concentrção finl de 2,.1 8 céluls/g do produto. Teste de iniição de desenvolvimento de Heteroder glycines n rizosfer - Form utilizdos vsos plásticos contendo 1,kg de mistur rei:solo (1:1v/v). Os vsos form condiciondos em cs de vegetção n qul foi conduzido o experimento. Sementes de soj (Glycine mx) cv. BR-37 form trtds com formulção PM contendo B. sutilis ns dosgens de 1g e 5g pr 5kg de semente correspondendo, respectivmente, à concentrção de 1,.1 6 e 5,.1 5 céluls/semente, seguindo-se semedur nos vsos (um semente/vso). Outro trtmento foi conduzido com dição d cld cterin diretmente no solo 3 minutos ntes d semedur. Nesse cso, foi determind um concentrção em torno de 1,.1 8 céluls/g de solo. Após onze dis d semedur form introduzidos ovos de nemtóide (Heteroder glycines), n concentrção de 4. ovos/vso. Os ovos form diciondos trvés de um orifício com 1cm de diâmetro no solo distnte 2cm d hste d plnt de soj. Cd trtmento foi composto por seis repetições. Além dos vsos com os trtmentos, form conduzidos outros vsos pr monitormento d infecção pelo nemtóide, sendo considerdos trtmentos controle. Após 62 dis, foi relizd colet do experimento sendo vlido o desenvolvimento ds plnts, presenç de cistos de nemtóide n rizosfer e populção de Bcillus n rizosfer. O solo derido às rízes foi coletdo e pós secgem (45 o C), form retirds mostrs de 1g de solo seco pr diluição em 1m" de águ esterilizd. Após diluições sucessivs ( ), o mteril foi sumetido choque térmico (7 o C/1 minutos) visndo selecionr s ctéris formdors de esporos. Ds diluições 1-4 e 1-5, foi retirdo,1m" e foi esplhdo em plc de Petri contendo meio de cultivo BDA. As colônis formds form contds e crcterizds como pertencentes o gênero Bcillus, de cordo com metodologi descrit por LI & ALEXANDER (1988). A prtir dess vlição, foi determind concentrção de Bcillus spp. em cd trtmento. Teste de eclosão - Exsudtos de sementes de soj form otidos conforme metodologi descrit por NISHI (1995): 1g de sementes de soj cv. ( BR-37 ) form desinfectdos superficilmente com hipoclorito de sódio e diciondos em recipiente com 1m" de águ deionizd estéril. Em seguid o mteril foi incudo 25 o C, so
4 Ciênci Rurl, v. 32, n. 2, 22. Influênci de Bcillus sutilis n eclosão, orientção e infecção de Heteroder glycines em soj. 199 gitção constnte e usênci de luz. As sementes form removids pós 24 hors, e solução contendo os exsudtos foi esterilizd por filtrção trvés de filtro Millipore,45µm. A solução que continh os exsudtos foi diluíd 1x em águ estéril, sendo utilizd posteriormente pr estimulr eclosão de lrvs jovens de H. glycines. Câmrs plástics medindo 1x1x3cm form montds pr vlir eclosão de nemtóides trvés d inserção de peneir (1 mesh), coert com ppel sorvente, dentro d câmr. No fundo d câmr foi diciond solução que continh os exsudtos de soj té corir totlmente o ppel sorvente sore peneir. Sore o ppel foi diciondo um suspensão com 8 ovos de H. glycines. Após sete dis, o número de juvenis eclodidos n solução contendo os exsudtos foi vlido, sendo os mesmos em seguid descrtdos. Os ovos restntes form novmente incudos n câmr, sendo relizd mesm vlição pós oito dis. Influênci de B. sutilis sore eclosão H. glycines- Form conduzidos três ensios pr vlir o efeito de B. sutilis sore eclosão de H. glycines. No primeiro ensio dicionrm-se 1m" de cld contendo B. sutilis n solução finl com exsudtos de soj (diluídos 1X conforme citdo nteriormente) estelecendo-se um concentrção de 1,.1 7 céluls/m". Em seguid, est solução contendo ctéri foi colocd n câmr de eclosão descrit cim; metodologi tmém foi igul à do experimento nterior. No segundo ensio, cld com B. sutilis foi centrifugd (45rpm/2min.), pr seprr s céluls do sorendnte visndo o trtmento d solução contendo os exsudtos e estelecendo-se o mesmo procedimento nterior. No último ensio, 9m" d solução de exsudtos foi misturd com 1m" de cld contendo em torno de 1 8 céluls de B. sutilis/m". Após 24 hors ctéri foi removid por centrifugção (45rpm/2min.) e o sorendnte contendo os exsudtos foi utilizdo n câmr de eclosão. Todos os ensios form conduzidos com qutro repetições. Teste de trção- Sementes de soj form desinfectds e colocds pr germinr em câmr gerox. Após 72h s rízes ds plântuls form imerss em suspensão contendo 5,. 1 8 céluls de B. sutilis/m". Aproximdmente,1m" d suspensão deriu o sistem rdiculr d plântul. As mesms % de juvenis form plntds em cix crílic (9,x2,x1,5cm ) contendo rei fin. O nemtóide foi diciondo n form de juvenis ou ovos no ldo oposto à plnt, distnte 6,cm trvés de orifício n rei. Os locos de rei form umedecidos com 4,m" de águ destild e deixdos em lortório, so tempertur de 28 o C, durnte dez dis. Os locos de rei form seprdos em seções de 1,cm com uxílio de um esclpelo. O número de juvenis por seção foi determindo seprndo-se os nemtóides d rei por flutução e decntção. A vlição do experimento, no qul se utilizrm juvenis de H. glycines foi relizd com sete dis, enqunto no experimento em que se utilizrm ovos, vlição foi relizd com doze dis de incução. O delinemento experimentl utilizdo foi inteirmente csulizdo com qutro repetições e utilizou-se o teste de Tukey pr comprção de médis dos trtmentos. RESULTADOS E DISCUSSÃO A trção de Bcillus por exsudtos rdiculres tem sido estudd n espermosfer (FUKUI et l., 1994); n rizosfer est trção pode estr relciond com produção de hormônios por estirpes de Bcillus (ARAÚJO, 1995). Bcillus sutilis é um gente eficiente de controle iológico sendo utilizdo freqüentemente no controle de fitoptógenos de solo, sendo esse efeito devido, principlmente, à produção de ntiióticos (MATSUNO et l., 1992). Esse mecnismo desenvolvido n rizosfer influenci outros hitntes de solo de form positiv ou negtiv. ARAÚJO (1995) concluiu que o trtmento de semente de soj com Bcillus spp. junto o Brdyrhizoium jponicum teve efeitos enéficos pr nodulção e desenvolvimento d plnt; esse Controle B. sutilis Cld Céluls Prétrtmento(24h) Figur 1 - Influênci do trtmento de exsudtos de soj com Bcillus sutilis n eclosão de H. glycines pós quinze dis. Coluns com letrs diferentes são significtivs pelo teste de Tukey.
5 Ciênci Rurl, v. 32, n. 2, Arújo et l. mesmo trtmento reduziu incidênci de fungos ns sementes. A cld contendo B. sutilis reduziu significtivmente eclosão de juvenis de H. glycines in vitro comprndo-se com exsudtos não trtdos com ctéri (Figur 1). O trtmento em que se utilizou seprdmente s céluls de B. sutilis reduziu eclosão de H. glycines, emor num ptmr inferior à utilizção d cld rut. O prétrtmento dos exsudtos por 24 hors com B. sutilis não foi suficiente pr reduzir, significtivmente, eclosão de juvenis em comprção o controle. A interferênci no processo estimultório pr eclosão de juvenis de Heteroder glycines foi o efeito mis considerável encontrdo com ctéri testd nesse trlho. Esse mesmo efeito ssocido à redução de penetrcão de H. schchtii foi encontrdo trtndo-se eterr com rizoctéris (OOSTENDORP & SIKORA, 199). O mecnismo que interfere no estímulo à eclosão deve estr relciondo metólitos produzidos no desenvolvimento d ctéri, pois utilizção de céluls seprdmente não proporcionou mesm redução encontrd qundo do uso d cld com ctéri. Bergmnn & Vn Duuren (1959) citdos por OOSTENDORP & SIKORA (199) oservrm um complet iniição d eclosão de H. schchtii por filtrdos de culturs cterins. Por outro ldo, o contto direto d cld (juvenis/secão) 12 1 contendo B. sutilis com juvenis de H. glycines recém-eclodidos, não ocsionou redução significtiv d populção de nemtóide pós sete dis de incução. A migrção de H. glycines pr s rízes de soj foi influencid pel presenç de B. sutilis. Os juvenis migrrm té 4cm de distânci do ponto CONTROLE BACILLUS -2cm -1cm 1cm 2cm 3cm 4cm Distânci de migrção Figur 2 - Influênci do trtmento de riz de soj com Bcillus sutilis n orientção de juvenis de Heteroder glycines pr s rízes. Avlição relizd pós sete dis. Diferençs significtivs do controle de cordo com o teste de Tukey. Médis de qutro repeticões. (Juvenis/seção) inicil té plnt. A miori de juvenis migrou em médi 2cm, sendo que prte desses juvenis tmém migrrm no sentido oposto à plnt. A presenç de B. sutilis fetou orientção do nemtóide reduzindo migrção em direção riz de soj tnto no experimento que utilizou juvenis qunto no que utilizou ovos de H. glycines (Figurs 2 e 3). CONTROLE BACILLUS -2 cm -1 cm 1 cm 2cm 3 cm 4cm Distânci de migrção Figur 3 - Influênci do trtmento de riz de soj com Bcillus n orientção de juvenis de Heteroder glycines pr s rízes. Avlição relizd pós 12 dis do plntio. Vlores não diferirm significtivmente trvés do teste de Tukey. Médis de qutro repeticões.
6 Ciênci Rurl, v. 32, n. 2, 22. Influênci de Bcillus sutilis n eclosão, orientção e infecção de Heteroder glycines em soj. 21 O efeito de B. sutilis n migrção de H. glycines revelou que interferênci n orientção provocou dispersão dos juvenis mis desordendmente do que nos trtmentos que não receerm ctéri. Este resultdo pode ser interpretdo como um degrdção cterin dos componentes dos exsudtos que estimulm migrção dos juvenis recém eclodidos. A redução d presenç de cistos n rizosfer de soj trtd com B. sutilis, em cs de vegetção, pode ter sido devido interferêncis nos processos de eclosão e orientção de juvenis de H. glycines. A hipótese de redução n penetrção do nemtóide ns rízes pode ser esclrecid como hilidde d ctéri envolver-se ou ligr-se às lectins de superfície, que neste cso pode ser mínim devido à ctéri ser grm-positiv. Em solo pusterizdo, rizoctéris reduzirm infecção por nemtóide, vrindo de 45 68% em váris culturs (SIKORA, 1988). Esse mesmo utor cit que o efeito ds rizoctéris está relciondo com eclosão de juvenis ou eficáci de feromônios pr trção dos mchos. Os resultdos encontrdos com o trtmento ds sementes de soj com Bcillus sutilis demonstrrm ter hvido um redução, significtiv, em cerc de 7%, d presenç de cistos de nemtóides viáveis ns rízes ds plnts, qundo se trtrm s sementes com formulção PM n dosgem 1g/5kg de semente. No cso d dição % de cistos n riz 12 Controle 1 Cld-solo PM 5-semente PM 1-semente diret de B. sutilis no solo (conc. inicil de 1,.1 7 cels./g de solo), redução d presenç de cistos foi mior em cerc de 8% de controle (Figur 4). A colonizção e distriuição uniforme ds ctéris n rizosfer é importnte pr eficiênci no controle ds infecções por nemtóides. A concentrção inicil do iocontroldor ser introduzido tem de grntir populção suficiente pr o nível de controle esperdo durnte o ciclo d cultur. O número de uniddes formdors de colônis no inóculo que tulmente é plicdo vi semente tem sido demonstrdo como de extrem importânci pr se determinr o nível de tividde ntgônic (RACKE & SIKORA, 1992). N nálise d populção de Bcillus spp. n rizosfer, pós colet do experimento, foi encontrdo colonizção desss ctéris n ordem de 7,.1 6 cels./g no trtmento que receeu B. sutilis no solo. Colonizções inferiores form encontrds no trtmento que receeu dosgem 5g d formulção/5kg de sementes e no trtmento controle, esses dois trtmentos expressndo colonizção d ordem de 1 4 céls/g de solo (Figur 5). Como não form utilizdos mrcdores genéticos pr identificção d estirpe de B. sutilis usd no solo, não se pode confirmr se s colônis detectds n vlição erm dess estirpe, contudo morfologi em ágr e visulizção ds céluls em microscópio permite identificr estirpe de B. sutilis utilizd TRATAMENTOS Figur 4 - Influênci de B. sutilis plicdo em trtmento de solo ou de semente n incidênci de cistos de H. glycines n rizosfer de soj, em plnts com 62 dis de idde. Coluns com mesm letr não diferem esttisticmente pelo teste de Tukey.
7 Ciênci Rurl, v. 32, n. 2, Arújo et l. Neste trlho, não foi determind populção finl d estirpe testd de B. sutilis, especificmente, devido o não emprego de mrcdores. Entretnto, pel semelhnç ds colônis detectds n populção com d referid estirpe, lém d populção reduzid de Bcillus spp. no trtmento controle, pode-se firmr que miori ds colônis detectds foi de B. sutilis utilizd no inóculo inicil. Est firmção é reforçd pelo fto de que existiu redução significtiv d infecção por H. glycines ns plnts trtds com B. sutilis. Os resultdos encontrdos neste trlho reforçm tese de que o controle iológico de nemtóides em plnts trvés de rizoctéris não sej devido um efeito direto do iocontroldor sore o nemtóide. A interferênci em lgum estádio do ciclo de vid do nemtóide pode ser explicção mis coerente pr o controle encontrdo nos ioensios com rizoctéris. Ess interferênci pode estr relciond com ftores químicos ou metólicos envolvidos n interção de diversos microrgnismos de solos. AGRADECIMENTOS Este trlho foi finncido prcilmente pel Turfl Ind.e Com. Ltd (Curiti, PR). REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ARAÚJO, F.F. Efeito de Bcillus spp e seus metólitos n competitividde e n nodulção d soj (Glycine mx [L.] Merrill) por Brdyrhizoium spp. Londrin, p. Dissertção (Mestrdo em Microiologi) - Universidde Estdul de Londrin, BETTIOL, W., KIMATI, H. Efeito de Bcillus sutilis sore Pyriculri oryze gente cusl de ruzone do rroz. Pesquis Agropecuári Brsileir, v.25, p , 199. FUKUI, R., POINAR, E.I., BAUER, P.H., et l. Sptil coloniztion ptterns nd interction of cteri on inoculted sugr eet seed. Phytopthology, v.84, p , KLOEPPER, J.W., RODRIGUEZKABANA, R., MCINROY, J.A. et l. Rhizosphere cteri ntgonist to soyen cyst (Heteroder glycines) nd root-knot (Meloidogyne incognit) nemtodes identifiction y ftty-cid nlysis nd frequency of iologicl control ctivity. Plnt nd Soil, v.139, n.1, p.75-84, KREBS, B., JUNGE, H., OCKHARDT, A., et l. Bcillus sutilis: n effective iocontrol gent. Pesticides Sciences, v.37, p , log de céluls/g solo Controle Cld-solo PM 5-semente PM 1-semente Figur 5 - Colonizção d rizosfer de soj por Bcillus spp., em plnts inoculds com ovos de H. glycines. Avlição pós 62 dis de plntio. Experimento conduzido em cs de vegetção. LI, D.M., ALEXANDER, M. Co-inocultion with ntiioticproducing cteri to increse coloniztion nd nodultion y rhizoi. Plnt nd Soil, v.18, p , MATSUNO, Y., ANO, T., SHODA, M. Cloning of gene responsile for the specific production of n ntifungl ntiiotic iturin with n-c 16 -β-mino cid residue. Journl of Generl nd Applied Microiology, v.38, p.55-59, NEIPP, P.W., BECKER, J.O. Evlution of iocontrol ctivity of rhizocteri from Bet vulgris ginst Heteroder schchtii. Journl of Nemtology, v.31, n.1, p.54-61, NISHI, C.Y.M. Infecção, competitividde e eficiênci d fixção iológic do nitrogênio em soj (Glycine mx [L.] Merrill) inoculd com s estirpes de Brdyrhizoium SEMIA 566, SEMIA 586, SEMIA 579 e SEMIA 58. Londrin, p. Dissertção (Mestrdo em Microiologi) - Universidde Estdul de Londrin, NORONHA, M.A., MICHEREFF, S.J., MARIANO, R.L.R. Efeito do trtmento de sementes de cupi com Bcillus sutilis no controle de Rhizoctoni solni. Fitoptologi Brsileir, v.2, n.2, p , OOSTENDORP, M., SIKORA, R.A. In vitro interreltionships etween rhizosphere cteri nd Heteroder schchtii. Revue Némtol. v.13, p , 199. RACKE, J., SIKORA, R.A. Isoltion, formultion nd ntgonistic ctivity of rhizocteri towrd the potto cyst nemtode Glooder pllid. Soil Biol Biochem, v.24, p , SIDDIQUI, Z.A., MAHMOOD, I. Biologicl control of Heteroder cjni nd Fusrium udum y Bcillus sutilis, Brdyrhizoium jponicum nd Glomus fscicultum on pigeonpe. Fundm. Appl. Nemtol, v.18, p , SHARMA, R. D., GOMES, A. C. Controle iológico de Meloidogyne renri com Pusteri penetrns. Nemtologi Brsileir, v.23, n.1, p.47-52, 1999.
8 Influênci de Bcillus sutilis n eclosão, orientção e infecção de Heteroder glycines em soj. 23 SHARMA, R.D., VIVALDI, L.J. Controle de Meloidogyne jvnic com Pusteri penetrns. Pesquis Agropecuári Brsileir, v.34, n.11, p , SIKORA, R.A. Interreltionship etween plnt helth promoting rhizocteri, plnt prsitic nemtodes nd soil microorgnisms. Med Fc Lndouww Rijksuniv Gent, v.53, n.2, p , TIAN, H.L., RIGGS, R.D., CRIPPEN, D.L. Control of soyen cyst nemtode y chitinolytic cteri with chitin sustrte. Journl of Nemtology, v.32, n.4, p , 2. TIAN, H.L., RIGGS, R.D. Effects of rhizocteri on soyen cyst nemtode, Heteroder glycines. Journl of Nemtology, v.32, n.4, p , 2. Ciênci Rurl, v. 32, n. 2, 22.
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