NÍVEIS IÔNICOS DURANTE O DESENVOLVIMENTO EMBRIONÁRIO DE CARANGUEJOS (CRUSTACEA) COM DIFERENTES GRAUS DE TERRESTRIALIDADE

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1 NÍVEIS IÔNICOS DURANTE O DESENVOLVIMENTO EMBRIONÁRIO DE CARANGUEJOS (CRUSTACEA) COM DIFERENTES GRAUS DE TERRESTRIALIDADE Hermann Ludwig Maier (IC) e Flavia Pinheiro Zanotto (Orientadora) Apoio: PIVIC Mackenzie Resumo O objetivo do presente trabalho é analisar os níveis de cálcio, magnésio, sódio e potássio em ovos de caranguejos de manguezal com diferentes níveis de adaptação terrestre: Aratus pisonii (Milne- Edwards, 1837), Goniopsis cruentata (Latreille, 1803) e Armases angustipes (Dana, 1852). Foram coletadas fêmeas ovígeras das espécies supracitadas no manguezal da Praia Dura, localizado no município de Ubatuba, SP. Em laboratório os ovos foram dissecados dos pleópodes e colocados em estufa por 72h. Determinou-se o peso seco de massa total de ovos e posteriormente foi retirada uma subamostra de 0,5mg de cada massa e os níveis de cálcio, magnésio, sódio e potássio foram determinados por espectrofotometria de absorção atômica. Não houve uma grande variação nos níveis dos íons intraespecificamente. Os maiores níveis iônicos foram encontrados em A. angustipes seguido de G. cruentata e de A. pisonii. Efetuou-se uma analise de variância (ANOVA um critério) seguida pelo teste a posteriori Tukey que demonstrou que os níveis dos íons nos ovos de A. angustipes foram significativamente mais elevados do que para A. pisonii e para G. cruentata (p<0,01), porem não houve diferença entre os dois últimos. Estes resultados podem estar relacionados aos microhabitats e aos modos de desenvolvimento larval de cada espécie, pois dentre estes caranguejo, A. angustipes é a única espécie que apresenta características mais próximas a de espécies mais terrestres, vive em água doce armazenada na roseta de bromélias, que apresenta pouco Ca ambiental e tambem apresenta desenvolvimento larval abreviado, i.e. com poucos estágios larvais. Palavras chave: Brachyura, íons, ovos Abstract The objective of this study is to analyze the levels of calcium, magnesium, sodium and potassium in eggs of species of different brachyurans: Aratus pisonii (Milne-Edwards, 1837), Goniopsis cruentata (Latreille, 1803), e Armases angustipes (Dana, 1852). The species analyzed were collected in the mangrove of Praia Dura in the city of Ubatuba, SP. In laboratory, the eggs were dissected from pleopods and placed in an oven for 72h. It was determined the dry weight of total egg mass and subsequently removed a subsample of 0.5mg of each. The levels of calcium, magnesium, sodium and potassium were determined by atomic absorption spectrophotometry. There was a small variation in ion levels intraspecifically. The highest ionic levels were found for A. angustipes followed by G. cruentata and A. pisonii. An analysis of variance (one way ANOVA) followed by Tukey s test showed that the levels of ions in the eggs of A. angustipes were significantly higher than for A. pisonii and G. cruentata (p < 0.01), although there was no difference between the last two. These results may be related to microhabitats and modes of larval development of each species. Among the species analyzed, A. angustipes is the one that has characteristics closer to terrestrial species because they live in bromeliad with freshwater and has abbreviated larval development. Key-words: Brachyura, ion, eggs 1

2 VII Jornada de Iniciação Científica INTRODUÇÃO O cálcio, magnésio, sódio e potássio são importantes íons marcadores para se avaliar as adaptações evolutivas ao meio terrestre, uma vez que há diferenças nas concentrações destes entre o ambiente marinho e o ambiente terrestre. O objetivo deste trabalho foi verificar a presença e a variação da quantidade de íons cálcio, magnésio, sódio e potássio em ovos de espécies de caranguejos de manguezal com diferentes níveis de terrestrialidade, definidos a partir de Anger (1995), que considera caracteres do desenvolvimento larval como tamanho dos ovos e abreviação nos estágios larvais durante o desenvolvimento como indicadores de terrestrialidade. REFENCIAL TEÓRICO A concentração de sais minerais dissolvidos na água é expressa como salinidade, que corresponde ao peso em gramas de sais presentes em 1000g de água (ESTEVES, 1998; SUGUIO, 1992). Entre os principais íons responsáveis pela formação de sais em águas interiores, destacam-se os cátions: cálcio, magnésio, sódio, potássio e os anions: bicarbonato, cloreto e sulfato (ESTEVES, 1998). A salinidade das águas em estuários pode variar de 0,5 (água doce) passando por diversos graus de salobridade (oligohalina, mesohalina) até valores maiores que 35 (águas hipersalinas) (SUGUIO,1992), além disso pode apresentar estratificação horizontal e vertical dependendo das forças da maré e das ondas locais (ESTEVES,1998) O teor de cálcio e magnésio da água pode ser utilizado para caracterizá-la quanto ao grau de dureza e reflete principalmente o teor de íons que estão combinados a carbonato ou bicarbonato. O carbonato de cálcio é praticamente insolúvel e sua solubilidade depende da concentração de CO 2 dissolvido (ESTEVES, 1998) e ainda varia de acordo com a profundidade (ESTEVES, 1998). Os principais cátions presentes em lagos são: cálcio (Ca +2 ), magnésio (Mg2+), sódio (NA + ) potássio (K + ) ferro (Fe 3+ ) e manganês (Mn 2+ ) A biodisponibilidade de cálcio entre os ambientes marinhos, salobros, terrestres e de água doce é bastante variável. No ambiente marinho, o íon Ca é o quarto mais abundante (0,42 0 / oo ), sendo sua concentração bem mais elevada que no ambiente de água doce (CASTRO; HUBER, 2000). O cálcio, foco deste trabalho, é um íon bivalente e faz parte da composição básica da maioria dos animais. É importante na constituição e fortalecimento de tecidos rijos (OUYANG; WRIGHT, 2005) e na regulação das contrações musculares (MCARDLE; KATCH, 1994). 2

3 Em crustáceos, mecanismos fisiológicos da calcificação e os processos de tomada de cálcio e remobilização de íons durante a muda têm sido bem estudados (GREENAWAY, 1972, NEUFELD; CAMERON 1993, ZIEGLER, 1996, WHEATLY et al 2002, HAGEDORN; ZIEGLER, 2002). Entretanto, a calcificação inicial durante a embriogênese e os mecanismos de tomada de íons ainda são pouco conhecidos. Em crustáceos braquiúros (caranguejos e siris) o cálcio é um importante constituinte do exoesqueleto e, nos adultos, é proveniente da alimentação e do meio aquático. Devido ao exoesqueleto rígido, estes animais crescem por meio de mudas, ou ecdises, pelas quais ocorre a troca da carapaça. Há a reabsorção de parte do exoesqueleto antigo e a formação de um novo, exigindo a presença de cálcio no ambiente (GORE,1985, WHEATLY et al 2002). Dentro do ovo, os braquiúros passam por diversas fases larvais antes de eclodirem na forma de zoea (no caso de desenvolvimento indireto). A fase de naúplius ocorre dentro do ovo e esta possui uma cutícula naupliar (GORE, 1985). Enquanto a larva se desenvolve, o vitelo vai sendo consumido e transformado em órgãos e tecidos. Algum vitelo pode ser retido pela larva na região dorsal da carapaça, sugerindo que a exuvia da zoea se forma no entorno do vitelo remanescente nos ovos (RABALAIS; GORE, 1985). Esse vitelo garante a nutrição larval em seus primeiros dias de vida, evitando que a larva se exponha ao risco de predação se alimentando no plâncton. Entretanto, há exceções. Associado aos ovos maiores, temos períodos de incubação maiores e a larva pode eclodir com uma boa reserva nutricional, sendo chamada de lecitotrófica neste caso. Com relação a ovos de tamanhos menores, as larvas eclodem em estágios bastante iniciais e sem reservas nutricionais, sendo estas chamadas de planctotróficas (VANCE,1973). O ciclo de vida de braquiúros envolve as fases larvais, as quais passam por diversos instars antes de alcançar o estágio de megalopa e logo após, juvenis e adultos (SASTRY, 1983). As fêmeas incubam ovos no abdômen, os quais se desenvolvem simultaneamente, de forma que durante a eclosão, todas as larvas estão formadas (SASTRY, 1983). Primariamente de origem marinha, os braquiúros apresentam grande radiação adaptativa, ocorrendo em vários ambientes desde marinho, de água doce, salobros e terrestres (ANGER, 1995). Os ecossistemas manguezais correspondem a importantes áreas de transição entre ambientes marinhos, terrestres e de água doce que ocorrem em áreas tropicais e subtropicais abrigadas do globo terrestre (SCHAEFFER-NOVELLI,1990). Nestes ambientes, caranguejos braquiúros são bastante abundantes, sendo encontrados nos mais diversos micro-habitats (JONES, 1984), desde tocas, ocupadas principalmente por grapsídeos e ocipodídeos, até nas águas das rosetas de bromélias como os grapsóides Armases angustipes e Metopaulias depressus (VON HAGEN 1977, DIESEL; SCHUH 1993). 3

4 VII Jornada de Iniciação Científica Como área de transição, as espécies de caranguejos de manguezal apresentam características reprodutivas e fisiológicas intermediárias entre as espécies verdadeiramente marinhas ou terrestres (ANGER, 1995). Os caranguejos classificados como verdadeiramente terrestres ou de água doce, são aqueles que obtiveram total independência do ambiente marinho, ainda que todos sejam dependentes do meio aquático para reprodução (BURGGREN; MCMAHON, 1988). Devido a diferenças nas propriedades da água do mar em relação à água doce, a transição para o ambiente terrestre envolveu diversas mudanças, desde os métodos de respiração e excreção, até os mecanismos reprodutivos (LITTLE, 1990). Dentre os mecanismos reprodutivos, nota-se a diminuição do número de ovos e aumento no tamanho destes, tamanhos larvais maiores e menor quantidade de estágios larvais (SASTRY, 1983). Diversos íons dissolvidos na água do mar como cloro, sulfato, bicarbonato, bromo, flúor, ácido bórico, sódio, magnésio, cálcio, potássio e estrôncio são elementos indispensáveis para o desenvolvimento saudável dos caranguejos (MALLASEN, 1997). Diferentemente das espécies marinhas, os caranguejos de água-doce e os terrestres possuem uma limitada fonte de íons (DIESEL, 1997; EL-JOUNI et al., 2005) e os estes caranguejos desenvolveram estratégias para manter os níveis de íons adequados, inclusive para favorecer o desenvolvimento das larvas (ATKINSON; TAYLOR,1988). Larvas lecitotróficas podem depender dos íons dissolvidos na água. Diesel e Schuh (1992) observaram que fêmeas ovígeras da espécie Metopaulias depressus, que vivem na água acumulada das rosetas de bromélias acumulam conchas (bicarbonato de cálcio) dentro das rosetas, evitando que os níveis de cálcio fiquem escassos para o desenvolvimento embrionário e larval. Esta característica da reprodução é considerada como um cuidado maternal, fato também relacionado com espécies que passaram a um modo de vida mais terrestre (ANGER, 1995). O objetivo deste trabalho foi testar a presença e a variação da quantidade de íons cálcio, magnésio, sódio e potássio em ovos de espécies de caranguejos com diferentes níveis de terrestrialidade presentes no ecossistema transicional de manguezal. AS ESPÉCIES EM ESTUDO O caranguejo Armases angustipes ocorre numa em uma diversidade de habitats que inclui a água retida nas rosetas foliares de bromélias, manguezais, áreas adjacentes a rios, sumidouros marinhos e dulcícolas (ABELE, 1992). É encontrado em ambientes estuarinos do Atlântico ocidental e no Brasil ocorre entre os estados do Ceará e de Santa Catarina (MELO, 1996). Estudos sobre a espécie envolvendo aspectos relacionados ao 4

5 desenvolvimento juvenil (KOWALZUK; MASSUNARI, 2000a) e a estrutura populacional e períodos reprodutivos (KOWALZUK, MASSUNARI, 2000b) foram realizados, entretanto, nada se sabe sobre o desenvolvimento dos ovos ou o local da liberação larval, se na água da bromélia, ou a partir de migrações para o ambiente salobro. A espécie A. angustipes foi escolhida por encubar seus ovos em água doce, acumulada nas bromélias. A espécie Aratus pisonii (H. Milne Edwards, 1837) é um dos crustáceos mais comuns em manguezais das Américas Central e Sul, e provavelmente, o único caranguejo marinho verdadeiramente arborícola (LACERDA et al.,1993). Durante sua vida adulta habita tronco e raízes de arvores de mangue, de onde obtém sua principal fonte alimentar, que é constituída de folhas (WARNER, 1967) polpa das árvores, algas e restos de peixes presos às raízes (LACERDA et al.,1991). Esta espécie foi escolhida por apresentar quatro estágios larvais Warner (1970),e permanecer grande parte do tempo sobre os troncos das árvores de mangue, acima da zona supralitora. A espécie Goniopsis cruentata (Latreille, 1803) possui distribuição no Atlântico Ocidental, Bermudas, Florida, Golfo do México, Antilhas, Guianas e no Brasil, desde Fernando de Noronha e Pará até Santa Catarina, e no Atlântico Oriental do Senegal até Angola (Melo 1996). É encontrado sobre o substrato, nas margens dos manguezais, em troncos e ramos de mangues, podendo ainda ocorrer em praias lodosas de estuários na região entremarés (COELHO, 1965; MELO, 1996). MATERIAL E MÉTODOS De agosto ao dezembro de 2010 foram realizadas quatro coletas no manguezal Praia Dura em Ubatuba, SP. Esses meses foram escolhidos devido à elevada taxa pluviométrica e altas temperaturas, que são fatores determinantes na reprodução das espécies estudadas. Apenas fêmeas ovígeras foram capturadas para o presente trabalho. Em laboratório os animais foram mantidos congelados em freezer a C ate o momento das analises. A metodologia para avaliar os níveis dos íons nos ovos de caranguejos, descrita abaixo, foi adaptada a partir de estudos realizados com brânquias e hepatopâncreas de braquiúros, visando detectar a melhor técnica para obtenção de resultados fidedignos. A massa de ovos de cada espécie foi separada dos pleópodes das fêmeas e macerada em cadinho de porcelana. Estas foram colocadas na estufa a 70 C por 72h para desidratação e obtenção do peso seco em balança digital de precisão 0,0001g. Uma amostra de 0,5mg do macerado seco de ovos foi adicionado a 0,5ml de acido clorídrico e 0,5ml de peróxido de hidrogênio. A mistura foi deixada no sonicador por uma hora. Da solução resultante foi retirado 500µL e adicionado 4,5mL de água miliq e 4,5mL de cloreto de lantânio para as 5

6 VII Jornada de Iniciação Científica analises de íons bivalentes e cloreto de césio para as amostras monovalentes. As amostras foram então analisadas por meio de espectrofotometria de absorção atômica para determinação da concentração dos ions (mm). Determinou-se a media e o desvio padrão do teor dos íons para cada espécie. As concentrações de cálcio foram comparadas entre as espécies por meio de analise de variância (ANOVA um critério) complementada pelo teste de Tukey. Todas as análises foram interpretadas com nível de significância 0,05%. RESULTADOS A concentração de cálcio, magnésio, sódio e potássio foram determinados por meio de três réplicas de massas de ovos, efetuadas para cada espécie e, as concentações médias são apresentadas na figura 1. Maiores concentrações dos íons analisados ocorreram no caranguejo da bromélia, A. angustipes (Fig. 1), bem como a concentração de cálcio, foco principal de estudo do presente trabalho (ANOVA, p<0,01). Também como um pré-teste do presente trabalho testou-se a permeabilidade do ovo ao cálcio por meio de um espectrofluorímetro. Apesar de somente uma espécie ter sido analisada, pode-se evidenciar que, provavelmente, os ovos de braquiúros não são permeáveis ao cálcio. Figura 1: Concentrações médias e erro padrão de cada íon para as espécies estudadas, com barras de erro e as medias exatas escritas. 6

7 DISCUSSÃO Os resultados das concentrações de cálcio, magnésio, sódio e potássio nos ovos dos caranguejos A. angustipes, G. cruentata e A. pisonii demonstra as adaptações metabólicas de cada espécie de acordo com o local onde se estabelecem dentro do ecossistema manguezal, onde ovos maiores e abreviação dos estágios larvais demonstram uma maior independência do ambiente marinho (ANGER,1995), tornando-se possível falar sobre um grau de terrestrialidade. De acordo com Montú et al., (1990) o número de estágios larvais está relacionado com a quantidade de vitelo nos ovos. No presente estudo a espécie A. angustipes apresentou maior concentração de íons nos ovos. Esta espécie é muito similar ao caranguejo das bromélias Metopaulias depressus do Hawai (DIESEL; SCHUH, 1992). Para esta espécie, Diesel e Schuh (1992) relatam que a fêmea ovígera carrega conchas para dentro da roseta, e sugerem que esse comportamento está relacionado com a manutenção dos níveis de cálcio e ph na água, provavelmente um cuidado maternal favorecendo as condições ideais para o desenvolvimento dos dois estágios larvais e juvenis da espécie. No caso, os autores não fazem inferência à tomada de cálcio durante o desenvolvimento embrionário. Neste estudo, testou-se a permeabilidade da membrana do ovo ao cálcio livre (i.e. não associado a nenhum outro íon) e as evidencias sugerem que a membrana pode constituir uma barreira com o meio externo, pelo menos para o cálcio, entretanto, novos estudos se fazem necessário para o esclarecimento desta hipótese. A espécie A. angustipes, que possui uma maior concentração dos ions nos ovos, esta mais relacionada ao ambiente terrestre do que ao marinho, já que independe de salobridade para seu desenvolvimento. Provavelmente esta espécie, assim como M. depressus, apresente poucos estágios larvais e ovos maiores que as duas outras analisadas. Já as espécies G. cruentata e A. pisonii possuem um grande número de ovos de tamanhos reduzidos e contendo pouca reserva de vitelo (LEME, 1999, 2002, 2004). Assim, há necessidade de se ter vários estágios larvais cujas larvas são planctotróficas (WARNER, 1970). CONCLUSÃO Este trabalho demonstra que a maior concentração de cálcio, magnésio, sódio e potássio em ovos de A. angustipes, uma espécie com maior grau de terrestrialidade. Este fato pode ser uma adaptação às condições de biodisponibilidade dos íons em ambientes de água doce. 7

8 VII Jornada de Iniciação Científica REFERÊNCIAS ABELE, L.G.. A review of the grapsid crab genus Sesarma (Crustacea; Decapoda; Grapsidae) in America, with the description of a news genus. Smithsonian Contributions to Zoology, v.527, p ANGER, K.().The conquest of freshwater and land by marine crabs: adaptations in life-history patterns and larval bioenergetics, Journal of Experimental Marine Biology and Ecology, v.193 p ATKINSON,R.J.A.;TAYLOR,A.C. Physiological ecology of burrowing decapods In: Fincham,A.A e Raimbow, P.S. (Ed.). Aspects of Decapods Crustacean Biology 59 Symposium of Zoology Society of London. p BURGGEN, W.W. ; MCMAHON. Biology of the land crabs. Cambridge University Press. Cambridge SCHAEFFER-NOVELLI, Y., CINTRÓN-MOLERO, G. & ADAIME, R. R., Variability of mangrove ecosystems along the brazilian coast. Estuaries, v.13, n.2, p DIESEL, R.; SCHUH, M. Maternal care in the bromeliad crab Metopaulias depressus (Decapoda): maintaining oxygen, ph and calcium levels optimal for the larvae. Behavioral Ecology Society Biology v.32, p DIESEL, R. Maternal control of calcium concentration in the larval nursery of the bromeliad crab, Metopaulis depressus (Grapsidae) Proceedings of the Royal Society of London. v.264, p EL-JOUNI, W., JANG, B., HAUN, S., MACHACA, KHALED. Calcium signaling differentiation during Xenopus oocyte maturation. Developmental Biology v.288, pp ESTEVES, F. A. Fundamentos de Limnologia. 2ª Ed., Interciência, Rio de Janeiro. p FRANSOZO, A. Desenvolvimento dos estágios juvenis de Sesarma (Holometopus) rectum Randall, 1984 (Decapoda:Grapsidae) obtidos em laboratório. Naturalia v.11/12 p FRANSOZO, A.; M. L. NEGREIROS-FRANSOZO. Influencia da salinidade no desenvolvimento larval de Eriphia gonagra (Fabricius, 1781) e Sesarma 8

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