Colonização e crescimento das algas calcárias incrustantes (Corallinales, Rhodophyta) no Recife do Atol das Rocas

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1 ALEXANDRE BIGIO VILLAS BÔAS Colonização e crescimento das algas calcárias incrustantes (Corallinales, Rhodophyta) no Recife do Atol das Rocas Dissertação de Mestrado apresentada ao Programa de pós-graduação em Biologia Marinha, Universidade Federal Fluminense UFF, como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Biologia Marinha. Orientadores Dr. Roberto Campos Villaça Dra. Marcia Figueiredo Creed Niterói, 2004

2 Ficha Catalográfica Villas Bôas, Alexandre Bigio Título: Colonização e crescimento das algas calcárias incrustantes (Corallinales, Rhodophyta) no Recife do Atol das Rocas. Palavras-chaves: Alga calcária incrustante, Crescimento, Atol das Rocas. Dissertação de Mestrado Biologia Marinha Universidade Federal Fluminense, Orientadores: Dr: Roberto C. Villaça & Dra: Márcia Figueiredo Creed ii

3 Aos meus pais Glauco Villas Bôas e Miriam Bigio e `a minha amiga Coral Laila in memorian iii

4 Agradecimentos: Gostaria de agradecer a Dra. Marcia Figueiredo Creed, minha orientadora, por todos os ensinamentos durantes todos esses anos desde a época de iniciação científica até hoje por esta defesa de dissertação de Mestrado. Obrigado pela paciência, super atenção, amizade e confiança. Aos meus pais Glauco e Miriam que sempre me apoiaram nas minhas escolhas e decisões. Ao Dr. Roberto Campos Villaça por aceitar ser meu orientador e proporcionar esta presente dissertação. A todo o pessoal da UFF, principalmente ao Dr. Renato Crespo e Dra. Valéria Teixeira, por terem me aceito como mestrando da UFF. Aos professores de pós-graduação de Biologia Marinha pelos ensinamentos durantes as aulas ministradas. A Adriana pela amizade, ensinamentos, re-batismo de mergulho em Rocas e apoio nos momentos decisivos. A CAPES pela concessão da minha bolsa de estudo. Ao IBAMA pela autorização para desenvolvimento da pesquisa na Reserva Biológica do Atol das Rocas, a chefe da ReBio Zelinha pela ajuda na retirada dos experimentos, sem ela não seria possível realiza-los. Ao Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro pelo suporte técnico de seus laboratórios para todo o desenvolvimento desta presente pesquisa. A equipe de pesquisadores e estagiários do Programa Zona Costeira do Jardim Botânico sem exceção, principalmente a Renata, Fred, Kátia e Raquel pela amizade e companheirismo de equipe. A todo pessoal da anatomia vegetal, professor Osni, Rogério, Micheline, por toda ajuda na microscopia, fotografia, etc. A Julieta pela amizade e ajuda na segunda expedição ao Atol das Rocas. Ao meu primo Pedro pelo incentivo e força nas horas difíceis. A toda minha família pelo apoio e companheirismo em todas as horas. iv

5 Resumo As algas calcárias incrustantes exercem um papel fundamental na construção de recifes ao redor do mundo sendo que em alguns recifes estas são os organismos dominantes. Neste trabalho os objetivos foram o de identificar e estimar a abundância da alga calcária incrustante dominante nas partes rasas do recife, verificando suas taxas de colonização, crescimento e produtividade em relação a alguns fatores ambientais (irradiância e dessecação). A identificação da espécie de alga calcária incrustante dominante no recife do Atol das Rocas foi confirmada como Porolithon pachydermum. Esta alga se apresenta em duas formas, uma plana encontrada na crista e platô recifal e outra protuberante encontrada em fendas. Diferentes habitats (crista, platô, poça de maré e borda de piscina). foram estudados em dois locais situados a (1) barlavento e (2) sotavento. A distribuição e abundância dos organismos sésseis na cobertura viva do recife, foi estimada em pontos aleatórios dispostos em transectos de linha nestes habitats e locais. A análise de grupamento baseada no índice de Bray Curtis revelou haver similaridade entre as cristas recifais nos locais 1 e 2 destacando-se a maior abundância de P. pachydermum com 82% de cobertura. Em outro grupo houve similaridade entre o platô recifal nos dois locais, onde verificou-se maior abundância de Digenia simplex e P. pachydermum, respectivamente com 45% e 37% de cobertura. Um terceiro grupo ficou para o habitat poça de maré, havendo destaque para Cladophoropsis membranacea com 33% de cobertura. Discos de massa epoxi foram fixos na superfície do recife durante 40 dias para acompanhar a colonização das algas calcárias, porém apresentaram níveis muito baixos de cobertura quando comparados a outros estudos. Este resultado caracteriza o estresse provocado pela intensa dessecação entre marés em Rocas, onde partes superiores do recife podem ficar até 8 h emersas. Consequentemente, as algas calcárias incrustantes devem se manter através de outra estratégia de sobrevivência, isto é, dependem principalmente do crescimento vegetativo. O crescimento de P. pachydermum na forma típica de crista não apresentou interação significativa entre locais e habitats. O local abrigado apresentou maior crescimento em relação ao exposto. O crescimento relativo também foi maior na crista do que no platô. Na crista recifal a média de crescimento absoluto horizontal foi de 0,05 mm sendo esta maior que a média de 0,01 mm por dia medida no platô. P. pachydermum na forma típica de fendas apresentou tendência para maior crescimento na crista e poça em relação ao platô, porém não significativa. A produtividade de P. pachydermum na forma típica de crista não diferiu entre irradiâncias de 1376 e 522 µmol m -2 s -1, porém diferiu significativamente entre 1431 e 228 µmol m -2 s -1. P. pachydermum na forma típica de fendas não apresentou diferença entre níveis de irradiância testados, 1387 e 1062 µmol m -2 s -1 comparados respectivamente a 527 e 169 µmol m -2 s -1, porém os valores de produção foram a metade dos valores da forma típica de crista (0,55 e 1,07 mg de oxigênio respectivamente). Os resultados demonstraram que P. pachydermum cresce mais rápido na crista recifal onde deve estar menos suscetível à dessecação devido à ação das ondas. O seu crescimento foi também maior no local de sotavento por esse ser mais baixo e, portanto ficar menos tempo exposto na baixamar. Esta espécie produz mais em ambientes ensolarados e tende a apresentar produção negativa em ambientes com níveis muito baixos de irradiância. P. pachydermum na forma típica de fendas demonstrou-se apta a viver em ambientes ensolarados além dos crípticos. v

6 Abstract The crustose coralline algae play an important role on reef construction all around the world and are the dominant organisms in of those reefs. The aims of this study were to identify and evaluate the abundance of crustose coralline algae that are dominant in shallow parts of the reef, examining colonization, growth and productivity rates in relation to some environments factors (irradiance and desiccation). The identification of the dominant species of crustose corallines algae on the Atol das Rocas reef was confirmed as Porolithon pachydermum. This algae presents itself in two forms: one plain found on reef crests and reef flat and another branched found within grooves. Different habitats (reef crest, reef flat, tide pool and edge pool) were studied in two sites placed at (1) windward and (2) leeward reefs. The distribution and abundance of sessile organisms on the living cover of reefs were estimated on random points placed along transects in these sites and habitats. The cluster analysis based on Bray Curtis index revealed similarity between reef crests in both places showing greater abundance of P. pachydermum with 82% cover. In another group there was similarity between reef flats in these two places showing greater abundance of Digenia simplex and P. pachydermum each one with 45% and 37% cover. One third group was left for the tide pool habitat dominated by Cladophoropsis membranacea with 33% cover. Discs of epoxy putty were fixed on reef surfaces during 40 days in order to follow coralline algae colonization, however they present very low levels of cover compared to other studies. This result shows the stress caused by intense desiccation between tides in Rocas, where reef top may stay emerged for 8 hours. Consequently, crustose coralline algae might maintain themselves alive through another survival strategy which depends on their vegetative growth. The growth of typical reef crest form of P. pachydermum did not present significant interaction between places and habitats. The leeward site presented greater growth compared to windward one. The relative growth was also greater on reef crest compared to reef flat. On reef crest the average of absolute horizontal growth was 0,05 mm per day being greater than the 0,01 mm per day measured on reef flat. The groove typical form of P. pachydermum presented a trend to greater growth on reef crest and tide pool in relation to reef flat, but not significant. The productivity of typical reef crest form of P. pachydermum did not present differences between 1376 and 522 µmol m -2 s -1 but significantly differed between 1431 and 228 µmol m -2 s -1. The groove typical form of P. pachydermum did not present differences between levels of irradiance tested, 1387 and 1062 µmol m -2 s -1 respectively compared to 527 and 169 µmol m -2 s -1, but production values were half of the typical reef crest form (0,55 e 1,07 mg of oxygen respectively) The results demonstrated that P. pachydermum grows faster on the reef crest where it may be less susceptible to desiccation due to wave action. Its growth is also faster in the leeward site because its reef is lower and, therefore, stays less exposed to desiccation during low tide. This species produces more in sunlit environments and presents a trend to negative production in environments with very low levels of irradiance. The groove typical form of P. pachydermum demonstrated to be able to live in sunlit environments beyond cryptic ones. vi

7 Sumário 1- Introdução Descrição da área de estudo Descrição do ambiente Atol das Rocas Descrição dos locais e habitats dos experimentos Metodologia Identificação da espécie de alga calcária incrustante Distribuição dos organismos sésseis nos habitats recifais Colonização das algas calcárias incrustantes Crescimento das algas calcárias incrustantes Produtividade das algas calcárias incrustantes Experimento preliminar de herbivoria Análise estatística dos dados Resultados Descrição da alga calcária incrustante Distribuição e abundância dos organismos sésseis nos habitats recifais Local de barlavento Local de sotavento Similaridade entre os habitats Colonização das algas calcárias incrustantes Crescimento das algas calcárias incrustantes Crescimento relativo da forma típica de cristas Crescimento relativo da forma típica de fendas Produtividade das algas calcárias incrustantes Produção primária da forma típica de cristas Produção primária da forma típica de fendas Experimento preliminar de herbivoria Discussão Conclusões Referências Bibliográficas...49 vii

8 Lista de Figuras Figura 1- Mapa da costa do Brasil com localização geográfica da área de estudo. Reserva biológica do Atol das Rocas...5 Figura 2- Fotografia aérea do Atol das Rocas indicando os locais dos experimentos...6 Figura 3- Local 1 situado no arco de barlavento, ao lado da piscina Salão...9 Figura 4- Local 2 situado no arco de sotavento, ao lado da piscina Falsa Barreta...9 Figura 5- Detalhe da triagem das algas e preparo dos discos de crescimento..14 Figura 6- Discos de colonização e crescimento das algas calcárias incrustantes sendo fixos na crista recifal do local Figura 7- Detalhe da montagem de um experimento de produção primária. Garrafas padronizadas contendo pedaços de algas calcárias incrustantes...16 Figura 8- P. pachydermum na forma típica de crista...19 Figura 9- P. pachydermum na forma típica de fendas...19 Figura 10- Organização do talo monômero. Detalhe das células do hipotalo e células em fusão...20 Figura 11- Conceptáculo uniporado tetrasporico. Detalhe das células epiteliais, células ao redor do poro e columela central...20 Figura 12- Campo de tricocistos horizontais dispostos na superfície do talo da alga calcária P. pachydermum...21 viii

9 Figura 13- Abundância dos organismos sésseis na crista recifal do local Figura 14- Abundância dos organismos sésseis no platô recifal do local Figura 15- Abundância dos organismos sésseis na borda de piscina do local Figura.16- Abundância dos organismos sésseis na crista do local Figura 17- Abundância dos organismos sésseis no platô do local Figura 18- Abundância dos organismos sésseis na poça de maré do local Figura 19- Similaridade entre a distribuição e abundância dos organismos sésseis nos locais e habitats...28 Figura 20- Colonização das algas calcárias incrustantes...29 Figura 21- Crescimento marginal relativo da forma típica de crista de P. pachydermum na crista e platô dos locais 1 e Figura 22- Crescimento marginal relativo da forma típica de fendas de P. pachydermum no local Figura 23- Produtividade da forma típica de crista de P. pachydermum nos níveis de irradiância de 1376 e 522 µmol m -2 s Figura 24- Produtividade da forma típica de crista de P. pachydermum nos níveis de irradiância de 1431 e 228 µmol m -2 s ix

10 Figura 25- Produtividade da forma típica de fendas de P. pachydermum nos níveis de irradiância de 1387 e 527 µmol m -2 s Figura 26- Produtividade da forma típica de fendas de P. pachydermum nos níveis de irradiância de 1062 e 169 µmol m -2 s Figura 27- Detalhe das raspagens feitas pelos peixes papagaio nas algas calcárias incrustantes nos discos de herbivoria (laterais) comparados ao disco (central) ainda no início do experimento...36 Lista de Tabelas Tabela 1- Análise de variâncias do crescimento relativo da forma típica de crista de P. pachydermum nos habitats crista e platô nos dois locais do recife...31 Tabela 2- Tabela comparativa da morfologia interna de P. pachydermum descrita na literatura consultada: (X) presença; (-) ausência. Medidas em micras (µm)..38 x

11 1- Introdução As algas calcárias incrustantes (Corallinales, Rhodophyta) são datadas e descritas desde o principio da era Paleozóica como importantes construtores dos recifes biológicos (Bosence 1983). Em águas rasas e turbulentas estas algas crostosas podem ser os organismos dominantes e principais construtores recifais atuais (Adey & Vassar 1975). A variação na forma das algas calcárias construtoras e sua participação na estrutura dos recifes é fortemente controlada pela energia hidrodinâmica (Stenek, 1986; Gherardi & Bocense, 2001). Locais de sotavento favorecem um rápido crescimento vertical caracterizado por formas protuberantes, ramificadas e pouco aderidas. Já em locais de barlavento o crescimento das algas calcárias é mais demorado, as formas planas e compactas são favorecidas e crostas grossas formam construções densas (Adey 1978; Bosence 1983; Gherardi 1996; Gherardi & Bosence 1999; 2001). Uma das características estruturais dos recifes brasileiros, que os difere de outros recifes no mundo, é o fato das algas calcárias incrustantes terem um papel fundamental na construção destes (Leão et al., 2003). No arquipélago dos Abrolhos, Ba, a abundância de algas calcárias incrustantes é de 30 a 50% na cobertura superficial viva dos recifes (Villaça & Pitombo, 1997; Figueiredo, 1997, 2000). Em St.Croix, no Caribe, as algas calcárias incrustantes ocupam cerca de 30% da superfície viva (Adey, 1975). Na Grande Barreira de Coral a cobertura de algas calcárias incrustantes varia de 36 a 55% (Fabricius & De ath, 2001). Nos recifes de Waikiki, ilha de Oahu, Havaí, estas algas cobrem 39% da superfície e excedem outros organismos em abundância. Portanto, as algas calcárias incrustantes cobrem grande parte da superfície viva em vários recifes no Oceano Atlântico e Pacífico, são elementos fundamentais na construção atual destes recifes e também podem servir como base consolidada favorecendo o estabelecimento e o desenvolvimento de outros organismos bênticos (Morse, 1992). De modo a permanecerem limpas dos organismos epífitos, as algas calcárias requerem formas de distúrbios (agente limpador), tais como o choque das ondas e a dessecação, porém a herbivoria é o principal fator responsável por manter as algas calcárias limpas e saudáveis (Figueiredo et al., 1996; Stenek, 1997). Contudo, algumas algas calcárias incrustantes são capazes de sobreviver longos períodos abaixo dos 1

12 sedimentos, pois quando a camada celular epitelial é sufocada e morta pela sedimentação esta se desprende do talo da alga e consequentemente o sedimento é removido, mantendo a alga viva (Puechel & Keats, 1997). Esse desprendimento celular acontece naturalmente como um processo de crescimento e envelhecimento e ainda quando a alga calcária é muito epifitada por outras algas, sendo este possivelmente um mecanismo físico anti-incrustante (Keats et al., 1994; Figueiredo et al., 1997; Steneck, 1997) que fornece uma estratégia competitiva as algas calcárias para manterem-se vivas (Villas Bôas & Figueiredo, no prelo). A temperatura, a dessecação, a disponibilidade de luz e a intensidade de pastagem por herbívoros são os principais fatores que influenciam as taxas de crescimento das algas calcárias incrustantes (Adey, 1970; Littler & Doty 1975; Littler & Littler 1984; Steneck, 1990, 1997; Figueiredo et al., 2000). Steneck (1983) sugere que existam 3 principais grupos de herbívoros: 1) O que se alimenta sobre a alga mas não se aproveitam do substrato primário (ex. poliquetas); 2) O que se aproveita do substrato primário mas não escavam o carbonato de cálcio (ex. moluscos e maioria dos ouriços e peixes) e 3) O que escava o carbonato de cálcio (quítons, lapas, alguns ouriços e peixes Scaridae). No entanto, somente o terceiro grupo de herbívoros apresenta um impacto ecológico e pode controlar o estabelecimento e desenvolvimento das algas calcárias nos recifes (Figueiredo, 1997; Steneck, 1997). O Atol das Rocas, segundo Gherardi & Bosence (2001), difere dos outros atóis situados no Caribe e Indo-Pacífico porque é composto exclusivamente por algas coralíneas incrustantes e não apresenta evidências da associação entre algas calcárias e corais como construtores na formação de recife. Neste, a alga calcária Porolithon cf. pachydermum é o organismo dominante e o construtor recifal primário, logo serve como base para os construtores secundários como gastrópodos vermetídeos e foraminíferos incrustantes, principalmente Homotrema rubrum, se desenvolverem. Ao longo de todo o recife a diversidade e complexidade de interações competitivas entre estes e outros organismos incrustantes aumentam da crista recifal para o platô (Gherardi & Bosence 1999). Como o Atol das Rocas apresenta características físicas e biológicas tão singulares e ainda preservadas, este torna-se um importante campo de pesquisas da vida 2

13 marinha. As algas calcárias incrustantes, ainda pouco estudadas no atol, merecem uma atenção mais detalhada tanto na área da taxonomia quanto na ecologia para termos compreensão das suas formas e dinâmicas de vida e influência na estrutura da comunidade recifal. Visando contribuir para o maior conhecimento da biologia destas algas, este trabalho teve como objetivos: 1) confirmar a identificação da espécie de alga calcária incrustante dominante no Atol das Rocas e fazer uma breve descrição dos espécimes estudados; 2) descrever a abundância relativa dos organismos que compõem a camada superficial em dois locais do recife e 3) verificar as taxas de colonização, crescimento e produtividade em relação a alguns fatores ambientais. O estudo experimental foi delineado levantando-se três hipóteses: Hipótese 1) Os espécimes de algas calcárias incrustantes encontrados na crista recifal crescem mais rápido do que aqueles encontrados no platô recifal. Hipótese 2) A diferença de altura entre os arcos de barlavento e de sotavento está influenciando no crescimento dos espécimes de alga calcária incrustante. Hipótese 3) Os espécimes de algas calcárias procedentes de ambientes ensolarados são mais produtivos expostos à elevada irradiância e tornam-se limitados em ambientes com baixa irradiância incidente. 3

14 2-Descrição da área de estudo 2.1- Descrição do ambiente Atol das Rocas O Atol das Rocas é o único atol situado no Oceano Atlântico Sul, nas coordenadas de 3 51` S, e 33 49` W, a 144 milhas náuticas da cidade de Natal, Rio Grande do Norte e a 80 mn a oeste do Arquipélago de Fernando de Noronha, Pernambuco, Brasil (Fig. 1). Rocas é um recife com forma elíptica desenvolvido no topo de uma montanha submarina com 4000 m de profundidade, sendo este um dos menores atóis do mundo com 5,5 km 2 de área interna. A forma elíptica de Rocas está dividida em dois arcos, um arco situado a barlavento e outro arco a sotavento (Fig, 2). O arco de barlavento é o lado mais antigo, por onde o atol começou a se formar e apresenta as seguintes características: 1) a crista recifal é bem desenvolvida e contínua ao contrário do lado sotavento que apresenta crista fraca e descontínua; 2) a presença de resíduos de recife antigo mais altos do que o atual nível do mar (são as Rocas, estruturas que deram origem ao nome deste atol) e 3) a idade dos esqueletos coletados sobre as Rocas e sobre o platô recifal tem uma diferença de 2000 anos entre os arcos de barlavento e sotavento (Kikuchi & Leão, 1997). A Corrente Sul Equatorial passa pelo atol com velocidade de 40 cm/s, podendo chegar a 170 cm/s (Rodrigues, 1940 in Kikuchi & Leão, 1997). Durante o ano, 80% das ondas registradas na região são de leste e 15% de nordeste, porém, de Dezembro a Março a ocorrência de ondas de 2 m vindas do hemisfério norte (Melo & Alves, 1993 in Kikuchi & Leão, 1997) muda o local da zona de impacto das ondas no atol. O ciclo de ventos sazonais é bem forte onde a Zona de Convergência Intertropical atravessa o equador de Janeiro à Abril (da Silva et al., 1995 in Gherardi & Bosence, 1999). Assim, a freqüência é de 50% de vento sudeste e 35% de vento leste de Dezembro a Março, intensificando para 70% de vento sudeste e baixando para 25% a freqüência de vento leste durante a maior parte do ano. A relativa constância na direção e velocidade dos ventos e ondas resulta em uma alta energia hidrodinâmica que bate de frente na margem 4

15 leste do atol, arco de barlavento, durante a maior parte do ano (Gherardi & Bosence, 1999). A salinidade superficial da água é praticamente constante (36-37 ) enquanto que a temperatura superficial da água varia de 26 C em setembro para 28,3 C em abril (Hoflich, 1984; Servain et al., 1987 in Gherardi & Bosence, 1999). O regime de marés é semidiurno com amplitude máxima de 2,7 m, dado obtido no porto de Fernando de Noronha (DHN, 1996 in Kikuchi & Leão, 1997), porém, Gherardi & Bosence, 1999, descrevem uma amplitude máxima de 3,8 m. Figura 1: Mapa da costa do Brasil com localização geográfica da área de estudo. Reserva Biológica do Atol das Rocas 5

16 Figura 2: Fotografia aérea do Atol das Rocas indicando os locais dos experimentos Local 1 (arco de barlavento) Local 2 (arco de sotavento) 6

17 2.2- Descrição dos locais e habitats dos experimentos Os Locais Dois locais distintos quanto à exposição e energia de impacto das ondas foram determinados para coleta das algas e montagem dos experimentos: Local 1: Situado no arco de barlavento, lado sudeste do atol entre as piscinas denominadas Salão e Salãozinho. Local exposto aos ventos e as ondas constantes durante a maior parte do ano (Fig. 3). Local 2: Situado no arco de sotavento, lado noroeste do atol ao lado da piscina denominada Falsa Barreta. Local mais abrigado e protegido dos ventos e das ondas durante a maior parte do ano (Fig. 4). Os Habitats Experimentos em habitats constantemente submersos e mais profundos, como a base recifal, não puderam ser realizados devido à dificuldade de acesso e manejo nestes. Sendo assim, selecionou-se os seguintes habitats: 1) Crista recifal: Ambiente plano exposto a grande intensidade luminosa devido aos longos períodos entre marés, porém a constante ação das ondas mantém este ambiente úmido. Neste habitat as algas calcárias incrustantes apresentam coloração atenuada, demonstrando um estado de stress, e são bastante incrustadas por tubos de poliquetas. Domínio da alga calcária incrustante com forma típica de crista. 2) Platô: Posicionado a 30 metros da crista em direção ao interior do atol. Este é o ambiente mais estressado do recife, pois nos longos períodos emersos, as ondas não chegam até esta área. Neste as algas calcárias são esbranquiçadas e bastante incrustadas 7

18 por tubos de poliquetas. Domínio da alga calcária incrustante com forma típica de crista e de outra alga rodofícea com talo ereto e ramificado. 3) Fendas: Todas as rachaduras, buracos e reentrâncias que formam canais internos e mantém uma circulação de água por dentro do recife mesmo na maré baixa são denominadas aqui como fendas. A constante circulação de água junto com a redução drástica da intensidade luminosa proporcionam condições para o crescimento de organismos que não se adaptariam a viver na crista recifal. A coloração das algas calcárias nas fendas (roxa bem viva) demonstra que este ambiente é o menos estressado do recife, há a predominância da forma típica de ambientes sombreados (crípticos), porém a forma típica de crista também está presente. Neste habitat é onde encontramos a maior associação entre as algas calcárias incrustantes, foraminíferos incrustantes e gastrópodos vermetídeos, formando a estrutura cimentada do recife. Poríferos, zoantídeos, bivalvos, moluscos, poliquetas, outras macroalgas eretas e tufos filamentosos formam um segundo estrato. Este ambiente não pôde ser um dos habitats escolhidos para a montagem dos experimentos devido à dificuldade de acesso, porém houve coleta de material neste. 4) Poça de maré: A poça de maré está situadas na crista e no platô recifal onde permanece constantemente coberta por água, sendo que o seu perfil é notado na maré baixa. A poça estudada situa-se no platô do lado de sotavento, ao lado da piscina denominada falsa barreta. A salinidade é de 40 ppm e a temperatura da água é de 31 C (dia nublado). O comprimento é de 8,5m, a largura 6,5m, profundidade central 11cm e profundidade lateral de 4 a 6cm. Domínio da alga calcária incrustante com forma típica de crista e presença de outras macroalgas, tubos de poliquetas, peixes gato e maria-da-toca, moluscos, gastrópodos, bivalvos, foraminíferos, cnidários (anêmonas) e poríferas. 5) Borda de piscina: Situa-se em um patamar mais baixo da crista voltado para o lado de fora do recife. Tirando as fendas este é o ambiente menos estressado pois fica pouco tempo exposto na maré baixa. Apresenta fendas onde se encontram a alga calcária dominante com forma típica de fendas, porém a parte superficial é dominada pela forma típica de crista. Tubos de poliquetas, foraminíferos, outras macroalgas eretas e zoantídeos também compõem este ambiente. 8

19 Figura 3: Local 1 situado no arco de barlavento, ao lado da piscina Salão Figura 4: Local 2 situado no arco de sotavento, ao lado da piscina Falsa Barreta 9

20 3- Metodologia O trabalho de campo foi realizado no período entre junho e julho de 2002 e nesta mesma época do ano em Neste período foram realizados coletas das algas calcárias incrustantes predominantes nos habitats recifais descritos para posterior identificação, montagem de experimentos de colonização, crescimento e produtividade Identificação da espécie de alga calcária incrustante As algas calcárias incrustantes dominantes foram coletadas com auxílio de martelo e ponteira nos habitats crista, platô, fendas e poça de maré do recife. Estas amostras foram preservadas em formaldeído a 4% em água do mar para então serem descalcificadas em ácido nítrico a 10% e emblocadas em historesina. Os blocos foram seccionados em micrótomo de rotação e corados para a montagem de lâminas e posterior análise destas em microscopia ótica (método utilizado por Moura et al., 1997). Fotografias foram utilizadas para ilustração. Na identificação dos gêneros e espécies foram consultados Woelkerling (1988); Penrose & Woelkerling (1988); Womersley (1996), Horta (2002) e Littler & Littler, (2000). Os seguintes caracteres morfológicos foram utilizados na identificação: Características vegetativas (morfologia externa): - Coloração da alga viva. - Topografia da superfície do talo na escala macroscópica (plana, protuberante) e na escala microscópica (lisa ou rugosa). - Margem (aderente ou não, com formas inteiras, lobada ou em órbitas na superfície). - Espessura do talo. 10

21 Características vegetativas (morfologia interna): - Conexões citoplasmáticas secundárias ( pit connection ou fusão). - Células epiteliais (forma e número de camadas). - Organização do talo (dímero ou monômero). - Tricocistos (presença e localização). Características reprodutivas: - Conceptáculos tetra / bispóricos (uni ou multiporados). - Posição no talo (elevados, nivelados ou afundados na superfície). - Forma do conceptáculo (dimensões da cavidade interna). - Posição dos esporângios nos conceptáculos Distribuição dos organismos sésseis nos habitats recifais O estudo de distribuição e abundância dos organismos foi realizado em ambos os locais (barlavento e sotavento). A abundância dos organismos sésseis nos habitats recifais foi estimada utilizando-se um transecto de linha para cada habitat, este sempre paralelo à borda do recife, medindo 10m de comprimento, sendo estipulado 30 pontos aleatórios para a amostragem. Em cada ponto foi anotada a ocorrência somente do espécime do estrato mais superficial da comunidade. O número de pontos aleatórios para o transecto baseou-se nos levantamentos de Figueiredo & Stenek (2002). Organismos não identificados no campo foram preservados em solução de formaldeído a 4% em água do mar para posterior identificação, quando possível a nível específico para as macroalgas 11

22 3.3- Colonização das algas calcárias incrustantes O experimento de colonização foi montado com discos lisas feitas com massa epóxi (Tubolit) medindo 3 cm de diâmetro, (Fig. 5). Estes foram fixos com a própria massa epóxi no recife dos locais determinados durante a baixamar (n=7 ). Neste experimento foram comparados local 1 e local 2 somente no habitat platô recifal. Após 40 dias os discos foram retirados do recife com auxílio de marreta e ponteira e cada disco preservado em um saco plástico contendo solução de formaldeído a 4% em água do mar. Para análise da cobertura das algas calcárias colonizadoras foi utilizada uma placa de petri marcada com 15 pontos aleatórios sobre a superfície. Esta placa foi colocada sobre cada disco e anotados os pontos onde haviam crostas calcárias para posteriormente ser calculada a porcentagem de cobertura das algas calcárias colonizadoras Crescimento das algas calcárias incrustantes Duas formas de algas calcárias incrustantes mais abundantes foram coletadas com auxílio de marreta e ponteira para montagem do experimento de crescimento. Estas foram separadas em forma típica dos habitats ensolarados do recife, como crista e platô (Fig. 8), e forma típica dos habitats sombreados, como as fendas (Fig. 9). Suas características externas também foram analisadas como a topografia do talo, espessura do talo, forma e tamanho das estruturas reprodutivas e coloração. Com o auxílio de escovas com cerdas plásticas e pinças, as algas foram limpas de organismos epífitos. Com o alicate estas foram cortadas, tendo o tamanho inicial medido com um paquímetro usando-se dois diâmetros (mm) perpendiculares. Cada pedaço destas algas vivas foi inserido em um discos preparado com massa epóxi, tendo 3 cm de diâmetro (Fig. 5) e numerado em uma seqüência de modo que para cada número havia o registro das medidas iniciais das algas. Os discos foram fixos com massa epóxi nos recifes (n=6), (Fig. 6). No primeiro experimento, a forma típica de crista foi transplantada para os dois 12

23 locais indicados, nos habitats crista e platô recifal. Em um segundo experimento realizado somente no local 1, a forma típica de fendas foi transplantada para a crista, poça de maré e platô recifal. Ambos experimentos foram recolhidos após 40 dias, sendo os discos armazenados em sacos plásticos com formaldeído a 4%. No laboratório as medidas foram retomadas para estimar o crescimento relativo (CR), calculado pela diferença entre os logaritmos dos tamanhos final e inicial das algas dividido pelo número de dias de duração do experimento, usando a fórmula abaixo: CR = (LnDf LnDi) / número de dias Onde: Diâmetro inicial = Di Diâmetro final = Df 13

24 Figura 5: Detalhe da triagem das algas e preparo dos discos de crescimento Figura 6: Discos de colonização e crescimento das algas calcárias incrustantes sendo fixos na crista recifal do local 1 14

25 3.5- Produtividade das algas calcárias incrustantes Os experimentos de produção primária foram montados seguindo o método de frascos claros e escuros para leitura de oxigênio dissolvido (Thomas, 1988). Garrafas (DBO- Demand of Biological Oxigen) padronizadas na capacidade de 300ml foram utilizadas para a incubação das amostras (Fig. 7). Garrafas claras foram utilizadas para medir a fotossíntese com irradiância total e dois outros níveis de irradiância foram produzidos cobrindo-as com telas de nylon na cor preta (sombrites); 1 tela cortando 62% e 2 telas cortando 84% da irradiância incidente. Garrafas totalmente escurecidas com papel alumínio foram utilizadas para medir a respiração. Duas formas da alga calcária incrustante, as mesmas usadas no experimento anterior, foram coletadas com auxílio de martelo e ponteira e mantidas vivas em bandejas com água do mar. As amostras foram cuidadosamente limpas para que não houvesse nenhum resquício de organismos perfurantes ou epífitos para não haver interferência na leitura de produção. A água do mar foi coletada antes do amanhecer do sol, aquecida até o ponto de ebulição e após resfriada na temperatura ambiente foi filtrada em duas camadas de telas de nylon (filtros de café Melita), de modo a remover as maiores partículas e eliminar microorganismos. Os experimentos foram montados em dias diferentes, sendo que todos durante a parte da tarde nos horários que variaram das 12 h às h, com um tempo de incubação de 4h. A irradiância incidente foi medida de meia em meia hora, sendo que uma média foi tirada para cada experimento. Seis réplicas foram utilizadas para cada tratamento na leitura da fotossíntese e três para respiração. Uma garrafa contendo somente água do mar foi utilizada como garrafa inicial (onde se mede o oxigênio dissolvido inicial). O volume de algas em cada garrafa variou de 3 a 5 ml. Nas leituras de produção de oxigênio utilizou-se um sensor com misturador acoplado ao oxímetro (Yellow Spring 5000) e para as medidas de irradiância um fotômetro com sensor terrestre(licor LI 1000). 15

26 A fotossíntese líquida e a respiração foram calculadas utilizando-se a fórmula modificada de Thomas (1988): Fotossíntese líquida = (garrafa clara garrafa inicial)/tempo de incubação Respiração = (garrafa inicial garrafa escura)/tempo de incubação O volume das garrafas foi padronizado na leitura da produção de oxigênio com o fator de conversão de 0,3. As algas foram descalcificadas em ácido nítrico 10% por um período de 24h, lavadas em água corrente, levadas à estufa a 60 C e pesadas. Então dividiu-se o valor das fotossíntese líquida e respiração pelo peso seco de cada réplica, obtendo-se o resultado final de oxigênio (mg) dissolvido por peso seco (g) de alga. Figura 7: Detalhe da montagem de um experimento de produção primária. Garrafas padronizadas contendo pedaços de algas calcárias incrustantes 16

27 3.6- Experimento preliminar de herbivoria Um experimento preliminar para medir a pressão de herbivoria foi montado dentro de uma piscina no Local 2, ambiente constantemente submerso que tem ligação com o mar. Pedaços de algas calcárias incrustantes das duas formas (típicas de crista e platô) foram fixos a um disco de massa epóxi medindo 3 cm de diâmetro, sendo estes fixos no recife e retirados após 24 horas. Apenas uma análise visual foi feita deste experimento (Fig. 27) Análise estatística dos dados Análise de agrupamento baseada no coeficiente de similaridade de Bray-Curtis foi aplicada para visualizar graficamente a proximidade entre duas amostras (Valentin, 2000) em função da composição específica e abundância de organismos sésseis nos locais e habitats. Gráficos foram confeccionados utilizando valores médios e erros padrões para os experimentos de colonização, crescimento relativo e produtividade das algas calcárias incrustantes. Análise de variâncias (Anovas uni e bi-direcional) foi aplicada para testar diferenças significativas entre os tratamentos nos experimentos de crescimento e produção primária das algas calcárias incrustantes. As amostras foram distribuídas de modo independente, sendo a normalidade dos dados assumida e a homogeneidade de variâncias previamente verificada através do Teste de Cochran (Underwood, 1997). 17

28 4- Resultados 4.1- Descrição taxonômica da alga calcária incrustante Porolithon pachydermum (Foslie) Foslie 1909: 57 Basiônimo Lithophyllum onkodes f. pachydermum Foslie 1904: 5 Alga com hábito crostoso com freqüência perfurada por poliquetas e associada ao foraminífero Homotrema rubrum. Sendo encontrada em todos os habitats recifais descritos. Coloração variando do marrom claro ao roxo escuro, superfície plana a protuberante, textura lisa e margem fortemente aderida (Figs. 8 e 9). Talo com organização monômera não coaxial (Fig. 10), espessura de (150) (445)µm. Células epiteliais dispostas em estrato único, arredondadas e pigmentadas com 4-6 µm de largura e 5-8 µm de altura; células meristemáticas com 5-6 µm de largura e 8-15 µm de altura; células do peritalo com 6-9 µm de largura e 6-12 µm de altura; células do hipotalo com 9-14 µm de largura e µm de altura dispostas na horizontal em camadas de 3-5 células. Presença de células em fusão e conexões primárias, ausência de conexões secundárias. Campos de tricocistos dispostos horizontalmente (Fig. 12) tanto na superfície como afundados no talo, com tricocistos medindo de µm de largura e µm de altura. Conceptáculos uniporados tetraspóricos com µm de largura e µm de altura na cavidade interna (Fig. 11) com células dispostas na vertical ao redor do poro e presença de columela central. Tetrásporângios medindo µm de largura e µm de altura dispostos nas periferias dos conceptáculos. Material coletado: Atol das Rocas 01/07/2002. Distribuição: No Brasil, Atol das Rocas (Gherardi & Bosence 2001); Arquipélago dos Abrolhos (Figueiredo, 1997; Figueiredo & Stenek, 2002), Bahamas, Grande e Pequena Antilhas e Caribe (Littler & Littler, 2000). 18

29 Figura 8: P. pachydermum na forma típica de crista Figura 9: P. pachydermum na forma típica de fendas 19

30 Figura 10: Organização do talo monômero. Detalhe das células do hipotalo e células em fusão Figura 11: Conceptáculo uniporado tetrasporico. Detalhe das células epiteliais, células ao redor do poro e columela central 20

31 Figura. 12: Campo de tricocistos horizontais dispostos na superfície do talo da alga calcária P. pachydermum 21

32 4.2- Distribuição e abundância dos organismos sésseis nos habitats recifais Local de barlavento Habitat crista: Notou-se que a superfície da crista do recife é composta principalmente por três organismos reconhecidos em macro-escala, cianobactérias filamentosas, tufos filamentosos da alga Centroceras clavulatum (C. Agardh in Kunth) Mont. in Durieu de Maisonneuve (Ceramiaceae; Rhodophyta) e uma nítida dominância da alga calcária incrustante P. pachydermum (93,33 %) em relação aos outros organismos (Fig. 13). Figura 13: Abundância dos organismos sésseis na crista recifal do local Cobertura (%) Cianobacteria filamentosa Centroceras clavulatum Porolithon pachydermum Organismos 22

33 Habitat platô: No platô do recife houve uma semelhança na porcentagem de cobertura da alga parda Digenia simplex (Wulfen) C. Agardh (Rhodomelaceae; Rhodophyta) com 43,33 % e da alga calcária P. pachydermum com 46,66 %, sendo estes os principais organismos vivos na superfície do platô do recife. Cianobacterias filamentosas também estiveram presentes no platô (Fig. 14). Figura 14: Abundância dos organismos sésseis no platô recifal do local Cobertura (%) c 0 Cianobacterias filamentosas Digenia simplex Porolithon pachydermum Organismos 23

34 Habitat borda de piscina: A borda da piscina foi o habitat com menor número de espécies compondo a cobertura, onde a alga calcária P. pachydermum dominou com 80 % da cobertura na superfície do recife enquanto que a alga Gelidiella sp. (Gelidiellaceae; Rhodophyta) apresentou 20% (Fig. 15). Figura 15: Abundância dos organismos sésseis na borda de piscina do local Cobertura (%) Gelidiella sp. Organismos Porolithon pachydermum 24

35 Local de sotavento Habitat crista Na crista do recife a alga calcária P.pachydermum foi o organismo que obteve maior cobertura com 73,33 % do total. Somente mais duas macroalgas foram encontradas, Dictyosphaeria ocellata (M. Howe) J. L. Olsen e D. simplex (Fig. 16). Figura.16: Abundância dos organismos sésseis na crista do local Cobertura (%) Dictyosphaeria ocellata Digenia simplex Porolithon pachydermum Organismos 25

36 Habitat platô No platô do recife a alga parda D. simplex obteve a maior porcentagem de cobertura (46,66 %) quando comparada com as outras duas macroalgas, D. ocellata e P. pachydermum, ambas com 26,66 % de cobertura (Fig. 17). Figura 17: Abundância dos organismos sésseis no platô do local Cobertura (%) Dictyosphaeria ocellata Digenia simplex Porolithon pachydermum Organismos 26

37 Habitat poça de maré A poça de maré é o habitat onde foi encontrado o maior número de espécies, Gelidiopsis sp., Cladophoropsis membranácea (C. Agardh) Bǿrgesen sundanensis (Agardh) Bǿrgesen, tubo de poliqueta, e P. pachydermum, com destaque para a cobertura da alga C. membranacea com 33,33 % (Fig. 18). Figura 18: Abundância dos organismos sésseis na poça de maré do local Cobertura (%) Tubo de poliqueta Cladophoropsis membranacea Gelidiopsis sp. Porolithon pachydermum Organismos 27

38 Similaridade entre os habitats A análise da similaridade da distribuição e abundância dos organismos sésseis nos seis habitats recifais estudados revelou um alto grau de similaridade entre o habitat crista dos dois locais (c1; c2) e borda de piscina (b), que não deixa de fazer parte da crista recifal, sendo este o grupo 1 com similaridade média de 75,56. O habitat platô dos dois locais (pl1; pl2) formaram o grupo 2 com similaridade média de 70. Deixando bem destacado o habitat poça de maré (po) como o terceiro grupo (Fig. 19). Figura 19: Similaridade entre a distribuição e abundância dos organismos sésseis nos locais e habitats 28

39 4.3- Colonização das algas calcárias incrustantes Os discos de colonização ficaram fixas no recife por 40 dias, porém foram pouco colonizados por organismos sésseis ou não apresentaram qualquer organismo visível nas suas superfícies. As algas calcárias incrustantes ocuparam uma área equivalente a 7,22% da área total das placas colocadas no local 2 e no local 1 não foram encontrados organismos sésseis (Fig. 20). Figura 20: Colonização das algas calcárias incrustantes Cobertura (%) Local 1 Local 2 Locais 29

40 4.4- Crescimento das algas calcárias incrustantes Crescimento relativo da forma típica de cristas Amostras de P. pachydermum na forma típica de crista foram transplantadas para os dois locais do recife (local 1 e local 2) e os habitats crista e platô para uma análise do crescimento relativo das margens do talo. Não houve interação significativa entre os efeitos dos locais e habitats. Comparando-se os locais, a diferença significativa demonstrou que o local 2 apresentou maior crescimento em relação ao local 1, independente do habitat. Em relação aos habitats, a diferença significativa demonstrou que houve maior crescimento na crista do que no platô, independente do local (Fig. 21; Tabela 1). Figura. 21: Crescimento marginal relativo da forma típica de crista de P. pachydermum na crista e platô dos locais 1 e 2. CR (dia ) Crista Platô Local 1 Local 2 30

41 Tabela 1: Análise de variâncias do crescimento relativo da forma típica de crista de P. pachydermum nos habitats crista e platô nos dois locais do recife. Fonte da variação gl MQ F valor-p Local (L) 1 1,31x10-5 7, ,02 Habitat (H) 1 9,4x10-6 5, ,04 L x H 1 3,02x10-6 1, ,21 Erro 8 1,65x Crescimento relativo da forma típica de fendas No experimento de transplante da alga calcária P. pachydermum na forma típica de fendas para os habitats, que não são o seu natural, verificou-se que mesmo havendo uma tendência para o maior crescimento na crista e poça em relação ao platô, os habitats não apresentaram diferença significativa entre si (Anova, p=0,12) (Fig. 22). Figura 22: Crescimento marginal relativo da forma típica de fendas de P. pachydermum no local CR (dia ) crista poça platô Habitats 31

42 4.5- Produtividade das algas calcárias incrustantes Produção primária da forma típica de crista No primeiro experimento que testou a produtividade da alga P. pachydermum na forma típica de crista não houve diferença entre os níveis testados com 100% e 38% da irradiância incidente (Anova, p=0,66), isto é, 1376 e 522 µmol m -2 s -1 de irradiância respectivamente (fig. 23). Figura 23: Produtividade da forma típica de crista de P. pachydermum nos níveis de irradiância de 1376 e 522 µmol m -2 s -1 1,5 Mg O 2 g ps 1 0, Níveis de irradiância 32

43 O experimento seguinte mostrou uma diferença significativa entre os dois níveis de irradiância (Anova, p=9,96x10-7 ), aonde P. pachydermum na forma típica do habitat crista apresentou uma produtividade negativa quando exposto à baixa irradiância de 228 µmol m -2 s -1, quando comparado ao nível de 1431 µmol m -2 s -1,respectivamente 16 % e 100% da irradiância total incidente (Fig. 24). Figura 24: Produtividade da forma típica de crista de P. pachydermum nos níveis de irradiância de 1431 e 228 µmol m -2 s -1 1,5 1 Mg O 2 g ps 0,5 0-0, Níveis de irradiância 33

44 Produção primária da forma típica de fendas Neste experimento não houve diferença na produção primária de P. pachydermum na forma típica de fendas entre 100% e 38% de irradiância incidente (Anova, p=0,16), que correspondem aos níveis de 1387 e 527 µmol m -2 s -1 respectivamente (Fig. 25) Figura 25: Produtividade da forma típica de fendas de P. pachydermum nos níveis de irradiância de 1387 e 527 µmol m -2 s -1 1,5 Mg O 2 g ps 1 0, Níveis de irradiância 34

45 Apesar da fotossíntese líquida média ter sido negativa quando a irradiância foi reduzida para 16% do total, a diferença não foi significativa entre este e o nível de 100% de irradiância testado, ou seja, 169 e 1062 µmol m -2 s -1 respectivamente (Anova, p=0,07) (Fig. 26). Figura 26: Produtividade da forma típica de fendas de P. pachydermum nos níveis de irradiância de 1062 e 169 µmol m -2 s -1 1,5 Mg O 2 g ps 1 0,5 0-0, Níveis de irradiância 35

46 4.6- Experimento preliminar de herbivoria A maioria dos discos contendo pedaços de algas calcárias incrustantes apresentou marcas de raspagens feitas por peixes herbívoros (Scaridae) em quase a totalidade da superfície do talo destas algas, sendo que em alguns estas algas foram totalmente consumidas (Fig.27). Figura 27: Detalhe das raspagens feitas pelos peixes papagaio nas algas calcárias incrustantes nos discos de herbivoria (laterais) comparados ao disco (central) ainda no início do experimento 36

47 5- Discussão Descrição taxonômica das algas calcárias incrustantes No Atol das Rocas, Gherardi & Bosence (2001) citaram Porolithon cf. pachydermum, além de Porolithon sp., Lithophyllum sp., Lithoporella sp. e Sporolithon sp. como espécies de algas coralíneas que ocorrem neste recife. A identificação da primeira espécie citada foi confirmada no presente estudo visto as seguintes características morfológicas internas: conceptáculos uniporados, tricocistos em grupos horizontais, células do peritalo conectadas por fusão e células do hipotalo dispostas horizontalmente paralelas ao substrato. De um modo geral, estas características e as dimensões das células concordam com as descritas para esta espécie no Caribe (Littler & Littler, 2000) e no Arquipélago dos Abrolhos (Tapajós, 2003). Contudo, a largura da cavidade interna dos conceptáculos foi menor no material estudado quando comparado a estes autores (Tabela.2). Este táxon pode ser separado de Hydrolithon e Spongites devido à presença de tricocistos dispostos horizontalmente em várias partes do talo (Penrose &.Woelkerling, 1988). Nos dois locais de estudo foram identificados dois morfotipos mais abundantes de algas calcárias incrustantes ocorrendo em diferentes habitats recifais. A primeira forma coletada nos habitats superficiais do recife, como crista e platô, apresenta coloração marrom clara, superfície plana e espessura fina, a segunda coletada nos habitats internos do recife, como fendas e reentrâncias, apresenta coloração roxa escura, superfície protuberante e espessura visivelmente mais grossa. À primeira vista, estas duas formas foram tratadas como sendo de diferentes grupos taxonômicos, posteriormente, a análise dos cortes histológicos revelou se tratar de uma única espécie, P. pachydermum. 37

48 Tabela 2: Tabela comparativa da morfologia interna de P. pachydermum descrita na literatura consultada: (X) presença; (-) ausência. Medidas em micras (µm) Características morfológicas Villas Bôas (Rocas) 2003 Tapajós (Abrolhos) 2002 Littler & Littler (Caribe) 2000 Espessura do talo Epitalo altura largura uniestratificado uniestratificado - - compacto Meristema altura largura sub-epitelial sub-epitelial - - sub-superficial Peritalo altura largura células c/ fusão células c/ fusão células c/ fusão - - Hipotalo altura largura monômero monômero monômero - - Conceptáculos altura largura uniporado uniporado - - uniporado Tricocistos altura largura grupo horizontal grupo horizontal grupo horizontal Tetrasporângio altura largura periféricos periféricos De fato, a variação em algumas das características da morfologia externa é comumente observada em algas calcárias do mesmo gênero e podem refletir as 38