A RÃ-TOURO NORTE-AMERICANA (LITHOBATES CATESBEIANUS), UMA ESPÉCIE INVASORA NO BRASIL

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1 A RÃ-TOURO NORTE-AMERICANA (LITHOBATES CATESBEIANUS), UMA ESPÉCIE INVASORA NO BRASIL Emanuel Teixeira da Silva 1 RESUMO A rã touro norte-americana (Lithobates catesbeianus) foi introduzida em vários países para criação comercial, a ranicultura, estabelecendo populações invasoras ao longo deste processo. Seu hábito alimentar é generalista, e por atingir grande porte na fase adulta, é um predador relevante de pequenos vertebrados, incluindo outros anfíbios anuros. Devido à predação, competição interespecífica e possível transmissão de patógenos, o estabelecimento da rã touro é apontado como uma das causas de declínios populacionais de anfíbios em regiões onde a espécie foi introduzida. No Brasil, o início de sua produção ocorreu na década de 1930, sendo hoje uma espécie invasora em várias localidades, principalmente nas regiões Sul e Sudeste. Neste trabalho são apresentadas informações sobre a biologia desta espécie e sobre o estudo da invasão pela rã-touro no Brasil. Espera-se assim ampliar o conhecimento do público sobre este anfíbio e sobre a problemática que envolve o seu estabelecimento em áreas naturais. Palavras-chave: Amphibia; Ranidae; ranicultura; invasão biológica. ABSTRACT The American Bullfrog (Lithobates catesbeianus) was introduced into several countries for commercial breeding, settling invasive populations during this process. It has a generalist feeding habit, and due to the large size reached by adults it is known as an important predator of small vertebrates, among these other anuran spe- 1 Biólogo. Doutorando em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre pela Universidade Federal de Minas Gerais. Docente do Centro Universitário de Caratinga - UNEC. 33

2 Revista de Ciências, 2016, v. 7, n. 1 cies. The establishment of the Bullfrog in areas where it is not native is considered one motive of anuran population declines, due to predation, interspecific competition and possible pathogen transmission. In Brazil its farming started in the 1930 decade, and currently invasive populations can be found in several localities, mainly in South and Southeast regions. Herein information about the biology of this species and about the study of Bullfrog invasion in Brazil is presented. It is expected to expand the knowledge of the public about this amphibian and the problems involving its establishment in natural areas. Keywords: Amphibia; Ranidae; frog farming; biological invasions. INTRODUÇÃO Em todo o Mundo, são conhecidas cerca de 7000 espécies de anfíbios, divididas nas ordens Caudata (salamandras), Gymnophiona (cobras-cegas) e Anura (rãs, pererecas e sapos). A ordem Anura é o grupo dominante, com aproximadamente 6200 espécies (Frost, 2013). O Brasil, com 946 espécies conhecidas (Segalla et al., 2012), sendo a grande maioria destas de anfíbios anuros, é o país que possui a maior riqueza, além de um grande número de espécies endêmicas (Silvano & Segalla, 2005). Entretanto, muitas espécies de anfíbios têm desaparecido, ou encontram-se em processo de declínio populacional em várias partes do mundo, mesmo em áreas protegidas, alarmando pesquisadores em diversos países. As principais causas sugeridas para este fenômeno são a perda de hábitat decorrente da ação humana, mudanças climáticas, doenças infecciosas e espécies exóticas invasoras (Alford & Richards, 1999; Houlahan et al., 2000; Kats & Ferrer, 2003; Lips et al., 2006; Collins & Crump, 2009). No Brasil, o declínio de populações de anfíbios é pobremente documentado e pouco compreendido, principalmente devido à falta de conhecimento da biologia básica e de monitoramento em longo prazo da maioria das espécies (Silvano & Segalla, 2005). 34

3 A Rã-Touro Norte-Americana (Lithobates catesbeianus), uma espécie invasora no Brasil Emanuel Teixeira da Silva O estabelecimento de espécies invasoras, ou invasão biológica, é um fator preocupante no mundo atual por causar os mais variados prejuízos ambientais, dentre eles a desestruturação de ecossistemas e a perda de biodiversidade (Wonham, 1997; Kiesecker, 2003; Levine, 2008). Os impactos negativos de espécies invasoras sobre as comunidades nativas advêm tanto de forma direta (e. g. por predação e competição) como de forma indireta (e. g. por transmissão de patógenos e mudanças comportamentais induzidas em espécies nativas) (Kiesecker, 2003; White et al., 2006; Levine, 2008; D`Amore et al., 2009). Ao contrário de outros processos impactantes que podem ser amenizados ou até mesmo revertidos, como a poluição e o uso predatório dos recursos naturais, espécies invasoras frequentemente permanecem após seu estabelecimento, havendo atualmente poucas formas efetivas de reversão do processo de invasão (Kiesecker, 2003). Vários estudos têm demonstrado que espécies animais invasoras são um importante agente causador de declínios populacionais de anfíbios em diversas regiões do mundo (Adams, 2000; Kats & Ferrer, 2003; Kiesecker, 2003; Collins & Crump, 2009). Entretanto, pouco se conhece sobre o efeito da introdução de espécies exóticas sobre a fauna de anfíbios no Brasil (Silvano & Segalla, 2005). Por outro lado, algumas espécies de anfíbios são conhecidas pelo seu grande potencial para se tornarem invasoras em áreas onde são introduzidas (exemplos em Kiesecker, 2003 e Collins & Crump, 2009). Entre elas destaca-se Lithobates catesbeianus (Shaw, 1802), a rã-touro norte-americana (Figura 1), a principal espécie de rã utilizada para criação comercial no mundo (Kats & Ferrer, 2003; Ficetola et al., 2007). 35

4 Revista de Ciências, 2016, v. 7, n. 1 Figura 1 A - fêmea adulta de rã-touro norte-americana (Lithobates catesbeianus); B - macho adulto de rã-touro, se alimentando de um anfíbio anuro. Fotos: Emanuel Teixeira da Silva. A RÃ-TOURO NORTE-AMERICANA Originária do centro e leste da América do norte, a rã-touro é a maior espécie de anfíbio anuro daquele continente, com os machos alcançando em torno de 180 mm e as fêmeas em torno de 200 mm (Wright & Wright, 1949; Bury & Whelan, 1984). Seus girinos também são excepcionalmente grandes, atingindo comprimentos em torno de 150 a 180 mm (Wright & Wright, 1949) (Figura 2). Os indivíduos adultos exibem um marcado dimorfismo sexual; os machos apresentam membranas timpânicas com diâmetro notavelmente maior que o dos olhos, 36

5 A Rã-Touro Norte-Americana (Lithobates catesbeianus), uma espécie invasora no Brasil Emanuel Teixeira da Silva a região gular amarelada e calo nupcial desenvolvido na base do dedo II; já as fêmeas possuem a membrana timpânica com diâmetro semelhante ao dos olhos e região gular e ventre esbranquiçados (Bury & Whelan, 1984) (Figura 1). Figura 2 Girino de rã-touro (Lithobates catesbeianus), fotografado em aquário. Foto: Emanuel Teixeira da Silva. A rã-touro possui hábito fortemente aquático, requerendo ambientes aquáticos permanentes para a reprodução (Bury & Whelan, 1984; Wang & Li, 2009). É uma das últimas espécies de rãs norte americanas a emergir da hibernação na primavera, sendo que a data exata depende da latitude (Ryan, 1980; Bury & Whelan, 1984). Da mesma forma, a duração do período reprodutivo varia de acordo com a latitude, diminuindo de acordo com um gradiente sul-norte na América do Norte (Wright & Wright, 1949; Bury & Whelan, 1984). Durante o período reprodutivo os machos formam agregações conhecidas como coros, e estabelecem postos de vocalização às margens dos ambientes aquáticos, defendendo-os contra machos coespecíficos através de sinais visuais, vocalizações e combates físicos (Emlen, 1968). As fêmeas selecionam os companheiros e ovipositam nos territórios masculinos (Ryan, 1980). Os ovos são depositados em uma fina camada sobre a superfície da água, normalmente próximos às margens e vegetação (Figura 3). As desovas podem variar de em torno de a mais de ovos, podendo ultrapassar (Wright & Wright, 37

6 Revista de Ciências, 2016, v. 7, n ; Bury & Whelan, 1984). Na maior parte de sua distribuição nativa, os girinos da rã-touro requerem no mínimo um ano para a metamorfose, passando ao menos um inverno na água (Bury & Whelan, 1984; Govindarajulu et al., 2006). Figura 3 Desova de rã-touro (Lithobates catesbeianus). Foto: Emanuel Teixeira da Silva. Quanto aos hábitos alimentares, a rã-touro é um predador de hábito sedentário ( senta e espera ) e generalista, atacando prontamente quase todos os animais menores, inclusive indivíduos da própria espécie (Wright & Wright, 1949; Bury & Whelan, 1984). Isto contribui para torná-la espécie dominante nos habitats que ocupa (Bury & Whelan, 1984). A dieta dos indivíduos jovens constitui-se principalmente de insetos, enquanto os adultos são conhecidos por incluir também vertebrados em seu hábito alimentar, principalmente outros anfíbios (Bury & Whelan, 1984; Boelter & Cechin, 2007; Pascual & Guerrero, 2008; Silva et al., 2009; Silva et al., 2010b; Silva et al., 2011). Diversos autores se dedicaram ao estudo dos hábitos alimentares da rã-touro (Bury & Whelan, 1984), relatando a ocorrência de presas relativamente incomuns para um anfíbio anuro, tais como toupeiras, roedores, morcegos, aves, serpentes, lagartos, quelônios e crocodilianos jovens, salamandras e peixes (Bury & Whelan, 1984; Daza & Castro, 1999; Silva et al., 2007; Camargo Filho et al., 2008; Pascual & Guerrero, 2008; Silva et al., 2010a). 38

7 A Rã-Touro Norte-Americana (Lithobates catesbeianus), uma espécie invasora no Brasil Emanuel Teixeira da Silva A rã-touro foi escolhida para criação comercial por possuir alta fecundidade, rápido crescimento, e habilidade para aclimatação a uma variedade de regimes climáticos, tendo maior desempenho em cativeiro que outras espécies de rãs (Moyle, 1973; Lobo, 1987; Vizotto, 1984; Schloegel et al., 2009). Isto levou à sua introdução em dezenas de países para criação comercial, a ranicultura (Ficetola et al., 2007; Giovanelli et al., 2008). A carne de L. catesbeianus possui importantes propriedades nutricionais, tais como baixo teor de gordura e alta digestibilidade (Pires et al., 2006; FIPERJ, 2013), além de possuir propriedades terapêuticas, podendo ser utilizada no tratamento de doenças relacionadas a erros inatos do metabolismo humano (FIPERJ, 2013). Pesquisas recentes sugerem que a pele da rã-touro pode ser utilizada em procedimentos para recuperação de feridas causadas por queimaduras (FAPERJ, 2009). Outra aplicação da pele é como couro, sendo matéria-prima para confecção de produtos comerciais, como calçados e bolsas (Santos et al., 2010). Apesar dos benefícios oriundos da produção de rãs em cativeiro, a ranicultura é uma atividade que pode resultar em impactos ambientais negativos, tanto sobre fatores abióticos, como a qualidade da água do efluente (e. g. Borges et al., 2012) como sobre o meio biótico. Neste último caso, serão ressaltados aqui os efeitos ecológicos da rã-touro como espécie invasora. A RÃ-TOURO COMO ESPÉCIE INVASORA Paralelamente à difusão da ranicultura pelos continentes, populações invasoras de rã-touro se estabeleceram em ambientes aquáticos vizinhos aos criadouros, graças a introduções intencionais e fugas de ranários (Hammerson, 1982; Bury & Whelan, 1984; Ficetola et al., 2007). Devido à sua alta plasticidade ambiental e fecundidade, e principalmente a seus hábitos alimentares, a rã-touro é considerada uma das 100 piores espécies invasoras no mundo atual (Lowe et al., 2000). Diversos estudos, especialmente no oeste da América do Norte, sugerem a relação entre sua introdução, estabelecimento e dispersão com o 39

8 Revista de Ciências, 2016, v. 7, n. 1 declínio de populações nativas de outras espécies de rãs (Moyle, 1973; Hammerson, 1982; Hayes & Jennings, 1986; Werner et al., 1995; Kupferberg, 1997; Kats & Ferrer, 2003; Kiesecker, 2003; Pearl et al., 2004; D`Amore et al., 2009; Wang & Li, 2009). Os anfíbios anuros de hábitos fortemente aquáticos parecem sofrer mais intensamente os efeitos da presença da rã invasora (Werner et al., 1995; Pearl et al., 2004). Os mecanismos pelos quais a rã-touro pode interferir negativamente na estrutura de comunidades de anfíbios nativas são a competição na fase de girino (Kupferberg, 1997; Lawler et al., 1999; Kiesecker et al., 2001; Kiesecker, 2003), possível transmissão de patógenos, como o fungo Batrachochytrium dendrobatidis (Hanselmann et al., 2004; Garner et al., 2006; Schloegel et al., 2009), alterações comportamentais induzidas em espécies nativas (Kiesecker, 2003; D`Amore et al., 2009; Both e Grant, 2012), interferência reprodutiva em espécies filogeneticamente próximas (Pearl et al., 2005), e predação (Werner et al., 1995; Kats & Ferrer, 2003; Pearl et al., 2004; Wu et al., 2005; Silva et al., 2011; Boelter et al., 2012). Estudos focados em análises de conteúdo estomacal e sobreposição entre dietas concordam que a rã-touro possui um relevante potencial impactante, devido à grande representatividade de anfíbios em sua dieta, consumidos desde a fase de girino até adultos em atividade reprodutiva (Werner et al., 1995; Daza & Castro, 1999; Pearl et al., 2004; Wu et al., 2005; Govindarajulu et al., 2006; Boelter & Cechin, 2007; Pascual & Guerrero, 2008; Barrasso et al., 2009; Silva et al., 2009; Silva et al., 2011; Boelter et al., 2012; Leivas et al., 2012a). Entretanto, os impactos negativos associados à presença da rã-touro provavelmente se devem à interação entre estes e outros fatores, como a presença de peixes predadores invasores (Kiesecker et al., 2001; Kiesecker, 2003) e alterações ambientais provocadas pelo homem, como a criação de ambientes lênticos artificiais, que podem facilitar o estabelecimento da rã-touro (Hayes & Jennings, 1986; Ficetola et al., 2007). 40

9 A Rã-Touro Norte-Americana (Lithobates catesbeianus), uma espécie invasora no Brasil Emanuel Teixeira da Silva A RÃ-TOURO INVASORA NO BRASIL O Brasil foi um dos pioneiros na produção e comercialização em massa da rã-touro para consumo humano (Schloegel et al., 2009). Os primeiros exemplares chegaram ao país em 1935, e logo se desenvolveu a sua criação intensiva em ranários. O início da ranicultura no Brasil foi caracterizado pela distribuição gratuita de girinos e reprodutores aos interessados, com o objetivo de estimular novos criadores (Fontanello, 1994). A espécie aclimatou-se a diferentes regiões brasileiras, permitindo a recomendação de seu cultivo em escala nacional (Vizotto, 1984). Um segundo evento de importação ocorreu no início da década de 1970 (Schloegel et al., 2009). Por volta de 1988, dois mil ranários operavam no país, porém esse número decresceu para 280 em 1997; entretanto, a produção aumentou de cerca de 80 mil kg em 1988 para 270 mil kg em 1997 (Silva, 1997). Isto foi em parte devido aos avanços técnicos e à pesquisa científica, que aumentaram a eficiência da produção (Schloegel et al., 2009). Por outro lado, como verificado em outros países, populações invasoras se estabeleceram, sendo registradas em diversas regiões do país (Guix, 1990; Batista, 2002; Martins et al., 2002; Silva et al., 2007; Camargo Filho et al., 2008; Giovanelli et al., 2008; Afonso et al., 2010; Ferreira e Lima, 2012). Giovanelli e colaboradores (2008) realizaram uma modelagem da distribuição potencial da rã-touro no Brasil, mostrando que as áreas com maior probabilidade de ocorrência da espécie situam-se nas regiões Sul e Sudeste, onde também se encontram a grande maioria dos registros de populações invasoras. Estes registros foram compilados por Both e colaboradores (2011), que apontaram a ocorrência de populações invasoras em 130 municípios no país, principalmente nas regiões Sul e Sudeste, em áreas originalmente cobertas pelo bioma Mata Atlântica. O estudo sobre a dinâmica das invasões biológicas é um campo relativamente recente no Brasil, e há poucos trabalhos sistemáticos sobre a biologia da rã-touro em condições naturais e seus possíveis efeitos sobre espécies nativas. Os trabalhos têm sido focados em duas 41

10 Revista de Ciências, 2016, v. 7, n. 1 linhas principais: ecologia alimentar e biologia reprodutiva. Boelter e Cechin (2007) estudaram a dieta dessa espécie e a predação sobre a fauna nativa em uma área no estado do Rio Grande do Sul, com altas densidades da espécie invasora. Os resultados indicaram uma forte pressão de predação sobre a fauna nativa, especialmente sobre anfíbios anuros, os quais constituíram um dos itens mais importantes da dieta da rã-touro. Em Viçosa, Minas Gerais, a dieta da rã-touro em condições naturais foi estudada por Silva et al., (2009), Silva et al., (2010b) e Silva et al., (2011). Assim como no estudo de Boelter e Cechin (2007), a dieta mostrou variação entre exemplares jovens e adultos, os primeiros ingerindo principalmente insetos, enquanto os últimos fizeram grande consumo de anfíbios anuros nativos e diplópodes. Leivas e colaboradores (2012a) estudaram a dieta da rã-touro em algumas localidades no estado do Paraná. Estes autores observaram que a dieta varia de acordo com as estações, com a largura do nicho trófico sendo mais estreita no inverno. Assim como no observado por Silva e colaboradores (2009), rãs adultas de ambos os sexos tiveram uma maior sobreposição de nicho trófico, em comparação com a sobreposição entre rãs adultas e rãs jovens. Estes estudos concordaram que a dieta generalista e o hábito oportunista da rã-touro podem estar favorecendo o processo de invasão no Brasil. Silva e colaboradores (2011), ao compararem as composições de dietas de rãs provenientes de diferentes localidades nos municípios de Viçosa e Vieiras (Minas Gerais), observaram que na localidade com vegetação de Mata Atlântica preservada o consumo de anuros nativos foi mais expressivo, enquanto nos locais onde a vegetação era menos heterogênea e sofria manejo regular, insetos predominaram na dieta da rã-touro. As espécies de anuros predadas pela rã-touro exibiram uma similaridade média a alta com a rã invasora quanto ao uso de microambientes para a reprodução (Silva et al., 2011), o que provavelmente acarretou uma sobreposição espacial entre as espécies, favorecendo a predação pela invasora. Boelter e colaboradores (2012) buscaram caracterizar as possíveis preferências alimentares da rã-touro relativas à eletividade de certos grupos de anuros nativos. Os resultados mos- 42

11 A Rã-Touro Norte-Americana (Lithobates catesbeianus), uma espécie invasora no Brasil Emanuel Teixeira da Silva traram que algumas espécies de anuros, como Hypsiboas pulchellus e Physalaemus cuvieri, podem ser predadas pela rã-touro em uma proporção maior que a sua abundância relativa na assembleia estudada (Boelter et al., 2012). Enquanto os estudos de ecologia alimentar salientam o papel da rã-touro como predadora, pouco se sabe sobre a relação oposta, ou seja, o uso da rã invasora como recurso alimentar para animais nativos. Silva e Ribeiro Filho (2009) relataram dois eventos de predação de indivíduos jovens de rã-touro por espécies animais nativas na Zona da Mata de Minas Gerais, a rã manteiga (Leptodactylus latrans) e uma espécie de cobra d água (Liophis miliaris). Entretanto, informações sobre esta interação em outras localidades do Brasil são desconhecidas. Dois estudos caracterizaram a biologia reprodutiva da rã-touro em condições naturais no Sul do Brasil. Kaefer e colaboradores (2007), através da análise das gônadas de exemplares coletados nas mesmas áreas estudadas por Boelter e Cechin (2007), observaram que a atividade reprodutiva da rã-touro é potencialmente contínua, sendo mais intensa durante os meses de primavera e verão. Segundo Kaefer e colaboradores (2007), o grande potencial invasor da rã- -touro está associado ao desenvolvimento contínuo das gônadas, ao extenso período reprodutivo, à alta fecundidade e à maturação sexual prematura. Leivas e colaboradores (2012b) realizando um estudo no Paraná, também observaram uma atividade reprodutiva mais intensa nos meses de primavera e verão, com dois picos de atividade, um entre agosto e novembro e outro em fevereiro, baseados no ciclo ovariano das fêmeas. Machos exibiram atividade espermática durante todo o ano (Leivas et al., 2012b). A presença de dois picos de atividade reprodutiva e de desova parcial pelas fêmeas provavelmente se relacionam com o grande potencial invasor, aumentando a pressão de propagação (Leivas et al., 2012b). Também buscando caracterizar a atividade reprodutiva da rã- -touro em condições naturais, porém não utilizando análises histológicas de gônadas, Afonso e colaboradores (2010) desenvolveram um estudo em três riachos no município de Vieiras (Minas Gerais), utilizan- 43

12 Revista de Ciências, 2016, v. 7, n. 1 do dados de história natural. Estes autores observaram que girinos em fases tardias de desenvolvimento, assim como imagos (juvenis em final de metamorfose) foram mais abundantes nos bimestres mais quentes do período de estudo ( ), enquanto nos bimestres mais frios predominaram girinos em fases iniciais (Afonso et al., 2010). A atividade de vocalização de machos ocorreu juntamente com as maiores médias de temperatura da água e pluviometria, durante os bimestres mais quentes (Afonso et al., 2010). Um estudo buscou compreender outro efeito possível da rã- -touro sobre anfíbios anuros nativos no Brasil, não relacionado com a predação, e sim com interferência comportamental sobre parâmetros da vocalização de anúncio. Both e Grant (2012) simularam uma invasão do nicho acústico de machos da perereca verde Hypsiboas albomarginatus expondo-os a vocalizações gravadas de machos de rã-touro. Como resposta, os machos de H. albomarginatus rapidamente mudaram seus cantos de anúncio para frequências mais altas (Both e Grant, 2012). No período pós-estímulo, os machos da espécie nativa continuaram a emitir vocalizações com frequência mais alta, enquanto diminuíam a duração dos sinais acústicos (Both e Grant, 2012). Baseando-se no fato de que os sinais acústicos são um fator determinante para a seleção sexual em anfíbios anuros (Wells, 2007), os autores concluíram que tais mudanças na estrutura dos cantos de anúncio podem ter efeito negativo sobre o sucesso reprodutivo da espécie nativa. CONSIDERAÇÕES FINAIS De acordo com o exposto, torna-se necessário ampliar os estudos sobre a biologia da rã-touro e os efeitos ecológicos das populações invasoras da espécie no Brasil. Deve-se focar em especial nas suas interações com espécies nativas de anfíbios e outros grupos de animais (e. g. aranhas aquáticas), e nos fatores ambientais que podem afetar estas interações. Também deve ser prioritária a busca pela compreensão dos fatores responsáveis pelo estabelecimento e dispersão 44

13 A Rã-Touro Norte-Americana (Lithobates catesbeianus), uma espécie invasora no Brasil Emanuel Teixeira da Silva de populações invasoras, assim como a caracterização das densidades populacionais em locais invadidos e pelas taxas de dispersão da espécie. Estes estudos poderão auxiliar na elaboração de estratégias de manejo e controle das populações invasoras. Algumas medidas para controlar as populações de rãs introduzidas e evitar novas reintroduções foram propostas por Afonso e colaboradores (2010), relacionadas à melhoria da infraestrutura dos ranários e à conscientização das pessoas envolvidas com a produção de animais exóticos sobre os problemas ecológicos inerentes a essas espécies. Políticas públicas que priorizem estas ações e também a fiscalização dos ranários existentes e do licenciamento dos projetos de ranicultura devem ser elaboradas e colocadas em prática, tendo as instituições de ensino e pesquisa como parceiras neste processo. Referências Adams, M. J. (2000). Pond permanence and the effects of exotic vertebrates on anurans. Ecological Applications, 10(2), Afonso, L. G.; Carvalho, R.; Santos, F. M.; Coelho, A. C. B. e Magalhães, A. L. B. (2010). Reprodução da exótica rã-touro Lithobates catesbeianus (Shaw, 1802) (Amphibia, Anura, Ranidae) em riachos de Mata Atlântica no estado de Minas Gerais, Brasil. Biotemas, 23(3), Alford, R. A. e Richards, S. J. (1999). Global Amphibian Declines: A Problem in Applied Ecology. Annual Review of Ecology and Systematics, 30, Barrasso, D. A.; Cajade, R.; Nenda, S. J.; Baloriani, G. e Herrera, R. (2009). Introduction of the American Bullfrog Lithobates catesbeianus (Anura: Ranidae) in natural and modified environments: an increasing conservation problem in Argentina. South American Journal of Herpetology, 4(1), Batista, C. G. (2002). Rana catesbeiana (Bullfrog). Effects on native anuran community. Herpetological Review, 33(2), 131. Boelter, R. A. e Cechin, S. Z. (2007). Impacto da dieta de rã-touro (Lithobates catesbeianus - Anura, Ranidae) sobre a fauna nativa: estudo de caso na região de Agudo - RS - Brasil. Natureza & Conservação, 5(2), Boelter, R. A.; Kaefer, I. L.; Both, C. e Cechin, S. (2012). Invasive bullfrogs as predators in a Neotropical assemblage: What frog species do they eat? Animal Biology, 62(4), Borges, F. F.; Amaral, L. A. e De Stéfani, M. V. (2012). Characterization of effluents from bullfrog (Lithobates catesbeianus, Shaw, 1802) grow-out ponds. Acta Limnologica Brasiliensia, 24(2), Both, C.; Lingnau, R.; Santos Jr., A.; Madalozzo, B.; Lima, L. P. e Grant, T. (2011). Widespread occurrence of the American bullfrog, Lithobates catesbeianus (Shaw, 1802) (Anura: Ranidae), in Brazil. South American Journal of Herpetology, 6(2), Both, C. e Grant, T. (2012). Biological invasions and the acoustic niche: the effect of bullfrog calls on the acoustic signals of white-banded tree frogs. Biology Letters, 2012(8),

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