UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA. Nielson Aparecido Pasqualotto Salvador

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1 UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA Estimativa da ocupação do campus da USP de Ribeirão Preto, SP, pelo sagui-de-tufospretos, Callithrix penicillata (Mammalia, Primates) Nielson Aparecido Pasqualotto Salvador Monografia apresentada ao Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo, como parte das exigências para a obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas RIBEIRÃO PRETO - SP 2013

2 UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FACULDADE DE FILOSOFIA, CIÊNCIAS E LETRAS DE RIBEIRÃO PRETO DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA Estimativa da ocupação do campus da USP de Ribeirão Preto, SP, pelo sagui-de-tufospretos, Callithrix penicillata (Mammalia, Primates) Nielson Aparecido Pasqualotto Salvador Monografia apresentada ao Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da Universidade de São Paulo, como parte das exigências para a obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas Orientador: Dr. Adriano Garcia Chiarello RIBEIRÃO PRETO - SP 2013

3 If we cannot act as responsible stewards in our own backyards, the long-term prospects for biological diversity in the rest of this planet are grim indeed. Dennis D. Murphy Biodiversity, 1988.

4 Agradecimentos Aos meus pais, José e Valderli, e minha irmã, Tatiana, pelo carinho e amor imensuráveis. Por lutarem sem hesitar para que esta importante etapa, pessoal e profissional, de minha vida fosse concluída com sucesso. Não tenho palavras para expressar o quanto sou grato a vocês! À minha família, em geral, por toda a preocupação, respeito e apoio oferecidos ao longo de todos esses anos. Em especial, aos meus tios Valdecir e Angélica, por me acolherem durante os primeiros anos de faculdade e, mais do que isso, por possibilitarem que tivesse uma nova família ao longo desses anos longe de casa. Aos meus tios Valdevilso e Sueli, por todo apoio nos anos de cursinho e pelos agradáveis momentos que juntos passamos. À minha avó, Malvina, pessoa de caráter impar e bondade inestimável. Obrigado por toda preocupação e dedicação à família que sempre encontrou na senhora a segurança para seguir em frente. Ao Dr. Adriano Garcia Chiarello, por ter aceitado me orientar e acreditar em meu potencial. Agradeço por toda paciência com meus exageros, pela grande competência em lidar com as incontáveis dificuldades encontradas ao longo deste trabalho e pelos valiosos ensinamentos que pude adquirir durante esses meses. Muito obrigado professor. Ao grande amigo e mestre, Aurélio Fontes, por todos os ensinamentos em SIG, sem os quais este trabalho não aconteceria. Agradeço também pelas agradáveis reflexões científicas que já fizemos e por todas as boas conversas e a grande amizade que temos. Ao professor Marcelo Pereira de Souza, pessoa maravilhosa que tive o privilégio de conhecer. Agradeço imensamente por todos os ensinamentos e toda a ajuda com as indecifráveis legislações, por todos os deliciosos cafés, sempre seguidos de um agradável momento de descontração e boa conversa. Em geral, agradeço a todos os colegas de trabalho da casa 39, Alexandre, Aline, Natália (Onça), Rafa, Roberta, Joana, Thiago, Lívia, Carol, Natália (espero que tenha me lembrado de todos), com os quais tenho o privilégio de dividir as horas de trabalho e aprendizado. Agradeço por todas as ajudas, caronas, companhias e risadas que fazem nossos dias mais agradáveis.

5 À minha lindinha, Priscila (Tila), por me aturar ao longo desses quase dois anos, por todo o respeito e compreensão nos dias difíceis, pelo relacionamento saudável que temos e pelos incontáveis momentos de grande alegria que juntos vivemos e, certamente, viveremos. Aos amigos de longa data, Matheus, Sérgio, João Paulo, Wanderson (e muitos outros), pessoas maravilhosas com as quais tive a sorte de compartilhar minha infância e adolescência. Nunca me esquecerei do quão importante vocês foram e são em minha vida. À XXT, minha casa e lar em Ribeirão Preto, onde vivi os momentos mais felizes de minha faculdade, ao lado das melhores pessoas que poderia encontrar. Agradeço a todos vocês (Zuado, Úlcera, Cenoia, Toba, Luigi e agregados) meus amigos e irmãos! À tia Ana e o grande (bem grande) amigo Frango, por todo carinho, e preocupação que tiveram comigo desde o dia em que os conheci. Espero um dia poder retribuir um milésimo do que já fizeram por mim. Ao Instituto Agronômico de Campinas (IAC), por ter gentilmente disponibilizado os dados de precipitação e temperatura que foram de fundamental importância para a realização deste trabalho. À professora Elenice Mouro Varanda, ao José Ricardo Barosela e Mônica de Oliveira Leal, pela disponibilização dos dados relativos à implantação do projeto Floresta do campus da USP-RP, os quais foram de grande relevância para compreender os resultados deste trabalho. A todos aqui citados e àqueles que, por ventura, tenha esquecido, sou muito grato.

6 Índice Lista de Figuras... ii Lista de Tabelas... v Resumo... vii 1. Introdução Conservação em áreas urbanas A espécie de estudo Objetivos Metodologia Caracterização da área de estudo Base de dados georreferenciados Desenho amostral Coleta de dados Saguis-de-tufos-pretos Covariáveis de sítio Covariáveis de amostragem Análise de dados Intensidade de uso do habitat Estrutura e construção dos modelos Classificação e seleção dos modelos Resultados Análise das covariáveis de sítio Análise estatística dos dados de temperatura e precipitação Intensidade de uso do habitat Discussão Limitações dos dados Uso do habitat Considerações finais Referências Bibliográficas Figuras e Tabelas i

7 Lista de Figuras Figura 1. Indivíduo da espécie Callithrix penicillata. Notar os tufos pré-auriculares longos e negros. Imagem gentilmente cedida por Gabriel Ferreira de Azevedo Clemente Figura 2. Imagem aérea dos limites do município de Ribeirão Preto (vermelho) e do campus da USP-RP (preto). Obtida em 11/03/2013 com data de 22/11/2012. Satélite DigitalGlobe - Google Earth. Notar a proximidade do campus em relação ao adensamento urbano da cidade de Ribeirão Preto Figura 3. Imagem aérea dos limites do campus da USP-RP (preto). Obtida em 11/03/2013 com data de 22/11/2012. Satélite DigitalGlobe - Google Earth Figura 4. Imagem aérea de 1952 da antiga Escola Prática de Agricultura Getúlio Vargas (EPA), atual Prédio Central da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto (FMRP) rodeado por cafezais. Fonte: (FMRP, 2013) Figura 5. Imagem aérea do campus da USP-RP em Notar que a vegetação natural é praticamente inexistente em função da cafeicultura. Imagem gentilmente cedida por Gabriel Ferreira de Azevedo Clemente. Fonte: Escritório de Desenvolvimento Regional da Coordenadoria de Assistência Técnica Integral, Secretaria da Agricultura e Abastecimento (CATI) Figura 6. Imagem aérea das parcelas (azul) sobrepostas aos limites do campus da USP-RP (preto). Obtida em 11/03/2013 com data de 22/11/2012. Satélite DigitalGlobe - Google Earth Figura 7. Imagem aérea dos limites do campus da USP-RP (preto) e as áreas que não foram consideradas como habitats para C. penicillata ou são de acesso limitado (vermelho). Obtida em 11/03/2013 com data de 22/11/2012. Satélite DigitalGlobe - Google Earth ii

8 Figura 8. Imagem aérea das parcelas (azul) após a exclusão das áreas de acesso restrito e as áreas que não são habitats para C. penicillata. A área de cada parcela é maior ou igual a 2,1 ha. Obtida em 11/03/2013 com data de 22/11/2012. Satélite DigitalGlobe - Google Earth Figura 9. Imagem aérea mostrando as 20 parcelas que foram sorteadas para amostragem. As parcelas em azul foram mais amostradas nas manhãs dos dias de semana, enquanto que as parcelas em vermelho foram mais amostradas nas tardes dos dias de semana. Obtida em 11/03/2013 com data de 22/11/2012. Satélite DigitalGlobe - Google Earth Figura 10. Imagem aérea da parcela R6 evidenciando as ruas de fluxo intenso (RFI) (amarelo). Obtida em 11/03/2013 com data de 06/10/2012. Satélite DigitalGlobe - Google Earth Figura 11. Imagem aérea do centro das parcelas e da mata ripária (MR) (verde). Para cada centro de parcela, a distância mais próxima da mata ripária (DLMR) foi calculada. Obtida em 11/03/2013 com data de 22/11/2012. Satélite DigitalGlobe - Google Earth Figura 12. Comparação entre a informação de Kullback-Leibler (i.e. a medida absoluta das distâncias (di) do modelo real (f) para os demais modelos (gi)) e estimativas da informação relativa de Kullback-Leibler (e.g. AICc - i.e. medida relativa das distâncias de alguns modelos para o melhor modelo classificado, neste caso g 2 ). Fonte: ANDERSON & BURNHAM (2002) Figura 13. Médias das temperaturas máximas de cada dia amostral por ocasião e respectivos intervalos de confiança 95% Figura 14. Média das precipitações de cada dia amostral por ocasião e respectivos intervalos de confiança 95% Figura 15. Relação negativa do efeito da precipitação (Ch) na probabilidade de detecção (p; linha vermelha) de C. penicillata, nas 20 unidades amostrais localizadas no campus da USP- RP, Estado de São Paulo. O intervalo de confiança (95%) da estimativa é mostrado pelas linhas verdes iii

9 Figura 16. Relação positiva muito forte da quantidade de mata ripária (MR) nas parcelas em relação à probabilidade de ocupação (ψ) para C. penicillata, nas 20 unidades amostrais, no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. O intervalo de confiança (95%) da estimativa é mostrado pelas linhas verdes Figura 17. Relação positiva da quantidade de reflorestamento (Ref) nas parcelas em relação à probabilidade de ocupação (ψ) para C. penicillata, nas 20 unidades amostrais, no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. O intervalo de confiança (95%) da estimativa é mostrado pelas linhas verdes Figura 18. Relação negativa da quantidade de ruas de fluxo intenso (RFI) nas parcelas em relação à probabilidade de ocupação (ψ) para C. penicillata, nas 20 unidades amostrais, no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. O intervalo de confiança (95%) da estimativa é mostrado pelas linhas verdes Figura 19. Relação negativa da quantidade de edificações (Edif) nas parcelas em relação à probabilidade de ocupação (ψ) para C. penicillata, nas 20 unidades amostrais, no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. O intervalo de confiança (95%) da estimativa é mostrado pelas linhas verdes iv

10 Lista de Tabelas Tabela 1. Sequência de amostragem das parcelas para as seis ocasiões amostrais e respectivas datas de coleta de dados de presença e ausência de C. penicillata, nas 20 unidades amostrais localizadas no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. Notar que há três diferentes tipos de sequências de amostragens para as seis ocasiões e que as ocasiões não são definidas temporalmente. As parcelas em azul foram amostradas pela manhã (6h00min - 10h00min) enquanto as parcelas em vermelho foram amostradas à tarde (15h30min - 18h30min) Tabela 2. Porcentagem média das métricas de cobertura do solo (covariáveis de sítio) e respectivos intervalos de confiança 95% nas 20 unidades amostrais localizadas no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. Siglas: Edif - edificações; RFI - ruas de fluxo intenso; Ca - campo; MR - mata ripária; Ref - reflorestamento; Fl - florestas Tabela 3. Distância linear média do centro das parcelas amostradas aos diferentes componentes da paisagem (covariáveis de sítio) e respectivos intervalos de confiança 95% nas 20 unidades amostrais localizadas no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. Siglas: DLA - distância linear da água; DLMR - distância linear da mata ripária; DLRod - distância linear da Rodovia dos Bandeirantes; DLCant - distância linear das cantinas Tabela 4. Primeira etapa da análise de seleção de modelos para C. penicillata nas 20 unidades amostrais localizadas no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. Destacado em cinza estão os modelos mais parcimoniosos segundo o AICc. Siglas: AICc - critério de informação de Akaike corrigido para pequenas amostras; AICc - diferença entre o modelo considerado e o melhor modelo classificado pelo AICc; W - peso da evidência; K - número de parâmetros estimados na equação de regressão; -2log(L) - estimativa de máxima verossimilhança multiplicada por -2log; ĉ - estimativa do fator de inflação da variância. As siglas das covariáveis de amostragem seguem a explicação apresentada na metodologia Tabela 5. Resultados da técnica Model Averaging do programa MARK para a detecção de C. penicillata, nas 20 unidades amostrais localizadas no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. Siglas: M1 a M7 - modelos classificados pelo AICc de acordo com a tabela 4 (i.e. M1 = modelo nulo, M2 = ψ(.) p(ch), etc.); W - peso da evidência; p1(cov) a p6(cov) - v

11 probabilidade de detecção por ocasião amostral em função da média (também calculada por ocasião) de cada covariável (cov) do modelo considerado; p (erro-padrão) - estimativa da detecção por ocasião, ponderada pelo peso de cada modelo e respectivos erros-padrão; p - média das seis estimativas da probabilidade de detecção ponderada (p ); IC 95% - intervalos de confiança 95% para cada estimativa da detecção ponderada (p ) Tabela 6. Segunda etapa da análise de seleção de modelos para C. penicillata, nas 20 unidades amostrais localizadas no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. Destacado em cinza estão os modelos mais parcimoniosos segundo o AICc. Siglas: AICc - critério de informação de Akaike corrigido para pequenas amostras; AICc - diferença entre o modelo considerado e o melhor modelo classificado pelo AICc; W - peso da evidência; K - número de parâmetros da equação de regressão; -2log(L) - estimativa de máxima verossimilhança multiplicada por -2log; ĉ - estimativa do fator de inflação da variância. As siglas das covariáveis de amostragem seguem a explicação apresentada na metodologia Tabela 7. Resultados da técnica Model Averaging do programa MARK para a ocupação de C. penicillata, nas 20 unidades amostrais no campus da USP-RP, Estado de São Paulo. Siglas: W - peso da evidência; ψ (cov) - estimativa da ocupação em função da média de cada covariável do modelo considerado. (ψ ) (erro-padrão) - estimativa da ocupação ponderada pelo peso de cada modelo e respectivo erro-padrão, IC 95% - intervalo de confiança 95% para a estimativa da ocupação ponderada (ψ ) vi

12 Resumo Atualmente, a conservação de espécies fora de áreas protegidas tem recebido grande atenção dado o rápido crescimento dos centros urbanos e as dificuldades impostas à manutenção da biodiversidade apenas em grandes reservas naturais. Entender como os animais silvestres que habitam ambientes urbanos fazem uso destas áreas tem, portanto, importância conservacionista. Estimativas da ocupação de habitats por espécies têm se mostrado uma eficiente ferramenta para estudos de conservação e interessante alternativa aos tradicionais estudos de abundância populacional, já que demanda um esforço relativamente menor de campo para a obtenção dos dados cuja coleta se dá por métodos não invasivos. Portanto, o objetivo deste estudo foi estimar a intensidade de uso do campus da USP de Ribeirão Preto pelos saguis-de-tufos-pretos (Callithrix penicillata, Mammalia: Callitrichidae) e entender como os principais elementos desta paisagem influenciam esse primata. Vinte parcelas de três hectares foram aleatoriamente definidas e amostradas em seis seções durante aproximadamente três meses (primavera de 2012). O método de obtenção dos dados consistiu na busca ativa (30min) pelos indivíduos dentro das parcelas. Os dados de presença/ausência dos saguis nos sítios foram analisados nos programas PRESENCE e MARK que modelaram a probabilidade de detecção (p) e de ocupação (ψ) do campus pela espécie foco, identificando também a influência de covariáveis de sítio para a ocupação e covariáveis de amostragem para a detecção. Os resultados indicam que os saguis utilizam a maior parte da área de estudo (ψ = 0,59 ± 0,23). Os modelos selecionados como mais plausíveis indicaram um efeito negativo (uso menos intenso pelos indivíduos) da área coberta por edificações e por ruas de fluxo intenso e um efeito positivo (uso mais intenso pelos indivíduos) das áreas de reflorestamento e de mata ripária presentes nas parcelas. Apesar dos saguis-de-tufospretos serem ecologicamente flexíveis, a população estudada apresentou forte dependência vii

13 dos ambientes mais florestados e menos perturbados. Por conseguinte, estas áreas representam um importante refúgio para esses primatas, sendo, portanto, de extrema relevância para a sua conservação. Palavras-chave: ecologia, conservação em área urbana, ocupação da paisagem, sagui-detufos-pretos. viii

14 1. Introdução 1.1. Conservação em áreas urbanas Conservar a biodiversidade tropical em grandes áreas naturais legalmente protegidas (e.g. unidades de conservação), tem sido a estratégia mais frequentemente indicada por especialistas para a manutenção das espécies silvestres a longo prazo (WOODROFFE & GINSBERG, 1998; CHIARELLO, 2000; PERES, 2005). Por outro lado, mesmo sendo inegável a importância das unidades de conservação para manutenção da biodiversidade, a magnitude e abrangência das perturbações de origem antrópica têm dificultado a obtenção de sucesso neste processo. Dentre elas, as principais ameaças internas têm sido a diminuição da cobertura florestal, o aumento da caça, assim como da exploração de madeira e de recursos florestais não madeireiros. Ademais, cabe destacar que as pressões advindas do entorno - declínio da cobertura florestal, o aumento da exploração da madeira e as frequentes queimadas - são claramente ameaças eminentes a essas áreas protegidas e têm ocorrido com muito mais intensidade que as ameaças internas, sendo todos esses distúrbios, portanto, os principais causadores do declínio de processos ecossistêmicos fundamentais à conservação desses ambientes (LAURANCE et al., 2012). As constantes perturbações são, sem dúvida, um reflexo direto do rápido crescimento mundial da população humana em áreas urbanizadas. Em 2008, pela primeira vez na história da humanidade, mais da metade da população mundial ( 3,3 bilhões de pessoas) vivia em aglomerados urbanos e, de acordo com projeções, as cidades do mundo em desenvolvimento irão abrigar aproximadamente 80% de toda a população urbana global em 2030 (UNFPA, 2008). Para este mesmo ano, estima-se que os moradores das cidades estarão muito próximos - cerca de um dia de caminhada ou poucas horas de carro - de grande parte das áreas naturais protegidas em todo o mundo (MCDONALD et al., 2008). Portanto, esse 1

15 processo de aproximação pode intensificar as pressões externas sob tais áreas protegidas e certamente dificultará sua conservação sem o adequado manejo destas ameaças (LAURANCE, 2012). Além das dificuldades que desafiam a conservação da biodiversidade tropical em áreas protegidas, a baixa representatividade territorial destas importantes reservas também é motivo de preocupação, bem como a degradação e fragmentação de habitats naturais. Estima-se que apenas 12,6% de toda a superfície terrestre (i.e. 18,8 milhões de km 2 ) esteja coberta por tais áreas (CHAPE et al., 2003). Na Floresta Atlântica brasileira (sensu lato) - que originalmente ocupava cerca de ha ao longo de quase toda a costa - apenas 1,62% de sua área original está protegida (RIBEIRO et al., 2009). Ademais, um levantamento recente sobre a Mata Atlântica mostra que apenas 11,7 % de toda sua cobertura natural ainda existe (RIBEIRO et al., 2009), sendo esta ínfima porcentagem representada majoritariamente por fragmentos isolados, pequenos (oito décimos tem menos de 0,5 km 2 ) e muito vulneráveis aos efeitos de borda, ameaçando assim, muitas espécies à extinção (LAURANCE, 2009). Assim como a Mata Atlântica, o Cerrado (sensu lato) vem sofrendo uma drástica modificação e perda de habitat (KLINK & MACHADO, 2005). No entanto, neste bioma o processo se deu com maior intensidade a partir da expansão agrícola brasileira, iniciada na década de 1950 (SANTOS et al., 2006), sendo, portanto, muito recente. Atualmente, apenas 50,8% de toda a sua extensão original ainda existe, segundo dados do Ministério do Meio Ambiente (MMA, 2011), ou 20%, de acordo com estudos da Conservação Internacional Brasil (2005), sendo então, classificado como hotspot de biodiversidade, já que também possui uma rica flora endêmica (1,5% de todas as espécies de plantas vasculares do mundo) (MYERS et al., 2000). Independente das divergências quanto ao valor da área original do Cerrado, nenhuma delas aponta que as áreas legalmente protegidas ultrapassam 5,5% de sua 2

16 área original (KLINK & MACHADO, 2005; MYERS et al., 2000; CONSERVAÇÃO INTERNACIONAL BRASIL, 2005). Com base neste contexto atual - crescimento desordenado da humanidade, desafios à conservação de áreas naturais e intensa fragmentação e degradação ambiental - pensar em conservação fora de áreas protegidas intactas é, portanto, uma necessidade evidente. Segundo Melo et al. (2013, no prelo), o adequado manejo das paisagens modificadas pelo homem (i.e. áreas não naturais) pode contribuir para a conservação da biodiversidade tropical, assim como a manutenção dos importantes serviços ecossistêmicos prestados à humanidade, tais como proteção do solo, estocagem de carbono, fornecimento de produtos florestais, etc. No entanto, se a paisagem - mosaico heterogêneo e interativo formado por manchas, corredores e matriz (METZGER, 2001), já está drasticamente modificada, como é o caso da maioria das florestas tropicais (e.g. Floresta Atlântica brasileira, florestas da Indonésia, Madagascar, etc.), então restrições de uso das terras, um planejamento visando à conservação, bem como um trabalho participativo entre os diferentes setores da sociedade (academia, poder público, proprietários das terras, população, etc.) são fundamentais para o reestabelecimento de paisagens tropicais saudáveis. Do contrário, o valor de conservação destas paisagens será, em muitos casos, limitado (MELO et al., 2013 no prelo). A conservação da vida silvestre em paisagens urbanas (i.e. paisagens mais severamente alteradas dentre as paisagens modificadas pelo homem ) (KOH & GARDNER, 2010) tem sido muito discutida recentemente (ADAMS, 2005). As principais motivações para conservar a biodiversidade urbana estão claramente pautadas no ganho mútuo proporcionado aos seres humanos e à vida selvagem. A presença de áreas verdes no meio urbano possibilita, por meio do contato diário e de atividades educadoras, que as pessoas mantenham 3

17 experiências positivas com o meio natural, resultando na criação de valor e identidade com a biodiversidade. Com isso, tanto a sociedade poderá ser motivada a participar mais ativamente das causas ambientais, como os tomadores de decisão poderão considerar esta importante variável no processo político, já que a qualidade de vida e o bem-estar pessoal são diretamente influenciados pelos serviços ambientais prestados pela vida silvestre, aos seres humanos (DEARBORN & KARK, 2010). Ademais, as áreas urbanas tem sido um importante refugio para a fauna nativa local, evidenciando seu potencial para minimizar a extinção de espécies (PRINTES et al., 2010; MELO & SCHUNCK, 2011). Ainda que jardins residenciais individualmente representem uma pequena parcela da vegetação urbana, quando manejados em conjunto, podem ser de grande valor para a conservação, funcionando como corredores ou trampolins ecológicos ao conectar fragmentos florestais isolados (GODDARD et al., 2009). Embora as razões sejam muito evidentes, para efetivamente conservar a biodiversidade urbana é extremamente necessário ter objetivos e intenções previamente definidos. Se não existir clareza dos proponentes quanto ao que se pretende em relação a esta diversidade biológica, não haverá sucesso neste processo e, com isso, seu valor fundamental permanecerá controverso (DEARBORN & KARK, 2010). No Brasil, o Programa Macacos Urbanos, desenvolvido na cidade de Porto Alegre, Rio Grande do Sul, ilustra perfeitamente os conceitos expostos acima. Iniciado em 1993, a iniciativa tinha por objetivo identificar a distribuição do bugio-ruivo (Alouatta guariba clamitans) na cidade de Porto Alegre e obter informações científicas que auxiliassem no adequado manejo, visando à conservação da espécie. No entanto, com as sérias perturbações e ameaças encontradas (e.g. caça, desmatamento, crescimento urbano desordenado, etc.), estudos mais profundos e de diversas áreas científicas (e.g. planejamento urbano, genética, botânica, etologia, etc.) passaram a ser desenvolvidos, juntamente com uma atuação política 4

18 forte que conscientizou grande parte da população e poder público quanto à importância desta espécie, uma vez que as informações obtidas neste programa influenciaram diretamente a tomada de decisão na cidade de Porto Alegre (PRINTES et al., 2010; PMU, 2013). Recentemente, a Universidade de São Paulo (USP) declarou a criação de 23 Reservas Ecológicas da USP que compreendem ha de seus campi, das quais duas (98 ha) pertencem ao campus da USP de Ribeirão Preto (USP-RP). Ainda que tais reservas não sejam reconhecidas legalmente como unidades de conservação (BRASIL, 2000), o objetivo principal da implantação dessas áreas é promover a conservação e restauração da vida silvestre nativa (UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO, 2012), evidenciando a preocupação atual com a conservação da biodiversidade. Especificamente em relação ao campus da USP- RP, há registros de uma razoável diversidade de mastofauna, composta por veados (Mazama gouazoubira), tatus (Dasypus novemcinctus), saguis-de-tufos-pretos (Callithrix penicillata), raposa-do-campo (Pseudalopex vetulus), lobinho (Cerdocyon thous) (QUERALT, 2005), bugios-pretos (Alouatta caraya) (ROSSI, 2011), cutias (Dasyprocta azarae) (observação pessoal), etc., o que sugere a importância desta área urbana como refúgio para a fauna silvestre local A espécie de estudo Callithrix penicillata (É. Geoffroy, 1812), popularmente conhecido como sagui-detufos-pretos, é uma espécie de primata da família Callitrichidae (PAGLIA et al., 2012) de pequeno porte, cujos adultos pesam de 250 a 450 gramas e são caracterizados pela presença de tufos pré-auriculares longos e negros (Figura 1) (STEVENSON & RYLANDS, 1988). 5

19 A espécie apresenta ampla distribuição geográfica, ocorrendo nos estados de Goiás, Minas Gerais, Tocantins, oeste da Bahia, nordeste do Mato Grosso do Sul e norte de São Paulo (DE VIVO, 1991; STEVENSON & RYLANDS, 1988). Na região central do Brasil, C. penicillata naturalmente ocorre em diferentes fisionomias do Cerrado (sensu lato), tais como Cerradão (FONSECA & LACHER, 1984; MIRANDA & FARIA, 2001), Cerrado (sensu stricto) (VILELA & DEL-CLARO, 2011) e matas de galeria - enclaves de vegetação mesofítica ao longo dos cursos d água - (LACHER et al., 1980; VILELA, 2007). Nos limites leste e sul de sua distribuição geográfica natural, C. penicillata também ocupa áreas de transição entre a Mata Atlântica e o Cerrado (MELO JUNIOR & ZARA, 2007), assim como a Caatinga do centro-norte de Minas Gerais e da Bahia (DE VIVO, 1991). Alguns calitriquídeos - espécies dos atuais gêneros Callithrix, Mico e Cebuella (PAGLIA et al., 2012) - apresentam uma dentição incomum do tipo short tusked (presa pequena), uma vez que os caninos da mandíbula desses animais são menores e aproximadamente do mesmo tamanho dos incisivos (COIMBRA-FILHO & MITTERMEIER, 1976). Esse aparato dentário possibilita que tais espécies roam os troncos e galhos das árvores, gerando fluxos de exsudatos. Para isso, os incisivos superiores são ancorados na casca das árvores e trepadeiras e, em seguida, incisivos inferiores raspam e perfuram-na, de modo que os exsudatos possam extravasar e, posteriormente, servir de alimento. Este comportamento de produção de fluxos de exsudatos é raro entre os primatas e até mesmo entre os vertebrados (COIMBRA-FILHO & MITTERMEIER, 1976). Ainda que os exsudatos representem cerca de 70% de sua dieta (FONSECA & LACHER, 1984), estudos mais recentes mostram que C. penicillata utiliza diferentes itens alimentares em função de sua disponibilidade no ambiente (VILELA & FARIA, 2002, 2004), suplementando a dieta a partir da exploração dos exsudatos em épocas de baixa disponibilidade de outros recursos (VILELA, 2007; RANGEL et al., 2011). 6

20 Os saguis-de-tufos-pretos formam grupos de 4 a 19 indivíduos (FONSECA & LACHER, 1984; MIRANDA & FARIA, 2001; SÜFFERT, 2008), compostos frequentemente por apenas um casal dominante e reprodutivo, assim como infantes, juvenis e adultos subordinados. Os indivíduos desta espécie, assim como os calitriquídeos dos gêneros Callithrix e Mico (PAGLIA et al., 2012), são animais diurnos, exibindo um ciclo de atividade de aproximadamente 12h (STEVENSON & RYLANDS, 1988), intercalado por um período de descanso durante as horas mais quentes do dia (VILELA & FARIA, 2004). Desta forma, dados ecológicos dos calitriquídeos são facilmente obtidos por meio de observação direta em campo, dispensando o uso de armadilhas (e.g. camera-traps, Tomahawks, etc.) (e.g. PONTES & SOARES, 2005). Ainda que a espécie em estudo não esteja ameaçada de extinção (IUCN, 2013) e possua uma flexibilidade ecológica considerável - i.e. habita florestas de dossel aberto (FONSECA & LACHER, 1984), matas urbanas muito modificadas pelo homem (GOMES & LIMA-GOMES, 2011; BEGOTTI & LANDESMANN, 2008; ALMEIDA et al., 2011) e apresenta uma dieta diversificada (SILVA et al., 2008, STEVENSON & RYLANDS, 1988) - os saguis-de-tufos-pretos, assim como todos os primatas neotropicais, são arborícolas e, portanto, dependem de ambientes florestais para sobreviver (MITTERMEIER et al., 1988). Neste contexto, tendo em vista a presença de C. penicillata no campus da USP-RP, o qual está situado no vetor de crescimento urbano de Ribeirão Preto (Lei 501/1995), faz-se necessário investigar o status atual desta população para entender como esses primatas, que ainda habitam essas áreas urbanas, são influenciados pelas características deste tipo de ambiente, visando o adequado manejo e conservação da espécie. Tradicionalmente, medidas de abundância ou tamanho populacional (i.e. variáveis de estado) têm sido os parâmetros mais estimados em estudos de conservação de fauna silvestre 7