COMPORTAMENTO SOCIAL E REPRODUTIVO DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) NA MATA ATLÂNTICA LUÍS OLÍMPIO MENTA GIASSON

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1 COMPORTAMENTO SOCIAL E REPRODUTIVO DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) NA MATA ATLÂNTICA LUÍS OLÍMPIO MENTA GIASSON Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Campus de Rio Claro, para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas (Área de Concentração: Zoologia) Rio Claro Estado de São Paulo - Brasil Setembro de 2003.

2 i COMPORTAMENTO SOCIAL E REPRODUTIVO DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) NA MATA ATLÂNTICA LUÍS OLÍMPIO MENTA GIASSON Orientador: Prof. Dr. Denis Otávio Vieira de Andrade Co-orientador: Prof. Dr. Célio Fernando Baptista Haddad Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Campus de Rio Claro, para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas (Área de Concentração: Zoologia) Rio Claro Estado de São Paulo - Brasil Setembro de 2003.

3 ii Ofereço esta conquista a meus pais Zildo e Iolanda e irmãos Carlos e Moara que sempre me apoiaram, mesmo nos projetos mais estapafúrdios!

4 iii Agradecimentos Para que este trabalho fosse possível, o apoio e o incentivo dos grandes e queridos amigos Paulo Hartmann e Marilia Hartamann foi decisivo. Além de tudo, Paulo e Marilia ajudaram nos trabalhos de campo e tornaram mais amena a aclimatação ao novo ambiente. Pela orientação agradeço ao Denis O. V. de Andrade. Pela co-orientação e apoio, disponibilizando o laboratório e equipamentos, agradeço ao Célio F. B. Haddad. O convívio agradável e a troca de informações entre os colegas de laboratório certamente possibilitaram um aprendizado e amadurecimento científico, não previstos em normas de cursos de Pós-Graduação. Para tanto agradeço aos estimados colegas Cynthia, Paulo Garcia, Luciana Lugli, Marilia, Moisés, Felipe Toledo, Juliana, Maitê, Anne, Flavio e ao Célio, que torna isto possível. Pelo convívio e pela identidade regional que ajudaram a abrandar a saudade de casa agradeço aos amigos Paulo Hartmann, Marilia, Daniel e Felipe Zílio. Pela ajuda no trabalho de campo num momento difícil e importante deste trabalho agradeço ao colega Felipe Toledo. Agradeço a CAPES pela bolsa de pesquisa. Pelo convívio pessoal, amor e dedicação a mim e a meus sonhos agradeço com ternura à minha amada Joana D arc. Sem ela minha vida não teria o mesmo sabor e certamente este trabalho seria menos prazeroso.

5 iv ÍNDICE Página Resumo...1 Abstract...2 Introdução Geral...3 Referências Bibliográficas...6 CAPÍTULO I...7 BIOLOGIA REPRODUTIVA DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) NA MATA ATLÂNTICA, SUDESTE DO BRASIL. Introdução...8 Material e Métodos...10 Resultados...12 Características dos indivíduos pós-metamórficos...12 Dimorfismo sexual no tamanho...13 Formação do coro...14 Acasalamento e relações de tamanho...15 Oviposição...18 Discussão...21 Características dos indivíduos pós-metamórficos...21 Dimorfismo sexual no tamanho...21 Formação do coro...22 Acasalamento e relações de tamanho...23 Oviposição...26 Resumo...28 Abstract...29 Referências Bibliográficas...30

6 v CAPÍTULO II...33 O COMPORTAMENTO SOCIAL DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) MEDIADO POR SINAIS ACÚSTICOS E VISUAIS. Introdução...34 Material e Métodos...37 Área de estudos...37 Estudos a campo...39 Resultados...43 Marcação e recaptura...43 Sítio de vocalização...43 Sinalização acústica...44 Sinalização visual...53 Interações sociais...55 Táticas defensivas...59 Discussão...61 Resumo...68 Abstract...69 Referências Bibliográficas...70 Considerações Finais...75

7 1 COMPORTAMENTO SOCIAL E REPRODUTIVO DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) NA MATA ATLÂNTICA Resumo O repertório comportamental da maioria das espécies de anuros no Brasil é em grande parte desconhecido. Hyla albomarginata é comum na Mata Atlântica da região costeira do Brasil e há poucas informações disponíveis sobre sua historia natural. Assim, os objetivos deste trabalho foram analisar aspectos da reprodução e do comportamento, através de diferentes sistemas de comunicação, durante as interações sociais em H. albomarginata. Em 15 excursões mensais à área de estudo os indivíduos foram marcados e tiveram os comprimentos rostro-cloacais medidos. Em determinadas ocasiões foram registrados o período de atividade diário, os comportamentos durante a atividade reprodutiva e foram gravadas as vocalizações. Hyla albomarginata apresenta um longo período de atividade de vocalização durante o ano. É encontrada em poças temporárias, próximas a matas. Os machos ocuparam a vegetação como poleiros elevados, iniciaram as vocalizações após o pôr do sol e permaneceram em atividade durante até oito horas. As fêmeas foram maiores que os machos e mais raras nas áreas de reprodução. A desova de H. albomarginata tem formato circular e é depositada em filme na superfície d água. Dentre os fatores que atuaram na formação dos casais aparentemente houve escolha das fêmeas por classes de peso de machos. Além das vocalizações, são descritos cinco tipos de sinais visuais exibidos pelos machos. Estes sinais aparentemente servem para localizar mais precisamente a posição de um macho por outros. Mas também são utilizados no escalonamento agressivo, juntamente com as vocalizações, possivelmente para evitar os combates físicos.

8 2 Abstract SOCIAL AND REPRODUCTIVE BEHAVIOR OF Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) IN ATLANTIC FOREST The behavioral repertoire of most anuran species living in Brazil is largely unknown. Hyla albomarginata is a common species in the Atlantic forest at coastal Brazil and there are scarce information on its life history. This way, the aims of this work were to analyze aspects of the reproduction and of behavior, through different communication systems, during the social interactions in H. albomarginata. In 15 monthly trips to the study area the individuals were marked and measured (snout-vent length). In some occasions the daily activity period was registered, the behaviors during reproductive activity were observed, and the vocalizations were recorded. Hyla albomarginata presents a long period of vocalization during the year. It is found in temporary ponds, close to forests. Males occupied elevated perches in the vegetation; they began to vocalize after sunset and stayed in activity by until eight hours. Females were larger than males and rarer in the reproduction areas. The clutch has a circular form and is deposited as a film on the water surface. Among the factors that acted in the formation of the couples seemingly there was choice of the females for classes of weight of males. Besides vocalizations, five types of visual signals exhibited by males are described. These signals apparently serve to display the position of a given male more precisely. Visual signals are also used in the aggressive stagger combined with vocalizations, possibly to avoid physical combats.

9 3 Introdução geral Atualmente a Mata Atlântica está restrita a aproximadamente km² de remanescentes, ou 7,6% de sua cobertura original, ademais, os últimos remanescentes desta formação florestal ainda encontram-se sob intensa pressão antrópica e risco iminente de extinção (MORELLATO & HADDAD, 2000). São Paulo é o Estado do país que detém a maior área de Mata Atlântica e ecossistemas associados (cerca de 17 mil km 2 ), possuindo ainda cerca de 7% de sua cobertura vegetal original. O Núcleo Picinguaba, do Parque Estadual da Serra do Mar, faz divisa com Parque Nacional da Serra da Bocaina, formando um importante corredor ecológico. É área piloto da Reserva da Biosfera da Mata Atlântica em São Paulo e reconhecido pela UNESCO como área de importância internacional (dados do plano de gestão ambiental do Núcleo Picinguaba, Estado de São Paulo, 1998). Desta forma, torna-se urgente a necessidade de se estudar organismos associados a esse bioma, sendo a região do Núcleo Picinguaba de especial interesse. Alguns trabalhos sobre anuros têm sido feitos na área do Parque Estadual da Serra do Mar, Município de Ubatuba, destacando-se os de BASTOS & HADDAD (1995, 1996), que abordam as interações acústicas e atividade reprodutiva de Hyla elegans, HADDAD & BASTOS (1997), sobre a predação em Bufo crucifer durante a reprodução e HADDAD & GIARETTA (1999), que descrevem a comunicação acústica e visual de Hylodes asper. Uma coleção de anfíbios da região está sendo montada desde 1992 por C.F.B. Haddad, do Departamento de Zoologia, Universidade Estadual Paulista (UNESP) de Rio Claro e um trabalho sobre biologia reprodutiva da comunidade de anuros da região está sendo desenvolvido por M. T. Hartmann, pesquisadora vinculada

10 4 ao curso de Pós-Graduação em Zoologia da UNESP de Rio Claro. Estes trabalhos vêm contribuindo muito para o conhecimento da biologia das espécies do local. Hyla albomarginata (Fig. 1) apresenta ampla distribuição geográfica, ocorrendo na Mata Atlântica do Rio Grande do Norte a Santa Catarina (LUTZ, 1973). FROST (2000) limita sua distribuição à Mata Atlântica de Pernambuco a Santa Catarina. Ainda cita sua ocorrência nas terras baixas caribenhas da Colômbia a Guiana e baixa Bacia Amazônica; no entanto, apresenta o comentário de que estas populações devam tratar-se de espécie distinta. Fig. 1 Macho de Hyla albomarginata em atividade de vocalização. Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP. Apesar da abundância e do longo período de atividade durante o ano, pouco se sabe sobre as características básicas da biologia de H. albomarginata. O presente trabalho tem por objetivo descrever a reprodução e os comportamentos associados às interações sociais e a defesa, em H. albomarginata. Esta dissertação está dividida em dois capítulos. O primeiro relaciona características específicas da reprodução e comportamentos associados. O segundo capítulo trata dos sinais acústicos e visuais e do uso destes sinais na composição do repertório comportamental utilizado nas interações sociais, bem como dos comportamentos defensivos.

11 5 Referências bibliográficas BASTOS, R.P. & HADDAD, C.F.B Vocalizações e interações acústicas de Hyla elegans (Anura, Hylidae) durante a atividade reprodutiva. Naturalia, 20: BASTOS, R.P. & HADDAD, C.F.B Breeding activity of the Neotropical treefrog Hyla elegans (Anura, Hylidae). J. Herpetol., 30 (3): FROST, D.R Amphibians species of the world: an online reference. V HADDAD, C.F.B. & BASTOS, R.P Predation on the toad Bufo crucifer during reproduction (Anura: Bufonidae). Amphibia-Reptilia, 18: HADDAD, C.F.B. & GIARETTA, A.A Visual and acoustic communication in the Brazilian torrent frog, Hyloides asper (Anura, Leptodactylidae). Herpetologica, 55 (3): LUTZ, B Brazilian Species of Hyla. Austin: Univ. Texas Press. 265p. MORELLATO, L.P.C & HADDAD, C.F.B Introduction: the Brazilian Atlantic Forest. Biotropica, 32 (4b): SÃO PAULO (Estado), Secretaria do Meio Ambiente (Gabinete do Secretário, Instituto Florestal & Fundação Florestal) Plano de gestão ambiental, fase 1, do Núcleo Picinguaba do Parque Estadual da Serra do Mar. Por Oliveira, L.R.N.(coord.) et alii. São Paulo: SMA, 155p., anexs., maps. (Projeto de preservação da Mata Atlântica (SMA/KFW), planos de manejo das unidades de conservação).

12 6 Capítulo I BIOLOGIA REPRODUTIVA DE Hyla albomarginata Spix, 1824 (ANURA: HYLIDAE) NA MATA ATLÂNTICA, SUDESTE DO BRASIL.

13 7 Introdução Apenas uma pequena parcela das espécies de anuros na região Neotropical possui estudos sobre biologia reprodutiva. Entretanto, estes estudos têm gerado informações novas e importantes sobre as estratégias reprodutivas, os modos reprodutivos, cortejamento e outras características da biologia destas espécies (e.g., POMBAL-JR et al., 1994; BASTOS & HADDAD, 1996; HÖBEL, 2000; HADDAD & SAWAYA, 2000; PRADO et al., 2000; OVASKA & RAND, 2001; PRADO et al. 2002). A diversidade de modos reprodutivos em anfíbios é maior do que a observada em qualquer outro grupo de vertebrados. Tal diversidade é particularmente marcante nos trópicos, onde alguns modos são restritos a ambientes de montanha com alta umidade atmosférica (DUELLMAN, 1985). Em revisão recente, HADDAD & SAWAYA (2000) reconhecem 12 modos reprodutivos para os Hylidae do mundo, sendo 11 destes modos encontrados nos Hylidae da Mata Atlântica. O modo reprodutivo é definido como uma combinação de fatores relacionados à oviposição e desenvolvimento, incluindo sítio de oviposição, às características do ovo e da desova, à taxa e duração do desenvolvimento, ao estágio e tamanho dos eclodentes e ao tipo de cuidado parental, se ocorrer (DUELLMAN, 1985). O desenvolvimento de ovos e girinos em poças é considerado como condição basal, o que parece ocorrer em Hyla albomarginata, de acordo com a literatura (LUTZ, 1973). Poucos vertebrados são tão dependentes das condições ambientais quanto os anfíbios. Seus limites geográficos, ecologia, comportamento e história natural são fortemente influenciados pela distribuição e abundância de água, principalmente na forma de chuva (HEYER et al., 1994). A maioria das espécies tropicais e subtropicais é capaz de se reproduzir ao longo do ano; em regiões tropicais sazonalmente secas, a atividade reprodutiva de anuros está associada com a estação chuvosa (DUELLMAN & TRUEB, 1986). Entretanto, mesmo em regiões onde as estações seca e chuvosa são bem definidas, algumas espécies são oportunistas e capazes de reprodução contínua quando as condições ambientais são favoráveis (e.g., PRADO et al., 2000). O sucesso reprodutivo de um indivíduo depende, dentre outras coisas, da localização e estimulação dos parceiros e da fertilização dos óvulos (DUELLMAN & TRUEB, 1986). Em estudos com anuros, quando casais encontrados em amplexo

14 8 apresentam correlação positiva e significativa entre os comprimentos rostro-cloacais (CRC) (e.g., BOURNE, 1993; BASTOS & HADDAD, 1996), pesos (e.g., ROBERTSON, 1986, 1990) ou ambos (e.g., BASTOS & HADDAD, 1999), considerase que a fêmea escolhe machos por classes de tamanho. Uma das razões seria a de proporcionar uma melhor taxa de fecundação. A escolha exercida pela fêmea, em relação ao CRC, se dá em função de uma melhor justaposição das cloacas durante a desova, pois possibilita uma maior taxa de fecundação (BOURNE, 1993; BASTOS & HADDAD, 1996, 1999). Quando a escolha é feita com base no peso, machos mais leves que uma certa proporção do peso da fêmea são evitados por serem potencialmente incapazes de fecundar toda a desova (ROBERTSON, 1986, 1990). Da mesma forma, machos muito mais pesados que uma certa proporção do peso da fêmea são evitados por atrapalharem o nado, ou mesmo afogarem as fêmeas, durante desovas prolongadas (ROBERTSON, 1986, 1990). O sucesso reprodutivo em fêmeas de anfíbios é fortemente dependente do tamanho, de modo que fêmeas maiores produzem mais ovos do que fêmeas menores (HALLIDAY & TEJEDO, 1995). A massa e o volume são, provavelmente, as medidas de tamanho mais acuradas na determinação dos efeitos do tamanho da fêmea sobre o potencial reprodutivo (PRADO et al. 2000). Hyla albomarginata (Fig. 1) apresenta ampla distribuição geográfica, ocorrendo na Mata Atlântica do Rio Grande do Norte a Santa Catarina (LUTZ, 1973). FROST (2000) limita sua distribuição à Mata Atlântica de Pernambuco a Santa Catarina. Não há informações consistentes sobre à reprodução de H. albomarginata e os processos verificados em outras espécies são desconhecidos para ela, portanto, este estudo teve como objetivos (1) averiguar a ocorrência de dimorfismo sexual; (2) verificar como diferentes fatores atuam na formação dos casais; (3) investigar o efeito do tamanho das fêmeas no potencial reprodutivo; (4) caracterizar a desova e descrever o comportamento de oviposição.

15 9 Material e métodos Foram realizadas 15 excursões ao campo com duração de três a nove dias. Das 15 saídas 13 foram mensais, entre março/2001 e março/2002 e duas saídas extras foram realizadas em junho/2002 e em outubro/2002. O local de estudo situa-se próximo à sede do Núcleo Picinguaba (23º21 S, 44º49 W), no município de Ubatuba, litoral norte do Estado de São Paulo. No local existem duas poças: a primeira é a mais próxima da SP 055 (rodovia Rio Santos), no km 08, é mais exposta que a segunda, a qual fica em contato com a mata de encosta. Ambas são alongadas e se comunicam por uma das extremidades. A primeira possui um perímetro de 118,45m, comprimento com cerca de 53m e a largura em torno de 11,3m, a segunda possui um perímetro de 117,83m, comprimento de 48,75 e largura variando entre sete e 11,5m. Além das poças já mencionadas, outros locais foram visitados, principalmente quando não houve atividade de Hyla albomarginata nas poças próximas à sede do Núcleo Picinguaba. Os mais visitados foram: poças na região da restinga, poças ao longo do trecho da rodovia Rio Santos (km 0 a 12) inserido no perímetro do Núcleo Picinguaba e em remanso do rio da Paciência. Durante as observações naturalísticas, os turnos de observação tiveram início ao entardecer e término quando a atividade dos anuros diminuía, encerrava por completo ou quando a atenção do observador perdia eficiência em função do cansaço. Nas observações noturnas foram usadas lanternas elétricas de luz branca. Para evitar interferência ou perturbação durante a exibição dos comportamentos foi utilizado papel celofane vermelho cobrindo o foco da lanterna. Quando o papel celofane não foi usado, procurou-se iluminar os animais com intensidade mínima de luz, mas suficiente para a observação. Isso foi possível desviando o foco da lanterna do animal observado ou pondo a mão na frente da lanterna, deixando passar apenas a quantidade de luz necessária. Para as observações de comportamento utilizaram-se os métodos de animal focal, seqüências e de todas as ocorrências (ALTMANN, 1974; LEHNER, 1979; MARTIN & BATESON, 1986). Algumas fêmeas ovadas, desovas e casais em amplexo foram coletados. Foram contados os ovos para se determinar a fecundidade das fêmeas. Investigou-se a existência de critérios para escolha de machos pelas fêmeas através da medição do tamanho (peso e comprimento rostro-cloacal) dos machos provenientes de casais em

16 10 amplexo. Além disso, foram incluídos nas análises, animais e desovas depositados na coleção científica CFBH, do Departamento de Zoologia, I.B., UNESP Rio Claro, SP, mas apenas os provenientes da região de Ubatuba. Estes animais foram pesados em balança com precisão de 0,01g e medidos com paquímetro de precisão de 0,01mm. Para as análises, foi utilizado sempre o peso das fêmeas após desova ou após a retirada dos óvulos. Os indivíduos foram marcados com cinto de fio de poliéster, na região inguinal, com combinação única de miçangas coloridas (SCHIESARI, 1996). As marcações foram feitas somente nas duas poças próximas à sede do Núcleo Picinguaba. Foram registradas as seguintes informações: dia da marcação ou recaptura, código de marcação, sexo, localização na poça e CRC (comprimento rostro-cloacal) com paquímetro com precisão de 0,1mm. Em quatro ocasiões (novembro/2001, fevereiro/2002, junho/2002 e outubro/2002) foram feitos censos dos machos vocalizando a cada hora desde o início até o término das vocalizações. A temperatura da água e do ar (esta última a 1 m de altura da superfície d água) foram obtidas com termômetro de mercúrio com precisão de 0,5 C, no início e término das atividades e ao longo da noite a cada censo. Com relação a estes registros o horário de verão foi desconsiderado, utilizando-se sempre o horário real. Para as análises estatísticas e elaboração dos gráficos foram utilizados os programas Sigma Stat 1.0, BioEstat 2.0 e Excel. Foi verificada a normalidade das amostras antes de se aplicarem os testes estatísticos. Para comparações entre machos e fêmeas quanto ao peso e CRC foi utilizado o teste paramétricos t-student (t, gl). O teste F (F, gl) foi usado para verificação da variância na distribuição dos pesos de machos e fêmeas encontrados em amplexo. A correlação de Pearson (r), foi usada para verificar as relações, quanto ao peso e CRC, entre machos e fêmeas encontrados em amplexo. O equivalente não paramétrico, correlação de Spearman (rs), foi utilizado para verificar a influência do ocaso no início da atividade de vocalização ao longo do ano. Os testes de regressão (r 2 ) linear, geométrica ou logarítmica foram usados para as correlações entre CRC e peso em machos, fêmeas e entre a proporção do peso do macho em relação ao peso da fêmea e o peso da fêmea; a decisão pela regressão que melhor explicou as relações foi feita através do ajustamento de curvas (AYRES et al., 2000).

17 11 Resultados Características dos indivíduos pós-metamórficos Machos e fêmeas apresentaram padrões de coloração semelhantes, não havendo dimorfismo sexual quanto a coloração. Em ambos ocorre uma diferenciação na coloração entre padrão diurno e noturno, possivelmente devido a retração dos melanóforos durante o dia, por influência da luz (veja foto em FEIO et al para o padrão diurno). A noite, a região dorsal e partes expostas das pernas e braços apresentam coloração esverdeada ou verde amarelado, coberta por pontos cor castanho escuro. Durante o dia estas partes ficam cor verde claro, sem o pontilhado castanho escuro. A mudança do padrão de cor noturno para o padrão diurno pode ser induzida parcialmente iluminando-se um indivíduo de perto, com uma lanterna comum (de seis volt), durante alguns minutos. A parte posterior e interna das coxas possui mancha cor laranja; a região inguinal, os pés e em menor grau as mãos, também são alaranjados. O olho é acinzentado e a pupila, quando contraída, é elíptica e em disposição horizontal; há um círculo azul em volta do olho. A região oral interna é azulada ou azul esverdeada. Alguns indivíduos também podem apresentar cor azul na região inguinal e parte das coxas, misturando com a margem superior da mancha laranja nestes locais. Há uma prega dérmica que inicia atrás do olho, passa sobre a margem superior do tímpano, podendo chegar até a metade do corpo. Uma prega esbranquiçada vai do cotovelo até próximo a extremidade do quarto dedo. Uma prega fina e esbranquiçada se estende do calcanhar, onde há um apêndice calcâneo branco, até a extremidade do quinto artelho. Também há uma borda supra-anal branca. Dois juvenis, terminando o processo de metamorfose (Fig. 1), já apresentavam o mesmo padrão de coloração descrito para os adultos. Após completarem a metamorfose, ambos mediram cerca de 25 mm.

18 12 Fig. 1 Juvenil de Hyla albomarginata no fim da metamorfose em poça na restinga, Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP. Dimorfismo sexual no tamanho As fêmeas foram significativamente maiores e mais pesadas que os machos (Tab. 1), evidenciando o dimorfismo sexual no tamanho, que é perceptível inclusive no campo. Existiu forte correlação entre o CRC e o peso tanto em machos quanto em fêmeas, sendo que nos machos a relação foi linear (r 2 = 0,564, Y = 0,266X - 15,98, P < 0,001, N =21) e nas fêmeas a relação foi geométrica (r 2 = 0,605, Y = 0,0001X 2,846, P = 0,001, N = 14). Dois indivíduos que tiveram um período de cinco meses entre a primeira marcação e a última recaptura não apresentaram variação significativa de CRC (de 51,6mm a 51,3mm e de 50,7mm a 51,5mm). Tab. 1 Comparação (teste t) entre machos e fêmeas de Hyla albomarginata, quanto ao Comprimento Rostro Cloacal (CRC) e ao peso. Fêmeas pesadas após a desova. Machos Fêmeas N Média ± DP Amplitude N Média ± DP Amplitude t gl P CRC (mm) ,01 ± 2,45 44,00 55, ,45 ± 2,64 52,93 61,34 13, < 0,0001 Peso (g) 21 6,43 ± 1,14 4,34 9, ,09 ± 1,65 6,33 12,6 5,67 33 < 0,0001

19 13 Formação do coro As primeiras vocalizações foram emitidas por machos ainda na mata ou escondidos na vegetação marginal da poça. Em algumas noites, quando não houve atividade na poça, foi possível escutar estas vocalizações, que eram muito esporádicas e compostas por apenas uma nota, vindas da mata. Os horários das primeiras vocalizações coincidiram com os horários do ocaso ao longo do ano, sendo que houve correlação significativa entre estas duas variáveis (rs = 0,68, P = 0,0024, N = 17 noites; Fig. 2). Cerca de uma hora após o ocaso (rs = 0,82, P = 0,0066, N = 9; Fig. 2) as vocalizações se intensificam, iniciando os coros com vocalizações em antifonia (veja capítulo II para mais detalhes sobre vocalizações). A atividade de vocalização se estendeu até cerca de oito horas após o ocaso, sendo que o pico de atividade ocorreu em torno de 02:30 h após o ocaso (Fig. 3). Aparentemente, a temperatura não influenciou o horário de início das vocalizações, mas ela pode ter contribuído para a diminuição da atividade no decorrer da noite (Fig. 3). 21:30 20:45 20:00 19:15 18:30 17:45 17:00 Jan Fev Ma Abr Mai Jun Jul Ag Set Out No Horas do dia Dez Meses do ano Fig. 2 Correlação entre o horário do início das vocalizações de Hyla albomarginata e o horário do ocaso. A linha corresponde ao horário do ocaso, os círculos vazios aos horários das primeiras vocalizações e os círculos cheios aos horários dos primeiros coros com vocalizações em antifonia. De modo geral, os machos de H. albomarginata vocalizam sobre a vegetação, em ambientes com estrutura vertical onde se empoleiram à beira de corpos de água parada, próximos a matas (veja capítulo II para mais detalhes). Em ocasiões de alta

20 14 densidade de machos nas poças foi possível encontrar alguns vocalizando na vegetação aquática, mas em menor quantidade que os encontrados na vegetação marginal. Não houve atividade de vocalização durante todos os meses do trabalho, nas poças em que foram feitas marcações. No entanto, foi registrada atividade de vocalização em outros locais, onde as condições ambientais permaneceram adequadas à reprodução. Foram escutadas vocalizações de H. albomarginata nos meses de maio de 2001, julho de 2001 a março de 2002 e também nos meses de amostragens extra em junho e outubro de Fêmeas ovadas foram encontradas nos meses de agosto, setembro e novembro de 2001, em fevereiro de 2002 e no mês de amostragem extra em outubro de Número de machos vocalizando :00 1:00 2:00 3:00 4:00 5:00 6:00 7:00 8:00 Horas após ocaso Temperatura em graus C Fig. 3 Média (pontos centrais) e Desvio Padrão (linhas verticais acima e abaixo dos pontos) do número de machos de Hyla albomarginata vocalizando ao longo da noite. Calculados para quatro noites, a não ser os dois últimos horários os quais se referem a duas e a uma noites, respectivamente. As linhas horizontais correspondem às médias das temperaturas do ar (abaixo) e da água (acima) ao longo das quatro noites. As contagens foram feitas em diferentes épocas do ano. Acasalamento e relações de tamanho Em duas ocasiões, quando fêmeas foram vistas próximas de um agrupamento de machos, foram observadas vocalizações territoriais, perseguições e brigas com confrontos físicos entre os machos (para mais detalhes sobre corte veja capítulo II). Não foi observado se a fêmea de H. albomarginata rejeita machos até escolher algum.

21 15 Situações evidentes de machos satélites não foram observadas em H. albomarginata e os machos não esperaram ser tocados pelas fêmeas para iniciar o amplexo. Os machos não encontrados em amplexo atingiram, na média, 85,3% do comprimento e 70,7% do peso das fêmeas. Os machos acasalados atingiram 84,6 ± 4,5% do comprimento e 76,2 ± 12,4% do peso das fêmeas com as quais entraram em amplexo. Não houve diferença significativa no comprimento e no peso entre machos que acasalaram e machos não encontrados em amplexo (Tab. 2). Existiu correlação significativa entre os pesos de macho e fêmea em amplexo (r = 0,768, P = 0,016, N = 9; Fig. 4), mas não entre os CRCs de machos e fêmeas em amplexo (r = 0,528, P = 0,117, N = 10; Fig. 5). Houve diferença significativa nas variâncias dos pesos entre machos e fêmeas em amplexo (F = 7,24, gl = 8, P = 0,0056, N = 9), conseqüentemente, a proporção do peso do macho em amplexo em relação ao da fêmea não é constante. Sendo assim, foi investigada a existência de associação entre o peso da fêmea e a proporção do peso do macho em amplexo em relação ao peso da fêmea. Um teste de regressão entre estas duas variáveis revelou a existência de correlação significativa, obedecendo a um modelo logarítmico [r 2 = 0,802, Y = - 9,31Ln(X) + 183,69, P = 0,0011, N = 9; Fig. 6]. Deste modo, fêmeas mais pesadas acasalaram com machos proporcionalmente mais leves do que as fêmeas mais leves. Tab. 2 Comparação (teste t) entre machos de Hyla albomarginata que acasalaram (entraram em amplexo) e que não acasalaram, quanto ao Comprimento Rostro Cloacal (CRC) e ao peso. Machos acasalados Machos não acasalados N Média ± DP Amplitude N Média ± DP Amplitude t gl P CRC (mm) 10 48,72 ± 2,78 44,19 52, ,99 ± 2, , = 0,873 Peso (g) 9 6,7 ± 0,75 5,72 8, ,22 ± 1,35 4,34 9,14 0,95 19 = 0,318

22 16 9 Peso dos machos (g) Peso das fêmeas (g) Fig. 4 Correlação entre os pesos de fêmeas e machos de Hyla albomarginata, encontrados em amplexo em poças temporárias no Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP. 55 CRC machos (mm) CRC fêmeas (mm) Fig. 5 Correlação entre os comprimentos de fêmeas e machos de Hyla albomarginata, encontrados em amplexo em poças temporárias no Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP.

23 17 Proporção do peso do macho (%) Peso das fêmeas (g) Fig. 6 Relação entre o peso da fêmea e a proporção do peso do macho amplectado em relação ao peso da fêmea em Hyla albomarginata, em poças temporárias do Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP. Oviposição Os amplexos observados (Fig. 7) ocorreram, em média, 04:16h ± 49min (03:13h - 05:24h, N = 6) após o ocaso e os casais permaneceram até cerca de cinco a seis horas em amplexo sem desovar. Três destes casais foram deixados na poça sem que a desova tenha sido observada, dois foram coletados antes de desovarem e um casal teve o comportamento de desova registrado. O comportamento de desova de H. albomarginata foi observado em outubro de Após o amplexo, que ocorreu às 23:30h, o casal permaneceu sem se deslocar até as 4:15h da madrugada do dia seguinte; a fêmea então desceu do poleiro (em torno de 60 cm de altura), carregando o macho amplectado e ficaram próximos ao nível da água. A fêmea mergulhou sua parte traseira na água, e por conseqüência a do macho também, mas apenas alguns milímetros, permanecendo nesta posição por alguns minutos. Em seguida, a fêmea se deslocou (cerca de 30 cm), nadando e transpondo obstáculos até próximo à base de uma moita de capim, onde estavam empoleirados, e começou a nadar em círculos, movimentando os braços e as pernas alternadamente, de forma que a vegetação do local, principalmente a flutuante, se afastasse. Este procedimento durou cerca de dois a três minutos. Na etapa seguinte, a fêmea, sempre com o macho amplectado, permaneceu flutuando por alguns segundos, parada, com os membros estendidos e, após algumas contrações do abdômen, desovou

24 18 de uma só vez uma massa alongada de ovos. O ato da oviposição em si demorou apenas alguns segundos e, após isto, o casal separou-se, seguindo direções opostas. Todo o processo, desde o momento em que a fêmea desceu do poleiro até a desova, durou menos de 10 min. Em alguns segundos a desova, que estava submersa e aglomerada, começou a se expandir e flutuar tomando um formato circular, como um filme na superfície da água. Uma outra desova, encontrada próxima do local de registro de um amplexo, apresentou as mesmas características, um aglomerado de ovos flutuantes, depositados na superfície da água, em formato circular e parcialmente presa à vegetação aquática emergente. O número de ovos de H. albomarginata, em média 1.317,77 ± 274,18 ovos ( , N = 13 desovas), não teve correlação significativa com o comprimento (r 2 = 0,2473, P = 0,17, N = 9) ou com o peso das fêmeas (r 2 = 0,0025, P = 0,89, N = 9). As fêmeas de dois casais coletados em amplexo e mantidos em laboratório, após quatro dias não haviam desovado, foram mortas e fixadas e possuíam nos ovidutos e 960 óvulos, respectivamente. Outras duas desovaram apenas parcialmente no saco de coleta, 725 e 957 óvulos postos, restando no oviduto 153 e 579 ovos, respectivamente. Ainda, duas fêmeas apresentavam um óvulo na porção final do oviduto e uma fêmea possuía dois, todas já haviam desovado nos sacos plásticos em que foram coletadas. Nenhuma fêmea foi encontrada com óvulos em estágios intermediários de desenvolvimento.

25 Fig. 7 Casal de H. albomarginata em amplexo em poça na restinga, Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP. 19

26 20 Discussão Características dos indivíduos pós-metamórficos O padrão de coloração de H. albomarginata corresponde ao descrito por COCHRAN (1955) e LUTZ (1973). A mudança de coloração nos anfíbios é mediada por ação hormonal, os hormônios são liberados pela pituitária na circulação e agem diretamente nos melanóforos (STEBINS & COHEN, 1995). As mudanças de cor podem servir para camuflar os anfíbios no ambiente (STEBINS & COHEN, 1995). A diferença entre padrão de coloração diurno e noturno em H. albomarginata pode estar relacionada à proteção contra predadores visualmente orientados durante o dia, pois a coloração verde tende a confundi-la com o substrato onde repousa durante o dia (folhas de árvores e bromélias). Ademais, a mudança de coloração pode atuar na regulação da temperatura corpórea (NOBLE, 1954) e balanço hídrico durante o dia, uma vez que há indicações de que a cor da pele pode influenciar a capacidade de alguns anfíbios em resistir a dessecação (STEBINS & COHEN, 1995). A função da coloração mais escura durante a noite, através dos melanóforos visíveis na forma de grânulos castanho escuro, não está satisfatoriamente explicada. Dimorfismo sexual no tamanho Ao contrário do padrão de coloração, H. albomarginata apresenta dimorfismo sexual quanto ao tamanho, sendo as fêmeas mais pesadas e maiores que os machos. As dimensões de H. albomarginata, tanto dos machos quanto das fêmeas da população estudada, estão dentro dos intervalos apresentados por LUTZ (1973). O dimorfismo sexual no tamanho em H. albomarginata era esperado, pois as fêmeas são maiores que machos na maioria das espécies de anuros (cerca de 90% segundo SHINE, 1979). SHINE (1979) sugere que nas espécies em que há combates entre machos há uma tendência a não haver dimorfismo sexual ou os machos são maiores que as fêmeas. Esta hipótese não é suportada pelas observações neste estudo, pois em H. albomarginata os machos entram em confrontos físicos (veja capítulo II para mais detalhes) e há dimorfismo sexual com fêmeas maiores que machos. HALLIDAY & TEJEDO (1995) também criticam a hipótese de SHINE (1979) e sugerem que a existência ou não de dimorfismo sexual em uma dada espécie de anfíbio pode ser determinada pela combinação entre a idade de maturação sexual, em ambos os sexos, e

27 21 a taxa de crescimento após a maturação sexual. Na maioria das espécies de anfíbios estudadas, fêmeas protelam a maturidade por um ou dois anos em relação aos machos (HALLIDAY & TEJEDO, 1995). Assim, em H. albomarginata é possível que os machos atinjam a maturidade sexual precocemente em relação às fêmeas. Fatores ecológicos também podem exercer um forte efeito sobre o dimorfismo sexual no tamanho. Ou seja, se a mortalidade estiver relacionada ao tamanho ou à idade em um dos sexos, ela pode aumentar ou compensar o dimorfismo sexual no tamanho (HALLIDAY & TEJEDO, 1995). Por exemplo, em Rana catesbeiana os machos ficam mais expostos nas arenas de vocalização e possivelmente sofrem uma pressão de predação maior que as fêmeas (HOWARD, 1981). Esta força seletiva pode também atuar em H. albomarginata diminuindo as chances dos machos atingirem tamanhos semelhantes ao das fêmeas. Aparentemente, os machos maiores não são favorecidos, quanto ao sucesso reprodutivo (Tab. 2), em relação a machos menores em H. albomarginata. Além disso, machos podem não ter as mesmas taxas de crescimento que as fêmeas após a maturidade sexual, pois a pressão seletiva para um corpo maior, que comporte maior quantidade de óvulos nas fêmeas, não deve valer para a quantidade de espermatozóides nos machos. Formação do coro A influência da intensidade luminosa nos horários de início das vocalizações de anuros tem sido demonstrada para algumas espécies (e.g., CARDOSO & HADDAD, 1992; BASTOS & HADDAD, 1995). Os horários de início das vocalizações não coincidem necessariamente com os horários do início do coro, os quais também podem estar correlacionados com o pôr do sol (BASTOS & HADDAD, 1995). A influência do grau de luminosidade é constatada em H. albomarginata através da correlação entre o início das vocalizações e o ocaso e entre o início das vocalizações em coro e o ocaso. Outra evidência da influência da luminosidade na atividade de H. albomarginata é o fato dos indivíduos aparentemente diminuírem sua atividade em noites de lua crescente e cheia, mesmo quando outros fatores ambientais são favoráveis, como disponibilidade de água na poça e temperatura do ar adequadas. Embora não tenha sido quantificado, em noites sucessivas de visitas à poça, entre o fim da lua nova e a lua crescente houve um sensível decréscimo no número de indivíduos a cada noite e

28 22 término precoce da atividade de vocalização nas noites mais claras. Até o ponto de serem escutadas apenas as primeiras vocalizações vindas da mata sem haver atividade subseqüente na poça, nas noites mais claras de lua crescente e cheia. Porém a atividade podia ser retomada caso houvesse nebulosidade ou chuva. A luminosidade da lua ao inibir a atividade de vocalização pode atuar na diminuição da exposição dos indivíduos a predadores visualmente orientados. O horário de pico de atividade de H. albomaginata é similar ao encontrado para H. elegans (BASTOS & HADDAD, 1996), espécie sintópica de H. albomaginata na área de estudo. A existência de um pico de atividade de vocalização no início da noite, representado pelo horário com maior número de indivíduos vocalizando, também é verificada em outros hilídeos (e.g., HADDAD & CARDOSO, 1992; HÖBEL, 2000). A diminuição gradual da atividade após o pico pode ser atribuída à fadiga dos indivíduos, mas também pode ser influenciada pela queda da temperatura ao longo da noite. Em algumas ocasiões foi verificado que o término do turno de vocalização de H. albomarginata na poça de estudo era anterior àquele observado em outra poça de tamanho maior, não muito distante. CARDOSO & HADDAD (1992), em um estudo com comunidade de anuros, demonstram que, para cada espécie, quanto maior o número de indivíduos vocalizando maior a duração do turno de vocalização. Esta pode ser uma explicação para a diferença no horário de término das vocalizações de H. albomarginata entre as duas poças, pois a poça maior comporta um maior número de indivíduos que mantém a atividade por mais tempo possivelmente através do estímulo das interações vocais. Sendo assim, o número de indivíduos vocalizando na poça também deve influenciar a duração do turno de vocalização. Acasalamento e relações de tamanho Fêmeas de H. albomarginata não acasalaram com machos significativamente maiores ou mais pesados que os demais machos da população. Entretanto, qualquer escolha efetuada pelas fêmeas, se ocorrer, é limitada, pois as fêmeas não podem analisar todos os machos do coro devido às grandes distâncias envolvidas no espaçamento entre machos (BASTOS & HADDAD, 1996) e ao elevado número de machos geralmente disponíveis. Deste modo, é possível que a escolha da fêmea ocorra apenas sobre uma parcela da população de machos ativos em uma noite, similarmente ao observado para

29 23 H. minuta (HADDAD & CARDOSO, 1992). Machos que conseguem acasalar podem ser em média mais pesados (e.g., BASTOS & HADDAD, 1999) ou mais pesados e com maior tamanho que os machos não encontrados em amplexo (e.g., ROBERTSON, 1986; BASTOS & HADDAD, 1996). Desta forma, talvez as fêmeas de H. albomarginata tenham acasalado com os machos maiores e/ou mais pesados dentre os machos agrupados em um dado ponto da poça. Sendo necessário, em estudos futuros, verificar a relação de tamanho (peso e CRC) entre o macho acasalado e os machos mais próximos nas vizinhanças, em H. albomarginata. Em algumas espécies, nas quais o amplexo é axilar, os machos, cujos CRCs não desviam muito de uma determinada proporção dos CRCs das fêmeas, são escolhidos para acasalar. Isto garante uma melhor justaposição das cloacas durante a desova e, conseqüentemente, uma taxa maior de óvulos fecundados (BOURNE, 1993; BASTOS & HADDAD, 1996). Apesar de não ter havido correlação entre os CRCs de machos e fêmeas em amplexo, o macho em amplexo nunca foi maior que 93,3% ou menor que 77,9% do CRC da fêmea em H. albomarginata. Portanto, o CRC do macho em amplexo, estando dentro de determinados limites, não deve interferir na justaposição das cloacas, ou não deve influenciar a taxa de fecundação dos óvulos em H. albomarginata. Ao contrário do CRC, há correlação positiva entre o peso do macho e da fêmea encontrados em amplexo em H. albomarginata, o que também foi encontrado por ROBERTSON (1986, 1990) em Uperoleia laevigata. Entretanto, a proporção do peso do macho em relação ao peso da fêmea não foi constante em H. albomarginata. Fêmeas mais pesadas acabam acasalando com machos com menos de 76% (proporção média do peso do macho/peso da fêmea) do peso da fêmea ao passo que fêmeas mais leves acasalam com machos com proporções de peso bem acima desta média. Este padrão contrasta com o que foi observado para Uperoleia laevigata, na qual a proporção do peso do macho em relação ao peso da fêmea em amplexo não desvia muito de 70% (ROBERTSON, 1986, 1990). A relação inversa entre o peso da fêmea e a proporção do peso do macho, em relação ao peso da fêmea amplectada, pode indicar uma gradação e um balanceamento entre a disponibilidade das diferentes classes de pesos de machos e diferentes critérios na preferência por machos, utilizados em um extremo por fêmeas pesadas e em outro

30 24 por fêmeas leves. Assim, em H. albomarginata a preferência por machos mais pesados, em termos absolutos, aumenta com o aumento do peso da fêmea (ver Fig. 4). Porém, a escolha de fêmeas mais pesadas deve ser limitada pela baixa disponibilidade de machos mais pesados na população, gerando a distorção observada entre as proporções de peso do macho em relação ao peso da fêmea. Como a disponibilidade de machos suficientemente pesados é alta para fêmeas leves, o problema maior para fêmeas leves deve ser evitar machos que sejam excessivamente pesados. Os machos em amplexo podem atingir proporções elevadas em relação ao peso da fêmea (até 92,2%), quando as fêmeas são mais leves; entretanto, estes nunca ultrapassam o peso das fêmeas. Machos muito pesados podem ser incômodos e difíceis de carregar (ROBERTSON, 1986, 1990) ou, no caso de H. albomarginata, talvez seja difícil de manter o casal flutuando durante a desova. Como não houve correlação entre o número de óvulos e o peso ou CRC das fêmeas, fêmeas leves podem possuir número de óvulos tão elevados quanto fêmeas mais pesadas. Desta forma, uma hipótese alternativa para a escolha das fêmeas leves é que os machos muito leves poderiam não ter esperma suficiente para fecundação de todos os óvulos das fêmeas mais leves. Os machos que acasalaram com fêmeas mais leves tiveram proporções de peso, em relação ao peso das fêmeas, mais elevadas do que a média, de cerca de 76% em H. albomarginata (Fig. 6). Machos leves têm quantidades significativamente menores de esperma do que machos mais pesados em U. laevigata (ROBERTSON, 1990). Da mesma forma, em S. rubra machos menores têm menos esperma que machos maiores (BOURNE, 1993). O mecanismo usado pelas fêmeas para identificar a faixa de peso dos parceiros reprodutivos pode ser a faixa de freqüência do canto de anúncio. A freqüência dominante está significativamente correlacionada tanto com o peso quanto com o CRC, ao passo que outras características acústicas não apresentam correlação com o peso ou CRC (capítulo II). Uma escolha por parte das fêmeas pode não ser o único fator determinando as correlações verificadas entre CRC e/ou peso de machos e fêmeas em amplexo. HALLIDAY (1983) questiona qualquer tipo de escolha exercida por fêmeas em anuros e sugere que a formação dos casais é determinada principalmente pela disputa entre machos. BOURNE (1993) encontrou que apenas 15% dos acasalamentos envolvendo

31 25 escolha por classe de tamanho pelas fêmeas resultam em fertilização; os demais acasalamentos foram determinados pela competição entre machos (78% resultaram da disputa entre o macho em amplexo e o macho deslocador e 7% de machos satélites). Embora não tenha sido observada uma situação evidente de macho satélite e nem machos tentando separar casais em H. albomarginata, o macho que atrai a fêmea pode não ser o mais eficiente em afastar rivais e perder a fêmea para outro macho mais competente durante uma disputa. Esta hipótese é baseada no fato de terem sido observados conflitos com vocalizações territoriais e agressões físicas quando da chegada de fêmeas próximas a agrupamentos de machos em H. albomarginata. Em uma ocasião, logo após haver um conflito físico entre dois machos, o vencedor amplectou uma fêmea que estava próxima e o outro amplectou um indivíduo de H. faber que também estava por perto. Desta forma, experimentos envolvendo escolha das fêmeas com base em diferentes parâmetros acústicos, associados à verificação de correlação entre o peso do macho e a quantidade de esperma disponível, poderiam ajudar a elucidar os fatores envolvidos na formação de casais em H. albomarginata. Oviposição De maneira semelhante ao que ocorre com H. elegans (BASTOS & HADDAD, 1996), fêmeas em amplexo de H. albomarginata apenas iniciam o deslocamento para o local da oviposição após cessar a atividade de vocalização na poça; as desovas ocorrem cerca de 10 horas após o ocaso. Segundo BASTOS & HADDAD (1996), esta espera para desovar pode evitar que machos oportunistas tentem interceptar casais quando estes se dirigem para o local da oviposição. Embora a tentativa de separação de casais em amplexo por um macho deslocador ocorra em algumas espécies com padrão prolongado de reprodução (e.g., Scinax rubra, BOURNE, 1993), tal comportamento não foi observado, nem em H. elegans nem em H. albomarginata. Entretanto, outra explicação plausível, apresentada para H. rosenbergi, sugere que os ovos têm mais chances de sobreviver quando são postos no início da manhã, pois a maioria dos machos já se dirigiu para um abrigo diurno, evitando que a desova tenha sua forma de filme na superfície da água desmanchada pelo pisoteio dos machos (KLUGE, 1981). A desova em filme na superfície d água, empregada por H. albomarginata, comum em várias espécies de hilídeos, deve possibilitar um maior aporte de oxigênio durante o

32 26 desenvolvimento dos embriões. Ou pode evitar a morte destes por anoxia em ambientes com alta concentração de matéria orgânica. Para H. albomarginata a hipótese de evitar que a estrutura da desova seja desfeita por machos transeuntes pode ser aplicada a indivíduos de outras espécies, principalmente as de maior porte (e.g., Bufo crucifer, Leptodactylus ocellatus, Hyla faber), que utilizam a mesma poça para reprodução. Em H. albomarginata, mesmo os amplexos, só ocorrem após uma diminuição no número de indivíduos vocalizando na poça. O comportamento de oviposição de H. albomarginata foi semelhante ao descrito para H. elegans, principalmente com relação ao nado em círculos antes de desovar (BASTOS & HADDAD, 1996). Entretanto, a desova de H. albomarginata é formada por uma massa de óvulos depositada de uma única vez, diferentemente do que ocorre em outros hilídeos (KLUGE, 1981; BASTOS & HADDAD, 1996), nos quais os óvulos são postos um a um ou em pequenos lotes enquanto são fecundados. A ausência de correlação entre o número de óvulos e o peso ou CRC das fêmeas não era esperada. Entretanto, isto indica que outros fatores podem influenciar a fecundidade em H. albomarginata além do tamanho das fêmeas. As fêmeas de H. albomarginata podem ser capazes de fazer mais de uma desova em uma estação reprodutiva, como observado para outras espécies (e.g., TELFORD & DYSON, 1990; BASTOS & HADDAD, 1996). TELFORD & DYSON (1990) sugerem que as fêmeas de Hyperolius marmoratus são capazes de ajustar o intervalo entre as desovas de acordo com o padrão de chuvas. Assim, independentemente de seu tamanho, as fêmeas de H. albomarginata talvez produzam uma quantidade maior de óvulos nos períodos do ano com melhores condições ambientais, como verificado para Lysapsus limellus (PRADO & UETANABARO, 2000), de modo que uma porcentagem maior de sua prole tenha chances de sobreviver. Entretanto a relação entre o tamanho da desova e o período do ano ou parâmetros ambientais, carece de uma investigação em H. albomarginata.

33 27 Resumo Apenas uma pequena parcela das espécies de anuros da região Neotropical teve sua biologia reprodutiva estudada. A reprodução de H. albomarginata foi estudada de março/2001 a março/2002 e em junho/2002 e outubro/2002 na Mata Atlântica do litoral norte do Estado de São Paulo, em Ubatuba, Sudeste do Brasil. Vocalizações só não foram ouvidas nos períodos de seca em março/2001 e abril/2001 e fêmeas ovadas foram registradas entre agosto e fevereiro. Os machos iniciam a vocalização após o por do sol e esta se estende por até oito horas. Existe dimorfismo sexual significativo, sendo as fêmeas maiores e mais pesadas que os machos. Machos e fêmeas encontrados em amplexo estiveram correlacionados positivamente quanto ao peso mas não significativamente quanto ao comprimento rostro-cloacal. Isto indica que fêmeas mais pesadas escolhem machos mais pesados que fêmeas leves. Entretanto, a proporção do peso do macho em relação ao peso da fêmea amplectada não foi constante e esteve correlacionada inversamente com o peso da fêmea. Isto talvez reflita as diferenças nos contextos de escolha vivenciados por fêmeas mais pesadas, que podem ter dificuldades em encontrar machos mais pesados, e por fêmeas mais leves, que devem evitar machos excessivamente pesados. A desova só é depositada após cessar a atividade de vocalização dos machos da espécie, cerca de cinco a seis horas após o casal entrar em amplexo. Isto talvez evite que a estrutura da desova, como um filme na superfície da água, seja desmanchada pelos machos transeuntes, inclusive os de outras espécies. Antes de desovar a fêmea nada em círculos, em seguida deposita de uma só vez uma massa alongada de óvulos que após alguns segundos flutua e se expande.