Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)

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2 Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) P952 A Primatologia no Brasil / editado por Fabiano Rodrigues de Melo; Ítalo Martins da Costa Mourthé - Belo Horizonte, MG: Sociedade Brasileira de Primatologia 2011 v.11 (Anais do XII Congresso Brasileiro de Primatologia) 1. Ecologia 2. Primatologia - Brasil 3. Primata - Brasil 4. Biologia da Conservação 5. Comportamento Animal 6. I. Fabiano Rodrigues de Melo; Ítalo Martins da Costa Mourthé II. Congresso Brasileiro de Primatologia. CDD ISBN

3 A PRIMATOLOGIA NO BRASIL Volume 11 Belo Horizonte, MG Sociedade Brasileira de Primatologia 2011 III

4 A Primatologia no Brasil, vol. 11 F.R. Melo & I. Mourthé, editores Sociedade Brasileira de Primatologia Belo Horizonte, MG pp PREVALÊNCIA DE Bertiella sp. EM UM GRUPO DE BUGIOS-PRETOS, Alouatta caraya (Humbolt, 1812) Sabine Garcia de Oliveira¹ Helissandra M. Prates¹ Márcia B. Mentz, M.² Júlio César Bicca-Marques¹ ¹Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul. ²Universidade Federal do Rio Grande do Sul. RESUMO Neste trabalho relatamos a prevalência de ovos do cestóide anoplocefalídeo Bertiella sp. nas fezes dos componentes de um grupo de Alouatta caraya ao longo de oito meses. Foram realizadas coletas mensais (dezembro/2005 a julho/2006) de amostras fecais dos indivíduos de um grupo (12 a 14 bugios-pretos) habitante de um pomar com 0,7 ha no município de Alegrete, Rio Grande do Sul. A presença de ovos foi determinada pelas técnicas de flutuação, sedimentação espontânea e centrífugo-sedimentação pela formalina-acetato de etila. Das 88 amostras fecais analisadas, 62 (70%) foram positivas para ovos de Bertiella sp., único parasito encontrado. Todos os animais apresentaram resultados positivos em pelo menos um dos meses de coleta e em todos os meses foram observadas amostras positivas. A prevalência mensal de ovos variou de 50% (março) a 91% (maio). Acredita-se que a infecção dos bugios-pretos ocorra de maneira acidental durante a ingestão de folhas contendo ácaros oribátides, hospedeiros intermediários de Bertiella sp.. A presença de ovos ao longo de todo o período de coleta sugere que Bertiella sp. permaneça 273

5 Prevalência de Bertiella sp. em Alouatta caraya no hospedeiro definitivo liberando proglótides durante, pelo menos, um ciclo anual. INTRODUÇÃO O parasitismo é uma das relações interespecíficas que mais afetam a estrutura de uma comunidade (Dobson & Hudson, 1986; Hudson et al., 2006). Em nível populacional, as espécies parasitas podem influenciar a reprodução e a sobrevivência do hospedeiro (Gillespie, 2006). Em populações capazes de sobreviver em altas densidades em hábitats fragmentados, como é o caso dos bugios (Alouatta spp.; veja Bicca-Marques, 2003), podem ser esperados níveis elevados de prevalência e intensidade de parasitos. Segundo Stuart et al. (1998), os endoparasitos de Alouatta spp. incluem protistas, acantocéfalos, nematóides, cestóides e trematódeos digenéticos. A fauna de endoparasitos do bugio-preto (Alouatta caraya) inclui os protistas Plasmodium brasilianum, Trypanosoma cruzi e T. mycetae, Balantidium aragãoi, Chilomastix sp., Retortamonas intestinalis, Giardia intestinalis, Entamoeba sp. e Trichomonas sp., os nematóides Ascaris lumbricoides, Ancylostoma quadridentata e Ancylostoma spp., Longistriata dubia, Trypanoxiurys minutus, Dipetalonema gracile e Filaria sp. e os cestóides Bertiella mucronata, Mathevotaenia megastoma e Moniezia rugosa (Stuart et al., 1998). Neste trabalho, avaliamos a prevalência de ovos de Bertiella sp. nas fezes dos componentes de um grupo social de A. caraya habitante de um pomar em Alegrete, Estado do Rio Grande do Sul, ao longo de oito meses. Bertiella sp. (Platyhelminthes, Cestoda, Cyclophyllidea, Anoplocephalidae) apresenta um ciclo de vida heteroxeno (Paçô et al., 2003), no qual o hospedeiro intermediário é um ácaro oribátide (Denegri & Perez-Serrano, 1997). Pode parasitar répteis, aves e mamíferos, dentre eles marsupiais, dermópteros, roedores e primatas, incluindo o homem (Galán-Puchades et al., 2000; Paçô et al., 2003). Bertiella studeri foi descrita para primatas não-humanos do Velho Mundo (Galán-Puchades et al., 2000; Stunkard, 1940), enquanto B. mucronata é citada para os primatas do Novo Mundo (Galán-Puchades et al., 2000), entre eles A. caraya (Stuart et al., 1998). 274

6 Oliveira et al. MATERIAL E MÉTODOS Amostras fecais mensais foram coletadas de dezembro/2005 a julho/2006 de um grupo composto por 12 a 14 bugios-pretos (1-2 machos adultos, 3-4 fêmeas adultas, 1 macho subadulto, 1 fêmea subadulta, 1 macho juvenil, 1 fêmea juvenil, 1 macho infante e 4 fêmeas infantes) reconhecidos individualmente. O grupo habitava um pomar com 0,7ha que contém sete espécies de plantas nativas e sete exóticas e é dominado por laranjeiras no Estabelecimento Nossa Senhora da Conceição (29 36 S, W), Alegrete, Rio Grande do Sul (Prates & Bicca-Marques, 2008). As amostras fecais foram coletadas com o auxilio de uma espátula de madeira logo após a defecação para evitar sua contaminação. Devido à presença de proglótides, foi adicionado às amostras formol 10% e, posteriormente, álcool 90%. A determinação da presença de ovos foi realizada com o auxílio de processos de flutuação (Técnica de Willis) e sedimentação espontânea (Técnica de Hoffman, Pons e Janer) em amostras de 1-2g conforme descrito por De Carli (2001). Quando o sedimento apresentava uma grande quantidade de resíduos foi utilizado o Método de Centrífugo-Sedimentação pela Formalina- Acetato de Etila (Ritchie) (De Carli, 2001). RESULTADOS Apenas Bertiella sp. foi encontrada nas amostras. Sua identificação baseou-se nas seguintes características dos ovos: forma esférica, membrana externa espessa e rugosa e presença de embrião com aparelho piriforme bem pronunciado (Figura 1). O diâmetro médio dos ovos foi de 37,5µm (variação: 30 a 38µm, N=25). Das 88 amostras fecais analisadas, 62 (70%) foram positivas para ovos de Bertiella sp. Todos os animais apresentaram resultados positivos em pelo menos um dos meses de coleta e em todos os meses foram observadas amostras positivas (Tabela 1). A prevalência mensal de ovos variou de 50% (março) a 91% (maio). 275

7 Prevalência de Bertiella sp. em Alouatta caraya Figura 1. Ovo de Bertiella sp. (400X). Tabela 1. Ocorrência de ovos de Bertiella sp. nas amostras fecais mensais dos membros do grupo de Alouatta caraya + = positivo; - = negativo; SC = sem coleta. Indivíduo Dez Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Anja Tinga SC Mustang Juquita Madre + + SC Artêmis + SC Niva Gina SC Celsinho Troiana SC Índio Tarsa SC SC SC - SC + SC - Destro - + SC SC SC SC SC SC 276

8 Oliveira et al. DISCUSSÃO A alta prevalência de Bertiella sp. no grupo de estudo é compatível com a hipótese de que a área de hábitat disponível tem uma influência inversa no grau de infecção com parasitos (Cruz et al., 2000). Os bugios utilizam uma dieta folívoro-frugívora (Crockett & Eisenberg, 1987) e forrageiam em grupos coesos, o que aliado à baixa diversidade florística da área de estudo (Prates & Bicca- Marques, 2008), parece explicar a infecção de todos os membros do grupo com este parasito, possivelmente adquirido de forma acidental durante a ingestão de folhas contendo seus hospedeiros intermediários, os ácaros oribátides (Dunn, 1963). Segundo Dunn (1963), os cestóides dos gêneros Bertiella e Moniezia que têm estes artrópodes como hospedeiros intermediários são encontrados em animais preferencialmente folívoros. A observação de ovos em parte das amostras fecais coletadas ao longo de todo o período de estudo sugere que Bertiella sp. permaneça no hospedeiro definitivo e reprodutivamente ativa por, pelo menos, um ciclo anual. A observação freqüente de proglótides grávidas nas fezes dos indivíduos deste estudo e no grupo estudado por J.C. Bicca-Marques e C. Calegaro-Marques em e na Estância Casa Branca, distante 2km do Estabelecimento Nossa Senhora da Conceição, dá suporte a esta hipótese. Este tempo de permanência é superior ao citado para os anoplocefalídeos Moniezia expansa e M. benedeni (três meses; Fortes, 1987). Devido à dependência do metabolismo do hospedeiro (Fortes, 1987), endoparasitos como Bertiella sp., podem influenciar as taxas de mortalidade e natalidade do hospedeiro definitivo, reduzindo sua densidade populacional (Dobson & Hudson, 1986). Um caso de óbito de bugio-ruivo (Alouatta guariba clamitans) possivelmente associado à infecção por Trypanoxyuris (Trypanoxyuris) minutus foi relatado por Amato et al. (2002). Apesar do tempo de permanência e prevalência de Bertiella sp. na população de estudo, tais influências não foram detectadas. Além de A. caraya apresentar uma alta densidade no pomar, não foram observados óbitos, sinais de morbidez ou redução da fecundidade no grupo de bugios-pretos ao longo de um ano de 277

9 Prevalência de Bertiella sp. em Alouatta caraya monitoramento comportamental (Prates, 2007). AGRADECIMENTOS Agradecemos ao Sr. Mauro Estácio Azambuja da Silva pela autorização para realizar esta pesquisa na área de estudo, à família Osório pelo apoio logístico e hospitalidade, ao Dr. Carlos Graeff- Teixeira pelo acesso ao Laboratório de Biologia Parasitária/PUCRS e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico pela concessão de bolsas (SGO: Iniciação Científica, Proc. n o /2007-8, HMP: Mestrado, Proc. n o /2005-8, JCBM: Produtividade em Pesquisa, Proc. n o /2006-6). BIBLIOGRFIA Amato, J.F.R., Amato, S.B., Calegaro-Marques, C. & Bicca-Marques, J.C. (2002) Trypanoxyuris (Trypanoxyuris) minutus associated with the death of a wild southern brown howler monkey, Alouatta guariba clamitans, in Rio Grande do Sul, Brazil. Arquivos do Instituto Biológico 69: Bicca-Marques, J.C. (2003) How do howler monkeys cope with habitat fragmentation? In: Primates in Fragments: Ecology and Conservation (L.K. Marsh, ed.). Kluwer Academic/Plenum Publishing, New York, pp Crockett, C.M. & Eisenberg, J.F. (1987) Howlers: variation in group size and demography. In: Primate Societies (B.B. Smuts, D.L. Cheney, R.M. Seyfarth, R.W. Wrangham & T.T. Struhsaker, eds.). The University of Chicago Press, Chicago, pp Cruz, A.C.M.S., Borda, J.T., Patiño, E.M., Gómez, L. & Zunino, G.E. (2000) Habitat fragmentation and parasitism in howler monkeys (Alouatta caraya). Neotropical Primates 8: De Carli, G.A. (2001) Parasitologia Clínica: Seleção de Métodos e Técnicas de Laboratório. Atheneu, São Paulo. Denegri, G.M. & Perez-Serrano, J. (1997) Bertiellosis in man: a review of cases. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo 39:

10 Oliveira et al. Dobson, A.P. & Hudson, P.J. (1986) Parasites, disease and the structure of ecological communities. Trends in Ecology and Evolution 1: Dunn, F.L. (1963) Acanthocephalans and cestodes of South American monkeys and marmosets. The Journal of Parasitology 49: Fortes, E. (1987) Parasitologia Veterinária. Sulina, Porto Alegre. Galán-Puchades, M.T., Fuentes, M.V., Simarro, P.P. & Mas-Coma, S. (2000) Morphology of Bertiella studeri (Blanchard, 1891) sensu Stunkard (1940) (Cestoda: Anoplocephalidae) of human origin and a proposal of criteria for the specific diagnosis of bertiellosis. Folia Parasitologica 47: Gillespie, T.R. (2006) Noninvasive assessment of gastrointestinal parasite infections in free-ranging primates. International Journal of Primatology 27: Hudson, P.J., Dobson, A.P. & Lafferty, K.D. (2006) Is a healthy ecosystem one that is rich in parasites? Trends in Ecology and Evolution 21: Paçô, M.J., Campos, D.M.B. & Araújo, J.L.B. (2003) Human bertiellosis in Goiás, Brazil: a case report on human infection by Bertiella sp. (Cestoda: Anoplocephalidae). Revista do Instituto de Medicina Tropical 45: Prates, H.M. (2007) Ecologia e comportamento de um grupo de bugiospretos (Alouatta caraya) habitante de um pomar em Alegrete, RS, Brasil. Dissertação de mestrado, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre. Prates, H.M. & Bicca-Marques, J.C. (2008) Age-sex analysis of activity budget, diet, and positional behavior in Alouatta caraya in an orchard forest. International Journal of Primatology 29: Stuart, M., Pendergas, V., Rumfelt, S., Pieberg, S., Greenspan, L., Glader, K. & Clarke, M. (1998) Parasites of wild howlers (Alouatta spp.). International Journal of Primatology 19: Stunkard, H.W. (1940) The morphology and life history of the cestode, Bertiella studeri. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene 20:

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