UNIVERSIDADE PRESBITERIANA MACKENZIE CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS MAÍSA ASSANO MATUOKA

Transcrição

1 UNIVERSIDADE PRESBITERIANA MACKENZIE CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS MAÍSA ASSANO MATUOKA INFLUÊNCIA DO MICROHÁBITAT NA TAXA DE PREDAÇÃO EM POPULAÇÕES DE Bothrops jararaca (WIED, 1824) SÃO PAULO- SP 2014

2 MAÍSA ASSANO MATUOKA INFLUÊNCIA DO MICROHÁBITAT NA TAXA DE PREDAÇÃO EM POPULAÇÕES DE Bothrops jararaca (WIED, 1824) Trabalho de Conclusão de Curso (TCC) apresentado ao Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, da Universidade Presbiteriana Mackenzie como parte dos requisitos exigidos para a conclusão do Curso de Ciências Biológicas. Orientadora de Iniciação Científica: Me. Karina Rodrigues da Silva Banci Orientadora de TCC: Prof.ª Dra. Paola Lupianhes Dall Occo São Paulo - SP 2014

3 Agradecimentos À Universidade Presbiteriana Mackenzie, principalmente ao Centro de Ciências Biológicas e da Saúde, incluindo os professores, que tornaram real o meu desejo de ser bióloga. À minha professora e orientadora Paola Lupianhes Dall Occo, por ser divertida e atenciosa, e principalmente por ter me aceitado como aluna em seu laboratório tão requisitado, por me apoiar e ajudar em todas as escolhas que fiz. Agradeço tanto pelos encontros para fins acadêmicos quanto pelos almoços descontraídos. Aos amigos da sala: Bã, Cags, Deds, Fêga, Geli, Luba, Mascela, Mayra, Samira, Silvs, Thalito e Renas por fazerem desse curso uma experiência tão boa. Por todas as saídas, tanto a campo quanto a shoppings e restaurantes, por todos os amigos secretos, churrascos e comemorações em geral. Obrigada por me mostrar que até assistindo às aulas, estudando e fazendo trabalhos é possível dar risada e ser produtivo ao mesmo tempo. Aos integrantes do Laboratório de Ecologia e Evolução (LEEV) do Instituto Butantan por me acolherem de braços abertos. Agradeço primeiramente à Karina e à Natália que me aceitaram como estagiária e me deram a oportunidade de desenvolver projetos, ao Lucas por me levar ao campo e me auxiliar no projeto. Aos companheiros de sala Cristian e Paulo, que junto com os alunos FUNDAP fizeram desse estágio uma ótima oportunidade para aprender, trabalhar e me divertir. Aos meus amigos do softball, por mostrar mais uma vez que grandes amizades se mantêm apesar da distância, e do tempo. Especialmente aos times Coopercotia, Tóis e Mackenzie, por proporcionar pausas nos estudos aos fins de semana com tantas risadas e companheirismo.

4 E principalmente a família, por possibilitar tudo o que descrevi acima, obrigada pelo amor, carinho, compreensão, ensinamentos e por ser exatamente quem vocês são. Obrigada por fazerem parte da minha vida. Celina e Valter, meus pais, obrigada pelo apoio sempre, por acreditar em mim, por me servirem como base pra tudo e por sempre estar ao meu lado não importando a situação. Julia, obrigada por ser essa irmã tão companheira, é com você que eu posso contar em todas as situações, sejam engraçadas, tristes e até mesmo as vergonhosas. Quem imaginou que chegaria o momento em que rimos mais do que brigamos? Tifany, obrigada por me mostrar o que é companheirismo e por ser tão especial, por estar pronta a qualquer hora para brincar e bagunçar ou apenas para ficar do meu lado quando mais preciso. Nunca esquecerei o dia que você entrou em nossas vidas, foi o momento mais feliz da minha. Mariko e Kissey, meus avós, obrigada por serem meus segundos pais, vocês me ajudaram a ser quem eu sou, fizeram de mim uma pessoa muito melhor, tenho apenas as lembranças mais alegres e carinhosas de nossa convivência.

5 Resumo As serpentes consistem em um grupo diverso, que tem como predadores animais de vários grupos, sendo os mais significativos as aves e os mamíferos. Estudos relacionados à predação sobre estes animais na natureza são escassos, devido, principalmente, à dificuldade de encontrá-los em seus hábitats naturais. Por este motivo, têm sido realizados em menor escala, quando comparados a outros aspectos ecológicos, como reprodução, defesa e dieta. Além disso, os estudos existentes de predação estão relacionados à padrões e colorações ou aspectos como o formato da cabeça, porém nenhum compara os microhábitats ocupados por esses animais. Isso se aplica também à espécie Bothrops jararaca, uma das serpentes mais comuns no Brasil, de hábito semi-arborícola e noturna, e de ampla distribuição na Mata Atlântica, que possui importância médica devido ao seu potente veneno. Uma maneira de contornar esta baixa frequência de encontros, é o uso de réplicas de serpentes feitas com massa de modelar, que podem registrar marcas de ataque, que podem serem distinguidas como tendo sido feitas por mamíferos ou aves, e que têm a vantagem de poderem ser usadas em larga escala. Utilizando este método, o presente trabalho teve como objetivo comparar as taxas de predação sobre réplicas de Bothrops jararaca colocadas nas árvores e no chão. O estudo foi feito em setembro e outubro nos Parques Estaduais Fontes do Ipiranga e da Cantareira e as coletas de dados revelaram ataques desferidos tanto por aves quanto por mamíferos. Porém, não houve diferença significativa nas taxas de predação sobre os diferentes microhábitats. Assim a hipótese inicial de que as réplicas colocadas em árvores sofreriam uma maior quantidade de ataques não foi confirmada, indicando ausência de influência dos microhábitats sobre a taxa de predação de Bothrops jararaca. Porém, uma vez que consiste em um estudo pioneiro, outras pesquisas com este mesmo enfoque devem ser feitas, para que a ecologia das serpentes seja melhor compreendida. Palavras-chave: serpentes, Bothrops jararaca, predação, réplicas, microhábitat

6 Abstract Snakes consist of a diverse group, with predators from several groups, among which birds and mammals are the most significant ones. Studies related to predation on these animals in nature are scarce, due, mainly, to the difficulty on finding them in their natural habitats. For this reason, studies concerning this aspect are fewer than those about other ecological aspects such as reproduction, defense and diet. Also, the existing studies of predations were made related to patterns and colorations or aspects like head shape, no one compares the microhabitats occupied by these animals. It can also be applied to one of the most common species in Brazil, Bothrops jararaca, a semi-arboreal and nocturnal snake, characteristic of the Atlantic Forest, that has medical relevance due to its potent venom. A manner to circumvent this low frequency of enconters is to use snakes replicas made with plasticine, which may register the predation imprints, allowing to identify if they were made by mammals or birds, and they have the great advantage of their use in large scale. Employing this method, the present work had the aim of comparing the predation rates upon Bothrops jararaca replicas set on trees or on the ground. The study was conducted in September and October in the State Parks Fontes do Ipiranga and Cantareira and the collection of data revealed attacks made both by birds and mammals. Nevertheless, there was no significant difference on the predation rates according to the microhabitat. Therefore the initial hypothesis that the replicas placed on trees would suffer a larger amount of attacks wasn t confirmed, indicating absence of microhabitats influence on the predation rate on Bothrops jararaca. However, once the study is pioneer, other researches must be done with this same approach about the ecology of snakes to be better understood. Keywords: snakes, Bothrops jararaca, predation, plasticine replicas, microhabitat

7 Sumário 1. Introdução Material e Métodos Áreas de estudo Coleta de dados Análise de dados Resultados Discussão Conclusão Referências Bibliográficas... 19

8 1 1. Introdução As serpentes constituem um grupo diverso, principalmente no continente Sul Americano. No Brasil, são registradas cerca de 386 espécies, pertencentes a 10 famílias (BÉRNILS; COSTA, 2012) que se diferenciam entre si tanto em relação à morfologia, como dentição, tamanho e coloração, quanto em relação à ecologia, como alimentação, reprodução, uso e ocupação de hábitat (MARQUES et al., 2001). A história natural de serpentes tem sido amplamente estudada (MARQUES, 1996; BERNARDE et al., 2000; MARQUES et al., 2001; PEARSON et al., 2002; BIZERRA et al., 2005; HARTMANN; MARQUES, 2005; SAWAYA et al., 2008; BARBO et al., 2011), devido ao seu papel na biologia evolutiva e conservação (GREENE; LOSOS, 1988). Porém, apesar da predação sobre esses animais ser um aspecto importante, uma vez que atua como agente seletivo, este tem sido relativamente pouco estudado na região tropical, principalmente no que se refere a eventos observados na natureza (SAZIMA, 1992; BRODIE III, 1993; MAITLAND, 2003; MARTINS et al., 2008; GUIMARÃES; SAWAYA, 2011). As serpentes são eventualmente predadas por invertebrados, peixes, anfíbios e por outras serpentes e raramente por crocodilianos, tartarugas e lagartos, além de aves e mamíferos, sendo classificados em predadores ocasionais ou especializados (SAZIMA, 1992; MARQUES; PUORTO, 1994; GREENE, 1997; HEITHAUS, 2001; MAITLAND, 2003; DUVAL et al., 2006; JANCOWSKI; ORCHARD, 2013). Mamíferos e aves são os mais importantes predadores de répteis, grupo onde estão inseridas as serpentes. Por possuírem altas taxas metabólicas e demandas energéticas diárias elevadas, apresentam altas taxas predatórias e de consumo, que podem impactar em maiores proporções as populações deste grupo de presas quando comparados aos predadores ectotérmicos (GREENE, 1988, 1997). Em compensação, diversas táticas de defesa auxiliam na proteção desses organismos contra seus predadores, sendo divididas em defesa primária e secundária. A defesa primária ocorre independentemente da presença do predador e tem como função diminuir as chances desse encontro como é o caso do

9 2 aposematismo e do caráter críptico. Já a defesa secundária ocorre durante o encontro com o predador e tem como função aumentar as chances de sobrevivência do organismo (EDMUNDS, 1974). A coloração e padrões de manchas ou desenhos de diversas espécies de serpentes podem ter caráter críptico, auxiliando na camuflagem (WÜSTER et al., 2004; STEVENS; MERILAITA, 2009) ou chamativo, possuindo função aposemática, atuando como um sinal de aviso, que pode diminuir ou evitar a predação (BRODIE III, 1993; MARTINS et al., 2008; VALKONEN et al., 2011a). O padrão de coloração do gênero Bothrops é altamente críptico, tornando bastante difícil o encontro destes animais na natureza. Até mesmo por este motivo, este gênero é o maior responsável por acidentes ofídicos em território brasileiro (FRANÇA; MÁLAQUE, 2009). Em relação às táticas de defesa secundária, estas variam desde fuga, vibração caudal e achatamento do corpo até elevação da cabeça e bote, auxiliando na proteção desses organismos contra seus predadores (ARAÚJO; MARTINS, 2006; MARTINS et al., 2008). Esse extensivo repertório defensivo está relacionado aos diversos ambientes que ocupam, e, consequentemente, aos diferentes tipos de predadores aos quais estão sujeitas (GREENE, 1988). Estudos de Martins et al. (2008) se basearam nos comportamentos defensivos e nos padrões de cores de colubrídeos da Amazônia e concluíram que serpentes arborícolas e diurnas possuem mais comportamentos defensivos do que as terrestres e noturnas por estarem sujeitas a uma maior variedade de predadores. Porém, a taxa de encontro de serpentes na natureza é, de maneira geral, bastante reduzida, o que dificulta o estudo sobre predação baseado em eventos naturais. Portanto a avaliação da taxa de predação pode ser feita por meio do uso de réplicas de serpentes confeccionadas com massa de modelar, que são expostas na natureza e registram possíveis ataques de predadores, a partir das marcas de dentes ou bicos. A utilização dos modelos tem a vantagem, ainda, de permitir a utilização de um grande número de réplicas (BRODIE III, 1993; NISKANEN; MAPPES, 2005; VALKONEN et al., 2011b).

10 3 A grande maioria dos estudos realizados que utilizaram essa técnica teve como objetivo comparar as taxas de predação sobre diferentes colorações e padrões, principalmente relacionados ao mimetismo, ou sobre determinados aspectos morfológicos, como o formato da cabeça (BRODIE III, 1993; WÜSTER et al., 2004; NISKANEN; MAPPES, 2005; VALKONEN et al., 2011a, b; DELL AGLIO et al., 2012). Porém, não há na literatura estudos que avaliem as taxas de predação em diferentes microhábitats ocupados por esses animais. Esse fato se aplica também a viperídeos, incluindo a espécie Bothrops jararaca (GUIMARÃES; SAWAYA, 2011). Bothrops jararaca (Wied, 1824) pertence à família Viperidae, subfamília Crotalinae (BÉRNILS; COSTA, 2012). Apresenta polimorfismos com coloração que varia de tons marrons claros a escuros e é marcada pela presença de manchas no corpo (Figura 1), que podem variar de posição e tamanho, podendo adquirir formato de V a trapezoidal (SAZIMA, 1988). Figura 1: Indivíduo adulto Bothrops jararaca. Fonte: BATISTA, 2014.

11 4 É uma espécie semi-arborícola, pois caça predominantemente no chão e se abriga tanto no chão quanto sobre a vegetação (MARTINS et al., 2002; MARQUES; SAZIMA, 2009; ARAÚJO; MARTINS, 2006). Tem como ambiente característico a Mata Atlântica, podendo ocupar também locais degradados próximos a vegetações, ou mesmo áreas urbanas que possuam floresta remanescente, como campos de cultivo e parques. Possui atividade predominantemente noturna, sendo mais ativa durante a estação quente e chuvosa que ocorre entre outubro e março. (SAZIMA, 1992; MARQUES et al., 2001; MARTINS et al., 2001, 2002; ARAÚJO; MARTINS, 2006; HARTMANN et al., 2009). Os indivíduos juvenis se alimentam principalmente de anuros, e os adultos, de mamíferos, especialmente de roedores, evidenciando uma mudança ontogenética na dieta dessa espécie (SAZIMA, 1992; MARTINS et al., 2002; HARTMANN et al., 2003). Sua distribuição se dá através de três países: Argentina, Paraguai e Brasil. No último, se estende do sul da Bahia até o Rio Grande do Sul (Figura 2), sendo mais comum na região sudeste (CAMPBELL; LAMAR, 1989; MELGAREJO, 2009). No município de São Paulo, através de um levantamento feito pelos registros de recepção de animais no Instituto Butantan, foi considerada uma das três espécies mais comuns, ao lado de Oxyrhopus guibei e Sibynomorphus mikanii (Figura 3), e está presente nas zonas Norte, Sul, Leste e Oeste (BARBO, 2008). Também está presente em parques estaduais como o Parque Estadual Fontes do Ipiranga e o Parque Estadual da Cantareira, ambos importantes na preservação desta e de outras espécies, por representarem Unidades de Conservação, atuando na manutenção de seus hábitats e, consequentemente, de suas populações (BARBO, 2008; MINISTÉRIO DO MEIO AMBIENTE, 2014).

12 5 Figura 2: Distribuição de Bothrops jararaca no Brasil. Fonte: MELGAREJO, Figura 3: Distribuição das três espécies de serpentes dominantes na cidade de São Paulo, recebidas pelo Instituto Butantan entre 2003 e Fonte: BARBO, 2008.

13 6 Assim como todas as serpentes, B. jararaca apresenta papel fundamental no ecossistema, atuando tanto como presa, quanto predadora de outros animais. Portanto auxiliam na manutenção do equilíbrio da cadeia trófica e podem agir também no controle populacional de roedores, que são favorecidos pela geração de lixo doméstico nas áreas urbanas, sendo considerados pragas (MARQUES et al., 2001; MARTINS; MOLINA, 2008). Possui ainda importância médica, sendo apontada como maior causadora de acidentes ofídicos brasileiros dentro de um período de cem anos, graças à sua abundância e ampla distribuição (BOCHNER; STRUCHINER, 2003). Além disso, seu veneno é utilizado na fabricação de medicamentos, conferindo à espécie potencial farmacêutico e socioeconômico (MARTINS; MOLINA, 2008). Todas essas características são fatores a serem considerados para se conservar a espécie, sendo adicionadas ao motivo essencial de manutenção de biodiversidade. Sendo assim, o estudo teve como intuito comparar as taxas de predação entre os microhábitats terrestre e arbóreo utilizando como modelo a espécie Bothrops jararaca, que é semi-arborícola, nos Parques Estaduais Fontes do Ipiranga e Cantareira. Além disso, pretende-se investigar se a conclusão de Martins et al. (2008) de que as serpentes arborícolas estão sujeitas a uma maior variedade de predadores é corroborada por esse estudo e por essa espécie, ou seja, se as réplicas de Bothrops jararaca colocadas em árvores sofreriam maior predação em comparação às réplicas colocadas no chão. Desta forma o estudo contribui para um maior entendimento sobre a ecologia da espécie, mais precisamente nesses dois parques, que constituem importantes Unidades de Conservação.

14 7 2. Material e Métodos 2.1. Áreas de estudo O estudo foi conduzido em duas localidades: Parque Estadual das Fontes do Ipiranga e Parque Estadual da Cantareira. O Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, localizado na região sudeste do município de São Paulo, apresenta vegetação característica de Floresta Ombrófila Densa de Encosta Atlântica e clima do tipo úmido mesotérmico (ECOPEFI, 2008; INSTITUTO DE BOTÂNICA, 2014). Também conhecido como Parque do Estado e Parque da Água Funda, possui cerca de 540ha abrangendo o Jardim Botânico e a Fundação Parque Zoológico de São Paulo, entre outras instituições (CONDEPEFI, 2014). O Parque Estadual da Cantareira, por sua vez, possui cerca de 7.900ha, e compreende parte dos municípios de São Paulo, Mairiporã, Caieiras e Guarulhos, sendo gerido através da divisão da área em quatro núcleos: Águas Claras, Engordador, Pedra Grande e Cabuçú. A região é caracterizada por clima mesotérmico, com verão chuvoso e inverno seco, e a principal formação vegetacional é a Floresta Ombrófila Densa Montana (FUNDAÇÃO FLORESTAL, 2009) Coleta de dados Os experimentos foram conduzidos de setembro a outubro de 2014, sendo realizadas três amostragens em cada uma das áreas. Os experimentos empregaram 60 réplicas de B. jararaca feitas de massa de modelar atóxica Acrilex em cada amostragem, totalizando 360 réplicas. As mesmas possuíam coloração genérica castanha escura (30% preto e 70% marrom), aproximadamente 25cm de comprimento e 1,5cm de diâmetro e cabeça com formato triangular característica dos Viperídeos, representando a porção anterior de um indivíduo adulto (Figura 4).

15 8 Figura 4: A. Modelo colocado no chão. B. Modelo colocado na árvore. Foram utilizados três transectos em cada um dos parques (Figuras 5 a 8). Em cada transecto, foram demarcados 20 pontos, distantes 10m entre si, onde eram dispostas as réplicas, metade sobre o solo, e metade sobre a vegetação. O microhábitat sobre o qual a réplica era colocada em cada vez que o experimento era realizado era determinado a partir de sorteio, utilizando-se a função ALEATÓRIO () do Excel. Figura 5 Mapa do Parque Estadual da Cantareira. C1, C2 e C3. Transectos. Fonte: Google Earth, 2014.

16 9 Figura 6 Foto de parte de um transecto, Parque Estadual da Cantareira. Figura 7 Mapa do Parque Estadual Fontes do Ipiranga. Z1 e Z2. Transectos na área do Zoológico. B2. Transecto na área do Instituto de Botânica. Fonte: Google Earth, 2014.

17 10 Figura 8 Foto de parte de um transecto, Parque Estadual Fontes do Ipiranga. Após a distribuição, as réplicas permaneciam em campo durante 48 horas, e em seguida eram recolhidas, sendo as marcas de ataque (bicadas de aves e mordidas de mamíferos) registradas e contabilizadas Análise de dados Para a análise de dados foi usado o teste-g de goodness-of-fit, para verificar se houve diferença significativa entre os resultados. A diferença foi considerada significativa quando p<0,05.

18 11 3. Resultados As coletas de dados mostraram que ocorreram ataques tanto às réplicas no chão, quanto na árvore, e tanto aves, quanto mamíferos atuaram como predadores. No Parque Estadual Fontes do Ipiranga, houve doze ataques, o que corresponde a uma taxa de predação de 6,67%. Destes, onze ataques foram feitos por aves (quatro no chão e sete na vegetação), e apenas um por mamífero, no solo. Já no Parque Estadual da Cantareira, houve dezenove ataques, equivalendo a uma taxa de predação de 10,56%. As aves foram responsáveis por treze ataques (seis no chão e sete na vegetação), e os mamíferos, por seis (três em cada microhábitat). Considerando-se os resultados totais obtidos nos dois parques, 31 das 360 réplicas utilizadas foram atacadas, culminando em uma taxa de predação de 8,61%. Destes ataques, 14 foram feitos sobre réplicas dispostas no chão e 17 sobre árvore (Quadro 1, figura 5), mostrando que os microhábitats não exerceram influência sobre a pressão de predação à qual as jararacas estiveram submetidas (G=0,291; p>0,05). Tampouco houve predominância de qualquer predador sobre quaisquer dos microhábitats, ou seja, separando os ataques feitos por aves ou por mamíferos, as diferenças entre os microhábitats para cada predador não foram significativamente diferentes (aves: G=0,67; p >0,05/ mamíferos: G=0,143; p>0,05). As marcas deixadas nas réplicas em decorrência dos ataques, tanto de bicadas feitas por aves, quanto de mordidas feitas por mamíferos, foram de diferentes tamanhos, intensidades e ocuparam diferentes posições ao longo do modelo (Figuras 6 a 10). Isso sugere que os ataques foram feitos por diferentes espécies de ambos os grupos. Quadro 1: Réplicas de B. jararaca predadas nos dois parques Chão Árvore Ave Mamífero 4 3 Total 14 17

19 Número de ataques Predação sobre réplicas de Bothrops jararaca Por aves Por mamíferos Chão Microhábitats Árvore Figura 9: Ataques por aves e mamíferos nas réplicas colocadas no chão e na vegetação, nos Parques Estaduais Fontes do Ipiranga e da Cantareira. Figura 10: Réplica disposta na árvore, no Parque Estadual Fontes do Ipiranga, com marca de predação por ave.

20 13 Figura 11: A. Réplica com marcas de predação por mamífero. B. réplica com marca de predação por ave. Ambas dispostas no chão, no Parque Estadual Fontes do Ipiranga. Figura 12: A e B. Réplica disposta na árvore, com marca de predação por ave, no Parque Estadual da Cantareira. Figura 13: Réplicas com marcas de predação por mamífero, ambas dispostas no chão do Parque Estadual da Cantareira.

21 Figura 14: Réplica disposta no chão com marcas de predação por ave, no Parque Estadual da Cantareira. 14

22 15 4. Discussão A taxa de predação obtida nas 360 réplicas utilizadas foi de 8,61%, valor semelhante às taxas obtidas em outros trabalhos que utilizaram o período de 48 horas como Brodie III (1993) que obteve taxa de 7,84% e utilizou uma quantidade próxima de réplicas (408) e Brodie III; Janzen (1995), que encontraram uma taxa de 10,28% com o mesmo número de réplicas (360). Mesmo os trabalhos que deixaram mais modelos sujeitos à predação por períodos maiores obtiveram taxas semelhantes, como Wüster et al. (2004) que utilizaram réplicas com inspeções semanais e obtiveram taxa de 6,57% e Pfennig et al. (2001) que utilizaram 480 e 720 réplicas por quatro e duas semanas e obtiveram taxas de 5,2% e 6,8%, respectivamente. Isso indica que o período e a quantidade de réplicas utilizados no presente trabalho não prejudicaram a taxa de predação encontrada, possibilitando então, as discussões e conclusões acerca dos dados obtidos. Porém o número de réplicas talvez tenha influenciado na proporção de ataques em cada um e consequentemente na diferença entre a quantidade de ataques realizados no chão e na vegetação. Como dito anteriormente, o enfoque deste trabalho foi pioneiro, uma vez que nunca outro trabalho teve como intuito comparar a influência do microhábitat com a pressão de predação à qual uma população de serpente está exposta. Por este motivo, infelizmente, também não foi encontrado na literatura nenhum trabalho que servisse para comparar os resultados que encontramos no presente estudo. Porém, de acordo com a hipótese formulada por Senter (1999), animais que ocupam o estrato arbóreo, ficariam mais visíveis aos predadores que se aproximam pelos lados, e não apenas por cima como é o caso dos animais terrestres. A partir dessa teoria pôde-se inferir que as taxas de predação seriam maiores nas árvores do que no chão, pois haveria maiores chances dos predadores avistarem as réplicas dispostas sobre a vegetação. Martins et al. (2008) concluíram ainda que serpentes arborícolas e diurnas estariam sujeitas à uma maior variedade de predadores, quando comparadas às terrestres e noturnas. Isso também levaria à hipótese de que as réplicas colocadas

23 sobre a vegetação sofreriam mais ataques do que aquelas dispostas sobre o substrato. 16 Bothrops jararaca é uma espécie semi-arborícola, e que, portanto, poderia estar sujeita aos dois tipos de predadores. As réplicas foram então utilizadas para verificar se a inferência citada acima se aplica a esse caso, ou seja, se sofreriam mais ataques quando deixados no estrato arbóreo (MARQUES; SAZIMA, 2009). Os resultados obtidos, porém, não confirmam essa hipótese uma vez que não mostram diferenças significativas entre os ataques sofridos quando dispostas sobre árvores ou em solo, independente do tipo de predador considerado. Isso talvez possa ter sido influenciado pelo período restrito em que foram conduzidas as amostragens, uma vez que as mesmas foram feitas dentro de dois meses, o que pode ter sido insuficiente para representar a real situação do que ocorre na natureza, pois pode não ter abrangido as diferenças sazonais nas atividades dos predadores. Além disso, todas as réplicas tinham as mesmas proporções (25cm), que eram similares à porção anterior de um indivíduo adulto e no caso de Bothrops jararaca, os juvenis ocupam mais frequentemente os estratos arbóreos em relação aos adultos, que utilizam mais o estrato terrestre (SAZIMA; HADDAD, 1992). Esse aspecto pode ter influenciado nos resultados, e sugere um futuro estudo feito com esse detalhe adicionado, ou seja, incluir modelos simulando as medidas de um indivíduo juvenil e assim, fazer uma relação entre o tamanho do modelo e o estrato em que é colocado. Outro fator relacionado à forma da réplica é o fato de terem sido posicionadas de modo similar a de um corpo em movimento. Isso pode ter resultado em uma maior relutância por parte dos predadores ao avistarem a possível presa, pois esta poderia estar ativa e vigilante e assim, mais defensiva resultando em um risco maior de fracasso do ataque. Um modo de testar essa possibilidade seria através do uso de diferentes posições para as réplicas, ou seja, parte delas aparentando movimento e atividade e parte delas enrodilhadas, simulando uma postura em repouso (OLIVEIRA; MARTINS, 2001).

24 17 Os predadores podem ser outro aspecto a se considerar, uma vez que não se sabe exatamente quais são as espécies de aves e mamíferos que se alimentam de serpentes, mais especificamente de Bothrops jararaca nas áreas estudadas. Em relação às aves, as predadoras de serpentes mais reportadas na literatura fazem parte do grupo dos rapinantes (SAZIMA, 1992; GREENE, 1997; MARQUES; SAZIMA, 2009; DUVAL et al., 2006). Em relação aos mamíferos, algumas espécies que se tem registro de predação estão relacionadas a toupeiras, gambás, furões, mangustos, felinos e primatas (SAZIMA, 1992; GREENE, 1997). As espécies responsáveis pelos ataques feitos nas réplicas podem explorar o ambiente de maneiras similares, o que pode ter resultado em proporções semelhantes de predação em ambos os microhábitats. Um último aspecto a ser considerado é a possibilidade de alguns dos ataques não terem sido realizados com intenção de predação e sim por curiosidade, tanto relacionado ao olfato, no caso dos mamíferos, quanto à visão, em ambos os grupos (GREENE, 1988; RANGEN et al., 2000).

25 18 5. Conclusão O presente trabalho indica que os microhábitats não influenciaram nas taxas de predação sobre as réplicas de Bothrops jararaca nos dois parques em que foram colocados. Porém diferentes pontos que foram discutidos anteriormente devem ser levados em consideração, e assim, sugere-se a realização de novos estudos que incorporem esses aspectos, como por exemplo a adição de modelos de tamanho juvenil ou em outra postura nesse tipo de comparação. Tais resultados podem trazer maior embasamento para refutar ou confirmar essas evidências. Este estudo evidenciou que é possível utilizar o método das réplicas de massa de modelar para registrar ataques e, a partir destes dados, realizar inferências e comparações quanto às taxas de predações relacionadas ao microhábitat ocupado pelos animais. Além disso, mostrou-se importante pela abordagem pioneira dessa questão relacionada à predação, aumentando a oportunidade de novos trabalhos para investigar esse aspecto até então inexplorado, e enriquecer o conhecimento da história natural desse grupo tão significativo que é o das serpentes.

26 19 6. Referências Bibliográficas ARAÚJO, M. S.; MARTINS, M. Defensive behaviour in pit vipers of the genus Bothrops (Serpentes, Viperidae). Herpetological Journal, v. 16, p , BARBO, F. E. Os répteis no município de São Paulo: aspectos históricos, diversidade e conservação. In: MALAGOLI, L. R.; BAJESTERO, F. B.; WHATELY, M. Além do concreto: contribuições para a proteção da biodiversidade paulistana. São Paulo: Instituto Socioambiental, 2008, p BARBO, F. E.; MARQUES, O. A. V.; SAWAYA, R. J. Diversity, Natural History and Distribution of Snakes in the Municipality of São Paulo. South American Journal of Herpetology, v. 6, n. 3, p , BERNARDE, P. S.; KOKUBUM, M. N. C; MARQUES, O. A. V. Utilização de habitat e atividade em Thamnodynastes strigatus (Günther, 1858) no sul do Brasil (Serpentes, Colubridae). Museu Nacional, v. 428, p. 1-8, BÉRNILS, R. S.; COSTA, H. C. (org.) Répteis brasileiros: Lista de espécies. Versão Disponível em: < Sociedade Brasileira de Herpetologia. Acesso em: 14 ago.14. BIZERRA, A. F.; MARQUES, O. A. V.; SAZIMA, I. Reproduction and feeding of the colubrid snake Tomodon dorsatus from south-eastern Brazil. Amphibia-Reptilia, v. 26, p , BOCHNER, R.; STRUCHINER, C. J. Epidemiologia dos acidentes ofídicos nos últimos 100 anos do Brasil: uma revisão. Cadernos de Saúde Pública, v. 19, n. 1, p. 7-16, BRODIE III, E. D. Differential Avoidance of Coral Snake Banded Patterns by Free- Ranging Avian Predators in Costa Rica. Evolution, v. 47, n. 1, p , BRODIE III, E. D.; JANZEN, F. J. Experimental studies of coral snake mimicry: generalized avoidance of ringed patterns by free-ranging avian predators. Functional Ecology, v. 9, p , 1995.

27 20 CAMPBELL, J. A.; LAMAR, W. W. The Venomous Reptiles of Latin America. New York: Cornell University Press, p CONDEPEFI CONSELHO DE DEFESA PARQUE ESTADUAL DAS FONTES DO IPIRANGA. Histórico: PE das Fontes do Ipiranga. Disponível em: < Acesso em: 14.ago DELL AGLIO, D. D.; TOMA, T. S. P.; MUELBERT, A. E.; SACCO, A. G.; TOZETTI, A. M. Head triangulation as anti-predatory mechanism in snakes. Biota Neotropica, v. 12, n. 3, p , DUVAL, E. H.; GREENE, H. W.; MANNO, K. L. Laughing Falcon (Herpetotheres cachinnans) Predation on Coral Snakes (Micrurus nigrocinctus). Biotropica, v. 38, n. 4, p , EDMUNDS, M. Defence in Animals: A Survey of Anti-Predator Defences. New York: Longman, p. ECOPEFI. Programa Multisetorial de Eco-desenvolvimento do PEFI. Plano de Manejo do Parque Estadual Fontes do Ipriranga. Resumo Executivo. São Paulo: Secretaria do Meio Ambiente, p. FRANÇA, F. O. S.; MÁLAQUE, C. M. S. Acidente Botrópico. In: Animais Peçonhentos no Brasil. CARDOSO, J. L. C.; FRANÇA, F. O. S.; WHEN, F. H.; MÁLAQUE, C. M. S.; HADDAD JR, V. São Paulo: Sarvier, p FUNDAÇÃO FLORESTAL. Fundação para a Conservação e a Produção Florestal do Estado de São Paulo. Plano de Manejo do Parque Estadual da Cantareira. São Paulo: Secretaria do Meio Ambiente, p. GREENE, H. W. Antipredator mechanisms in reptiles. In: GANS, C; HUEY, R. B. Biology of the Reptilia. Ecology B, Defense and Life History. v. 16. New York: Alan R. Liss, p. GREENE, H. W. Snakes: The Evolution of Mystery in Nature. London: University of California Press, p GREENE, H. W.; LOSOS, J. B. Systematics, natural history and conservation. BioScience, v. 38, p , 1988.

28 21 GUIMARÃES, M.; SAWAYA, R. J. Pretending to be venomous: is a snake s head shape a trustworthy signal to a predator? Journal of Tropical Ecology, v. 27, p , HARTMANN, P. A.; HARTMANN, M. T.; GIASSON, L. O. M. Uso do habitat e alimentação em juvenis de Bothrops jararaca (Serpentes, Viperidae) na Mata Atlântica do sudeste do Brasil. Phyllomedusa, v. 2, n. 1, p , HARTMANN, P. A.; MARQUES, O. A. V. Diet and habitat use of two sympatric species of Philodryas (Colubridae), in south Brazil. Amphibia-Reptilia, v. 26, p , HARTMANN, P. A.; HARTMANN, M. T.; MARTINS, M. Ecologia e história natural de uma taxocenose de serpentes no Núcleo Santa Virgínia do Parque Estadual da Serra do Mar, no Sudeste do Brasil. Biota Neotropica, v. 9, n. 3, p , HEITHAUS, M. R., The biology of tiger sharks, Galeocerdo cuvier, in Shark Bay, Western Australia: sex ratio, size distribution, diet, and seasonal changes in catch rates. Environmental Biology of Fishes, v. 61, p , INSTITUTO DE BOTÂNICA. Parque Estadual das Fontes do Ipiranga PEFI. Disponível em: < >. Acesso em: 14 ago.14. JANCOWSKI, K.; ORCHARD, S. A. Stomach contents from invasive American bullfrogs Rana catesbeiana (= Lithobates catesbeianus) on southern Vancouver Island, British Columbia, Canada. NeoBiota, v. 16, p , MAITLAND, D. P. Predation on snakes by the freshwater land crab Eudaniela garmani. Journal of Crustacean Biology, v. 23, n. 1, p , MARQUES, O. A. V.; PUORTO, G. Dieta e comportamento alimentar de Erythrolamprus aesculapii, uma serpente ofiófaga. Revista Brasileira de Biologia, v. 54, n. 2, p , MARQUES, O. A. Reproduction, seasonal activity and growth of the coral snake, Micrurus corallinus (Elapidae), in the southeastern Atlantic forest in Brazil. Amphibia-Reptilia, v. 17, n. 3, p , 1996.

29 22 MARQUES, O. A. V.; ETEROVIC, A.; SAZIMA, I. Serpentes da Mata Atlântica: Guia Ilustrado para a Serra do Mar. Ribeirão Preto: Holos Editora p. MARQUES, O. A. V.; SAZIMA, I. História Natural das Serpentes. In: CARDOSO, J. L. C.; FRANÇA, F. O. S.; WHEN, F. H.; MÁLAQUE, C. M. S.; HADDAD JR, V. Animais Peçonhentos no Brasil: Biologia, Clínica e Terapêutica dos Acidentes. São Paulo: Sarvier, p MARTINS, M.; ARAUJO, M. S.; SAWAYA, R. J.; NUNES, R. Diversity and evolution of macrohabitat use, body size and morphology in a monophyletic group of Neotropical pitvipers (Bothrops). Journal of Zoology, v. 254, p , MARTINS, M.; MARQUES, O. A. V.; SAZIMA, I. Ecological and phylogenetic correlates of feeding habits in Neotropical pitvipers of the genus Bothrops. In: SCHUETT, G. W.; HÖGGREN, M.; DOUGLES, M. E.; GREENE, H. W. Biology of the Vipers. Eagle Mountain: Eagle Mountain Publishing, p MARTINS, M.; MARQUES, O. A. V.; SAZIMA, I. How to be arboreal and diurnal and still stay alive: michohabitat use, time of activity, and defense in neotropical forest snakes. South American Journal of Herpetology, v. 3, n. 1, p , MARTINS, M.; MOLINA, F. B. Panorama Geral dos Répteis Ameaçados do Brasil. In: MACHADO, A. B. M.; DRUMMOND, G. M., PAGLIA, A. P. Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção. Brasília: Biodiversidade 19, p MELGAREJO, A. R. Serpentes Peçonhentas do Brasil. In: CARDOSO, J. L. C.; FRANÇA, F. O. S.; WHEN, F. H.; MÁLAQUE, C. M. S.; HADDAD JR, V. Animais Peçonhentos no Brasil: Biologia, Clínica e Terapêutica dos Acidentes. São Paulo: Sarvier, p MINISTÉRIO DO MEIO AMBIENTE. Unidades de Conservação. Disponível em: < Acesso em: 20 set.14 NISKANEN, M.; MAPPES, J. Significance of the dorsal zigzag pattern of Vipera latastei gaditana against avian predators. Journal of Animal Ecology, v. 74, p , 2005.

30 23 OLIVEIRA, M. E.; MARTINS, M. When and Where to find a Pitviper: Activity Patterns and Habitat Use of the Lancehead, Bothrops atrox, in Central Amazonia, Brazil. Herpetological Natural History, v. 8, n. 2, p , PEARSON, D.; SHINE, R.; HOW, R. Sex-specific niche partitioning and sexual size dimorphism in Australian pythons (Morelia spilota imbricata). Biological Journal of the Linnean Society, v. 77, p , PFENNIG, D. W.; HARCOMBE, W. R.; PFENNIG, K. S. Frequency-dependent Batesian mimicry. Nature, v. 410, p. 323, RANGEN, S. A.; CLARK, R. G.; HOBSON, K. A. Visual and Olfactory Attributes of Artificial Nests. The Auk, v. 117, n. 1, p , SAWAYA, R. J.; MARQUES, O. A. V.; MARTINS, M. Composition and natural history of a Cerrado snake assemblage at Itirapina, São Paulo state, southeastern Brazil. Biota Neotropica, v. 8, n.2, p , SAZIMA, I. Um estudo de biologia comportamental da jararaca, Bothrops jararaca, com uso de marcas naturais. Memórias do Intituto Butantan, v. 50, n. 3, p , SAZIMA, I. Natural History of the Pitviper, Bothrops jararaca, in Southeastern Brazil. In: CAMPBELL, J. A.; BRODIE, E. D. Biology of the pitvipers. 1ed. Texas: Selva, p SAZIMA, I.; HADDAD, C. F. B. Répteis da Serra do Japi: notas sobre história natural. In: MORELLATO, L. P. História Natural da Serra do Japi ecologia e preservação de uma área florestal no sudeste do Brasil. Campinas: FAPESP, p SENTER, P. The Visibility Hypothesis: An Explanation for the Correlation Between Habitat and Defensive Display in Snakes. Herpetological Review, v. 30, n. 4, p. 213, STEVENS, M.; MERILAITA, S. Defining disruptive coloration and distinguishing its functions. Philosophical Transactions of the Royal Society B, v. 364, p , 2009.

31 24 VALKONEN, J.; NISKANEN, M.; BJÖRKLUND, M.; MAPPES, J. Disruption or aposematism? Significance of dorsal zigzag pattern of European pitvipers. Evolutionary Ecology, v. 25, p , 2011a. VALKONEN, J. K.; NOKELAINEN, O.; MAPPES, J. Antipredatory Function of Head Shape for Vipers and Their Mimics. PLoS ONE, v. 6, n. 7, p. 1-4, 2011b. WÜSTER, W.; ALLUM, C. S. E.; BJARGARDÓTTIR, I. B.; BAILEY, K. L.; DAWSON, K. J.; GUENIOUI, J.; LEWIS, J.; MCGURK, J.; MOORE, A. G.; NISKANEN, M.; POLLARD, C. P. Do aposematism and Batesian mimicry require bright colours? A test, using European viper markings. Proceedings of the Royal Society B, v. 271, p , 2004.