Fosforilação oxidativa
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- Simone Raminhos Sacramento
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1 Fosforilação oxidativa 1- A maior parte do ATP formado durante a oxidação dos nutrientes ocorre nas mitocôndrias que contém duas membranas: uma externa e outra interna. A membrana externa, porque contém uma proteína denominada porina, permite a passagem livre e inespecífica de moléculas com massa molecular relativamente elevada (5-10 kda). Este facto permite compreender que o espaço intermembranar seja, funcionalmente, considerado como pertencendo ao citoplasma. A membrana interna é mais selectiva e o transporte de muitas substâncias (como por exemplo o piruvato, o fosfato, os protões, o ATP e o ADP) depende da presença de transportadores específicos. 2- A oxidação do piruvato (desidrogénase do piruvato), dos ácidos gordos (oxidação em β), da acetil- CoA (ciclo de Krebs) e de muitos outros compostos dá-se à custa da redução do NAD + ou do FAD (a NADH e FADH 2 ) e ocorre na matriz mitocondrial ou na face interna da mitocôndria. As concentrações do NAD + e do FAD são muito baixas e, na ausência de regeneração rápida das suas formas oxidadas, a oxidação dos nutrientes seria interrompida. A cadeia respiratória é formada por uma série de oxiredútases organizadas em complexos proteicos na membrana interna da mitocôndria e possibilita a regeneração do NAD + e do FAD. Esses complexos catalisam, no seu conjunto, a oxidação do NADH a NAD + e do FADH 2 a FAD pelo O 2 que se reduz a H 2 O. 3- O potencial de oxiredução padrão (ou potencial de eléctrodo padrão) de um determinado par oxidante/redutor é uma medida da estabilidade termodinâmica relativa das formas oxidada e reduzida: quanto maior o seu valor maior a estabilidade da forma reduzida relativamente à forma oxidada desse par. O seu valor é, em muitos casos, conhecido e pode ser obtido consultando tabelas. Dentre os compostos envolvidos na cadeia respiratória merecem especial destaque o O 2 e o NADH. O valor positivo e elevado do potencial redox padrão do par O 2 /H 2 O (Eº = +0,815) significa que o O 2 é um potente oxidante e tem tendência a aceitar electrões de outros compostos reduzindo-se a H 2 O. No outro extremo da escala está o par NAD + /NADH cujo baixo (muito negativo; Eº = -0,315) potencial redox padrão significa que o NADH tem uma grande tendência a ceder electrões oxidando-se a NAD +. O valor da diferença entre o potencial de oxiredução padrão do par O 2 /H 2 O e o do par NAD + /NADH é de +1,13 V o que permite calcular a Keq (Keq = e (nf Eº /RT) ; log Keq = n Eº /0,059) para a reacção ½ O 2 + NADH NAD + + H 2 O como sendo de cerca de 1,7 X atm -1/2. Este dado permite compreender que o processo de oxidação do NADH pelo O 2 tem tendência a ocorrer até ao esgotamento do reagente limitante. A velocidade a que o processo ocorre é uma questão diferente e depende da actividade de catalisadores; no caso, a actividade dos complexos proteicos I, III e IV da cadeia respiratória. 4- Catalisadas pelos complexos da cadeia respiratória ocorrem na membrana mitocondrial interna uma série de reacções de oxi-redução através das quais o oxigénio oxida o NADH. Cada um destes complexos é formado por muitas subunidades proteicas, tem massa molecular muito elevada, tem mobilidade lateral e atravessa a membrana interna da mitocôndria no plano transversal mantendo uma orientação fixa nesse plano. Estes catalisadores não são apenas enzimas pois também catalisam o transporte de protões da matriz da mitocôndria para o citoplasma. Os dois processos (oxidação e transporte direccional de protões) estão acoplados: os complexos I, III e IV são bombas que fazem a acoplagem de processos de oxidação específicos (processo exergónico) com o transporte de protões da matriz da mitocôndria para o espaço intermembranar (contra-gradiente electroquímico; processo endergónico). O transporte de protões é activo (contra gradiente electroquímico) e diz-se primário porque a componente exergónica do processo é uma reacção química. 5- O complexo I (que também pode ser designado como desidrogénase do NADH ou como oxiredútase do NADH:ubiquinona) contém como grupos prostéticos FMN e complexos ferro-enxofre e catalisa a transferência de dois electrões do NADH para a ubiquinona (ou coenzima Q) formando-se NAD + e ubiquinol (ou coenzima QH2). A coenzima Q é uma substância hidrofóbica presente na membrana interna da mitocôndria. De forma acoplada com a reacção de oxi-redução o complexo I também catalisa o bombeamento de protões da matriz para o citoplasma. Embora não seja ainda consensual entre os investigadores que estudam esta problemática [1], o número de protões bombeados quando um par de electrões reduz a coenzima Q poderá ser de 4; paralelamente dois protões (um cedido pelo NADH e outro com origem na matriz) ligam-se à coenzima Q reduzida. Aceitando estes números, a equação (1) descreveria as actividades acopladas de oxi-redução e de bombeamento do complexo I. NADH + Q + 5 H + (dentro) NAD + + QH2 + 4 H + (fora) (1) Página 1 de 5
2 O complexo III (que também se designa por complexo b-c1, ou redútase do citocromo c) contém como grupos prostéticos hemes de tipo c e de tipo idêntico ao existente na hemoglobina (tipo b) assim como complexos ferro-enxofre. O complexo III catalisa a transferência de dois electrões do ubiquinol (QH2) para o citocromo c (uma proteína hemínica presente na face externa da membrana interna da mitocôndria) e, de forma acoplada com o processo oxidativo, o bombeamento de 2 protões da matriz para o citoplasma; os 2 protões que se libertam do ubiquinol quando este se oxida também são vertidos na face citoplasmática da membrana interna da mitocôndria (ver equação 2). QH2 + 2 Cyt c (Fe 3+ ) + 2H + (dentro) Q + 2 Cyt c (Fe 2+ ) + 4 H + (fora) (2) Por último, o complexo IV (que também se designa como oxídase do citocromo c ou oxiredútase do ferrocitocromo c:oxigénio) contém como grupos prostéticos hemes de tipo a assim como iões de cobre. O complexo IV catalisa a transferência de dois electrões da forma reduzida do citocromo c para o oxigénio e, de forma acoplada com o processo oxidativo, o bombeamento de 2 protões; outros 2 protões da matriz são consumidos na formação de água (ver equação 3). 2 Cyt c (Fe 2+ ) + ½ O H + (dentro) H 2 O + 2 Cyt c (Fe 3+ ) + 2 H + (fora) (3) 6- O processo oxidativo está acoplado com o transporte de protões da matriz mitocondrial para o citoplasma e o processo de bombeamento cria um gradiente electroquímico: maior número de cargas positivas ( gradiente eléctrico ) e maior concentração de protões ( gradiente químico ) no lado citoplasmático da membrana mitocondrial interna. As equações 1, 2 e 3 descrevem os processos reactivos e de transporte de protões catalisados pelos complexos I, III e IV e o somatório destas equações é a equação 4: NADH + ½ O H + (dentro) NAD + + H 2 O + 10 H + (fora) (4) O NADH forma-se em reacções de oxi-redução catalisadas por várias desidrogénases mitocondriais que podem ser esquematizadas pela equação 5: XH2 + NAD + X + NADH + H + (dentro) (5) O somatório das equações 4 e 5 mostra que a transferência de um par de electrões entre os intermediários do metabolismo oxidativo dos nutrientes e o oxigénio está acoplado com o bombeamento de 10 protões da matriz para o citoplasma: XH2 + ½ O H + (dentro) X + H 2 O + 10 H + (fora) (6) 7- Tal como em muitos outros processos celulares (como o catalisado pela ATPase do Na + /K +, por exemplo) um processo com uma enorme tendência para ocorrer num determinado sentido (a oxidação do NADH pelo O 2 ) está acoplado com um processo que não ocorreria na ausência deste acoplamento (o transporte de protões contra gradiente). Ou dito de outro modo, a energia libertada no processo de oxidação do NADH pelo O 2 (processo exergónico) permite o bombeamento de protões contragradiente (processo endergónico). 8- A desidrogénase do succinato é a única enzima do ciclo de Krebs que não está situada na matriz mas sim na face interna da membrana interna da mitocôndria. Esta enzima contém, como grupos prostéticos, FAD (que é o aceitador primário dos electrões) e complexos ferro-enxofre e também é designada como complexo II. Dois electrões do succinato são transferidos para a coenzima Q e não existe, neste caso, transporte acoplado de protões (ver equação 7). Existem outras enzimas que, tal como o complexo II, também catalisam a redução da coenzima Q pelos respectivos substratos e que também não são bombas de protões. Uma delas é uma desidrogénase do glicerol-3-p que também contém FAD (que é o aceitador primário dos electrões) como grupo prostético e que se situa na face externa da membrana interna da mitocôndria (ver equação 8) 1. Succinato + Q fumarato + QH2 (7) Glicerol-3-P + Q dihidroxiacetona-p + QH2 (8) 1 Para além desta, existe uma outra desidrogénase do glicerol-3-p a que faremos referência neste texto (ver equação 11). Página 2 de 5
3 Página 3 de 5 Fosforilação oxidativa; Rui Fontes A oxidação do QH2 pelo oxigénio envolve, como já referido, os complexos III e IV que, de forma acoplada, catalisam também o bombeamento de protões. O facto de a oxidação do succinato (e do glicerol-3-p) pelo oxigénio não envolver o complexo I explica que, nestes casos, apenas 6 protões sejam bombeados para o citoplasma (ver equações 2 e 3). 9- Criado o gradiente electroquímico acima referido, os protões têm tendência a passar do citoplasma para a matriz mitocondrial mas, apesar da pequenez da partícula, o processo não ocorre por difusão simples: a carga positiva dos protões impede a sua dissolução nos lipídeos da membrana. No entanto existem proteínas da membrana mitocondrial interna que permitem a entrada de protões acoplando este movimento (a favor de gradiente electroquímico) com processos reactivos que, tendo em conta a razão Keq/QR, não poderiam ocorrer na célula na ausência dessa acoplagem. O mais importante (mas não o único) destes processos é a síntese de ATP que é catalisada pela síntase do ATP (também designada de complexo V). No actual estádio do conhecimento, uma aproximação aceitável para a estequiometria do processo de acoplagem entre o transporte de protões e a síntese de ATP na síntase do ATP poderá ser 3 protões por ATP [1]; assim, a equação que descreve o processo pode ser escrita: ADP + Pi + 3 H + (fora) ATP + H 2 O + 3 H + (dentro) (9) 10- O ATP gerado na matriz da mitocôndria é, na sua maior parte, hidrolisado no citoplasma da célula. Dado que é na face citoplasmática da membrana citoplasmática que ocorre a hidrólise do ATP catalisada pela bomba de Na + /K + e é também no citoplasma que ocorre a hidrólise do ATP aquando da contracção muscular é de concluir que é no citoplasma que se gera a maior parte do ADP e o do Pi. O transporte de ADP (para dentro da mitocôndria) e de ATP (para fora da mitocôndria) ocorrem por acção de um transportador da membrana interna da mitocôndria que é um antiporter. O transporte de ADP 3- (para dentro) e de ATP 4- (para fora) envolve consumo de energia do gradiente eléctrico criado pela cadeia respiratória pois significa, no seu conjunto, a eliminação de cargas positivas na face citoplasmática da mitocôndria. O transporte de Pi (para dentro da mitocôndria) é mediado por um simporter sendo o Pi cotransportado com um protão (a favor do gradiente) e, neste caso, o transporte envolve consumo de energia do gradiente químico criado pela cadeia respiratória. Assim, o processo cíclico de transporte de 1 Pi e 1 ADP do citoplasma para a matriz da mitocôndria (e a saída de 1 ATP) implica a entrada de 1 protão. 11- Se entrarmos em linha de conta com o protão que é transportado para dentro da mitocôndria por acção do transportador de Pi (indispensável para a síntese de ATP intramitocondrial) o número de protões que entram para a matriz aquando da síntese de 1 molécula de ATP é 1 se esta síntese ocorrer a nível do substrato (acção da sintétase de succinil-coa). No entanto, no caso de envolver a síntase do ATP, tendo em conta a equação 9, o número de protões que entram para a mitocôndria para que 1 ATP possa ser sintetizados será de 4 (3+1). A razão entre o número de ATPs formados e o número de átomos de oxigénio que são reduzidos na cadeia respiratória designa-se de razão P:O. Durante muitos anos admitiuse que o valor desta razão era 3 quando o composto oxidado era o NADH e que era 2 quando o processo oxidativo não envolvia o complexo I. No entanto, com os dados que temos vindo a apresentar, podemos calcular valores diferentes para a razão P:O. Se, durante a oxidação de um NADH por um átomo de oxigénio, 10 protões são transportados para o citoplasma e têm de regressar 4 para que se forme 1 ATP, então a saída de 10 protões sustenta a síntese de 2,5 ATPs: quando o complexo I está envolvido a razão P:O seria, assim, 2,5. Um raciocínio semelhante leva-nos à conclusão que, no caso de não estar envolvido o complexo I, a razão P:O é de 1,5. Estes valores são semelhantes às médias obtidas experimentalmente com mitocôndrias isoladas e são também apontados em alguns livros de texto [2, 3]. 12- Todos os processos atrás referidos tais como a hidrólise de ATP, o transporte de ADP/ATP, a síntese de ATP e o transporte de protões para a matriz, o transporte de protões para o citoplasma e o conjunto de oxidações e reduções da cadeia respiratória assim como as vias metabólicas em que o NAD + ou o FAD se reduzem estão intimamente relacionados. Quando a velocidade de hidrólise de ATP aumenta (exercício físico, por exemplo) a sua velocidade de síntese também aumenta de tal modo que a sua concentração se mantém estacionária. Ou seja, quando a velocidade de hidrólise de ATP aumenta também aumenta a velocidade de oxidação de nutrientes e do consumo de oxigénio na cadeia respiratória. A activação da cadeia respiratória quando há aumento da hidrólise de ATP poderá ser, em parte, uma consequência de uma cadeia de fenómenos originados pelo aumento da síntese de ADP e Pi no citoplasma. O aumento da concentração de ADP e Pi estimularia (i) a velocidade de troca ADP/ATP na membrana da mitocôndria (antiporter) e a entrada de Pi (simporter) que estimularia (ii) a velocidade de síntese de ATP e de entrada de protões para a matriz (síntase de ATP) que estimularia (iii) a
4 velocidade de consumo de O 2 e a velocidade de saída dos protões para o citoplasma (cadeia respiratória). O aumento da concentração de ADP (e o consequente aumento na concentração de AMP, via acção catalítica da ctambém estimularia enzimas chave do ciclo de Krebs e da glicólise. 13- Um outro factor envolvido na regulação da actividade da cadeia respiratória poderá ser o ião Ca 2+ cuja concentração aumenta dentro da mitocôndria quando as células são estimuladas (por exemplo, estimulação do músculo pelo nervo motor). É o aumento da concentração de Ca 2+ que induz o músculo a contrair-se e a hidrolisar ATP mas o Ca 2+ também activa os complexos I e IV e a síntase do ATP, promovendo paralelamente a síntese de ATP [4-6]. 14- É fácil de compreender que drogas (como por exemplo a rotenona) capazes de bloquear a transferência de electrões do NADH para a coenzima Q (inibidores do complexo I) impeçam a oxidação dos nutrientes e a síntese de ATP. Adicionada a uma preparação isolada de mitocôndrias a rotenona impede a oxidação do piruvato mas não a de succinato ou de glicerol-3-p. Outras drogas (como a antimicina A e o cianeto) que bloqueiam a cadeia respiratória num local a jusante da coenzima Q impedem a oxidação do piruvato, do succinato e do glicerol-3-p. O cianeto é um veneno que provoca morte fulminante: ao ligar-se ao complexo IV impedindo a oxidação dos nutrientes (e a redução do O 2 ) impede a síntese de ATP. Em condições basais todo o ATP da célula se esgota em menos de 3 minutos e muito antes de se esgotar já pararam todos os processos que dependem do ATP como as actividades das bombas de Na + /K + e de Ca 2+ e a de contracção muscular (como a do coração e diafragma). 15- A oligomicina e o atractilosídeo são drogas usadas em trabalhos experimentais sobre fosforilação oxidativa. A oligomicina liga-se à subunidade Fo da síntase do ATP bloqueando a transferência de protões através da síntase. O atractilosídeo liga-se ao antiporter ADP/ATP impedindo a sua acção. Tendo um efeito directo nestes locais, a oligomicina e o atractilosídeo, quando adicionados a preparações de mitocôndrias isoladas, bloqueiam indirectamente a cadeia respiratória. A oligomicina ao impedir o regresso dos protões à matriz faz com que os processos de reacção/transporte catalisados pela cadeia respiratória (ver equação 4) atinjam um estado de equilíbrio parando os processos envolvidos. Na ausência de ADP não há síntese de ATP e o processo de transporte de protões está acoplado com o da síntese de ATP pelo que o efeito final do atractilosídeo acaba por ser idêntico ao da oligomicina. 16- O dinitrofenol é uma droga que, adicionada a uma preparação de mitocôndrias isoladas, permite a oxidação dos nutrientes adicionados ao sistema (piruvato ou succinato) na presença de oligomicina ou atractilosídeo porque permite a passagem de protões para a matriz (a favor do gradiente) através de um mecanismo independente da síntase do ATP. O dinitrofenol é um desacoplador da fosforilação oxidativa porque permite que a cadeia respiratória funcione e a oxidação dos nutrientes tenha lugar na ausência de fosforilação do ADP. A intoxicação com dinitrofenol provoca febre altíssima (podendo chegar aos 46ºC) e a morte [7]. Na ausência de síntese de ATP há activação da cadeia respiratória, das enzimas que são inibidas pelo ATP e estimuladas pelo ADP (como a cínase da frutose-6-p, a desidrogénase do piruvato, a síntase do citrato e as desidrogénases do isocitrato e do α-cetoglutarato) e aumento da velocidade de oxidação dos nutrientes. A febre é uma consequência do aumento da velocidade de oxidação dos nutrientes que é um processo exotérmico. A morte sobrevém porque deixa de haver síntese de ATP (ou/e porque a temperatura é demasiado elevada para que se mantenham funcionando de forma adequada os sistemas próprios de um organismo vivo). 17- Na membrana interna das mitocôndrias do tecido adiposo castanho dos bebés humanos (mas não no adulto) existe uma proteína (termogenina ou Uncoupling Protein 1 UCP1) que têm um papel semelhante ao do dinitrofenol e permite dissociar a oxidação dos nutrientes do consumo de ATP. A designação de termogenina tem origem no facto de a activação da termogenina que ocorre como resposta ao frio (via sistema nervoso simpático) permitir a produção de calor de forma desproporcional ao gasto de ligações ricas em energia do ATP. No adulto a resposta ao frio envolve o trémulo que aumenta o consumo de ATP e a sua síntese e o consequente aumento da velocidade de oxidação dos nutrientes (reacções exotérmicas). Recentemente descobriu-se que, no adulto, na membrana interna das mitocôndrias do músculo e de outros órgãos existem proteínas que funcionam de forma semelhante à termogenina: foram designadas de UCP2 e UCP3. As actividades da UCP2 e da UCP3 são estimuladas pelas hormonas tiroideias e pelo sistema nervoso simpático [1, 5, 7]. Não é de estranhar por isso que quando há aumento anormal da produção de hormonas tiroideias (hipertiroidismo) a temperatura corporal aumente. A temperatura corporal também aumenta quando há estimulação do sistema nervoso simpático; pensa-se que a febre (e a morte) que ocorre na intoxicação com ectasy (3,4- dimetilenedioximetanfetamina) resulta da hiperestimulação do sistema simpático e do consequente aumento de actividade da UCP2 e UCP3 [7]. Associada à actividade das UCPs está a palavra leak Página 4 de 5
5 ( pingar ): as UCPs deixam pingar para dentro das mitocôndrias protões que de outra forma só poderiam entrar para a matriz via síntase do ATP. 18- O complexo I (ver equação 1) tem o seu centro activo voltado para a matriz da mitocôndria e não existe nenhum sistema de transporte para o NADH na membrana mitocondrial interna. A oxidação do NADH formado no citoplasma durante a glicólise é mediado por sistemas chamados lançadeiras (ou shuttles) que permitem oxidar o NADH citosólico e apresentar os equivalentes redutores ao sistema dos complexos proteicos da membrana interna da mitocôndria. Existem duas lançadeiras designadas de lançadeira do glicerol-3-p e lançadeira do malato. (i) Esta última, mais importante no fígado, rim e coração, envolve a redução do oxalacetato (a malato) do citoplasma pelo NADH, o transporte do malato ( antiporte com o α-cetoglutarato) para a matriz da mitocôndria e a re-oxidação do malato (a oxalacetato) pelo NAD + da matriz. Desta maneira os equivalentes redutores do NADH formado no citoplasma são transferidos (via malato) para a matriz e o NADH formado na matriz pode ser oxidado por acção catalítica dos complexos I, III e IV. A enzima que catalisa a redução do oxalacetato no citoplasma e a oxidação do malato na mitocôndria é a desidrogénase do malato (ver equação 10) 2. (ii) A lançadeira do glicerol-3-p, mais importante no cérebro e tecido muscular, implica a redução pelo NADH da dihidroxiacetona-p do citoplasma e consequente formação de glicerol-3-p; a enzima que catalisa esta reacção é uma desidrogénase do glicerol-3-p presente no citoplasma (ver equação 11). O glicerol-3-p formado transfere os electrões para a coenzima Q através da acção catalítica doutra desidrogénase do glicerol-3-p presente na face externa da membrana interna da mitocôndria a que já fizemos referência (ver equação 8). As desidrogénases do glicerol-3-p do citoplasma (dependente do NADH) e a da face externa da membrana interna da mitocôndria (que tem como grupo prostético o FAD) são isoenzimas. Oxalacetato + NADH Malato + NAD + (10) Dihidroxiacetona-P + NADH glicerol-3-p + NAD + (11) 19- Os valores de 2,5 e 1,5 (referidos acima como as razões P:O quando, respectivamente, estão envolvidas os complexos I, III e IV ou apenas os complexos III e IV) seriam os valores máximos para a razão P:O: obviamente que a actividade das UCPs (e de outros processos que não abordámos) fará baixar a razão P:O para valores mais baixos [1, 5]. Se houver acoplamento perfeito entre oxidação e fosforilação, a razão P:O é 2,5 quando o redutor é o NADH e é 1,5 quando o redutor é o FADH 2 (via desidrogénases do succinato ou do glicerol-3-p). Admitindo estes números e o funcionamento predominante da lançadeira do glicerol-3-p (como acontece, por exemplo, no músculo esquelético e no cérebro) a oxidação completa de uma molécula de glicose poderia render algo como 30 ligações ricas em energia do ATP 3. Admitindo a acção predominante da lançadeira do malato, a oxidação completa de uma molécula de glicose poderia render 32 ligações ricas em energia do ATP. 1. Brand, M. D. (2005) The efficiency and plasticity of mitochondrial energy transduction, Biochem Soc Trans. 33, Hinkle, P. C., Kumar, M. A., Resetar, A. & Harris, D. L. (1991) Mechanistic stoichiometry of mitochondrial oxidative phosphorylation, Biochemistry. 30, Nelson, D. L. & Cox, M. M. (2005) Lenhinger principles of biochemistry, 4ª edn, New York. 4. Balaban, R. S. (2002) Cardiac energy metabolism homeostasis: role of cytosolic calcium, J Mol Cell Cardiol. 34, Kadenbach, B. (2003) Intrinsic and extrinsic uncoupling of oxidative phosphorylation, Biochim Biophys Acta. 1604, Korzeniewski, B. (2006) Oxygen consumption and metabolite concentrations during transitions between different work intensities in heart, Am J Physiol Heart Circ Physiol. 291, H Mills, E. M., Rusyniak, D. E. & Sprague, J. E. (2004) The role of the sympathetic nervous system and uncoupling proteins in the thermogenesis induced by 3,4-methylenedioxymethamphetamine, J Mol Med. 82, O sistema da lançadeira do malato como o descrito acima não poderia funcionar porque levaria ao consumo contínuo do oxalacetato citoplasmático e ao acumular de oxalacetato na mitocôndria. De facto, para compreender o processo, temos de fechar o ciclo e entender que o oxalacetato, de alguma forma, regressa ao citoplasma. Não existe transportador para o oxalacetato na membrana interna das mitocôndrias e o processo é complexo. O oxalacetato mitocondrial converte-se em aspartato por acção da transamínase do aspartato (oxalacetato + glutamato aspartato + α-cetoglutarato) e este aspartato regressa ao citoplasma onde, por acção da mesma transamínase (catalisando a reacção inversa), volta a converter-se em oxalacetato. Nestas reacções de transaminação o glutamato é consumido na matriz e forma-se no citoplasma acontecendo o contrário no caso do α-cetoglutarato. Um transportador da membrana (um antiporter que troca o aspartato que sai por glutamato que entra) catalisa a entrada do glutamato para a matriz impedindo que este se acumule no citoplasma e se esgote na matriz. O α-cetoglutarato também não se acumula na matriz porque um outro transportador da membrana (um antiporter que troca α-cetoglutarato que sai pelo malato que entra) catalisa a sua saída para o citoplasma. 3 Este resultado resulta do seguinte cálculo: ATPs formados a nível do substrato (4) + ATPs formados via lançadeira do glicerol-3-p (3) + ATPs formados via oxidação do succinato (3) + ATPs formados via oxidação do NADH mitocondrial (20). Página 5 de 5
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