Anuros do Cerrado em um mundo em mudança: fatores de vulnerabilidade

Universidade Federal de Goiás Instituto de Ciências Biológicas Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução Anuros do Cerrado em um mundo em mudança: fatores de vulnerabilidade Eduardo dos Santos Pacífico Orientador: Paulo De Marco Júnior Co-orientador: Rogério Pereira Bastos Goiânia GO

2011 Universidade Federal de Goiás Instituto de Ciências Biológicas Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução Anuros do Cerrado em um mundo em mudança: fatores de vulnerabilidade Dissertação apresentada à Universidade Federal de Goiás como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução para obtenção do título de Magister Scientiae. Eduardo dos Santos Pacífico Orientador: Paulo De Marco Júnior Co-orientador: Rogério Pereira Bastos Goiânia GO ii

2011 Anuros do Cerrado em um mundo em mudança: fatores de vulnerabilidade Eduardo dos Santos Pacífico Dissertação apresentada à Universidade Federal de Goiás como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução para obtenção do título de Magister Scientiae. Dr. João Miguel de Barros Alexandrino Dr. Fausto Nomura Dr. Paulo De Marco Júnior (Orientador) Dr. Rogério Pereira Bastos (Co-orientador) Goiânia GO iii

AGRADECIMENTOS 2011 Uma das atividades que aprendi durante o mestrado e adorei foi escrever função. Aproveito o momento para escrever mais uma: function muito_obrigado for i=1:infinito pessoa dotada de excepcional saber, competência, talento = guia paulo_de_marco = [guia,paciência]; paulo_de_marco = paulo_de_marco * incentivo; paulo_de_marco = paulo_de_marco * animação; paulo_de_marco = paulo_de_marco * amizade; if eu == triste paulo_de_marco = entusiasmo end if eu == perdido paulo_de_marco = orientação end end if eu == tranquilo paulo_de_marco = muito trabalho end for i=1:infinito serve de sustentáculo ou de apoio = base base.inicial = [Flavinha,Ricardo,Leandro,Fabão,Joana,tia Isis,seu Barbosa] base.final = [base.inicial,karina,miroca,poli,thiago,daniel,paulinho,lívia,sidney, Lara,Silvia,Nelson,Luciana,Marquinhos,Ju,Diler,Andressa,todos_do_laboratorio] end while i==i obrigado = base.inicial+base.final end for i=1:infinito while eu = existir while eu = pensar meu_amor = Caroline end end iv

end eu = ((paulo_de_marco^10) + base.inicial*base.final)^caroline figure(dissertação) Além dos já citados, muito obrigado professor Rogério Pereira Bastos pela paciência, sugestões, orientação e amizade. Seu auxílio foi imprescindível para a realização deste trabalho. Um agradecimento muito especial ao meu grande mentor Marcos César de Oliveira Santos, que, apesar da distância, continua inspirando minha caminhada. Meus grandes amigos, companheiros para toda hora e irmãos de coração Fabinho, Leo, Bruno, Élson, Yuri, Sayuri e André Santos. Guardo no coração todos vocês. Minha família goiana Daguimar, Antônio, Daniel, Bruno, Renata, Fernando, Karine, Duda e todos meus novos parentes, muitíssimo obrigado. É uma enorme satisfação ter vocês por perto. Muito obrigado a toda minha família. Pai (Paulo), mãe (Naira), irmãos (João, Carol, Gabi, Carpete), sobrinhos lindos (Gustavo e Fernanda, por enquanto...), avós (Nelson, Neide e Nino), tios (especialmente ao tio Ney e a Carlinha), primos, etc. Auxílio constante, carinho sempre, sou abençoado por ter vocês todos como família. Valeu... v

RESUMO Por estarem restritas a um determinado local, é esperado um maior risco de extinção para as espécies endêmicas, sendo elas o foco de ações conservacionistas. A variação da vulnerabilidade à extinção entre espécies endêmicas deve ser principalmente explicada pelo tamanho de suas distribuições. Por possuírem características eco-fisiológicas específicas, os anuros são especialmente sensíveis às mudanças climáticas globais (MCG). Assim, o objetivo geral é apresentar uma nova lista de espécies de anuros endêmicos do Cerrado, discutir questões relacionadas ao endemismo e determinar se a distribuição potencial atual é capaz de predizer a vulnerabilidade das espécies às MCG. Analisamos as espécies de anuros que foram consideradas endêmicas em estudos prévios e as espécies descritas recentemente. Utilizamos dois procedimentos de modelagem (Maxent e o método de distância de Mahalanobis), três modelos climáticos (CCCma, CSIRO e HADcm3) e dois cenários de emissão de carbono (A2 e B2). As análises foram feitas separadamente para cada conjunto de condições (método, modelo e cenário) e depois analisamos o padrão global. São 33 espécies de anuros endêmicos do Cerrado, de dez famílias, representando 20.4% das espécies que ocorrem no Cerrado e 3.8% das espécies que ocorrem no Brasil. A maioria das espécies possui poucos pontos de ocorrência (média de registros ± desvio padrão: 4.9 ± 4.6). Das espécies endêmicas, 12 têm distribuição exclusivamente marginal no bioma e 12 têm distribuição exclusivamente central. Pequenas mudanças nos limites do bioma alterariam o número de espécies endêmicas. Portanto, o conceito de endemismo está fortemente ligado à definição do bioma, ao esforço amostral, à correta identificação das espécies e à disponibilização e agrupamento das informações existentes. Para os anuros endêmicos do Cerrado, quanto menor o tamanho da distribuição atual da espécie, menor é a sobreposição com sua distribuição futura, indicando que estas espécies estarão expostas a um maior risco de extinção. Entretanto, quanto menor a distribuição atual, maior o ganho proporcional de área adequada no futuro e maior o deslocamento da distribuição em relação presente. Desta forma, existirá área adequada para as espécies, entretanto somente as que se deslocarem persistirão. Portanto, a persistência das espécies, principalmente as de menor tamanho de distribuição atual, dependerá em grande parte da conectividade dos habitats adequados e das taxas de dispersão que permitirão a colonização de novas áreas. vi

ABSTRACT Endemic species have higher risk of extinction and are the focus of conservation efforts because they are confined to specific areas. Evidently, extinction vulnerability variation among endemic species should be mainly explained by their range distribution. Because they have specific eco-physiological traits, anurans are particularly sensitive to global climate change (GCC). Thus, the goals of this study are to present a new anuran endemic species list of Cerrado, to discuss issues related to endemism and to determine if the current potential distribution is able to predict the species extinction vulnerability in GCC. We analyze anuran species that were considered endemic in previous studies plus recently described species. We used two modeling procedures (Maxent and Mahalanobis distance method), three climate models (CCCma, CSIRO and HadCM3) and two carbon emissions scenarios (A2 and B2). Analyses were performed separately for each set of conditions (method, model and scenario) and then we analyzed the emergent pattern. There are 33 Cerrado endemic anuran species, belonging to ten families, representing 20.4% of Cerrado s anurans and 3.8% of Brazilian anurans. Most species have few occurrence points (mean ± standard deviation: 4.9 ± 4.6). Twelve endemic species have all their occurence points near to the boundaries of Cerrado and twelve have all their occurence points in the center of the biome. Small changes in biome boundaries alter the number of endemic species. Therefore, the endemism concept is strongly linked to the biome definition, the sampling effort, the correct species identification and the existing information released. Using the biome limits defined by the Brazilian government, Cerrado endemic anurans with small range distribution have less overlap between the current and the future distributions than Cerrado endemic anurans with large range distribution, indicating that species with small range have a higher risk of extinction. Nevertheless, Cerrado endemic anurans with small range distribution have more proportional gain of suitable area in the future than Cerrado endemic anurans with large range distribution. Consequently, there will be adequate area for all species. However, only species that could move to suitable places will persist. Hence, species persistence, mainly for species with small range size, depends largely on the connectivity of suitable habitat and dispersal rates that allow the colonization of new areas. vii

SUMÁRIO APRESENTAÇÃO...1 INTRODUÇÃO GERAL...2 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...4 CAPITULO 1...7 1 As referências bibliográficas estão de acordo com as normas da Revista Biodiversity and Conservation...7 RESUMO...8 Palavras-chave: Anura, distribuição de espécies, ecótono, endemismo, pontos de ocorrência....8 INTRODUÇÃO...8 ÁREA DE ESTUDO...10 MÉTODOS...11 RESULTADOS...14 As espécies endêmicas do Cerrado...17 Espécies endêmicas de distribuição marginal e de distribuição central no bioma...19 Espécies não endêmicas, mas de distribuição majoritariamente no Cerrado...21 DISCUSSÃO...24 Definição do bioma...24 Esforço amostral e correta identificação das espécies...26 Disponibilização e agrupamento das informações...27 Considerações finais...28 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...29 CAPÍTULO 2...33 2 As referências bibliográficas estão de acordo com as normas da Revista Ecography...33 RESUMO...34 INTRODUÇÃO...35 MÉTODOS...40 Distribuição das espécies de anuros endêmicos do Cerrado...40 Variáveis ambientais...42 viii

Variáveis espaciais...43 Procedimento de modelagem...44 Análises estatísticas...47 Relação entre distribuição atual e variável resposta...47 Extinção...48 RESULTADOS...49 Sobreposição (distribuição futura sem dispersão)...49 Ganho de áreas com alta adequabilidade...49 Mudança proporcional...50 Deslocamento geográfico...51 Extinção...53 DISCUSSÃO...55 Considerações metodológicas...55 Tamanho de distribuição e o futuro das espécies endêmicas...56 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...59 CONSIDERAÇÕES FINAIS...67 ANEXO 1...69 ANEXO 2...105 ANEXO 3...109 ix

APRESENTAÇÃO Anuros endêmicos do Cerrado, quem são? Onde estão (no centro do bioma ou próximo de seus limites)? Como responderão às mudanças climáticas globais (MCG)? Para discutir estas questões, dividi a dissertação em uma Introdução Geral, que visa apresentar e contextualizar os principais temas que serão discutidos, dois capítulos escritos na forma de artigos e um tópico de considerações finais, que sumariza as principais conclusões. O primeiro capítulo trata de um conceito amplamente utilizado: endemismo. Trazendo uma nova lista de espécies de anuros endêmicos do Cerrado, fizemos uma reflexão sobre algumas variáveis que afetam o resultado da avaliação de quais espécies são endêmicas. Por exemplo, são de extrema importância a escolha do mapa base para o qual serão extraídos os limites dos biomas, o esforço amostral, a correta identificação das espécies e a disponibilização e o agrupamento das informações existentes. Escrevemos este capítulo no formato de artigo para a revista Biodiversity and Conservation. No segundo capítulo utilizamos as espécies de anuros endêmicos do Cerrado descritas e discutidas no capítulo anterior para testar hipóteses de que quanto menor o tamanho da distribuição atual da espécie, maior é sua vulnerabilidade frente às MCG. Escrevemos este capítulo em formato de artigo para a revista Ecography. Concluímos a dissertação apresentando que o conceito de endemismo deve ser usado com parcimônia e consciente de suas limitações. Entretanto, ele é extremamente importante, como, por exemplo, ao indicar espécies exclusivas de determinado local e, provavelmente, de menor tamanho de distribuição. Estas espécies, de menor distribuição, estarão mais vulneráveis à extinção com as MCG.

INTRODUÇÃO GERAL A raridade sempre despertou o interesse e a curiosidade da humanidade (Kruckeberg & Rabinowitz, 1985). Artefatos raros, culturas raras, espécies raras. Espécies são consideradas raras quando sua área de distribuição é restrita ou sua abundância local é baixa. Espécies com toda sua ocorrência restrita a uma determinada área, como um bioma, são consideradas endêmicas. Entretanto, o que tornou tal espécie endêmica? Muitos fatores influenciam se uma espécie é endêmica ou não. Sob uma visão evolutiva, o tempo de diferenciação da espécie em relação ao seu ancestral mais próximo (a idade da espécie), a idade geológica da área, o tempo de isolamento da área e a variabilidade e estabilidade ambiental devem ser considerados importantes preditores (Anderson, 1994). Entretanto, do ponto de vista ecológico, o que define se uma espécie é endêmica são os seus limites de tolerância (Kruckeberg & Rabinowitz, 1985) e restrições espaciais à colonização de novas áreas. Caso o local de ocorrência de determinada espécie for descontínuo com os habitats adjacentes em alguma característica limitante da espécie, ela será endêmica. No entanto, não necessariamente a tolerância das espécies endêmicas é pequena. Basta alguma característica ambiental ou biológica tornar inviável a utilização de outros ambientes para tal espécie. Stebbins (1980) propôs uma hipótese para explicar a origem do endemismo, explicando que os padrões de distribuição das espécies endêmicas são adaptados a uma combinação dos fatores ecológicos que são, eles mesmos, localizados, ou endêmicos. O banco genético das populações, o qual inclui a variabilidade, também é um importante fator do endemismo, pois pode determinar a chance da espécie conseguir estabelecer novas populações (Stebbins, 1980). Por serem geralmente mais especializadas, as espécies endêmicas têm maior risco de extinção do que espécies generalistas (e.g. Hero et al., 2005; Williams & Hero, 2001). Assim, um dos critérios utilizados pela lista vermelha feita pela IUCN é o tamanho da distribuição das espécies (IUCN, 2001). Esta lista é uma ferramenta utilizada comumente por entidades governamentais e não governamentais para propor medidas conservacionistas (Lamoreux et al., 2003). Alguns trabalhos propõem que as áreas prioritárias para a conservação devem ser baseadas na distribuição de endemismos (Lamoreux et al., 2006;

Loyola et al., 2007). Portanto, é extremamente importante conhecermos quais são as espécies endêmicas de cada bioma específico, já que essa é a escala geralmente utilizada na tomada de decisões conservacionistas. Considerando as limitações de conhecimento sobre a distribuição das espécies, principalmente em sistemas tropicais (Pimm et al., 2001), essas listas de endemismo devem ser constantemente revisadas e atualizadas. A importância do conhecimento de quais são as espécies endêmicas é mais valorizada ainda pelos efeitos das mudanças climática globais (MCG). Espera-se que as espécies endêmicas sejam vulneráveis às MCG, na inversa relação do tamanho de sua distribuição (Thomas et al., 2004). Devido a alta velocidade das mudanças ocorridas, com a taxa de extinção aumentando de 1.000 a 10.000 vezes a taxa natural de fundo, os organismo tendem a não conseguir se adaptar às novas condições ambientais (Schwartz et al., 2006; Baillie et al., 2004; Berry et al., 2002). Consequentemente, as espécies que devem persistir serão aquelas que conseguirem deslocar sua distribuição geográfica (Peterson et al., 1999; Pearson & Dawson, 2003; Wiens & Graham, 2005). Esta tendência de manutenção dos aspectos do nicho fundamental ao longo do tempo evolutivo é chamada Conservação de Nicho (Wiens & Graham, 2005). Portanto, espera-se que quanto menor o tamanho de distribuição atual da espécie, mais vulnerável é a espécie frente às MCG. Sabendo-se da importância do endemismo, suas implicações e da relação com as MCG, um grupo de organismos que seria esperado sofrer um grande risco de extinção, e por isso, merece uma atenção especial em termos de atividades conservacionistas deve apresentar um conjunto de características previsíveis. O ideal é um grupo que esteja sofrendo declínios populacionais e grande perda de espécies, possua baixa mobilidade, com limitada capacidade de dispersão, apresente grande conservação de nicho, necessidade de habitats específicos, seja sensível às MCG e que o tamanho da distribuição seja um importante fator na determinação do risco de extinção. Os anuros se enquadram nos critérios acima. São relatadas preocupações com o declínio de populações e perda de espécies desde 1989, sendo que atualmente sabemos que os anuros estão mais ameaçados que outros grupos de vertebrados (Stuart et al., 2004). Soma-se o fato de que os anfíbios, grupo do qual os anuros fazem parte, são os vertebrados terrestres mais sedentários (Wells, 2007), possuem grande conservação de nicho (Carey &

Alexander, 2003; Lawler et al., 2010; Girardello et al., 2010), e têm necessidade de habitats específicos e locais úmidos, pois mesmo espécies que desovam no ambiente terrestre precisam colocar seus ovos em microhabitats úmidos (Wells, 2007). Também já são relatados efeitos das MCG nas populações de anfíbios (e.g. D'Amen & Bombi, 2009), além de que a distribuição deste grupo sofre forte influência da temperatura e precipitação, duas variáveis que irão variar com as MCG (Carey & Alexander, 2003; Costa et al., 2008; Walther et al., 2002; Intergovernmental Panel on Climate Change IPCC, 2001). O tamanho de distribuição também é muito importante na determinação do risco de extinção, principalmente para os anfíbios brasileiros, visto que dos 30 anfíbios brasileiros ameaçados de extinção, 25 foram listados devido ao pequeno tamanho da distribuição geográfica (IUCN, 2001/ critério B). Busquei nessa dissertação integrar as perguntas sobre o endemismo de espécies de anuros e suas consequências para determinar o risco de extinção sob os cenários de MCG. Para conseguir esse tipo de integração os temas gerais desse trabalho foram: (i) critérios e novos dados para a construção de uma nova lista de anuros endêmicos do Cerrado; (ii) questões pertinentes à determinação do endemismo, incluindo como a distribuição marginal ou central no bioma afeta uma qualificação e reconhecimento do endemismo; (iii) questões relativas ao tamanho da distribuição potencial atual como preditor da vulnerabilidade das espécies de anuros endêmicos do Cerrado frente às MCG. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Anderson, S., 1994. Area and endemism, The Quarterly Review of Biology 69: 451-471. Baillie, J. E. M., C. Hilton-Taylor & S. N. Stuart, 2004. 2004 IUCN Red List of Threatened Species. A Global Species Assessment. Gland, Switzerland. Berry, P. M., T. P. Dawson, P. A. Harrison & R. G. Pearson, 2002. Modelling potential impacts of climate change on the bioclimatic envelope of species in Britain and Ireland, Global Ecology and Biogeography 11: 453-462. Carey, C.& M. A. Alexander, 2003. Climate change and amphibian declines: is there a link?, Diversity and Distributions 9: 111-121.

Costa, G. C., C. Wolfe, D. B. Shepard, J. P. Caldwell & L. J. Vitt, 2008. Detecting the influence of climatic variables on species distributions: a test using GIS niche-based models along a steep longitudinal environmental gradient, J. Biogeogr. 35: 637-646. D'Amen, M.& P. Bombi, 2009. Global warming and biodiversity: Evidence of climatelinked amphibian declines in Italy, Biological Conservation 142: 3060-3067. Girardello, M., M. Griggio, M. J. Whittingham & S. P. Rushton, 2010. Models of climate associations and distributions of amphibians in Italy, Ecol Res 25: 103-111. Hero, J. M., S. E. Williams & W. E. Magnusson, 2005. Ecological traits of declining amphibians in upland areas of eastern Australia, Journal of Zoology 267: 221-232. Intergovernmental Panel on Climate Change IPCC, 2001. Climate Change 2001. Third Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change IPCC. Cambridge Universty Press, Cambridge. IUCN, 2001. IUCN Red List Categories and Criteria-Version 3.1. IUCN, Gland, Switzerland and Cambridge, UK. Kruckeberg, A. R.& D. Rabinowitz, 1985. Biological Aspects of Endemism in Higher- Plants, Annual Review of Ecology and Systematics 16: 447-479. Lamoreux, J., H. R. Akcakaya, L. Bennun, N. J. Collar, L. Boitani, D. Brackett, A. Brautigam, T. M. Brooks, G. A. B. de Fonseca, R. A. Mittermeier, A. B. Rylands, U. Gardenfors, C. Hilton-Taylor, G. Mace, B. A. Stein & S. Stuart, 2003. Value of the IUCN Red List, Trends in Ecology & Evolution 18: 214-215. Lamoreux, J. F., J. C. Morrison, T. H. Ricketts, D. M. Olson, E. Dinerstein, M. W. McKnight & H. H. Shugart, 2006. Global tests of biodiversity concordance and the importance of endemism, Nature 440: 212-214. Lawler, J. J., S. L. Shafer & A. R. Blaustein, 2010. Projected Climate Impacts for the Amphibians of the Western Hemisphere, Conserv Biol 24: 38-50. Loyola, R. D., U. Kubota & T. M. Lewinsohn, 2007. Endemic vertebrates are the most effective surrogates for identifying conservation priorities among Brazilian ecoregions, Diversity and Distributions 13: 389-396. Pearson, R. G.& T. P. Dawson, 2003. Predicting the impacts of climate change on the distribution of species: are bioclimate envelope models useful?, Global Ecology and Biogeography 12: 361-371. Peterson, A. T., J. Soberón & V. Sanchez-Cordero, 1999. Conservatism of Ecological Niches in Evolutionary Time, Science 285: 1267.

Pimm, S. L., M. Ayres, A. Balmford, G. Branch, K. Brandon, T. Brooks, R. Bustamante, R. Costanza, R. Cowling, L. M. Curran, A. Dobson, S. Farber, G. A. B. Fonseca, C. Gascon, R. Kitching, J. McNeely, T. Lovejoy, R. A. Mittermeier, N. Myers, J. A. Patz, B. Raffle, D. Rapport, P. Raven, C. Roberts, J. P. Rodriguez, A. B. Rylands, C. Tucker, C. Safina, C. Samper, M. L. J. Stiassny, J. Supriatna, D. H. Hall & D. Wilcove, 2001. Environment - Can we defy nature's end?, Science 293: 2207-2208. Schwartz, M. W., L. R. Iverson, A. M. Prasad, S. N. Matthews & R. J. O'Connor, 2006. Predicting extinctions as a result of climate change, Ecology 87: 1611-1615. Stebbins, G. L., 1980. Rarity of Plant-Species - Synthetic Viewpoint, Rhodora 82: 77-86. Stuart, S. N., J. S. Chanson, N. A. Cox, B. E. Young, A. S. L. Rodrigues, D. L. Fischman & R. W. Waller, 2004. Status and trends of amphibian declines and extinctions worldwide, Science 306: 1783-1786. Thomas, C. D., A. Cameron, R. E. Green, M. Bakkenes, L. J. Beaumont, Y. C. Collingham, B. F. N. Erasmus, M. F. de Siqueira, A. Grainger, L. Hannah, L. Hughes, B. Huntley, A. S. van Jaarsveld, G. F. Midgley, L. Miles, M. A. Ortega-Huerta, A. T. Peterson, O. L. Phillips & S. E. Williams, 2004. Extinction risk from climate change, Nature 427: 145-148. Walther, G. R., E. Post, P. Convey, A. Menzel, C. Parmesan, T. J. C. Beebee, J. M. Fromentin, O. Hoegh-Guldberg & F. Bairlein, 2002. Ecological responses to recent climate change, Nature 416: 389-395. Wells, K. D., 2007. The Ecology and Behavior of Amphibians. The University of Chicago Press, Chicago and London. Wiens, J. J.& C. H. Graham, 2005. Niche conservatism: Integrating evolution, ecology, and conservation biology, Annual Review of Ecology Evolution and Systematics 36: 519-539. Williams, S. E.& J. M. Hero, 2001. Multiple determinants of Australian tropical frog biodiversity, Biological Conservation 98: 1-10.

CAPITULO 1 Uma nova lista de espécies de anuros endêmicos do Cerrado: estamos certos quanto ao endemismo? 1

1 As referências bibliográficas estão de acordo com as normas da Revista Biodiversity and Conservation

RESUMO Os dados de distribuição das espécies são fundamentais para propormos estratégias de conservação, especialmente em sistemas neotropicais, os quais têm maior diversidade mas menor número de informações. Por isso, determinar listas de espécies endêmicas é de extrema importância. Produzimos uma nova lista de espécies de anuros endêmicos do Cerrado e avaliamos as espécies de distribuição marginal e central no bioma, além das espécies não endêmicas mas que estão majoritariamente no Cerrado. Analisamos as espécies que foram consideradas endêmicas em estudos prévios e as espécies descritas recentemente. Trinta e três espécies de anuros, distribuídas por dez famílias, foram consideradas endêmicas do Cerrado. Estas 33 espécies representam 20.4% do total para o Cerrado e 3.8% das espécies que ocorrem no Brasil. Apenas uma espécie endêmica (Proceratophrys moratoi) é considerada ameaçada de extinção pela IUCN. A maioria das espécies possui poucos pontos de ocorrência (média ± desvio padrão: 4.9 ± 4.6). Das espécies endêmicas, 12 têm distribuição marginal, com todos os seus pontos a até 100 km dos limites do Cerrado. Estas espécies podem ser endêmicas de áreas de transição. Inversamente, 12 espécies endêmicas têm distribuição central, com todos os pontos a mais de 100 km do limite do bioma. Caso os limites do Cerrado fossem expandidos em 25 km, 50 km ou 100 km, mais quatro, 12 e 17 espécies seriam endêmicas, respectivamente. Devemos entender que o conceito de endemismo está fortemente ligado à definição do bioma, ao esforço amostral, à correta identificação das espécies e à disponibilização e agrupamento das informações existentes. Palavras-chave: Anura, distribuição de espécies, ecótono, endemismo, pontos de ocorrência. INTRODUÇÃO As estratégias de conservação da biodiversidade dependem principalmente de dois tipos de dados básicos: distribuição e abundância das espécies. Por exemplo, uma ferramenta amplamente utilizada para propor estratégias de conservação, a lista vermelha

feita pela IUCN, utiliza estimativas de abundância nos critérios de classificação A, C, D e E e dados das distribuições no critério B (IUCN 2001; Lamoreux et al. 2003). Declínio populacional, tamanho da distribuição, número de indivíduos maduros, tamanho populacional e probabilidade de extinção, respectivamente critérios A a E, são utilizados para classificar as espécies nas categorias de ameaça a extinção (IUCN 2001). Entretanto, para a maioria das espécies, grande parte dos dados disponíveis se encontram em coleções de museus e herbários (Burgman et al. 1995). Com este tipo de informação é possível conhecer onde os indivíduos foram coletados e assim auxiliar na determinação da prioridade de conservação das espécies (Robbirt et al. 2006). Quando coletados em campo, os dados populacionais como número de indivíduos ou número de indivíduos maduros são trabalhosos e difíceis de serem obtidos. Por sua vez, os pontos de ocorrência da espécie são mais simples de serem conseguidos e são o suficiente para se saber o tamanho da distribuição das espécies. Assim, muitas vezes, na ausência de dados ligados às estimativas de abundância, as informações de distribuição são as que mais pesam na determinação do status de conservação de uma espécie. Evidentemente, espécies de distribuição restrita são os principais alvos de ações conservacionistas. A distribuição de endemismos é importante para determinar tanto áreas prioritárias para conservação (Lamoreux et al. 2006;Loyola et al. 2007), como também para uma grande variedade de outras abordagens importantes, tais como análises de refúgios de biodiversidade (Martinez-Solano et al. 2006), análises do relacionamento histórico entre áreas (Previsic et al. 2009) ou valoração de áreas (Willemen et al. 2010). Assim, a determinação efetiva de listas de espécies endêmicas, principalmente no nível de biomas, é um dado básico importante e sujeito a revisões constantes. Áreas em sistemas neotropicais têm sido consideradas as de maior diversidade, mas também as que mantêm o maior número de lacunas em relação à distribuição da biodiversidade, com o menor número de profissionais trabalhando na conservação de espécies (Pimm et al. 2001). Em sistemas com pouca informação é comum inicialmente se considerar endêmica uma espécie e desfazer esse status à medida que a quantidade de registros de distribuição aumentam. Da mesma forma, novas espécies são adicionadas quando áreas previamente não estudadas são melhor amostradas. Por exemplo, uma lista de

anuros do Cerrado foi confeccionada por Bastos (2007), com 47 espécies endêmicas de um total de 139 espécies. Naquele mesmo ano, Pavan (2007) publicou outra lista de anuros do Cerrado com 131 espécies, das quais 31 eram endêmicas. Essas duas listas são as mais recentes, mas ambas estão em português, em publicações não indexadas e são de difícil acesso. Muitas listas de espécies endêmicas em áreas onde as informações de distribuição são incompletas fazem transparecer um dos importantes problemas para o uso dessas informações para guiar decisões importantes em conservação: quando uma espécie é endêmica? A definição simples da espécie ser restrita a um bioma, localidade, ou local é desafiada pela dificuldade de conseguir registros conclusivos sobre a distribuição de uma espécie com poucos levantamentos disponíveis. No entanto, sob o paradigma atual da Biologia da Conservação, é necessário a tomada de decisão mesmo quando a informação disponível é incompleta (Soule & Wilcox 1980). Nesse artigo apresentamos uma nova lista de espécies de anuros endêmicos do Cerrado incluindo os pontos de ocorrência publicados recentemente. Isso representa uma oportunidade de avaliar as listas anteriores lançando alguma luz sobre os problemas dessas estimativas e de seu significado. Além disso, nós avaliamos o efeito de se produzir uma lista de endemismo com critérios apenas técnicos, identificando os problemas mais importantes a serem tratados em dados de distribuição incompletos. ÁREA DE ESTUDO O bioma Cerrado cobre aproximadamente 2 milhões km 2, representando 23% da superfície terrestre brasileira (Figura 1) (Ratter et al. 1997). Este bioma é muito rico em espécies de plantas e animais (Klink & Machado 2005). Outra característica do Cerrado é sua grande heterogeneidade ambiental, a qual resulta em restrições climáticas à ocorrência de algumas espécies de anuros. Por exemplo, as altitudes variam de 1.399 m até o nível do mar. A temperatura média anual varia 12 C dentro do Cerrado, sendo os locais mais frios com temperatura média de 15 C e os mais quentes com temperatura média de 27 C. A precipitação anual também varia muito, indo de 563 mm por ano no ecótono com a Catinga

a 2.399 no ecótono com a Amazônia. A estação seca, que ocorre no inverno (aproximadamente de abril a setembro), é muito severa (Dias 1992). Além disso, o solo da maior parte do Cerrado é ácido, bem drenado e com altos níveis de alumínio (Al; Furley & Ratter 1988). Muitas espécies de plantas nativas são adaptadas ao alto nível de Al, sendo algumas espécies acumuladoras (Furley & Ratter 1988). Esta combinação possibilita a existência de diferentes formações vegetacionais, variando desde o campo aberto, com arbustos e pequenas árvores esparsas, até florestas praticamente fechadas com o dossel de aproximadamente 12 a 15 m de altura (Ratter et al. 1997). Estas diferentes formações vegetacionais geram um ambiente com grande complexidade espacial. O fogo é um importante fator na determinação da densidade da vegetação lenhosa (Furley & Ratter 1988). Esta grande variação nas condições climáticas e na estrutura da vegetação, além do grande tamanho geográfico e das condições do solo, possibilita a existência de espécies endêmicas com diferentes características. As fronteiras do Cerrado com os biomas adjacentes não são bruscas. Geralmente estas fronteiras entre biomas podem ser os limites de distribuição de muitas espécies. Mas como a mudança entre biomas não é abrupta, salvo casos de mudança repentina em aspectos geológicos, os ecótonos são zonas de transição onde se espera a substituição gradual de espécies ao longo do gradiente. Um aspecto adicional está no fato que essas fronteiras raramente estão definidas nos mapas por barreiras (sejam grandes rios ou cadeias de montanhas) que pudessem representar uma diferenciação definida da fauna. Além disso, os limites entre biomas não são estáticos. Por exemplo, a Amazônia avançou aproximadamente 7 km em algumas regiões do Cerrado em 35 anos (Marimon et al. 2006). No entanto, o uso de biomas dentro de ações governamentais de conservação exige que seus limites estejam bem definidos, mesmo que isso leve a discrepância com a dinâmica observada na natureza. Assim, a definição dos limites do bioma Cerrado nesse estudo segue a definição oficial do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE 2004). Essa é uma definição oficial que afeta diretamente estratégias de conservação e, por isso, será utilizada nesse estudo.

MÉTODOS Selecionamos as espécies das listas de anuros do Cerrado mais recentes (Bastos 2007 e Pavan 2007), e buscamos acrescentar novos pontos de ocorrência para estas espécies. Ainda, incluímos espécies descritas recentemente no bioma Cerrado. A nomenclatura das espécies seguiu Frost (2010). Buscamos novos pontos de ocorrência, primeiramente, nas coleções biológicas através do mecanismo de busca Species Link (http://splink.cria.org.br). Essa base de dados inclui informações de dez coleções científicas para anfíbios de universidades e museus dos estados de São Paulo, Rondônia, Espírito Santo, Paraná e Acre. Além disso, consultamos 110 artigos de revistas científicas, principalmente voltados para a taxonomia ou com dados de distribuição das espécies alvo desse estudo, e relatórios técnicos. Também utilizamos os dados da Coleção Zoológica da Universidade Federal de Goiás (ZUFG). A lista com todos os pontos de ocorrência com as devidas fontes de todas as espécies analisadas segue anexada (Anexo 1). No total, analisamos 63 espécies que poderiam ser endêmicas (foram consideradas endêmicas por algum estudo ou são espécies novas) de 11 famílias, totalizando 950 pontos de ocorrência (caso a mesma espécie tenha sido vista mais de uma vez no mesmo local, foi considerado apenas um registro). Para re-avaliar o endemismo nas espécies citadas pelos estudos prévios ou para os novos registros disponíveis nós construímos mapas com a distribuição conhecida para cada uma das espécies. Ignoramos as descrições dos locais de coleta dos artigos, sendo os limites dos biomas obtidos exclusivamente do mapa de biomas do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE 2004). Consideramos endêmicas apenas as espécies em que todos os pontos de ocorrência estão localizados dentro do bioma Cerrado. Para analisar quais espécies endêmicas do Cerrado têm distribuição marginal no bioma e quais têm distribuição central, fizemos outros quatro limites do Cerrado. O primeiro retrai em 25 km os limites do Cerrado, o segundo retrai em 50 km, o terceiro retrai em 75 km e o quarto retrai 100 km. Contabilizamos quantos pontos de cada espécie endêmica se situam nestas faixas marginais do Cerrado para classificar a espécie como marginal, e os pontos que estão a mais de 100 km dos limites do bioma foram

contabilizados para a classificação da espécie como central. Assim pudemos analisar quais espécies endêmicas têm uma distribuição exclusivamente marginal e quais espécies têm uma distribuição exclusivamente central no bioma Cerrado (Figura 1). Para analisar o efeito da distribuição dos anuros no bioma Cerrado nas zonas de transição construímos quatro novos limites do Cerrado. O primeiro expande os limites do Cerrado em 25 km. O segundo expande os limites em 50 km, o terceiro em 75 km e o quarto em 100 km. Desta forma pudemos analisar as espécies não endêmicas mas que estão majoritariamente no Cerrado, contabilizando quantos pontos de ocorrência destas espécies estão próximos ao bioma Cerrado, possivelmente em áreas de transição (Figura 1).

Figura 1: Os biomas brasileiros com destaque para o bioma Cerrado. Os limites entre biomas seguem o estabelecido pelo IBGE (2004). A linha mais grossa representa os limites do bioma Cerrado. As linhas tracejadas representam uma expansão dos limites do Cerrado em 25 km, 50 km, 75 km e 100 km. As linhas contínuas representam uma retração do bioma de 25 km, 50 km, 75 km e 100 km. RESULTADOS Nós encontramos 33 espécies de anuros endêmicas do Cerrado, pertencentes a dez famílias (Tabela 1). Como oito novas espécies não foram listadas para este bioma nos

estudos anteriores (Bastos 2007; Pavan 2007), o Cerrado possui 162 espécies de anuros (Anexo 2). Considerando esse número nossa estimativa é que 20.37% das espécies do Cerrado são endêmicas e que aproximadamente 3.8% das 877 espécies de anuros que ocorrem no Brasil são endêmicos deste bioma. Tabela 1: Lista dos anuros endêmicos do Cerrado. O número de registros é o número de pontos únicos de ocorrência para cada espécie encontrada na literatura e nos bancos de dados, não sendo contabilizados mais de um registro na mesma localidade. A classificação na IUCN se refere ao risco de extinção proposto pela IUCN (2010). Família Espécie Número de registros Classificação na IUCN Aromobatidae Allobates goianus 3 Deficiente em Dados Brachycephalidae Ischnocnema penaxavantinho 3 Deficiente em Dados Bufonidae Rhinella veredas 4 Preocupação Menor Cycloramphidae Odontophrynus salvatori 7 Deficiente em Dados Proceratophrys cururu 6 Deficiente em Dados Proceratophrys moratoi 4 Criticamente em Perigo Thoropa megatympanum 3 Preocupação Menor Hylidae Bokermannohyla pseudopseudis 5 Preocupação Menor anataliasiasi 12 Preocupação Menor araguaya 1 Deficiente em Dados cerradensis 1 Deficiente em Dados tritaeniatus 2 Preocupação Menor Hypsiboas buriti 2 Deficiente em Dados Hypsiboas ericae 3 Deficiente em Dados Hypsiboas goianus 17 Preocupação Menor Hypsiboas phaeopleura 1 Deficiente em Dados Phyllomedusa Araguari 1 Deficiente em Dados Phyllomedusa megacephala 5 Deficiente em Dados Phyllomedusa oreades 6 Deficiente em Dados Pseudis caraya 1 Preocupação Menor Pseudis Tocantins 12 Preocupação Menor Scinax cabralensis 2 Deficiente em Dados Scinax centralis 2 Preocupação Menor Hylodidae Hylodes otavioi 2 Deficiente em Dados Leiuperidae Physalaemus deimaticus 3 Deficiente em Dados Pseudopaludicola riopiedadensis 1 Deficiente em Dados Leptodactylidae camaquara 6 Deficiente em Dados martinezi 16 Preocupação Menor pustulatus 5 Preocupação Menor Continuação sertanejo 5 Preocupação Menor tapiti 2 Deficiente em Dados Microhylidae Chiasmocleis centralis 2 Deficiente em Dados

Strabomantidae Pristimantis crepitans 2 Deficiente em Dados A nova lista de espécies endêmicas do Cerrado compartilha 20 espécies com a lista de Bastos (2007) e 13 espécies com a lista de Pavan (2007). São compartilhadas pelas três listas 11 espécies e outras 11 espécies só foram consideradas endêmicas no presente estudo (Figura 2; Anexo 2). Figura 2: Comparação entre as listas de anuros endêmicos do Cerrado produzidas por Bastos (2007), Pavan (2007) e por este estudo. * Não endêmica para Bastos (2007), embora estivesse na lista das espécies que ocorrem no Cerrado. ** Não endêmica para Pavan (2007), embora estivesse na lista das espécies que ocorrem no Cerrado. *** Não endêmica para Bastos (2007) e Pavan (2007), embora estivesse em ambas as listas como espécie que ocorre no Cerrado. Apenas uma espécie endêmica (Proceratophrys moratoi) das 33 endêmicas é considerada Criticamente em Perigo (CP) pela IUCN (IUCN 2010). Os critérios que levaram esta espécie a ser categorizada como CP foram (i) extensão de ocorrência menor do que 100 km 2, com áreas de ocorrência extremamente fragmentadas ou existente em um

único local, e declínio contínuo da área, extensão e ou qualidade do habitat e do número de indivíduos maduros e (ii) área de ocupação estimada é menor do que 10 km 2, sendo severamente fragmentada e ou existindo em apenas uma localidade e com declínio contínuo da extensão de ocorrência e do número de indivíduos maduros. Contudo, Brasileiro et al. (2008) defendem que P. moratoi deve ser reclassificada como Deficiente de Dados (DD) pois possui apenas quatro registros de ocorrência (Tabela 1). São classificadas como Menos Preocupante (MP) 12 espécies e como Deficientes de Dados (DD) outras 20 espécies. Enquanto que algumas espécies com seis ou sete registros de ocorrência, como camaquara, Phyllomedusa oreades, Odontophrynus salvatori e Proceratophrys cururu foram classificadas como DD, algumas espécies com dois ou um registro, como Scinax centralis, tritaeniatus e Pseudis caraya foram classificadas como MP. Isso sugere uma discrepância entre a categorização da IUCN e o nível de conhecimento de distribuição dessas espécies. A grande maioria das espécies endêmicas tem poucos registros (média ± desvio padrão: 4.9 ± 4.6) (Figura 3). Seis espécies (18.18%) têm somente um ponto de ocorrência conhecido ( araguaya, cerradensis, Hypsiboas phaeopleura, Phyllomedusa araguari, Pseudis caraya e Pseudopaludicola riopiedadensis). Mais da metade das espécies endêmicas do Cerrado possui três registros ou menos (51.52% do total, 17 espécies, Tabela 1). Apenas 13 espécies (39.39%) possuem cinco pontos ou mais, sendo que somente quatro espécies (12.12%) têm mais de dez pontos de ocorrência ( anataliasiasi, Hypsiboas goianus, martinezi e Pseudis tocantins). Corroborando este desconhecimento das espécies endêmicas, 16 delas (48.48%) foram descritas depois de 1990, sendo cinco espécies (15.15%) descritas em 2007 (Ischnocnema penaxavantinho, sertanejo, Phyllomedusa araguari, Rhinella veredas e Scinax cabralensis). Portanto, devido ao grande desconhecimento acerca da maioria das espécies consideradas atualmente como endêmicas, o aumento do esforço amostral, com mais áreas sendo estudadas, pode levar a uma diminuição do número de espécies que só ocorrem no Cerrado.

9 8 7 Número de espécies 6 5 4 3 2 1 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 Número de registros Figura 3: Número de registros das 33 espécies de anuros endêmicos do Cerrado. As espécies endêmicas do Cerrado Da família Aromobatidae somente a espécie Allobates goianus é endêmica do Cerrado. Esta espécie terrícola tem comprimento rostro-cloacal (CRC) médio do macho de 17 mm, vocalização diurna entre outubro e março e se reproduz na mata, com a deposição de seus ovos ocorrendo sobre o chão da floresta (IUCN 2010). Os ovos são carregados para a água sobre o dorso do adulto (IUCN 2010). De maneira semelhante, Ischnocnema penaxavantinho é o único membro da família Brachycephalidae endêmico do Cerrado. Os adultos têm CRC variando de 14.9 a 18.7 mm (Giaretta et al. 2007). Esta espécie é terrícola, comum em áreas abertas, vocaliza à tarde e no começo da noite de outubro a março (Giaretta et al. 2007). Rhinella veredas pertence a família Bufonidae e é a maior espécie endêmica, com CRC do macho variando de 82.8 a 110.7 mm, e o CRC das fêmeas com média de 101.9 mm (Brandão et al. 2007). Esta espécie habita áreas abertas e vocaliza de outubro a novembro (Brandão et al. 2007).

A família Cycloramphidae possui quatro espécies endêmicas, todas da mesma subfamília (Alsodinae). A desova ocorre na água e o desenvolvimento é indireto (Eterovick & Sazima 2004). Odontophrynus salvatori, que possui CRC médio dos machos de 32 mm, se reproduz em riachos com trechos brejosos, assim como Proceratophrys cururu, o qual tem CRC médio dos machos de 43 mm (Eterovick & Sazima 2004). Ambas mais Proceratophrys moratoi, que tem CRC médio dos machos de 39 mm (Olalla-Tarraga et al. 2009) vivem em áreas abertas. Thoropa megatympanum é a maior representante desta família dentre seus representantes endêmicos do Cerrado, com CRC médio dos machos de 40 mm (Bastos, comunicação pessoal). Esta espécie se reproduz em superfícies de pedras temporariamente molhadas (Leite et al. 2008). A família mais numerosa dentre os anuros endêmicos do Cerrado é a Hylidae. Esta família, distribuída em quase todos os continentes, geralmente possui discos adesivos nas pontas dos dedos (Wells 2007). Das 16 espécies endêmicas da família Hylidae, 13 pertencem a subfamília Hylinae. Bokermannohyla pseudopseudis é terrícola e arborícola, habita matas de galeria, se reproduz em riachos permanentes, vocaliza durante a noite na estação chuvosa e tem desenvolvimento indireto, com os ovos sendo depositados na água (Crema 2008; Toledo et al. 2007). Quatro espécies do grupo microcephalus são endêmicas: anataliasiasi, D. araguaya, D. cerradensis e D. tritaeniatus. Todas são habitantes de áreas abertas, se reproduzem em brejos, são arborícolas e vocalizam a noite (Silva Jr et al. 2009). Outras quatro espécies, Hypsiboas buriti, H. ericae, H. goianus e H. phaeopleura pertencem ao grupo de espécies de Hypsiboas pulchellus, e têm o CRC médio dos machos de, respectivamente, 40 mm, 31 mm, 33.6 mm e 42 mm (Coleção da Universidade Federal de Goiás; Menin et al. 2004; Toledo et al. 2007). H. goianus é a espécie endêmica com maior número de pontos de ocorrência (19). As outras representantes da subfamília Hylinae são Pseudis caraya (CRC médio do macho de 63 mm; Coleção da Universidade Federal de Goiás), Pseudis tocantins (de hábito aquático, comum em brejos, com CRC médio dos machos de 35 mm; Brandão et al. 2003; Olalla-Tarraga et al. 2009), Scinax cabralensis (CRC médio dos machos de 25 mm; Coleção da Universidade Federal de Goiás) e Scinax centralis (tem duas épocas de vocalização: setembro a fevereiro e junho a julho, com CRC médio dos machos de 20 mm;

Toledo et al. 2007; Pombal Jr & Bastos 1996). Outras três espécies endêmicas da família Hylidae pertencem a subfamília Phyllomedusinae e ao grupo Phyllomedusa hypochondrialis: Phyllomedusa araguari, P. megacephala e P. oreades. Todas são arborícolas e depositam seus ovos em folhas (Brandão 2002; Eterovick & Sazima 2004). Apenas Hylodes otavioi representa a família Hylodidae. Esta espécie, pertencente ao grupo Hylodes lateristrigatus, tem CRC médio dos machos de 18 mm (Olalla-Tarraga et al. 2009). A família Leiuperidae tem dois representantes: Physalaemus deimaticus e Pseudopaludicola riopiedadensis. A primeira é terrícola, vive em áreas abertas, vocaliza no período noturno, tem CRC médio dos machos de 21 mm e se reproduz em brejos com formação de ninho de espuma (Eterovick & Sazima 2004). A segunda espécie tem sua validade ainda debatida, visto que foram descritos apenas indivíduos de museus, com nenhuma observação em campo (IUCN 2010). O gênero, da família Leptodactylidae, é o mais numeroso dentre as espécies de anuros endêmicos do Cerrado, com cinco espécies: camaquara, L. martinezi, L. pustulatus, L. sertanejo e L. tapiti. Os CRCs médio dos machos variam de 24 mm, em L. martinezi, até 36 mm, em L. pustulatus (Olalla-Tarraga et al. 2009). Estas espécies são terrícolas, encontradas em áreas abertas e têm desenvolvimento indireto, com a formação de ninho de espuma (Eterovick & Sazima 2004). Chiasmocleis centralis, da família Microhylidae, têm o hábito aquático, com CRC médio dos machos de 24 mm (Olalla-Tarraga et al. 2009). Esta espécie se reproduz em brejos, desovando na água, e vocaliza entre outubro e fevereiro no período noturno (IUCN 2010). Pristimantis crepitans, pertencente a família Strabomantidae, tem 31 mm de CRC médio dos machos e se diferencia das demais por ter desenvolvimento direto (IUCN 2010; Giaretta et al. 2007). Espécies endêmicas de distribuição marginal e de distribuição central no bioma

Três espécies endêmicas têm distribuição exclusivamente marginal, com todos os pontos de ocorrência localizados dentro do Cerrado, mas a menos de 25 km do limite do bioma. tritaeniatus (dois pontos de ocorrência) Pseudis caraya (um ponto de ocorrência) e Pseudopaludicola riopiedadensis (um ponto de ocorrência) (Anexo 3). Entretanto, como estas espécies são muito pouco conhecidas, não podemos afirmar que suas distribuições são realmente marginais. Os poucos pontos de ocorrência também dão menos robustez ao fato de serem endêmicas. Por estarem todas próximas ao limite do bioma, talvez possam também ser encontradas, se melhor amostradas, no bioma adjacente. Das 33 espécies endêmicas, outras cinco têm todos os seus pontos de ocorrência a até 50 km dos limites do bioma. São ela Hylodes otavioi (dois pontos de ocorrência), camaquara (sete pontos), Physalaemus deimaticus (três pontos), Pristimantis crepitans (dois pontos) e Proceratophrys cururu (oito pontos Figura 4 A). Mais duas espécies podem ser consideradas marginais se incluirmos os pontos a até 75 km do limite do bioma: Phyllomedusa megacephala (cinco pontos) e Thoropa megatympanum (quatro pontos). Novamente mais duas espécies, Phyllomedusa araguari (um ponto) e Ischnocnema penaxavantinho (três pontos), têm todos os seus pontos no Cerrado mas a até 100 km de outros biomas (Anexo 3). Por outro lado, 12 espécies endêmicas (36.36%) têm distribuição central no bioma: Allobates goianus (quatro pontos), Bokermannohyla pseudopseudis (oito pontos), Chiasmocleis centralis (dois pontos), araguaya (um ponto), cerradensis (um ponto), Hypsiboas buriti (dois pontos), Hypsiboas ericae (três pontos), Hypsiboas phaeopleura (um ponto), pustulatus (cinco pontos), tapiti (dois pontos), Odontophrynus salvatori (oito pontos Figura 4 B) e Phyllomedusa oreades (sete pontos). Estas espécies têm todos os seus pontos a mais de 100 km do limite do bioma (Anexo 3).

Figura 4: Os triângulos pretos representam os pontos de ocorrência. A linha escura representa os limites do bioma Cerrado. As linhas claras representam a retração dos limites do bioma em 25 km, 50 km, 75 km e 100 km. A - Pontos de ocorrência da espécie endêmica do Cerrado de distribuição marginal Proceratophrys cururu. B - Pontos de ocorrência da espécie endêmica do Cerrado de distribuição central Odontophrynus salvatori. Espécies não endêmicas, mas de distribuição majoritariamente no Cerrado Se os limites do bioma Cerrado fossem expandidos em 25 km, ou se considerássemos os primeiros 25 km entre biomas como zona de transição, mais quatro espécies seriam consideradas endêmicas: (i) Ameerega braccata, da família Dendrobatidae, possui sete pontos de ocorrência conhecidos; (ii) Scinax maracaya, da família Hylidae, tem quatro pontos de ocorrência; (iii) Crossodactylus bokermanni (Figura 5), da família Hylodidae, tem seis registros de ocorrência; (iv) Barycholos ternetzi, da família Strabomantidae, tem 54 pontos de ocorrência. As primeiras três espécies têm somente um

registro fora do Cerrado, e este registro está a menos de 25 km do limite do bioma. A última espécie tem quatro pontos fora do Cerrado, sendo os quatro a menos de 25 km do bioma. Bastos (2007) havia classificado todas estas espécies como endêmicas, e Pavan (2007) só não havia considerado endêmica Crossodactylus bokermanni. Figura 5: Os círculos pretos representam os pontos de ocorrência da espécie Crossodactylus bokermanni. A linha escura representa os limites do bioma Cerrado. As linhas claras contínuas representam a retração dos limites do bioma em 25 km, 50 km, 75 km e 100 km. As linhas tracejadas representam a expansão dos limites do bioma em 25 km, 50 km, 75 km e 100 km. Apenas um ponto da espécie está fora dos limites do Cerrado, mas a menos de 25 km deste bioma. Caso considerássemos 50 km além do limite estabelecido pelo IBGE como zona de transição, além das quatro espécies citadas acima, mais sete espécies seriam consideradas endêmicas. Destas, seis são da família Hylidae, já a mais numerosa dentre os endêmicos: Bokermannohyla alvarengai, B. nanuzae, Hypsiboas cipoensis, Phasmahyla jandaia,