UNIVERSIDADE FEDERAL DO MARANHÃO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA

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1 1 UNIVERSIDADE FEDERAL DO MARANHÃO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA Pesquisa em Redes Temáticas para Ampliação do Conhecimento sobre a Biota, o Papel Funcional, Uso e Conservação da Biodiversidade Brasileira REDE DE PESQUISA: Girinos de Anuros da Mata Atlântica, da Amazônia, do Pantanal, do Cerrado e de Zonas de Transição: Caracterização Morfológica, Distribuição Espacial e Padrões de Diversidade COORDENADORA: Profa. Dra. Denise de Cerqueira Rossa Feres Universidade Estadual Paulista, campus São José de Rio Preto EDITAL: MCT/CNPq/MEC/CAPES/FNDCT Ação Transversal/FAPs Nº 47/2010 Sistema Nacional de Pesquisa em Biodiversidade - SISBIOTA BRASIL PROJETO DE PESQUISA NA REDE: Girinos de áreas ecotonais no nordeste brasileiro: caracterização morfológica, distribuição espacial e padrões de diversidade COORDENADORA: Profa. Dra. Gilda Vasconcellos de Andrade Universidade Federal do Maranhão Departamento de Biologia PESQUISADOR PARTICIPANTE: Prof. Dr. Luiz Norberto Weber Universidade Federal do Maranhão Departamento de Biologia São Luis, MA 2012

2 2 RESUMO Os anfíbios constituem um grupo em declínio mundial e o Brasil é o detentor da maior riqueza total e de espécies endêmicas nos Neotrópicos. Mas a dificuldade para identificação dos girinos é o principal obstáculo em inventários de anuros, além de limitar o avanço necessário em pesquisas ecológicas experimentais. A rede de pesquisa aqui proposta integra cinco Instituições (UNESP, UFMA, UFG, UFMS e UFAM), quatro situadas nas regiões brasileiras com maior deficiência de dados de biodiversidade e de formação de recursos humanos qualificados. Todos os pesquisadores integrantes da Rede têm experiência com anuros da Mata Atlântica, Amazônia, Pantanal, Cerrado, Zonas de Transição do nordeste brasileiro e/ou ecossistemas associados - suas competências e linhas de pesquisa serão integradas de forma complementar nos cinco projetos de pesquisa propostos, possibilitando uma abordagem com amplitude geográfica e escopo teórico em ecologia de girinos ainda inéditos no país. O objetivo geral é promover um expressivo avanço no conhecimento da diversidade e ecologia de girinos, bem como fundamentar estudos em sistemática de anuros brasileiros, por meio da construção de uma base de dados aberta, com amplitude e alcance também inéditos, agregando todo o conhecimento atual sobre morfologia e ecologia de girinos desses quatro biomas. O projeto de pesquisa coordenado pela Dra. Gilda V. Andrade, da UFMA, enfoca os girinos nas áreas ecotonais no nordeste brasileiro. 1. INTRODUÇÃO Os girinos são tão comuns e freqüentes, quanto pouco conhecidos. Grandes e importantes lacunas de conhecimento em taxonomia, fisiologia, morfologia e ecologia são facilmente detectadas. Apesar do Brasil abrigar a maior diversidade de anfíbios do mundo, muitas espécies não possuem girinos descritos (ANDRADE et al. 2007). O histórico das pesquisas com girinos no Brasil revela uma predominância de estudos baseados na observação, principalmente estudos descritivos sobre morfologia, história natural e padrões de distribuição temporal e espacial (ANDRADE et al. 2007). Estudos descritivos formam a base de todo conhecimento biológico e embasam hipóteses sobre processos ecológicos e evolutivos. Entretanto, a raridade de estudos de natureza experimental no Brasil chama a atenção, especialmente se considerarmos que girinos constituem um importante sistema-modelo em ecologia experimental, pois limita a compreensão de mecanismos de processos ecológicos e o avanço em direção a

3 3 uma ecologia preditiva. Esta falta de tradição no emprego de girinos de anfíbios como sistema experimental ecoa em um relativo atraso na ecologia experimental brasileira. Por outro lado, considerando a extensa e heterogênea paisagem brasileira, a maioria dos estudos descritivos da estrutura das comunidades de girinos no Brasil ainda são restritos a escalas geográficas locais (e.g., BRASSALOTI et al. 2009). Um dos motivos principais para a ausência de trabalhos em escalas amplas é a dificuldade em diferenciar e identificar as espécies de anuros com base na fase larvária. Contribuem para essa dificuldade: i) o fato dos caracteres morfológicos não serem usuais e, algumas vezes, de difícil observação; ii) a ausência de padronização destes caracteres nos trabalhos de descrição de girinos; iii) a ausência de quantificação da variação intraespecífica; iv) o pequeno número de chaves de identificação; e v) a carência de coleções de referência. Alia-se à essa dificuldade taxonômica, a complexa e extensa distribuição de ecossistemas no Brasil e o avanço indiscriminado da destruição de habitas nativos. O estabelecimento de redes integradas de pesquisa, com base em métodos padronizados, é o mecanismo mais adequado para promover os estudos necessários em escalas geográficas amplas. No nordeste brasileiro encontramos ambientes característicos de diferentes biomas e de áreas de transição, formando uma paisagem complexa e muitas vezes de difícil definição. No Maranhão, ocorrem os limites de distribuição e o contato da Amazônia Oriental e do Cerrado e do Cerrado com a Caatinga, com a presença das chamadas Matas de Cocais, e ainda do Cerrado com a Restinga; na Bahia e no Ceará, podemos encontrar ao longo de um gradiente de altitude, uma vegetação típica de caatinga nas terras mais baixas (ARAÚJO et al. 2006), até as fisionomias das matas secas e úmidas (BARBOSA et al., 2004) nos brejos de altitude (FIGUEIREDO, 1997). Táxons amazônicos e atlânticos têm sido encontrados nesses brejos de altitude do Ceará (BORGES-NOJOSA & CARAMASCHI, 2003), devido à provável continuidade pretérita entre os biomas amazônico e atlântico; na Bahia, como no Maranhão, ocorre também o contato do Cerrado com a Caatinga. As escassas informações disponíveis e a importância zoogeográfica desses ecossistemas chamam a atenção para a necessidade de realização de estudos sobre os padrões de diversidade nestas regiões ecotonais. Poucos estudos testaram a influência da complexidade ambiental sobre a riqueza de anfíbios anuros e não é verificado um padrão geral para o grupo (SANTOS, 2005). Em um trabalho recente de citogenética de uma espécie de anfíbio (QUINDERÉ et al., 2009), foi encontrada maior similaridade entre populações em um gradiente latitudinal

4 4 Amazônia-Cerrado-Caatinga (Maranhão-Ceará), do que em um gradiente longitudinal dentro do Cerrado (Maranhão-Tocantins-Minas Gerais) ou dentro da Caatinga (Ceará- Bahia). Os trabalhos nas regiões nordestinas são escassos, mas reforçam a sua importância zoogeográfica. Na região nordestina da Mata Atlântica, nos últimos anos tem sido descritas várias espécies novas (e.g., NAPOLI & JUNCÁ, 2006; CRUZ et al., 2007). CARNAVAL et al. (2009) observaram uma maior diversidade genética nas populações de anfíbios da Mata Atlântica do sul da Bahia, quando comparado com populações de outras partes da Mata Atlântica. Para o Cerrado, os estudos de anfíbios prevaleceram em Minas Gerais, Goiás e Mato Grosso (e.g. BASTOS et al., 2003; ETEROVICK & SAZIMA, 2000). Na Bahia, a região Oeste é formada em sua quase totalidade pelo Cerrado e é das menos conhecidas em registro e levantamento faunístico deste Estado. Mas a intensidade da degradação ambiental nos grandes centros, o uso inadequado da terra no campo e a dificuldade em se estabelecer e manter grandes reservas ecológicas tem levado a uma redução das áreas remanescentes de vegetação nativa (TABARELLI & PERES, 2002). Dados disponíveis para a Floresta Atlântica no nordeste brasileiro indicam que 53% das reservas têm área inferior a 500 hectares (SILVA & TABARELLI, 2000). Previsões com base em modelos matemáticos apontam para a ausência praticamente completa de remanescentes florestais amazônicos no Maranhão nos próximos 50 anos (SOARES-FILHO et al., 2006). Essa devastação nesses ecossistemas tem levado a um cenário de paisagens compostas por fragmentos de vegetação nativa, em áreas ecotonais ou não, imersos em diferentes tipos de matriz, que podem incluir campos extensos de soja ou de plantações de eucalipto, centros densamente povoados, campos abandonados e matas em diferentes níveis de degradação. Soma-se à destruição e isolamento de hábitats, a contaminação ambiental por pesticidas, herbicidas, esgoto e outros contaminantes. Assim, são urgentes pesquisas e formação de pessoal qualificado que possam orientar o planejamento do uso da terra e a conservação da biodiversidade ainda restante, a exemplo do que se tem feito com base em estudos de anfíbios em região temperada (e.g., RUBBO & KIESECKER, 2005). Para compreender os padrões de diversidade de anfíbios no Maranhão, estudos com girinos avaliaram a diversidade de espécies, a distribuição espacial e a diversidade morfológica em corpos d água associados a áreas de mata da Amazônia Oriental na ilha de São Luis (e.g. SOARES, 2008; OLIVEIRA, 2010), e serão estendidos para áreas no

5 5 continente. Outros estudos em andamento estão avaliando a diversidade em áreas ecotonais de cerrado, restinga e caatinga. Também há estudos sobre os efeito de contaminantes ambientais na sobrevivência, tempo de desenvolvimento larvário e tamanho na metamorfose, bem como seus efeitos mutagênicos ou genotóxicos. No sul da Bahia, estudos têm sido realizados na Reserva Ecológica da Michelin, que compreende dois fragmentos de Mata Atlântica em diferentes estágios de regeneração. O fragmento principal é parte de um fragmento maior de ha de Floresta Atlântica e o outro é a soma de três áreas distintas, mas interligadas. Seringais (Havea brasiliensis), cacauais (Theobroma cacao) e plantações de banana (Musa sp.) fazem parte da paisagem. Nesta área foram registradas 48 espécies de anuros, dentre as quais já se reconhecem a larva de 28 espécies (CAMURUGI et al. 2010). Outra região, situada no semi-árido baiano, inclui áreas de mata semi-decídua, caatinga e campos rupestres. É localidade tipo de várias espécies de anuros, principalmente aquelas descritas por Werner Bokermann no período de 1962 a 1968 (e.g., BOKERMANN, 1968), algumas com distribuição restrita e raras em coleções. No Cerrado do oeste bahiano, os estudos estão se concentrando em uma região bem preservada. Parte da região corresponde a áreas de ecótono Cerrado/Caatinga, e também ocorrem Florestas Estacionais. No estado do Ceará, os estudos se concentram nas serras de Baturité, Maranguape e Pacatuba que, por abrigarem uma cobertura vegetal de floresta úmida, tornam-se refúgios para a fauna umbrófila, abrigando espécies que não sobrevivem nas áreas mais secas da depressão sertaneja, que também serão avaliadas. A ação antrópica nas serras tem diminuído a sua biodiversidade (LIMA & CASCON, 2008). 2. OBJETIVOS Objetivo 1. Caracterizar morfologicamente os girinos, com descrições detalhadas, padronizadas e com imagens que auxiliem e facilitem sua identificação por pesquisadores de todos os níveis. Metas: 1.1 Descrever os girinos ainda não descritos de espécies com ocorrência no nordeste brasileiro; 1.2 Caracterizar morfologicamente os girinos; 1.3 Enviar para publicação as descrições e uma monografia com a caracterização dos girinos, com imagens e informações sobre uso de hábitat, distribuição espacial e variação ao longo das áreas de ocorrência. Objetivo 2. Comparar os padrões de diversidade de girinos dentro dos biomas e nas áreas ecotonais, no nordeste brasileiro. Metas: 2.1 Preencher lacunas no

6 6 conhecimento da distribuição geográfica dos anfíbios no nordeste brasileiro, alimentando o banco de dados da Rede; 2.2 Enviar para publicação pelo menos um artigo com análises de diversidade, avaliando o efeito de variáveis ambientais em múltiplas escalas (local, regional e de bioma) no nordeste brasileiro. 2.3 Enviar para publicação pelo menos um artigo com análises de diversidade e os efeitos de variáveis ambientais em ambientes urbanizados, agrícolas e de vegetação nativa. Objetivo 3. Comparar o uso de hábitat pelos girinos das diferentes espécies nos diferentes ecossistemas, incluindo áreas urbanizadas e agrícolas. Metas: 3.1 Enviar para publicação pelo menos um artigo identificando possíveis guildas ecomorfológicas ou agrupamentos filogenéticos; 3.2 Enviar para publicação pelo menos um artigo comparando o uso de hábitats entre áreas com vegetação nativa, urbanizadas e agrícolas. Objetivo 4. Avaliar o efeito da contaminação ambiental em girinos que ocorrem em áreas urbanizadas e agrícolas. Metas: 4.1 Enviar para publicação pelo menos um artigo sobre efeitos mutagênicos, detectados pelo teste de micronúcleos, ou ecogenotóxicos, avaliados pelo teste do cometa, de agrotóxicos utilizados em áreas agrícolas; 4.2 Enviar para publicação pelo menos um artigo sobre o efeito de contaminantes ambientais no desenvolvimento larvário. Objetivo 5. Formar recursos humanos no nordeste brasileiro. Metas: 5.1 Orientar e integrar nas publicações científicas e de divulgação pelo menos 10 alunos de Iniciação Científica; 5.2 Orientar e integrar nas publicações científicas e de divulgação pelo menos 4 alunos de Mestrado. 3. MATERIAL E MÉTODOS Os girinos serão analisados sob microscópio estereoscópico, equipado com ocular micrométrica para determinação das dimensões morfométricas e câmera clara para o desenho dos espécimes. Esperamos analisar, no mínimo, cinco indivíduos entre os estágios 35 e 38 (sensu GOSNER 1960) de cada espécie. A descrição dos girinos ainda não descritos de várias espécies será efetuada. A morfologia dos girinos será comparada com base em 16 dimensões morfométricas. Para a comparação entre as espécies as dimensões morfométricas serão padronizadas pelo comprimento total. Caracteres do disco oral serão analisados como variáveis binárias, bem como o formato

7 7 do focinho, o formato da narina, presença de flagelo, e formato da nadadeira ventral e dorsal. O hábitat será caracterizado em função da duração, velocidade da água e localização (área aberta, borda ou interior de áreas florestais). Planilhas padronizadas serão desenvolvidas em conjunto pelos pesquisadores em uma primeira reunião de trabalho. Serão amostrados no mínimo 50 corpos d água em cada região amostrada. Os girinos serão coletados com puçá (30 cm de diâmetro) de tela de arame (malha de 3 mm 2 ) passado por todo o corpo d água, anestesiados em solução de benzocaina e conservados em formol 10%. Para dados de abundância a amostragem será padronizada por tempo. Os exemplares coletados no Maranhão serão depositados na Coleção Científica HUFMA - Coleção de Herpetologia da Universidade Federal do Maranhão. Matrizes contendo os atributos morfológicos (dimensões morfométricas e dados binários de forma) dos girinos de todas as espécies analisadas para cada formação vegetal serão submetidas à Análise de Escalonamento Multidimensional Não-métrico (NMDS) buscando identificar agrupamentos de espécies com similaridade morfológica. Será verificado se esses agrupamentos correspondem às guildas ecomorfológicas propostas por ALTIG & McDIARMID (1999). Para verificar se as guildas ecomorfológicas identificadas representam processos de convergência ou de restrição histórica, serão correlacionadas três matrizes: de atributos morfológicos, de uso de hábitat, e de dissimilaridade filogenética. Por meio de uma análise de redundância parcial (LEGENDRE & LEGENDRE, 1998) iremos testar a contribuição de processos filogenéticos e ecológicos na determinação das guildas de girinos. A diversidade alfa para cada localidade será considerada como a média das diversidades em cada hábitat ou localidade, e a diversidade beta como uma propriedade multiplicativa da diversidade (gama=alfa.beta). A diversidade gama será calculada para cada formação vegetal com base na lista total de espécies, obtida pelo levantamento de dados secundários nas coleções científicas. Os padrões de co-ocorrência entre os girinos das diferentes espécies serão investigados por meio de análises de modelos nulos, nas quais as freqüências observadas de co-ocorrência entre espécies em diferentes localidades são comparadas com a freqüência esperada pelo acaso, derivada de matrizes aleatorizadas (GOTELLI, 2000). Para analisar a relação entre as variáveis ambientais e a abundância dos girinos será realizada uma Análise de Correspondência Canônica (LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Adicionalmente, utilizaremos o mesmo procedimento descrito

8 8 para testar se as comunidades de girinos estão organizadas em função de fatores locais ou regionais. Entretanto, para isto utilizaremos como matriz resposta o padrão de abundância das espécies em cada corpo d'água e como matrizes preditoras as variáveis ambientais associadas a cada corpo d'água e uma matriz de coordenadas geográficas, ou matriz espacial (Principal Coordinates of Neighbor Matrices PCNM, BORCARD & LEGENDRE, 2002). 4. INFRAESTRUTURA Esta rede de pesquisa recebeu um auxílio financeiro aprovado no edital 47/2010 de CNPq:R$ ,63 + FAPESP:R$ ,20 (TOTAL=R$ ,83), sendo deste total, R$ ,50 destinados ao projeto coordenado pela UFMA. Além disso, o Laboratório de Herpetologia e Ecologia Aplicada à Conservação já possui equipamentos e infra-estrutura que garante a execução dos trabalhos associados a este projeto. 5. CRONOGRAMA ANUAL 2011/2012/2013 Atividades J F M A M J J A S O N D Coleta de dados no campo Obtenção de dados morfométricos e morfológicos Caracterização dos girinos Descrição dos girinos Registro dos girinos Alimentação de banco de dados Análise dos dados Redação de manuscritos Workshop Seminários e Reuniões da equipe Intercâmbio Treinamento da equipe Orientação

9 9 6. EQUIPE Coordenadora: Profa. Dra. Gilda V. Andrade Depto. Biologia/UFMA; Profa. Dra. Flora Acuña Juncá - Universidade Estadual de Feira de Santana, BA; Prof. Dr. Luiz Norberto Weber - Universidade Federal da Bahia/campus Barreiras (atualmente no Depto. Biologia/UFMA); André Pereira Rodrigues - IBAMA/Barreiras; Prof. Dr. Mirco Solé - Universidade Estadual de Santa Cruz, BA; Prof. Dr. Paulo Cascon - Universidade Federal do Ceará; Alunos de Graduação e de Mestrado e Doutorado dos Programas de Pós-Graduação das Instituições participantes da Rede. 7. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ALTIG, R. & McDIARMID, R.W Diversity: Familial and Generic Characterizations. In: R.W. McDiarmid & R. Altig (Eds.) Tadpoles. The Biology of Anuran Larvae (. University of Chicago Press, Chicago and London, p ANDRADE, G.V.; ETEROVICK, P.C.; ROSSA-FERES, D.C. & SCHIESARI, L Estudos sobre girinos no Brasil: histórico, conhecimento atual e perspectivas. In: Nascimento, L.B. & Oliveira, E. (Orgs.) Herpetologia no Brasil II. Sociedade Brasileira de Herpetologia, Belo Horizonte, p ARAÚJO, F.S; SANTOS, V.G; SILVEIRA, A.P; FIGUEIREDO, M.A; OLIVEIRA, R.F; BRUNO, M.M.A; LIMA-VERDE, L.W. & SILVA, E.F Análise comparativa da fisionomia e estrutura da vegetação. In: T.S. OLIVEIRA & F.S. ARAÚJO eds. Biodiversidade e conservação da biota na serra de Baturité, Ceará. Fortaleza, Edições UFC, COELCE. BARBOSA, M.R.V; AGRA, M.F; SAMPAIO, E.V.S.B; CUNHA, J.P. & ANDRADE, L.A., Diversidade florística na mata do Pau-Ferro, Areia, Paraíba. In: K. C. PORTO; J. P. CABRAL & M. TABARELLI. orgs, Brejos de altitude em Pernambuco e Paraíba: história natural, ecologia e conservação. Ministério do Meio Ambiente. Brasília. p BASTOS, R.P., MOTTA, J.A.O., LIMA, L.P. & GUIMARÃES, L.D Anfíbios da Floresta Nacional de Silvânia, Estado de Goiás. Goiânia. BOKERAMNN, W.C.A Three new Hyla from the Plateau of Maracás, Central Bahia, Brazil. Journal of Herpetology, 1(1-4): BORCARD, D. & LEGENDRE, P All-scale spatial analysis of ecological data by means of principal coordinates of neighbour matrices. Ecological Modelling 153: BORGES-NOJOSA, D.M; CARAMASCHI, U Composição e análise comparativa da diversidade e das afinidades biogeográficas dos lagartos e anfisbenídeos (Squamata) dos brejos-nordestinos. In: SILVA, J. M. C & M. BRASSALOTI, R.A.; ROSSA-FERES, D.C. & BERTOLUCI, J Anurofauna da floresta estacional semidecidual da Estação Ecológica dos Caetetus, sudeste do Brasil. Biota Neotropica 10(10):1-17. TABARELLI (Org.). Ecologia e conservação da caatinga. Recife: UFPE. CAMURUGI, F., LIMA, T. M., MERCÊS, E. A. & JUNCÁ, F. A Anurans of the Reserva Ecológica da Michelin, Municipality of Igrapiúna, State of Bahia, Brazil. Biota Neotropica 10(2): CARNAVAL, A.C., HICKERSON, M.J., HADDAD, C.F.B., RODRIGUES, M.T. & MORITZ, C Stability predicts genetic diversity in the Brazilian Atlantic Forest hotspot. Science 323(5915):

10 10 CRUZ, C.A.G.; CARAMASCHI, U. & NAPOLI, M.F A new species of Chiasmocleis (Anura, Microhylidae) from the Atlantic Rain Forest of northeastern Bahia, Brazil. South American Journal of Herpetology, 2, p ETEROVICK, P.C. & SAZIMA, I Structure of anuran community in a montane meadow in southeastern Brazil: effects of seasonality, habitat, and predation. Amphibia- Reptilia. 21: FIGUEIREDO, M.A Unidades Fitoecológicas. In: Atlas do Ceará. (ed.) IPLANCE. Fortaleza. p GOSNER, K.L A simplified table for staging anuran embryos and larvae. Herpetologica 16: GOTELLI, N.J Null model analysis of species co-occurrence patterns. Ecology 81: LEGENDRE, P. & LEGENDRE, L Numerical ecology. 2 Edição. Elsevier. LIMA, D.C. & CASCON, P Aspectos socioambientais e legais da bananicultura na APA da Serra de Maranguape, Estado do Ceará. Rede : Revista Eletrônica do Prodema, v. 02, p. 64/ NAPOLI, M.F. & JUNCÁ, F.A A new species of the Bokermannohyla circumdata group (Amphibia: Anura: Hylidae) from Chapada Diamantina, State of Bahia, Brazil. Zootaxa, 1244, p OLIVEIRA, D.B Diversidade e desenvolvimento de girinos (Amphibia, Anura) em corpos d água associados a fragmentos de mata no nordeste do Brasil. Dissertação de Mestrado, Biodiversidade e Conservação, Universidade Federal do Maranhão. QUINDERÉ, Y.R.S.D., LOURENÇO, L.B., ANDRADE, G.V., TOMATIS, C., BALDO, D., RECCO-PIMENTEL,S.M Polytypic and polymorphic cytogenetic variations in the widespread anuran Physalaemus cuvieri (Anura, Leiuperidae) with emphasis on nucleolar organizing regions. Biological Research, 42: RUBBO, M.J. & KIESECKER, J.M Amphibian breeding distribution in an urbanized landscape. Conservation Biology, 19(2): SANTOS, T.G. Biodiversidade e uso de habitat da anurofauna em Santa Fé do Sul, região noroeste do Estado de São Paulo Dissertação de mestrado. UNESP, São José do Rio Preto, 98 p. SILVA, J.M.C. & TABARELLI, M Tree species impoverishment and the future flora of the Atlantic Forest of northeast Brazil. Nature 404 (2): SOARES, G.C Diversidade e ecomorfologia de girinos (Anura) em fragmentos de mata no Maranhão. Dissertação de Mestrado, Biodiversidade e Conservação, Universidade Federal do Maranhão. SOARES-FILHO et al Modelling conservation in the Amazon basin. Nature, 440: TABARELLI, M. & PERES, C.A Abiotic and vertebrate seed dispersal in the Brasilian Atlantic Forest: Implications for forest regeneration. Biological Conservation 106: São Luis, 26 de abril de 2012 Gilda Vasconcellos de Andrade