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3 UNIVERSIDADE DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO INSTITUTO DE MEDICINA SOCIAL DEPARTAMENTO DE EPIDEMIOLOGIA Revisão Sistemática sobre os Critérios Diagnósticos da Morbidade Obstétrica Grave Aguda (Near-Miss) FLÁVIO ZYLBERSZTAJN Dissertação apresentada como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Saúde Coletiva, Curso de Pós-Graduação em Saúde Coletiva área de concentração em Epidemiologia do Instituto de Medicina Social da Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Orientador: Michael E. Reichenheim RIO DE JANEIRO 2007

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5 UNIVERSIDADE DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO CENTRO BIOMEDICO INSTITUTO DE MEDICINA SOCIAL Flávio Zylbersztajn Revisão Sistemática sobre os Critérios Diagnósticos da Morbidade Obstétrica Grave Aguda (Near-Miss) Aprovada em de de Prof. Michael Eduardo Reichenheim (orientador) IMS-UERJ Prof. Luiz Guilherme Pessoa da Silva UFRJ Prof.ª Claudia Medina Coeli IMS-UERJ Prof. Evandro da Silva Freire Coutinho IMS-UERJ

6 Aos meus pais, Abrahão (in memorian) e Bluma que me ensinaram a gostar de aprender.

7 Agradecimentos Ao Prof. Michael E. Reichenheim, pelos ensinamentos e apoio ao longo dessa etapa da minha vida. À Universidade do Estado do Rio de Janeiro, professores, funcionários e colegas discentes do Instituto de Medicina Social, pelo carinho e acolhimento. Aos Professores Luiz Guilherme Pessoa da Silva, Cláudia Medina Coeli e Evandro da Silva Freire Coutinho, componentes da banca de defesa, pela valorosa contribuição. À Michelle Lerner Melamed, por seu afeto tão generoso e pelo compartilhar de tantos sentimentos. A todos que direta ou indiretamente contribuíram para a minha trajetória, meus sinceros agradecimentos.

8 Resumo Este estudo de revisão teve como objetivos principais identificar os itens/indicadores utilizados para o diagnóstico da morbidade obstétrica grave aguda (near-miss), com a finalidade de propor uma ferramenta diagnóstica inicial com base nos itens/indicadores mais freqüentemente encontrados. Realizou-se uma busca sistematizada em bancos de dados eletrônicos de periódicos científicos, sendo identificados inicialmente 1583 estudos. Aplicando-se os filtros de busca pré-estabelecidos, 34 estudos foram selecionados e outros seis foram encontrados após a consulta da lista de referências bibliográficas destes, totalizando 40 artigos. Os 19 itens/indicadores considerados freqüentes para fazerem parte de uma ferramenta diagnóstica foram agrupados dentro de cada uma das três propostas de diagnóstico do near-miss obstétrico. A utilização de um critério diagnóstico universal da morbidade obstétrica grave aguda, baseado no estabelecimento de um conjunto de itens/indicadores do near-miss, facilitaria a sua identificação e contribuiria para a ampliação dos conhecimentos acerca dos fatores de risco envolvidos com a mortalidade materna. Palavras-chave: Morbidade obstétrica; near-miss; mortalidade materna. 7

9 Abstract This revision study had as main objective to identify the items/indicators used for the diagnosis of the severe obstetric morbidity (near-miss) in order to propose an initial diagnostics tool based on the items/indicators more frequently found. It was performed a systematized search in electronic databases of scientific journals, which initially identified 1,583 studies. After applying search filters, 34 studies were selected and other 6 studies were found on the bibliographical references list of those previous 34 studies, totaling 40 articles. The 19 items/indicators frequently used as part of a diagnostics tool were grouped in each one of the three proposals for obstetric near-miss diagnosis. The use of a universal diagnostic criterion of near-miss based on the establishment of a group of items/indicators would contribute for the near-miss identification and growth of the knowledge concerning the risk factors related with maternal mortality. Keywords: Obstetric morbidity; near-miss; maternal mortality. 8

10 Sumário Apresentação Primeira Parte: Introdução, Justificativa e Objetivos Introdução Definições e indicadores Evolução da mortalidade materna no Brasil Seqüência de gravidade da gestação normal até a morte materna Fatores de risco para agravos obstétricos Importância de se estudar o evento near-miss Conceito de near-miss Magnitude do problema Definição operacional do evento Justificativa Objetivos Objetivo geral Objetivos específicos Segunda Parte: Artigo Resumo Introdução Métodos Resultados Discussão Referências

11 Apresentação No ano 2000, a Organização Mundial de Saúde (OMS) estimou em meio milhão o número de óbitos maternos. A grande maioria ocorreu em países da África e Ásia, cerca de 4% na América Latina e menos de 1% em países mais desenvolvidos, como Estados Unidos da América, Canadá e Austrália. No Brasil, a mortalidade materna ainda é encontrada em freqüência maior que a aceitável pela OMS (Theme-Filha et al., 1999), fato de extrema preocupação, visto que na maioria das vezes poderia ser evitada (Ministério da Saúde, 2004). Por esta razão, a morte materna pode ser considerada um indicador consistente do nível de assistência dada à mulher (Ministério da Saúde, 2004). Assim, um olhar mais atento para este problema é de suma importância, para que os motivos que provocam este agravo sejam desvendados. Isso, provavelmente, contribuiria para a adoção de medidas efetivas com vistas a melhorar o atual cenário da mortalidade materna. Estudar o óbito materno, ainda que fundamental, é bastante problemático, pois se trata de um evento muito sensível para os que conviviam com a pessoa que veio a falecer, além do fato óbvio que a melhor informação sobre fatores de risco e circunstâncias correlatas se perde com o óbito da mulher. Como já indicado, a mortalidade materna ainda é muito encontrada em diversos países, incluindo o Brasil. No entanto, em países desenvolvidos tornou-se um problema pouco freqüente e com níveis cada vez menores. Por este motivo, estudar as causas dos óbitos em gestantes, deixou de ser a prioridade no contexto da assistência obstétrica nesses países (Souza et al., 2006). No entanto, eventos mórbidos graves que ocorrem na gestação, parto ou puerpério, com potencial de ocasionar o óbito, continuam ocorrendo mesmo nos países mais desenvolvidos. Estes casos são mais comuns que a morte materna e, muitas vezes, se aproximam, mas não provocam o falecimento das gestantes. Assim, Stones e colaboradores 10

12 (Stones et al., 1991) introduziram o conceito de quase perda materna, conhecido na literatura mundial como near-miss. O evento near-miss está próximo da morte materna, tem maior incidência que a mesma e permite que a própria paciente seja a fonte de informações sobre o agravo. Por estes motivos, torna-se uma excelente proxi da morte materna, sendo, possivelmente, um evento de importância para a ampliação dos conhecimentos acerca dos fatores de risco para o óbito materno. A despeito da potencial vantagem de já ter sido utilizado em vários estudos, ainda não existe um consenso sobre como definir operacionalmente o evento near-miss. A literatura mostra três grupos de indicadores (sinais/sintomas clínicos e patologias obstétricas graves, complexidade no manejo e disfunção de órgãos), mas o uso isolado de um grupo ou outro tende a levar a casuísticas bem distintas, o que, obviamente, impede o conhecimento sobre a magnitude do agravo. Também, o conhecimento sobre seus fatores de risco e determinantes fica prejudicado, os quais poderiam ser utilizados como proxis dos da morte materna. Estudo recente (Souza et al., 2006) oferece uma excelente revisão sistemática sobre near-miss tendo como foco central oferecer um panorama sobre o agravo. Ainda assim, esta se restringe a analisar as diferentes definições operacionais utilizadas na literatura e, a partir destas, fornecer uma incidência compilada. Neste sentido, identificar quais os itens/indicadores de near-miss que mais têm sido utilizados pelos diversos autores seria bem-vindo. A quantificação do uso relativo destes permitiria orientar uma proposta para o desenvolvimento de uma ferramenta de diagnóstico. Caso isto seja possível de ser realizado, poder-se-ia, num segundo momento, testá-la formalmente. 11

13 A primeira parte deste documento inclui uma introdução ao tema, a justificativa e os objetivos. A Introdução está estruturada em oito subseções. A oferece uma visão geral sobre as conceituações e os indicadores da mortalidade materna no Brasil, de modo a demonstrar a importância do estudo desse tema. Na apresenta-se a evolução da mortalidade materna no Brasil. Na está exposta a seqüência de gravidade da gestação normal até a morte materna. Os fatores de risco para agravos obstétricos são apresentados na A importância do estudo do near-miss, enfatizando a questão de ser um elemento facilitador do conhecimento sobre os fatores de risco para o óbito materno é o tema abordado na 0. Na é apresentado o conceito de near-miss e a origem deste termo. A magnitude do problema no mundo e, especialmente, no Brasil é explicada na A aborda a definição operacional do evento e seus impasses. Na seção 1.2 apresenta-se a justificativa do trabalho, apontando a inexistência de um consenso sobre uma definição operacional de near-miss e suas conseqüências, algo exposto indiretamente no estudo recentemente publicado por Souza et al. (2006). Na seção 1.3 é apresentado o objetivo geral da pesquisa. A proposta é identificar os itens/indicadores utilizados para a aferição desse evento. Além disso, são colocados os objetivos específicos desse trabalho. A segunda parte da obra compreende o artigo, formatado conforme as normas de publicação geralmente aceitas. Está estruturada em cinco subseções: resumo ( 2.1); introdução ( 2.2); métodos ( 2.3); resultados ( 2.4); discussão ( 2.5). O referencial bibliográfico da 1ª parte e do artigo é mostrado na seção 3. 12

14 1. Primeira Parte: Introdução, Justificativa e Objetivos 13

15 Introdução Definições e indicadores A mortalidade materna é definida segundo a 10 a Revisão da Classificação Internacional de Doenças (CID-10) como a "morte de uma mulher durante a gestação ou até 42 dias após o término da gestação, independentemente da duração ou da localização da gravidez, em razão de qualquer causa relacionada com ou agravada pela gravidez ou por medidas em relação a ela, porém não em razão de causas acidentais ou incidentais" (WHO, 1992). Pode ser desmembrada em dois grupos: Mortalidade obstétrica direta e indireta. A morte materna obstétrica direta é aquela que ocorre por complicações obstétricas na gravidez, no parto e no puerpério em razão de intervenções, omissões, tratamento incorreto ou a uma cadeia de eventos resultantes de qualquer dessas causas. O seu componente indireto é definido como aquela resultante de doenças existentes antes da gravidez ou de doenças que se desenvolveram durante a gravidez, não por causas obstétricas diretas, mas que foram agravadas pelos efeitos fisiológicos da gravidez (WHO, 1992). Existem basicamente três formas de se medir a mortalidade materna. A primeira, conhecida como razão de mortalidade materna (RMM), é a mais amplamente utilizada e mede o risco obstétrico (WHO, 1992). A segunda, denominada taxa de mortalidade materna, também mede o risco obstétrico e a freqüência com que cada gestante é exposta a este risco (WHO, 1999). A terceira opção estima o risco da mulher engravidar associado ao risco de morrer em conseqüência da gestação, levando-se em consideração todo o seu período de vida reprodutiva (WHO, 2004). As fórmulas para o cálculo desses indicadores estão mostradas no Quadro 1. 14

16 Quadro 1: Mortalidade Materna: indicadores e fórmulas para seu cálculo. Indicadores Razão de Mortalidade Materna (RMM) Taxa de Mortalidade Materna Risco de Morte Materna durante período reprodutivo Fórmulas N o de óbitos em determinado ano / nascidos vivos nesse mesmo ano N o de óbitos de gestantes / mulheres em idade reprodutiva * RMM 35 ** (medida aproximada) * Idade reprodutiva: anos. ** Período reprodutivo: aproximadamente 35 anos. Evolução da mortalidade materna no Brasil Segundo os dados publicados pelo Ministério da Saúde em 2004, ocorreu uma elevação na RMM no período compreendido entre 1996 a 1998, passando de 51,9 para 64,8 óbitos por 100 mil nascidos vivos (Quadro 2). Conforme explicitado nessa publicação, não se pode afirmar que este aumento foi real, visto ter ocorrido uma melhoria na coleta dessas informações no período. Por outro lado, a partir de 1999, ocorreu uma diminuição do número de casos, o que poderia ser explicado por uma redução dos óbitos ou por problemas na coleta dos dados (Ministério da Saúde, 2004). Nota-se uma redução dos óbitos nas regiões Sul e Sudeste a partir do ano de O fato de apresentarem níveis de cobertura maiores que as demais regiões sugere um declínio das mortes nessas localidades. O mesmo fenômeno não pode ser extrapolado para as regiões Norte e Nordeste, visto que a sub-notificação ainda é um problema sério nestas regiões (Ministério da Saúde, 2004). 15

17 Quadro 2: Razão de Mortalidade Materna* segundo as regiões entre Brasil/Regiões/UF Brasil 51,89 61,27 64,84 57,09 51,61 50,25 Norte 47,45 53,10 57,07 63,11 62,98 50,14 Nordeste 57,98 55,17 56,13 56,25 57,36 57,23 Sudeste 52,37 64,67 70,08 54,69 46,70 43,59 Sul 52,83 71,51 76,25 61,87 53,09 52,19 Centro-oeste 32,53 53,32 54,83 57,22 39,13 54,10 * A RMM apresentada é resultado das informações do SIM e do SINASC sem aplicação de fator de correção. Fonte: SIM/SINASC/SVS/MS A Figura 1 mostra o percentual relativo de óbitos maternos segundo o grupo de causas entre os anos de 1996 a Verifica-se a predominância das causas diretas durante todo o período. As doenças hipertensivas específicas da gestação (eclâmpsia e pré-eclâmpsia) foram as mais freqüentes nesses anos, representando 18,7% de todos os óbitos maternos (Ministério da Saúde, 2004). Figura 1: Percentual relativo de óbitos maternos segundo o grupo de causas entre % 80% 60% 40% 20% 0% Fonte: SIM/SVS/MS. Obst. Direta Obst. Indireta Aborto Indeterminada 16

18 A evolução percentual dos óbitos por causas diretas nas diferentes regiões do País entre os anos de 1996 a 2001 é apresentada na Figura 2. Observa-se o predomínio deste grupo de mortes nas regiões Norte e Nordeste. Quando se faz avaliação das causas indiretas, percebe-se a maior freqüência de sua ocorrência nas regiões Sul e Sudeste (Figura 3). Dentre essas causas, as doenças mais freqüentes foram as patologias dos aparelhos circulatório e respiratório, as anemias e os distúrbios de coagulação (Ministério da Saúde, 2004). Figura 2: Evolução percentual dos óbitos por causas diretas nas regiões Brasil Norte Nordeste Sudeste Sul Centro-Oeste Fonte: SIM/SVS/MS Figura 3: Evolução percentual dos óbitos por causas indiretas nas regiões Brasil Norte Nordeste Sudeste Sul Centro-Oeste Fonte: SIM/SVS/MS. 17

19 Em 1996, a RMM foi de 54,8 óbitos para cada nascidos vivos no município do Rio de Janeiro, valor quase três vezes maior do que o limite máximo de 20 óbitos por nascidos vivos admitido pela Organização Mundial de Saúde (Theme-Filha et al., 1999). Este fato causa preocupação ao se comparar o dado com a RMM de países desenvolvidos. Nos últimos anos da década de 70, países como Suécia, Dinamarca, Holanda e Estados Unidos da América apresentavam coeficientes menores do que 10 óbitos maternos por nascidos vivos A Figura 4 apresenta as principais causas de mortalidade materna (WHO, 1999). Figura 4: Freqüência de ocorrência das principais causas de morte materna. 13% 8% 20% 8% 12% 15% 25% Causas Indiretas Sepse Parto Obstruído Outras Causas Diretas Hemorragia Eclâmpsia Abortamento Provocado Fonte: OMS. Nota-se o predomínio dos distúrbios hemorrágicos, das causas indiretas e dos quadros de sepse como determinantes da morte materna. Seqüência de gravidade da gestação normal até a morte materna Em relação à gravidade, as complicações que ocorrem na gestação são classificadas dentro de um contínuo. A gravidez normal pode evoluir para alguma complicação (morbidade), que pode avançar para um quadro mais grave (morbidade severa) e esta, por sua vez, tem potencial de se tornar uma condição de risco para vida, ainda que passível de 18

20 tratamento na maioria dos casos (Geller et al., 2004b). Nesta última categoria, estão as mulheres que irão apresentar incapacidades temporárias ou permanentes, mas que sobrevivem ao agravo, bem como outras que chegarão ao óbito (Ronsmans & Filippi, 2004). A Figura 5 mostra estas relações. Figura 5: Seqüência de gravidade da gestação normal até a morte materna. Gestação, parto e puerpério Complicação (morbidade) Recuperação Complicação grave Sobrevivência ( near-miss ) Risco de vida Morte Fatores de risco para agravos obstétricos O Quadro 3 resume os principais fatores de risco obstétricos com repercussões, tanto para a gestante, quanto para o feto/recém nascido. Ressaltam-se como fatores predisponentes para o desenvolvimento da pré-eclâmpsia, a primiparidade; história de préeclâmpsia/eclâmpsia em gestação anterior; gestação múltipla; diabetes; nefropatias e hipertensão arterial crônica (Ministério da Saúde, 2005). As infecções puerperais, que muitas vezes evoluem para casos mais graves de choque séptico, têm como principais fatores de risco, a amniorrexe e/ou trabalho de parto prolongados; desnutrição; debilidade imunológica da paciente e retenção de restos ovulares (Ministério da Saúde, 2000a). O descolamento 19

21 prematuro da placenta (DPP), a placenta prévia e a ruptura uterina constituem as principais causas de hemorragia na segunda metade da gestação (Ministério da Saúde, 2005). Os fatores de risco associados ao DPP, mostrados no Quadro 3, são a hipertensão arterial crônica, a amniorrexe prematura e a dependência de drogas ilícitas (Cunningham et al., 2000). De outra forma, placenta prévia e ruptura uterina estão freqüentemente associadas com histórico de cicatriz uterina anterior (Rezende & Montenegro, 1995). Importância de se estudar o evento near-miss O interesse em se estudar casos obstétricos graves que quase levam gestantes ao óbito surge pela necessidade de se buscar um evento próximo e que antecede a morte, com o intuito de aumentar o conhecimento sobre os fatores de risco envolvidos com esse desfecho desfavorável (Ronsmans & Filippi, 2004). O fato de ter ocorrido uma queda nas taxas de mortalidade materna, principalmente nos países desenvolvidos, inviabilizou a utilização desse indicador como ferramenta para ampliar o conhecimento de seus fatores de risco. Assim, os eventos que circundam determinado óbito tornam-se particulares para cada paciente, impedindo que o aprendizado adquirido com a ocorrência dessa morte materna seja generalizado para outros casos que tiveram desfecho semelhante (Pattinson & Hall, 2003). A ocorrência da morbidade obstétrica grave aguda chega a ser cinco (Vandecruys et al., 2002) a quinze vezes (Filippi et al., 2005) mais freqüente do que a morte materna, o que facilita, ou mesmo viabiliza em certos contextos, uma avaliação dos fatores de risco e determinantes das complicações obstétricas, incluindo o próprio óbito materno (Ronsmans & Filippi, 2004). 20

22 Quadro 3: Fatores de Risco para agravos obstétricos. Características Individuais e Condições Sócio- Demográficas Desfavoráveis História Reprodutiva Anterior Doenças crônicas Doença obstétrica na gestação atual Idade < 15 e > 35 anos Ocupação (esforço físico excessivo, carga horária extensa, rotatividade de horário, estresse) Situação familiar insegura Não aceitação da gestação Baixa escolaridade (< 5 anos de estudo regular) Altura < 1,45 m Peso < 45 Kg ou > 75 Kg Dependência de drogas lícitas ou ilícitas Morte perinatal explicada ou inexplicada Recém nascido com restrição de crescimento Pré-termo ou malformado Abortamento habitual Esterilidade/Infertilidade Intervalo interpartal < 2 anos ou > 5 anos Nuliparidade e multiparidade Síndromes hemorrágicas Pré-eclâmpsia/Eclâmpsia Cicatriz de cesárea anterior Macrossomia fetal Cardiopatias Pneumopatias Nefropatias Endocrinopatias Hemopatias Hipertensão arterial crônica Epilepsia Desvio do crescimento uterino, n o de fetos e volume de líquido amniótico Trabalho de parto prematuro Gestação prolongada Desnutrição Amniorrexe prematura Trabalho de parto prolongado Hemorragias da gestação Isoimunização Óbito fetal Obs: Modificado de: Manual de Assistência ao Pré-Natal e Puerpério. Ministério da Saúde 2005 Além de mais freqüente, o evento near-miss possibilita que a paciente que sofreu o agravo seja a fonte de informações acerca dos acontecimentos que estiveram presentes em 21

23 torno desse problema. Isso possibilita um conhecimento mais detalhado, se comparado com informações colhidas com outras fontes (ex: familiares, amigos, prontuários médicos). Em se tratando de mortalidade, não existiria alternativa de coleta dessas informações que não dependesse dessas fontes. Por este motivo, a utilização do evento near-miss como medida de desfecho, torna-se importante, tanto em países onde a mortalidade materna deixou de ser a prioridade na assistência obstétrica, como em locais em que o óbito de gestantes ainda é um grande problema de saúde pública. Conceito de near-miss O conceito morbidade obstétrica grave aguda ou sua correspondência na língua inglesa, near-miss, teve origem no controle do tráfego aéreo. Neste contexto, indicaria situações que poderiam colocar sob risco a vida das pessoas, como, por exemplo, a colisão entre duas aeronaves que estivessem voando muito próximas uma da outra (Nashef, 2003). O conceito foi adaptado para diversas especialidades médicas, na tentativa de transmitir a idéia de um agravo com potencial de provocar a morte, sem que esta ocorra de fato. Na obstetrícia existem algumas descrições amplamente aceitas (Say et al., 2004) e que tentam explicar essa situação da mesma forma. Segundo Stones et al. (1991), Mantel et al. (1998) e Ronsmans & Filippi (2004) o termo near-miss é definido como uma grave complicação obstétrica que impõe imediata intervenção médica, a fim de impedir a morte materna. Oladapo et al. (2005) descreveram near-miss como qualquer gestante ou puérpera que recentemente deu à luz, tendo necessitado de atendimento imediato e que sobreviveu pelo acaso ou cuidados recebidos no hospital. Pattinson e Hall (2003) além de concordarem com as duas definições descritas acima, propõem uma terceira, a saber, uma gestante com doença grave, que teria falecido, caso não tivesse tido sorte e bom tratamento ao seu lado. 22

24 Magnitude do problema A morbidade obstétrica grave aguda ainda não tem sua magnitude bem estimada. As variações nas taxas de ocorrência do near-miss entre os diversos estudos espelham a falta de um consenso sobre uma definição operacional desse evento. Alguns estudos concentraram-se na estimação da incidência (Minkauskiene et al., 2004; Souza et al., 2006) e prevalência da morbidade obstétrica grave aguda (Minkauskiene et al., 2004; Say et al., 2004) utilizando, basicamente, três propostas diagnósticas. Na primeira, sinais e sintomas clínicos presentes em determinadas doenças obstétricas são utilizados para a identificação dessas pacientes. A segunda se baseia na seleção de determinadas condutas médicas empregadas no manejo de casos obstétricos graves. A disfunção de órgãos é a terceira forma utilizada para diagnosticar o evento near-miss. Mais detalhes sobre estas três propostas serão vistos na seção Na revisão sistemática realizada pela Organização Mundial de Saúde em 2004 (Say et al., 2004) foram encontradas prevalências variando de 0,8% a 8,2%. Esses valores foram encontrados quando se utilizou a primeira opção diagnóstica de near-miss. No entanto, o documento ressalta o fato de que os critérios determinantes dos casos de near-miss variaram significantemente entre os estudos. Quando isso não ocorria, outras diferenças na aferição foram encontradas. Essas diferenças aconteceram, visto que alguns trabalhos concentraram o diagnóstico da gravidade dos casos na avaliação clínica de um especialista, enquanto outros estabeleceram pontos de corte para os níveis de gravidade dessas doenças. As prevalências variaram de 0,4% a 1,1% quando foi utilizada a segunda proposta diagnóstica para a identificação do evento. Ao se adotar a terceira forma diagnóstica (critérios de disfunção de órgãos), esse indicador variou de 0,01% a 3% (Say et al., 2004). A prevalência também foi avaliada segundo a existência de diferenças de recursos financeiros entre os centros. Os resultados mostraram que a variação dessa medida de 23

25 freqüência foi inversamente proporcional ao grau de desenvolvimento dos serviços de saúde. Utilizando a proposta diagnóstica baseada na identificação de determinadas patologias, a prevalência de near-miss variou entre 4 e 8% em hospitais com escassez de recursos. Com a utilização dos critérios de disfunção de órgãos, a proporção foi de 1%. Em centros mais desenvolvidos, as frações foram de 1% e 0,4% respectivamente (Say et al., 2004). Outra revisão sistemática que teve como proposta estimar a prevalência da morbidade obstétrica grave aguda encontrou resultados variando de 0,07 a 8,2 % (Minkauskiene et al., 2004). Ao contrário do estudo anterior, não foi avaliada a diferença dos valores das prevalências em relação às três propostas de diagnóstico mencionadas. No Brasil, estudos que visam identificar o near-miss começam a aparecer na literatura recentemente. Souza e Cecatti testaram uma escala (que ajuda na identificação de casos da morbidade obstétrica aguda e os diferencia de patologias obstétricas graves sem o potencial de provocar o óbito) proposta por Geller e colaboradores (Geller et al., 2004a) no contexto de um estudo que visava identificar casos de near-miss em um hospital universitário de nível terciário e de referência para três milhões de habitantes. Em um ano, foram encontrados 20 casos de near-miss e 104 casos de outras morbidades obstétricas. Foram comparadas informações sobre a média de procedimentos realizados e o tempo de internação das pacientes, para os quadros de near-miss e outros eventos obstétricos graves. Os resultados mostraram médias maiores para os casos de near-miss, tanto no número de procedimentos realizados, como no tempo de internação das pacientes. A média de procedimentos foi aproximadamente quatro vezes maior para os casos de near-miss e aproximadamente três vezes maior para o tempo médio de internação hospitalar desse evento em relação aos demais quadros obstétricos (Souza & Cecatti, 2005). 24

26 Definição operacional do evento O conceito teórico da morbidade obstétrica grave aguda é amplamente aceito e facilitador do estudo das questões envolvidas com a morte no período da gestação e puerpério. No entanto, ainda permanece uma lacuna no conhecimento do conceito near-miss que necessita ser desvendada. A definição de um evento mórbido grave agudo não é tão óbvia quando comparada ao óbito materno em si (Ronsmans & Filippi, 2004). Como visto na seção 0, existem algumas propostas distintas de se definir operacionalmente o conceito de near-miss (Pattinson & Hall, 2003; Say et al., 2004; Souza et al., 2006), gerando uma falta de uniformidade na aferição do evento nos estudos. Isso dificulta a comparação das taxas de incidência e da prevalência do evento encontradas nas várias regiões de um determinado país (ou até mesmo entre países), tornando pouco acurado o conhecimento da real magnitude do problema. As diferentes propostas de se diagnosticar a morbidade obstétrica grave aguda podem ser divididas em três grandes grupos, conforme aludido na seção (Pattinson & Hall, 2003; Say et al., 2004). No primeiro grupo estão os sinais e sintomas clínicos, incluídos com o intuito de captar as principais causas de óbito materno, como as desordens hipertensivas, os distúrbios hemorrágicos e a septicemia (Ronsmans & Filippi, 2004). O segundo grupo concerne à identificação de situações que indiquem um grau complexo de assistência a patologias obstétricas, como por exemplo, a transferência de gestantes para unidades de tratamento intensivo (UTI) ou a necessidade de realização de cirurgia para a retirada do útero, conhecida como histerectomia (Graham & Luxton, 1989; Monaco et al., 1993; Lapinsky & Kruczynski, 1997; Mantel et al., 1998; Nasrat et al., 1999; Pattinson & Hall, 2003; Souza et al., 2006). O terceiro grupo reúne critérios específicos de disfunção de diferentes órgãos maternos (Mantel et al., 1998; Pattinson & Hall, 2003; Say et al., 2004; Souza et al., 2006) e tem como princípio a existência de uma seqüência de insultos sofridos pela grávida ou 25

27 puérpera que levariam o organismo materno a produzir uma resposta inflamatória sistêmica. Esta seria seguida de disfunção orgânica, falência dos órgãos e morte materna (Pattinson & Hall, 2003). O evento near-miss representaria a gestante que sofreu essa seqüência de agressões e apresentou disfunção orgânica, sem, contudo, ter evoluído para o óbito (Pattinson & Hall, 2003). Recentemente foi criada uma nova estratégia de aferição da morbidade obstétrica grave aguda através da criação de escalas visando diferenciar o near-miss de outros quadros obstétricos graves (Geller et al., 2004a). A criação dessas escalas baseia-se na associação de duas propostas já citadas: critérios definidores de disfunção de órgãos e complexidade do manejo das patologias obstétricas. Justificativa Como visto, a identificação da morbidade obstétrica grave aguda (near-miss) pode assumir um papel relevante em saúde pública. Dada à sua maior freqüência torna-se uma alternativa promissora na investigação dos casos de mortalidade materna. Além disso, pode ser utilizada como uma medida de desfecho importante, que serve como ponto de partida para a busca dos principais fatores de risco envolvidos diretamente na ocorrência do óbito materno. E o conhecimento dos caminhos que levam gestantes sadias a chegarem em um ponto crítico entre a vida e a morte, pode facilitar a distribuição de recursos essenciais para a diminuição de prováveis deficiências levando a uma melhoria da assistência à saúde nos centros que atendem essa população específica. No entanto, apesar de existir um conceito bem aceito na literatura sobre o termo near-miss, ainda não se chegou a um consenso sobre sua definição operacional. A presença de propostas diferentes para a caracterização do near-miss demonstra a inexistência de um critério operacional universal para o evento (Souza et al., 2006). Essa falta de consenso, além 26

28 de causar uma certa confusão na identificação do agravo, dificulta também o conhecimento de sua real magnitude, impedindo a comparação de incidências e prevalências de diferentes serviços de saúde. Além disso, programas de intervenção com a finalidade de diminuir o problema, possivelmente, teriam sua qualidade melhorada com o estabelecimento desse consenso. Esse maior investimento é justificável, visto que a freqüência do near-miss é provavelmente, maior que a atualmente descrita na literatura, conseqüência dos problemas encontrados em sua aferição. O reconhecimento desse problema não tem apenas importância acadêmica, mas envolve também implicações práticas para os profissionais que atuam nos serviços de saúde. Este estudo visa contribuir ao se buscar uma forma de facilitar a detecção da morbidade obstétrica grave aguda, caso se possa identificar alguns itens/indicadores comuns aos estudos, a fim de propor um conjunto básico como ponto de partida para o desenvolvimento de um instrumento de aferição do agravo. Sendo isso possível, talvez programas mais efetivos de atenção pré-natal, ao parto e puerpério possam ser desenvolvidos e melhorados, contribuindo para a diminuição do problema da morbidade obstétrica grave aguda. Objetivos Objetivo geral Mapear de forma sistemática os itens/indicadores utilizados na aferição da morbidade obstétrica grave aguda (near-miss) a partir de estudos publicados na literatura que se propõem a diagnosticar o evento, com a finalidade de propor uma base para o desenvolvimento de um instrumento diagnóstico de near-miss. 27

29 Objetivos específicos Fazer uma avaliação dos itens/indicadores diagnósticos de near-miss, com vistas a identificar e agrupar os itens/indicadores que façam parte de uma das três propostas de captação desse problema. Propor um conjunto de itens/indicadores específicos para a aferição de near-miss à comunidade científica que trabalha com esse evento, priorizando na construção deste conjunto, os itens/indicadores que se mostrarem de uso mais freqüente. 28

30 2. Segunda Parte: Artigo Revisão Sistemática sobre os Critérios Diagnósticos da Morbidade Obstétrica Grave Aguda (Near-Miss) 29

31 Resumo Este estudo de revisão teve como objetivos principais identificar os itens/indicadores utilizados para o diagnóstico da morbidade obstétrica grave aguda (near-miss), com a finalidade de propor uma ferramenta diagnóstica inicial com base nos itens/indicadores mais freqüentemente encontrados. Realizou-se uma busca sistematizada em bancos de dados eletrônicos de periódicos científicos, sendo identificados inicialmente 1583 estudos. Aplicando-se os filtros de busca pré-estabelecidos, 34 estudos foram selecionados e outros seis foram encontrados após a consulta da lista de referências bibliográficas destes, totalizando 40 artigos. Os 19 itens/indicadores considerados freqüentes para fazerem parte de uma ferramenta diagnóstica foram agrupados dentro de cada uma das três propostas de diagnóstico do near-miss obstétrico. A utilização de um critério diagnóstico universal da morbidade obstétrica grave aguda, baseado no estabelecimento de um conjunto de itens/indicadores do near-miss, facilitaria a sua identificação e contribuiria para a ampliação dos conhecimentos acerca dos fatores de risco envolvidos com a mortalidade materna. Palavras-chave: Morbidade obstétrica; near-miss; mortalidade materna. 30

32 Introdução A Organização Mundial de Saúde (OMS) estimou em meio milhão o número de óbitos maternos no ano de 2000 (WHO, 2004). A grande maioria ocorreu em países da África e Ásia, cerca de 4% na América Latina e menos de 1% em países mais desenvolvidos, como Estados Unidos da América, Austrália e Canadá. No Brasil, o problema causa imensa preocupação, visto que a mortalidade materna ainda ocorre em níveis superiores ao aceitável pela OMS. Em 2001, a razão de mortalidade materna (RMM) no Brasil foi de, aproximadamente, 50 óbitos/ nascidos vivos (Ministério da Saúde, 2004), valor que ultrapassa o dobro do limite de 20 óbitos/ nascidos vivos, considerado o aceitável pela OMS. O estudo do óbito materno, ainda que fundamental, é bastante problemático, por se tratar de um evento bastante sensível para as pessoas que conviviam com a pessoa que veio a falecer. Além disso, a melhor informação acerca dos fatores de risco e circunstâncias associadas ao óbito, se perde com a morte materna. Mesmo em países desenvolvidos, onde a freqüência de mortalidade materna é relativamente baixa, ainda há necessidade que se estude o fenômeno, principalmente quanto aos eventos mórbidos graves que ocorrem na gestação, parto ou puerpério e que têm o potencial de causar o óbito. Esses agravos são conhecidos na literatura mundial pelo termo near-miss e, na obstetrícia, espelham situações em que o óbito materno quase se concretizou, mas que por algum motivo (intervenção médica ou, até mesmo, sorte da paciente) o desfecho não aconteceu. O evento near-miss tem maior incidência que a mortalidade materna, permite que a própria paciente seja a fonte de informações sobre o agravo, e está próximo do óbito na perspectiva de um contínuo entre a gestação normal até a morte materna. Por estes motivos, torna-se uma excelente proxi da morte materna, sendo possivelmente, um evento de importância para a ampliação dos conhecimentos acerca dos fatores de risco para a 31

33 mortalidade materna. Apesar de existir um conceito teórico de near-miss amplamente aceito e que já foi utilizado em diversos estudos, ainda não existe um consenso sobre uma definição operacional do evento. A literatura mostra três grupos de itens/indicadores para o diagnóstico do nearmiss obstétrico (Ronsmans & Filippi, 2004; Souza et al., 2006). O primeiro consiste na identificação de sinais/sintomas clínicos e patologias obstétricas graves. Outro grupo de itens/indicadores identifica situações que indiquem um grau complexo na assistência de pacientes obstétricas, como exemplo, a admissão em unidades de tratamento intensivo (UTI). A disfunção de diferentes órgãos, como conseqüência da resposta inflamatória do organismo materno a determinados insultos obstétricos, consiste no terceiro grupo de itens/indicadores para o diagnóstico de quadros clínicos graves que quase provocaram a morte materna. O uso isolado de um grupo ou de outro, leva a casuísticas distintas, dificultando o conhecimento sobre a magnitude do problema. Os objetivos do presente estudo são identificar, através de uma revisão sistemática, os itens/indicadores de near-miss que têm sido utilizados pelos autores e agrupá-los em cada uma das três propostas diagnósticas do agravo (Ronsmans & Filippi, 2004; Souza et al., 2006), com o intuito de selecionar os itens/indicadores mais freqüentemente encontrados nos estudos. A quantificação do uso relativo desses itens/indicadores permitirá orientar uma proposta para o desenvolvimento de uma ferramenta diagnóstica da morbidade obstétrica grave aguda (near-miss). Métodos A primeira parte do trabalho consistiu de uma busca eletrônica nas bases de dados de periódicos científicos MEDLINE, LILACS e SCIELO utilizando os descritores near miss maternal morbidity e severe maternal morbidity. Interessaram os artigos publicados nas 32

34 línguas espanhola, francesa, inglesa e portuguesa. No MEDLINE foram utilizados os itens human, female, english, french, spanish e portuguese como limites para a busca. Dentre os estudos encontrados, somente foram considerados os artigos nos quais fosse possível a identificação dos itens/indicadores utilizados para a definição operacional da morbidade obstétrica grave aguda. Foram excluídos os artigos dedicados ao estudo de populações específicas, como, por exemplo, pacientes com pré-eclâmpsia ou asmáticas. Adicionalmente, foram escrutinadas as próprias referências bibliográficas citadas nos estudos selecionados, no intuito de captar artigos que não tivessem sido identificados na busca eletrônica. A segunda parte do estudo consistiu no desenvolvimento de uma planilha (Excel ) contendo informações sobre todos os artigos selecionados. Os itens/indicadores foram agrupados segundo as três propostas de diagnóstico do evento apresentadas na Introdução (Ronsmans & Filippi, 2004; Souza et al., 2006). Duas semanas após a consolidação da planilha foi feita uma replicação do processo de apuração dos estudos selecionados. Os percentuais de concordância foram, respectivamente, de 96,4%, 92% e 88,1% para os grupos de itens/indicadores abarcando o grau de complexidade no manejo assistencial; disfunção dos órgãos; e sinais/sintomas clínicos e principais agravos obstétricos. Visando evitar perdas indevidas, os itens/indicadores identificados nas duas apurações foram considerados na consolidação final (3 a parte) e usados na avaliação principal. Esta se baseou na freqüência de utilização de cada item/indicador e seleção daqueles mais citados em cada grupo de identificação do agravo. Os itens/indicadores presentes em pelo menos sete dos 40 estudos foram escolhidos para compor a ferramenta diagnóstica a ser proposta. Esse ponto de corte foi decidido após a constatação de que os itens/indicadores associados com as principais causas de óbito materno, tanto nos países em desenvolvimento (ex: distúrbios hemorrágicos, quadros hipertensivos, sepse), quanto nos países desenvolvidos (ex: 33

35 complicações anestésicas) estariam incluídos (Khan et al., 2006). Ademais, isso viabilizaria alcançar uma ferramenta diagnóstica parcimoniosa, já que a inclusão de muitos itens/indicadores a tornaria pouco adequada para uso prático. Resultados A busca eletrônica nas bases de dados de periódicos científicos MEDLINE, LILACS e SCIELO identificou 1583 artigos. Aplicando-se os filtros pré-estabelecidos, 34 estudos foram selecionados. O escrutínio das referências bibliográficas citadas nesses estudos captou outros seis, totalizando 40 artigos. Os itens/indicadores da morbidade obstétrica grave aguda que indicam complexidade na assistência de gestantes estão cobertos na Tabela 1. Os itens/indicadores mais freqüentes foram, em ordem decrescente, internação em UTI, histerectomia de emergência, acidentes anestésicos - definidos segundo os critérios de Mantel et. al (1998) - e entubação anestésica por um período maior que 1 hora. 34

36 Tabela 1: Itens e indicadores de procedimentos citados por 7 ou mais estudos * Estudos UTI Histerectomia de emergência Acidentes anestésicos (a) Entubação anestésica 60min Asowa (1997) Baskett & Sternadel (1998) 1 Baskett & O Connell (2005) 1 Bewley & Creighton (1997) 1 Brace et al. (2004) Bouvier-Colle et al. (2001) Cochet et al. (2003) Dias de Souza et al. (2002) 1 Dias de Souza et al. (2005) Eniola et al. (2006) 1 Ezechi et al. (2004) 1 Filippi et al. (2005) Gandhi et al. (2004) Geller et al. (2004a) 1 Girard et al. (2001) Gohou et al. (2004) Graham & Luxton (1989) 1 Hazra et al. (2004) Kaul et al. (2006) 1 Kaye et al. (2003) Khosla et al. (2000) Koeberlé et al. (2000) 1 Lau et al. (1997) 1 Mahutte et al. (1999) 1 Mantel et al. (1998) Mônaco et al. (1993) 1 Murphy & Charlett (2002) 1 Nasrat et al. (1999) 1 Prual et al. (1998) Prual et al. (2000) 1 Rizvi et al. (2004) 1 Rosenberg et al. (2006) Sahel et al. (2001) Sheikh et al. (2006) Sivalingam & Looi (1999) Stones et al. (1991) Vandecruys et al. (2002) Viggiano et al. (2004) 1 Waterstone et al. (2001) Wen et al. (2005) Total (a) Definidos segundo os critérios de Mantel et. al: hipotensão grave associada a anestesia epidural ou raquidiana (pressão sistólica <90mmHG por mais de 60 min) e insucesso na entubação traqueal requerendo a reversão anestésica. * Itens presentes em menos de 7 estudos: 3 estudos: intervenção cirúrgica (Geller et al., 2004a; Dias de Souza et al., 2005; Kaul et al., 2006) e entubação anestésica por mais de 12horas (Geller et al., 2004a; Dias de Souza et al., 2005; Kaul et al., 2006). 1 estudo: entubação anestésica por qualquer motivo exceto anestesia geral (Gandhi et al., 2004) e entubação anestésica por mais de 4horas (Bewley & Creighton, 1997). 35

37 A Tabela 2 mostra os itens/indicadores que indicam a disfunção de órgãos. Dez itens/indicadores apresentaram freqüência de aparição em pelo menos 17,5% (7/40) dos artigos. As disfunções dos sistemas vascular e respiratório estão representadas, respectivamente, por apenas um item: hemotransfusão e saturação de oxigênio menor que 90% durante o período de uma hora. Já os sistemas cardíaco, renal, cerebral e metabólico possuem dois itens/indicadores cada um. Os itens/indicadores que compõe o grupo dos sinais/sintomas clínicos e patologias obstétricas graves estão na Tabela 3. Eclâmpsia, distúrbios hemorrágicos, outros distúrbios hipertensivos graves, ruptura uterina e sepse grave são os mais citados. Discussão A utilização de um evento mais freqüente que a morte materna e próximo da mesma (ao longo de um contínuo entre a gestação normal até o óbito da paciente) fazem da morbidade obstétrica grave aguda um indicador de desfecho promissor quando o interesse é expandir o conhecimento das circunstâncias que cercam a morte da paciente. Para que seja possível a ampliação desse conhecimento, torna-se fundamental a busca de uma definição operacional abrangente do near-miss obstétrico. No âmbito das pesquisas epidemiológicas, isso contribuiria para uma maior comparabilidade e qualidade dos resultados. Na prática dos profissionais que atuam nos serviços de saúde, um refinamento dos instrumentos de aferição aumentaria a capacidade de reconhecimento do agravo. 36

38 Tabela 2: Itens e indicadores de disfunção de órgãos citados por 7 ou mais estudos * Disfunção Vascular (a) Disfunção Cardíaca Disfunção Renal Disfunção Cerebral Disfunção Metabólica Disfunção Respiratória Estudos Hemotransfusão Edema pulmonar Parada Cardíaca Ur > 15 mmol/l ou Cr >400 mmol/l Oligúria (<400ml/24hs) Hemorragia subaracnóide ou intracerebral Coma (t>12hs) Cetoacidose diabética Crise tireotóxica SaturaçãoO2 <90% por t > 60 min Asowa (1997) Baskett & Sternadel (1998) Baskett & O Connell (2005) 1 Bewley & Creighton (1997) Brace et al. (2004) Bouvier-Colle et al. (2001) Cochet et al. (2003) Dias de Souza et al. (2002) Dias de Souza et al. (2005) Eniola et al. (2006) Ezechi et al. (2004) Filippi et al. (2005) 1 1 Gandhi et al. (2004) Geller et al. (2004a) 1 1 Girard et al. (2001) Gohou et al. (2004) Graham & Luxton (1989) Hazra et al. (2004) Kaul et al. (2006) 1 1 Kaye et al. (2003) Khosla et al. (2000)

39 Tabela 2 (cont.) Disfunção Vascular (a) Disfunção Cardíaca Disfunção Renal Disfunção Cerebral Disfunção Metabólica Disfunção Respiratória Estudos Hemotransfusão Edema pulmonar Parada Cardíaca Ur > 15 mmol/l ou Cr >400 mmol/l Oligúria (<400ml/24hs) Hemorragia subaracnóide ou intracerebral Coma (t>12hs) Cetoacidose diabética Crise tireotóxica SaturaçãoO2 <90% por t > 60 min Koeberlé et al. (2000) Lau et al. (1997) Mahutte et al. (1999) Mantel et al. (1998) Mônaco et al. (1993) Murphy & Charlett (2002) Nasrat et al. (1999) Prual et al. (1998) Prual et al. (2000) 1 Rizvi et al. (2004) 1 Rosenberg et al. (2006) Sahel et al. (2001) Sheikh et al. (2006) 1 Sivalingam & Looi (1999) Stones et al. (1991) Estudos Disfunção Vascular (a) Disfunção Cardíaca Disfunção Renal Disfunção Cerebral Disfunção Metabólica Disfunção Respiratória 38

40 Hemotransfusão Edema pulmonar Parada Cardíaca Ur > 15 mmol/l ou Cr >400 mmol/l Oligúria (<400ml/24hs) Hemorragia subaracnóide ou intracerebral Coma (t>12hs) Cetoacidose diabética Crise tireotóxica SaturaçãoO2 <90% por t > 60 min Vandecruys et al. (2002) Viggiano et al. (2004) Waterstone et al. (2001) 1 Wen et al. (2005) 1 1 Total (a) Hemotransfusão variando de 3 a 8 ou mais unidades de concentrados de hemácias entre os estudos. * Itens presentes em menos de 7 estudos: 6 estudos: pré-eclâmpsia associada à icterícia (Mantel et al., 1998; Khosla et al., 2000; Vandecruys et al., 2002; Kaye et al., 2003; Gandhi et al., 2004; Souza & Cecatti, 2005) e trombocitopenia aguda associada a transfusão de plaquetas (Mantel et al., 1998; Khosla et al., 2000; Vandecruys et al., 2002; Cochet et al., 2003; Kaye et al., 2003; Dias de Souza et al., 2005). 5 estudos: pao2/fio2 300mmHg (Mantel et al., 1998; Khosla et al., 2000; Vandecruys et al., 2002; Kaye et al., 2003; Souza & Cecatti, 2005). 3 estudos: derrame pleural (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); pressão arterial sistólica 200mmHg e/ou pressão arterial diastólica 120mmHg (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); arritmia cardíaca (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); hipertensão pulmonar (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); cirurgia cardíaca (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); anormalidades ecocardiográficas moderadas/graves (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); trombocitopenia /µl (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); creatinina mg/dl (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); lactato desidrogenase (LDH) 600U/l (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); bilirrubina total 1.2 mg/dl (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); transaminase oxalacética (TGO) 70U/l (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); descolamento de retina (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006); torpor (Geller et al., 2004a; Souza & Cecatti, 2005; Kaul et al., 2006) e coma (Cochet et al., 2003; Brace et al., 2004; Filippi et al., 2005). 1 estudo: diálise (Cochet et al., 2003); pressão arterial sistólica <90mmHg associada à sepse (Gandhi et al., 2004); pressão arterial diastólica 90mmHg, pressão arterial diastólica 110mmHg associada à proteinúria (Stones et al., 1991) e trombose (Brace et al., 2004). Tabela 2 (cont.) 39

41 Tabela 3: Itens e indicadores de sinais/sintomas clínicos e patologias obstétricas graves citados por 7 ou mais estudos * Estudos Eclâmpsia (a) Distúrbios hemorrágicos (b) Outros distúrbios hipertensivos graves (c) Ruptura uterina Sepse grave (d) Asowa (1997) 1 Baskett & Sternadel (1998) Baskett & O Connell (2005) 1 1 Bewley & Creighton (1997) 1 1 Brace et al. (2004) 1 1 Bouvier-Colle et al. (2001) Cochet et al. (2003) Dias de Souza et al. (2002) Dias de Souza et al. (2005) Eniola et al. (2006) Ezechi et al. (2004) Filippi et al. (2005) Gandhi et al. (2004) Geller et al. (2004a) 1 1 Girard et al. (2001) Gohou et al. (2004) Graham & Luxton (1989) Hazra et al. (2004) 1 Kaul et al. (2006) 1 Kaye et al. (2003) Khosla et al. (2000) Koeberlé et al. (2000) Lau et al. (1997) Mahutte et al. (1999) Mantel et al. (1998) Mônaco et al. (1993) Murphy & Charlett (2002) Nasrat et al. (1999) Prual et al. (1998) Prual et al. (2000) Rizvi et al. (2004) 1 1 Rosenberg et al. (2006) 1 40