ANÁLISE DE INTERAÇÃO ESPAÇO-TEMPO APLICADA A DADOS DE MORTE SÚBITA DOS CITROS

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1 ANÁLISE DE INTERAÇÃO ESPAÇO-TEMPO APLICADA A DADOS DE MORTE SÚBITA DOS CITROS Ana Lúcia Souza Silva MATEUS 1 João Domingos SCALON 2 Crysttian Arantes PAIXÃO 3 RESUMO: A informação sobre a dinâmica espaço-temporal de doenças de plantas é de fundamental importância para desenvolver tecnologias apropriadas ao manejo das doenças em sistemas de produção. Assim, nos últimos anos, vários estudos envolvendo padrões espaciais e temporais estão sendo desenvolvidos para buscar uma melhor compreensão dos mecanismos e da dinâmica de doenças presentes na agricultura. Entretanto, a análise da interação espaço-tempo, utilizando métodos de processos pontuais, tem sido pouco abordada nessa área. O objetivo deste trabalho é apresentar métodos baseados na estatística de segunda ordem para analisar processos pontuais a fim de detectar a presença de agrupamentos oriundos das interações espaço-tempo. Com o trabalho propõe-se também um novo teste de hipótese para detectar interação espaçotempo baseado em técnicas Monte Carlo. Os métodos apresentados foram aplicados em dados mensais de incidência de casos de Morte Súbita dos Citros (MSC) em laranjeiras. Os resultados obtidos mostraram que tanto a metodologia disponível na literatura quanto o teste proposto neste trabalho foram eficientes para detectar agrupamentos no espaço-tempo. PALAVRAS-CHAVE: Função K; testes estatísticos; Monte Carlo; plantas doentes. 1 Introdução A morte súbita dos citros (MSC) é uma doença que provoca rápido definhamento e morte de variedades de laranjas enxertadas em limoeiro Cravo. Até o momento, o diagnóstico da doença é realizado com base nos sinais apresentados pelas plantas doentes. Após ser observada a primeira planta com os sinais da doença, o número de plantas doentes pode atingir de 60% a 100% das plantas, de um bloco, em menos de dois anos (Bassanezi et al., 2003). As plantas com MSC e com CTV (Citrus tristeza vírus, família, Closteroviridae) apresentam semelhanças em relação à sintomatologia (Gimenes-Fernandes e Bassanezi, 2001), às alterações ultraestruturais (Román et al., 2004), na velocidade de propagação da doença e na distribuição espacial das plantas afetadas (Bassanezi et al., 2003; Jesus Jr. e 1 Universidade Federal de Santa Maria - UFSM, Centro de Ciências Naturais e Exatas, Departamento de Estatística, CEP: , Santa Maria, RS, Brasil. analucia.stat@gmail.com 2 Universidade Federal de Lavras - UFLA, Departamento de Ciências Exatas, Caixa Postal 3037, CEP: , Lavras, MG, Brasil. scalon@dex.ufla.br 3 Fundação Getúlio Vargas, Escola de Matemática Aplicada, CEP , Rio de Janeiro, RJ, Brasil. crysttian@gmail.com Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p ,

2 Bassanezi, 2004). Entretanto, o agente causal da MSC ainda não foi confirmado. Pesquisadores da Alellyx Applied Genomics identificaram, em 2003, um novo tipo de vírus da família Tymoviridae que pode estar associado à MSC (Terencio et al., 2005). Porém, ainda não está totalmente comprovado que este vírus seja realmente o agente causal da MSC. Estudos sobre o padrão espacial e o comportamento da MSC ao longo do tempo fornecem informações importantes que podem auxiliar no esclarecimento da etiologia da doença (Bassanezi et al., 2003). Assim, o número de trabalhos conduzidos que buscam a compreensão dos mecanismos e dinâmica da MSC, incluindo o estudo de padrões espaciais, tem crescido nos últimos anos (Bassanezi et al., 2003; Lima et al., 2006; Krainski et al., 2008). O conhecimento destes padrões auxilia na descrição da dinâmica da doença, levanta ou avalia hipóteses biológicas sobre mecanismos de propagação e orienta na proposição de métodos para controle da epidemia focados na presença da doença e não do vetor (Bassanezi e Laranjeira, 2007). Com a informação sobre a interação espaçotempo de doenças de plantas, o interesse principal esta em saber se existe casos da doença que estão próximos tanto no espaço quanto no tempo. Diggle et al. (1995) propõe utilizar a função K de Ripley (1977) para analisar a interação espacial e temporal em padrões pontuais para dados contínuos no tempo e no espaço. O método permite a estimação da interação espaço-tempo para diferentes escalas. Esta técnica vem sendo usada para análise espaço-temporal em diversas áreas, tais como, epidemiologia (Diggle et al., 2005; Robertson, 2010), ecologia (Carslake et al., 2005; Oyana et al., 2006) e planejamento urbano (Arbia et al., 2010), entre outras. Dessa maneira, objetivou-se com este trabalho apresentar a metodologia proposta por Diggle et al. (1995) para analisar processos pontuais aplicados em dados mensais de incidência de casos de MSC em laranjeiras. O trabalho propõe-se também um novo teste de hipótese para detectar interação espaço-tempo baseado em simulação de Monte Carlo. 2 Material e métodos 2.1 Dados do experimento Os dados de incidência de MSC são provenientes de um talhão de laranjeira doce (Citrussinensis L. Osbeck) da variedade Natal. O experimento foi conduzido em uma fazenda do município de Comendador Gomes-MG, localizada a 19 o sul e 48 o oeste. Esses dados fazem parte de um conjunto de dados coletados pelo Fundecitrus e estão dispostos no pacote Rcitrus, implementado no software R (R Core Team, 2014). O talhão era constituído de 20 fileiras com 48 plantas por fileira, o espaçamento entre linhas de cultivo é 7,5 metros e nas linhas é de 4 metros entre plantas. Foram realizadas 18 avaliações correspondentes ao período de novembro de 2001 a julho de 2003, sendo que o ano de plantio foi em Para obter os dados utilizados neste trabalho, cada planta recebeu uma marca binária que denotava a presença ou não da doença. Nas plantas marcadas com a presença da doença, adicionalmente, foi coletado a data em que a doença foi detectada. 446 Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p , 2014

3 2.2 Efeitos de primeira ordem Para fornecer uma visão geral da distribuição de primeira ordem, referente à intensidade do processo, ou seja, o número de eventos por unidade de área foi adotado estimador de Kernel. A técnica suaviza uma superfície, calculando a densidade para cada região da área de estudo, utilizando interpolação e, desta forma, permite verificar, em escala global, possíveis tendência nos dados. Conforme descrevem Câmara e Carvalho (2004), se s é uma localização arbitrária na região R e s 1, s 2, s 3,..., s n, são localizações de n eventos observados, então a função de estimação kernel executa a contagem dos eventos s i dentro do raio de influência, ponderando cada um deles pela distância ao ponto s, h i. No presente trabalho optou-se pelo método de interpolação e alisamento através de um kernel quártico, definido pela equação 2 ˆ 3 h ( ) 2 1 i λτ s = 2, hi τ πτ τ (1) em que, h i é a distância entre os pontos s (centro da área a ser estimada) e s i, i = 1, 2,..., n; τ é definido como largura da banda (ou raio de influência) que determina o grau de suavização. 2.3 Método proposto por Diggle et al. (1995) A função K(s,t), proposta por Diggle et al. (1995), para análise de agrupamentos no espaço-tempo é representada pelo número esperado de pontos, dentro de uma distância espacial s e um intervalo de tempo t até um ponto arbitrário, ponderado pelo número esperado de pontos por unidade de espaço e tempo. O estimador da função K(s, t), com correção para o efeito de borda, é dado pela equação 1 Kˆ ( s, t ) I d I t w v R R, n( n -1) i= 1 j= 1 n n -1-1 = s ( ij ) t ( ij ) ij ij s t (2) em que R s é o número de pontos na grade de estudo, R é o número de pontos no tempo, t n é o número de pontos no mapa analisado, d é a distância espacial entre os eventos i e j(i j), t ij é a distância temporal entre os eventos i e j(i j), I s é uma função indicadora igual a 1 quando d ij é menor que a distancia s e 0, caso contrário, I t é uma função indicadora igual a 1 quando t ij é menor que um tempo t e 0, caso contrário, representa a proporção da circunferência de um círculo com centro em i, passando pelo ponto j, que se encontra dentro da área R, v representa um seguimento de reta, s centrado em i, de comprimento t ij,que se encontra dentro do tempo total ij ij R t. w ij Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p ,

4 Estimadores individuais para as funções K no espaço K ( s ) e no tempo K ( t ) podem ser obtidos diretamente da equação (2) e são dadas por e n n ˆ 1 ( ) 1 K s = Is ( dij ) wij Rs, (3) n( n 1) i= 1 j= 1 n n ˆ 1 ( ) 1 K t = It ( tij ) vij Rt. (4) n( n 1) i= 1 j= 1 Diggle et al. (1995) observam que se os processos temporal e espacial operam independentemente (ausência de interação espaço-temporal), então espera-se que Kˆ ( s, t) = Kˆ ( s) Kˆ ( t). A partir dessa propriedade, podem-se obter duas novas medidas para estimar o grau de interação espaço-tempo. A primeira delas mede o grau de agrupamento espaço-tempo adicional que é dada por Dˆ ( s, t) = Kˆ ( s, t) Kˆ ( s) Kˆ ( t). (5) Para a hipótese nula de independência espaço-temporal, esperam-se valores próximos à zero para (5). Quanto mais afastado de zero estiverem os valores de D ˆ ( s, t ), maior é a evidência de interação e, portanto, maior é o aumento do agrupamento no espaço-tempo. Diggle et al. (1995) argumentam que a presença de interação espaçotemporal pode ser observada através de picos no gráfico da superfície tridimensional de D ˆ ( s, t ) contra a distância espacial s e a sequência de tempo t. Outra forma de analisar o gráfico é observar se na superfície os valores de s e t aumentam e os valores de D ˆ ( s, t ) também aumentam. Esse comportamento também pode ser um indício de interação. A segunda medida representa o aumento proporcional do agrupamento espaçotempo que é devido à interação espaço-temporal. Esta medida é calculada por ˆ ˆ D ( s, t ) D0 ( s, t ) =. (6) Kˆ ( s) Kˆ ( t) Similarmente a função D ˆ ( s, t ), a superfície tridimensional da função Dˆ o ( s, t ) pode ser colocada em um gráfico contra a distância espacial s e a sequência de tempo t para verificar a presença de interação espaço-temporal. As medidas dadas pelas expressões (5) e (6) não apresentam distribuições amostrais conhecidas, desta forma se faz necessário utilizar o método de computação intensiva de Monte Carlo. Para tal, as coordenadas dos tempos dos casos são reordenadas aleatoriamente em relação às coordenadas de localização. Um valor particularmente elevado das estatísticas de testes apresentadas nas equações (5) e (6), entre as estatísticas obtidas nas configurações simuladas constituiria uma evidência de interação espaçotempo (Diggle et al., 1995). 448 Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p , 2014

5 Outra forma de diagnosticar a interação espaço-tempo é por meio do gráfico dos resíduos padronizados R( s, t) versus o produto das funções K temporal e espacial. Os R( s, t ) são dados por Dˆ ( s, t ) Rˆ( s, t ) =, (7) Vˆ( s, t ) em que V ˆ( s, t) é a variância do grau de agrupamento espaço-tempo adicional dado pela equação (5). Caso a maioria dos valores de R ˆ( s, t ) estiver fora dos limites de ± 2 desviospadrão, então existem indícios de interação espaço-tempo. U Diggle et al. (1995) sugerem a soma dos resíduos padronizados, dada por n n = s t R( s, t), para testar a existência de interação espaço temporal de duas formas: a) comparando a estatística de teste U / Var( U ) com os valores críticos da N(0,1) e b) usando U em um teste Monte Carlo. 2.4 Novo teste para interação espaço-tempo Para testar a hipótese H 0 : Não existe interação espaço-temporal contra a hipótese alternativa H 1 : Existe interação espaço-temporal, sugere-se neste trabalho utilizar diretamente a estatística D ˆ ( s, t ), definida na equação (5). O intuito do teste é determinar o quanto D ˆ ( s, t ) deve estar afastado de zero para considerar a interação espaço-temporal estatisticamente significativa. Como a estatística apresentada na equação (5) não apresenta distribuição amostral conhecida utiliza-se Monte Carlo seguindo os seguintes passos: n n = ; s t 1) Define-se a estatística P Dˆ ( s, t ) 2) Calcula-se P 0, em que P0 é a medida para a configuração espaço-temporal observada; 3) Calcula-se, Pk para k = 1,2,..., m, em que m é o número total de simulações e Pk é a medida para as configurações no espaço-tempo observadas sob a hipótese de não existência de interação espaço-temporal; 4) Ordena-se P k ; Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p ,

6 5) Se obtivermos P 0 em um dos extremos da distribuição dos se P k para k = 1,2,...,m, então existem evidências estatísticas para rejeitar a hipótese de completa aleatoriedade espacial. Suponha que, P( 1) = P( j para algum ) j {1,..., m}, então se rejeita a hipótese ( m + 1 j) nula de não existência de interação espaço-temporal se, valor p = α. m Todos os cálculos utilizados neste trabalho foram feitos utilizando o software R (R Core Team, 2014) conjuntamente com as bibliotecas splancs (Rowlingson e Diggle, 1993), geor (Ribeiro Jr. e Diggle, 2001) e Rcitrus (Krainski e Ribeiro Jr., 2007). 3 Resultados e discussão 3.1 Análise exploratória A Figura 1 exibe as configurações espaciais, da incidência da MSC no talhão, avaliado durante diferentes datas, no período de novembro de 2001 a junho de Cada data representa uma avaliação realizada, nos meses de agosto, novembro e dezembro de 2002 não foram coletados dados. Pode-se observar na Figura 1 que da primeira a décima avaliação tem-se um aumento gradual do número de plantas doentes. Por outro lado, há aumento elevado do número de casos de MSC a partir da décima segunda avaliação (realizada em janeiro de 2003). Este comportamento já era esperado, pois de acordo com Bassanezi et al. (2003), após a constatação das primeiras plantas com sintomas de MSC, a doença pode se manifestar em 60 a 100% das plantas do talhão em até dois anos. A Figura 2 descreve como o número médio de plantas doenças, por unidade de área, (intensidade) varia na plantação e, portanto, apresenta uma visão suavizada da incidência de plantas doentes no talhão. Assim, é possível diferenciar na Figura 2 não somente as regiões de maior intensidade (regiões mais claras dos mapas) das regiões de menor intensidade (regiões mais escuras dos mapas) de casos de MSC, mas também acompanhar o aumento da intensidade de casos da doença ao longo do tempo. A partir da observação dos mapas da Figura 2 é possível fazer um primeiro diagnóstico sobre o comportamento da distribuição da intensidade de plantas doentes no espaço e no tempo. Pode-se observar que, provavelmente, a doença começou atacando as plantas do lado oeste do talhão e, com o passar do tempo, a doença foi se espalhando entre as plantas mais próximas, no sentido leste, até que todo o talhão fosse tomado pela MSC. Esse comportamento de distribuição espacial e temporal é típico da doença e já foi descrito por Bassanezi et al. (2003) e Jesus Jr. e Bassanezi, (2004), entre outros. 450 Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p , 2014

7 Nov2001 Dez2001 Jan2002 Fev2002 Mar2002 Abr2002 Maio2002 Jun2002 Jul2002 Figura 1- Configurações espaciais da incidência da MSC no talhão, no período de novembro de 2001 a julho de 2003, em que cada círculo representa uma planta com MSC (continua). Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p ,

8 Set2002 Out2002 Jan2003 Fev2003 Mar2003 Abr2003 Mai2003 Jun2003 Jul2003 Figura 1- (Continuação) Configurações espaciais da incidência da MSC no talhão, no período de novembro de 2001 a julho de 2003, em que cada círculo representa uma planta com MSC. 452 Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p , 2014

9 Nov2001 Dez2001 Jan Fev2002 Mar2002 Abr Maio2002 Jun2002 Jul Figura 2- Intensidade dos casos de MSC no talhão entre novembro de 2001 e julho de (Continua). Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p ,

10 Set2002 Out2002 Jan Fev2003 Mar2003 Abr Mai2003 Jun2003 Jul Figura 2- (Continuação) Intensidade dos casos de MSC no talhão entre novembro de 2001 e julho de Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p , 2014

11 3.2 Método proposto por Diggle et al. (1995) Para obter as avaliações da interação espaço-temporal da incidência de casos de MSC utilizam-se os gráficos de contorno de D( s, t ) e de resíduos padronizados conforme apresenta a Figura Resíduos (R(s,t)) e e e e+09 k(s)k(t) (a) 1.5e+07 D(s,t) 1.0e e e Tempo(mês) Distância(m) (b) Figura 3- (a) Gráfico de dispersão dos resíduos padronizados R(s,t) versus o produto das funções K temporal e espacial, e (b) de superfície do grau de agrupamento espaço-tempo adicional D(s,t). Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p ,

12 Observa-se na Figura 3-a que a maioria dos resíduos padronizados se encontra acima do limite de dois desvios-padrão e, portanto, deve-se rejeitar a hipótese nula de independência espaço-temporal. Esse resultado é corroborado pela Figura 3-b que mostra o aumento de todos os valores de D( s, t ) à medida que as escalas espaciais e temporais também aumentam. 3.3 Novo teste para interação espaço-tempo Para a análise da interação espaço-tempo dos casos de MSC utilizando o novo teste foram realizadas 999 simulações Monte Carlo sob a hipótese nula. A aplicação resultou em um P 0 = , com valor-p = 0,002, o que leva a rejeição da hipótese nula de ausência de interação espacial-temporal nos casos de MSC no talhão analisado. Esse resultado pode ser visualizado na Figura 4, onde se observa claramente que a estatística observada P 0 esta muito afastada da distribuição amostral simulada sob a hipótese nula de ausência de interação espaço-temporal. Frequência Estatística observada= e e e e e e e+09 Estatísticas de Teste Figura 4 - Histograma da distribuição de frequência empírica de D(s,t), sob a suposição de ausência de interação espaço-tempo, juntamente com a estatística de teste observada. Os resultados encontrados neste artigo corroboram os resultados obtidos por Lima et al. (2006) e Krainski et al. (2008). Lima et al. (2006) analisaram o comportamento espacial e temporal da MSC utilizando técnicas diferentes das utilizadas neste trabalho e verificaram que com o tempo, o principal mecanismo de disseminação da doença é a infecção de plantas sadias por plantas vizinhas infectadas mais próximas. Krainski et al. (2008) apresentaram uma aplicação do modelo autologístico a dados coletados em 11 pontos no tempo em um campo de citros afetados pela MSC e verificaram que, a partir de 456 Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p , 2014

13 um determinado tempo, ocorre um aumentoperceptível da probabilidade de um planta se tornar doente na presença de vizinhos infectados. Apesar dos métodos apresentados neste trabalho levarem a uma conclusão enfática sobre o comportamento espacial, temporal e da interação espaço-tempo da incidência de MSC em laranjais, conclusão essa que corrobora resultados encontrados por outros pesquisadores, é necessário fazer alguns comentários sobre esses métodos. O primeiro comentário está relacionado ao teste proposto neste trabalho. Na verdade o teste utiliza duas técnicas conhecidas, a estatística D ˆ ( s, t ) e o método de Monte Carlo para produzir uma nova forma para testar a interação espaço-tempo em configurações pontuais. O novo teste apresenta poder (resultados não apresentados neste artigo) comparável com o poder dos testes propostos por Diggle et al. (1995). As vantagens deste novo teste, em relação aos testes propostos pelos autores, são à exigência de um menor esforço computacional, além de ser mais simples de usar e interpretar. O segundo comentário está relacionado com a continuidade espacial e temporal que é exigida em todos os métodos apresentados neste trabalho. Deve-se observar que a ocorrência de MSC no laranjal é discreta tanto no tempo como no espaço. A ocorrência de MSC é discreta no espaço porque a doença ocorre apenas onde existe uma laranjeira e é discreta no tempo porque a verificação de plantas doentes ocorre mensalmente. Enretanto, essa rigorosa continuidade espaço-temporal exigida pelos métodos pode ser relaxada no caso da ocorrência de MSC. No caso da continuidade espacial, não é difícil imaginar que o agente causal da MSC está espalhado continuamente no talhão e que acarretará a doença assim que encontrar um local (planta) apropriado para atacar. No caso da continuidade temporal, dificilmente, um inspetor de doença conseguiria verificar alterações em uma planta em um intervalo inferior a um mês. Assim, a inspeção mensal equivale a uma inspeção contínua no laranjal, o que poderia caracterizar uma continuidade temporal. Entretanto, deve-se ter em mente que os métodos apresentados neste trabalho fornecem apenas uma solução aproximada para a caracterização de agrupamentos resultantes da interação espacial-temporal da MSC e que, portanto, devem ser desenvolvidos novos métodos estatísticos para essa finalidade. Conclusões Os resultados obtidos a partir da aplicação dos métodos disponíveis na literatura e do método proposto neste trabalho levaram as mesmas conclusões, ou seja, existe a presença de agrupamento resultante da interação espaço-tempo. Essa conclusão é compatível com o comportamento de uma doença que atinge a plantação em algum ponto e começa a se espalhar entre as plantas mais próximas, formando um agrupamento espacial. Esse agrupamento se intensifica e se torna cada vez maior, com o passar do tempo, até que toda a plantação esteja tomada pela doença. MATEUS, A. L. S.; SCALON, J. D.; PAIXÃO, C. A. Analysis of space-time interaction applied to data of citrus sudden death. Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p , Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p ,

14 ABSTRACT: The information on the dynamics of spatial-time plant diseases is of essential importance in developing appropriate technologies to managing the diseases in a production system. Thus, in the last years, various studies involving spatial and temporal patterns are being developed in order to achieve a better comprehension of both the mechanisms and the dynamics of diseases present in agriculture. However, the analysis of space-time interaction, using point process methods, has been little studied in this area. The objective of this work is to present methods based on the second-order statistics to analyze point processes in order to detect the presence of groupings derived from space-time interactions. This work also proposes a new hypothesis test to detect spatial-time interactions based on Monte Carlo techniques. The presented methods were applied to monthly data of Citrus Sudden Death (CSD) cases in orange trees. The results showed that the methodology available in the literature as well as the test proposed in this work were efficient to detect space-time groupings. KEYWORDS: K function. statistical tests. Monte Carlo. diseased plants. Referências ARBIA, G.; ESPA G.; GIULIANI, D.; MAZITELLI, A. Detecting the existence of spacetime clustering of firms. Regional Science and Urban Economics, Amsterdam, v.40, n.5, p , BASSANEZI, R. B.; FILHO, A. B.; AMORIM, L.; GIMENES-FERNNADES, N.; GOTTWALD, T. R.; BOVÉ, J. M. Spatial and temporal analyses of citrus sudden death as a tool to generate hypotheses concerning its etiology. Phytopathology, São Paulo, v.93, n.4, p , BASSANEZI, R.B.; LARANJEIRA, F. F. Spatial patterns of leprosis and its mite vector in commercial citrus groves in Brazil. Plant Pathology, São Paulo, v.56, n.1, p , CARSLAKE, D.; BENNETT, M.; HAZEL, S.; TELFER, S.; BEGON, M. Space time clustering of cowpox virus infection in wild rodent populations. Journal of Animal Ecology, London, v.74, n.4, p , CÂMARA, G.; CARVALHO, M. S. Análise espacial de eventos. In: Druck, S.; Carvalho, M. S.; Câmara, G.; Monteiro, A. M. V. (Eds.). Análise espacial de dados geográficos. Brasília: Embrapa, 2004, p DIGGLE, P. J.; CHETWYND, A. G.; HAGGKVIST, R.; MORRIS, S. E. Second order analysis of space-time clustering. Statistical Methods in Medical Research, London, v.4, n.2, p , DIGGLE, P.; ROWLINGSON, B.; SU, T. Point process methodology for on-line spatiotemporal disease surveillance. Environmetrics, London, v.16, n.5, p , GIMENES-FERNANDES, N.; BASSANEZI, R. B. Doença de causa desconhecida afeta pomares cítricos no norte de São Paulo e sul do Triângulo Mineiro. Summa Phytopathologica, São Paulo, v.27, n.1, p.93, JESUS JUNIOR, W. C.; BASSANEZI, R. B. Análise da dinâmica e estrutura de focos da morte súbita dos citros. Fitopatologia Brasileira, Brasília, v.29, n.4, p , KRAINSKI, E. T.; RIBEIRO JÚNIOR, P. J.; BASSANEZI, R. B.; FRANCISCON, L. Autologistic model with an application to the citrus sudden death disease. Scientia Agricola, Piracicaba, v.65, n.5, p , KRAINSKI, E. T.; RIBEIRO JÚNIOR, P. J. Rcitrus: functions for the analysis of citrus disease data. R package version -0. Curitiba: UFPR/LEG, Rev. Bras. Biom., São Paulo, v.32, n.3, p , 2014

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