EFEITOS INDIRETOS DA HERBIVORIA POR SAÚVAS SOBRE A COMUNIDADE DE ARTRÓPODES EM ESPÉCIES DE PLANTAS DO CERRADO

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1 PIBIC-UFU, CNPq & FAPEMIG Universidade Federal de Uberlândia Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação DIRETORIA DE PESQUISA EFEITOS INDIRETOS DA HERBIVORIA POR SAÚVAS SOBRE A COMUNIDADE DE ARTRÓPODES EM ESPÉCIES DE PLANTAS DO CERRADO Juliane Fernandes Guimarães ¹ Universidade Federal de Uberlândia, Av Ceará s/n, Jardim Umuarama, juguimaraes_biologia@hotmail.com Ana Cláudia Lemos Gomes ² aninhaclgomes@hotmail.com Fabiane Moreira Mundim³ fabianemundim@yahoo.com.br Heraldo Luis de Vasconcelos 4 Orientador, Heraldo@umuarama.ufu.br RESUMO Os efeitos indiretos são parte integrante dos sistemas ecológicos complexos e assim sua freqüência de ocorrência e magnitude são de grande interesse aos ecólogos. O presente estudo teve com objetivo investigar os efeitos indiretos da herbivoria por formigas-cortadeiras (Atta sp), na comunidade de artrópodes arbóreos através da coleta manual de artrópodes em quatro espécies de plantas características do Cerrado. Foram realizadas 10 coletas entre 2008 e Dois tratamentos foram utilizados para as espécies de plantas escolhidas sendo: 1) Controle e 2) desfolhas artificiais (simulando herbivoria por formigas do gênero Atta sp.). Em média foi encontrado um número significativamente maior de artrópodes nas plantas controle do que nas plantas desfolhadas e este efeito foi detectado em todas as quatro espécies de plantas estudadas. Do total de artrópodes registrados, os herbívoros sugadores foram os mais abundantes (com n = 984 indivíduos), seguidos pelos onívoros, predadores, visitantes ocasionais, detritívoros e herbívoros mastigadores. Em geral a composição das guildas foi similar entre as plantas controle e tratamento. Entretanto, para Cardiopetalum callophylum e Maprounea guianensis, observou-se nas plantas desfolhadas uma menor proporção de predadores e uma maior proporção de detritívoros em comparação às plantas controle. Os resultados deste estudo mostram que estes efeitos das formigas cortadeiras de folha vão além dos efeitos diretos sobre as suas plantas hospedeiras, atuando também indiretamente sobre a comunidade de artrópodes que vive nestas plantas. Palavras chave: Comunidade de artrópodes; herbivoria; saúvas. ¹- Acadêmica, Ciências Biológicas, Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia-MG. ²- Acadêmica, Ciências Biológicas, Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia-MG. ³- Mestre em ecologia e Conservação dos Recursos Naturais pela Universidade Federal de Uberlândia-MG. 4- Orientador, Professor adjunto do curso de Ciências Biológicas, Instituto de Biologia, Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia-MG.

2 1- INTRODUÇÃO Os efeitos indiretos são parte integrante dos sistemas ecológicos complexos e assim sua freqüência de ocorrência e magnitude são de grande interesse aos ecólogos (Morin, 1999). Este efeito ocorre quando a influência de uma espécie, a espécie doadora, é transmitida através de uma segunda espécie, a transmissora, para uma terceira espécie, a receptora (Morin, 1999). Estudos recentes sugerem que os efeitos indiretos são bastante comuns na natureza, porém os mesmos ainda têm sido pouco documentados. Em particular há poucos exemplos da influência indireta de herbívoros sobre organismos de outros ou do mesmo nível trófico. Recentemente, entretanto, Farji- Brener (2007) demonstrou que a formiga-cortadeira Acromyrmex lobicornis indiretamente afeta a herbivoria por insetos em plantas de Carduus nutans ao enriquecer o solo onde estas plantas se estabelecem. As formigas-cortadeiras de folhas, ou saúvas (gênero Atta e Acromyrmex), são consideradas como herbívoros dominantes na região Neotropical (Cherrett, 1986). Na vegetação de cerrado onde a abundância de saúvas parece ser maior do que em florestas tropicais, estima-se que estas formigas consumam entre 13 a 17% da biomassa foliar produzida anualmente pelas plantas lenhosas (Costa et al., 2008). A herbivoria é um aspecto importante na vida da planta, pois pode reduzir a taxa de crescimento da planta e alterar seus padrões fenológicos (Haines, 1978; Marquis, 1984; Lowman, 1995). Plantas sujeitas a níveis elevados de herbivoria têm sua arquitetura alterada, pois a herbivoria ocasiona uma maior ramificação (Fornara e Du Toit, 2007). Outro fator muito importante é a influência que a herbivoria exerce na composição química das folhas. Fornara e Du Toit (2007), em seus estudos realizados na sanava africana, mostrou que as folhas de árvores submetidas à desfolha apresentavam uma maior concentração de nitrogênio nos estágios iniciais de crescimento, para aumentar a taxa fotossintética a fim de promover o crescimento. Do mesmo modo é esperado que a herbivoria por saúvas possa igualmente afetar o crescimento, a arquitetura, a fenologia e/ou as características químicas e físicas das folhas de suas plantas hospedeiras. De fato, alguns estudos mostram que a herbivoria por saúvas pode alterar a concentração de compostos secundários, a taxa de crescimento e a arquitetura das plantas atacadas (Ribeiro e Woesnner, 1980; Barnola et al., 1994). Entretanto, não está claro qual o papel destas mudanças sobre a comunidade de artrópodes associados a estas plantas. Plantas com arquitetura mais complexas muitas vezes abrigam uma fauna mais diversa de artópodes (Strong et al., 1984) e neste sentido a herbivoria por saúvas poderia gerar maior diversidade local. De outro lado, a herbivoria por saúvas reduz o crescimento das plantas e neste sentido seu efeito pode ser negativo, uma vez que plantas menores geralmente suportam uma menor abundância e diversidade de artrópodes (Strong et al., 1984). De modo similar, as plantas atacadas por saúvas produzem menor quantidade de flores e frutos do que as plantas não atacadas (Rockwood, 1973) e neste sentido a herbivoria por saúvas deve ter um efeito negativo sobre as espécies que visitam ou se alimentam das estruturas reprodutivas das plantas. Finalmente, é esperado que mudanças na fenologia vegetativa e/ou na palatabilidade das folhas das plantas atacadas alterem a comunidade de insetos herbívoros nas plantas atacadas pelas saúvas. 2. OBJETIVO O objetivo do presente trabalho foi o de determinar se desfolhas artificiais (simulando a desfolha por saúvas) afetam a abundância, riqueza ou composição da fauna de artrópodes associada a quatro espécies de árvore do Cerrado. 3. METODOLOGIA 3.1. Área de estudo 2

3 O trabalho foi realizado na Estação Ecológica do Panga, situada 30 km ao sul da cidade de Uberlândia, MG (19º10 S e 48º23 O), com uma área de 404 ha. O clima da região se caracteriza por verões chuvosos e invernos secos. A precipitação média anual é de 1500 mm, sendo que há uma marcada estação seca de abril a setembro (Rosa et al. 1991). A Reserva abriga diversos tipos fitofisionômicos característicos do bioma Cerrado, tais como mata xeromórfica (cerradão), mata mesófila de encosta e mata de galeria, cerrado (sentido restrito), campo cerrado, campo sujo, campos úmidos e veredas (Schiavini e Araújo, 1989). O estudo foi conduzido ao sul da reserva onde predomina a vegetação de cerrado (sentido restrito) Desfolha artificial Dentro da reserva foi localizada uma área onde praticamente não havia atividade de saúvas e dentro desta foram marcados 22 indivíduos, com altura variando entre 0,5 e 2,5m, de cada uma das seguintes espécies de árvore: Cardiopetalum callophylum, Coussarea hydrangeaefolia, Guapira graciliflora e Maprounea guianensis. Estas espécies foram escolhidas por serem espécies frequentemente atacadas pela saúva Atta laevigata em nossa área de estudos (Costa, 2007). Doze indivíduos de cada uma das espécies foram desfolhados a cada 3 meses de forma a simular o ataque por saúvas, enquanto 10 indivíduos permaneceram como controle (sem desfolha). As desfolhas tiveram início em dezembro de 2006 como parte do projeto da aluna Fabiane Mundim mestranda pelo programa de Pós Graduação de Ecologia e Conservação dos Recursos Naturais UFU. Parte desse projeto teve como objetivo verificar o efeito das saúvas sobre a fenologia de plantas do Cerrado. Em cada desfolha foram cortadas todas as folhas de cada planta. O corte das folhas foi feito no pecíolo com uma tesoura, utilizando-se uma escada para acesso às partes mais altas da copa da planta Coleta dos artrópodes Para determinar se a desfolha artificial (a qual simula a herbivoria por saúvas) afetou a comunidade de artrópodes associada às quatro espécies vegetais listadas acima, foram feitas coletas mensais destes em todas as plantas marcadas. As coletas foram feitas entre agosto de 2008 e junho de 2009 num total de 10 coletas. Todas as coletas foram realizadas pela manhã, entre 7:00 e 12:00 horas, que corresponde ao período do dia de maior atividade dos artrópodes (obs. pessoal). As coletas foram realizadas manualmente utilizando-se pinças, pincéis e um aspirador entomológico para a remoção de todos os artrópodes encontrados na folhagem, tronco e ramos de cada uma das plantas marcadas. Os artrópodes que por alguma razão não puderam ser coletados (voadores, por exemplo), era anotado seu presença com o maior detalhamento possível a fim de se tentar uma identificação posteriormente. Os artrópodes coletados foram preservados em frascos com álcool, sendo que cada frasco continha uma etiqueta referente ao número da árvore (um número único para cada árvore) e a data da coleta. Após as coletas, o material foi encaminhado ao Laboratório de Estudos de Insetos Sociais da Universidade Federal de Uberlândia onde foram triados e identificados com o uso de chaves dicotômicas (Triplehorn e Johnson, 2005). Os artrópodes foram classificados também de acordo com sua guilda alimentar em: predadores de teia, predadores de vida livre, onívoros, herbívoros sugadores, herbívoros mastigadores e visitantes ocasionais Análises Estatísticas As diferenças no número total de artrópodes entre as plantas das quatro espécies sujeitas a diferentes tratamentos de desfolha foram avaliadas através de Análise de Variância com dois fatores (espécie de planta e tratamento de desfolha). Os dados sobre o número de artrópodes por planta foram transformados (log x + 1) antes das análises para cumprir com as premissas de normalidade e homogenidade de variâncias. 3

4 4. Resultados Foram coletados manualmente um total de 1863 artrópodes de 14 ordens ou subordens. (Tabela 1). Tabela 1- Distribuição e quantidade de indivíduos coletados sendo, Cardiopetalum callophylum (Ca-c: controle e Ca-d: desfolha), Coussarea hydrangeaefolia (Co-c: controle, Co-d: desfolha), Guapira graciliflora (G-c: controle, G-d: desfolha) e Maprounea guianensis (M-c: controle, M-d: desfolha). Em média foi encontrado um número significativamente maior de artrópodes nas plantas controle do que nas plantas desfolhadas (ANOVA, F = 44.9, P < 0.00l) e este efeito foi detectado em todas as quatro espécies de plantas estudadas (Fig. 1). Também houve diferenças na abundância de artrópodes entre as espécies estudadas (ANOVA, F = 10,1, P < 0.00l), sendo que em Guapira graciliflora encontrou-se mais artrópodes que nas demais espécies (Figura 1). Figura1 - Número médio (± erro padrão da média) de artrópodes em plantas desfolhadas trimestralmente e em plantas não desfolhadas (controle) de quatro espécies do cerrado: Ca = Cardiopetalum callophylum, Co = Coussarea hydrangeaefolia, G = Guapira graciliflora, M = Maprounea guianensis.. Os valores se referem ao total de artrópodes registrados por planta ao longo do período de estudos. 4

5 Do total de artrópodes registrados, os herbívoros sugadores foram os mais abundantes (com n = 984 indivíduos), seguidos pelos onívoros (n=382), predadores (n=214), visitantes ocasionais (n=118), detritívoros (n=83) e herbívoros mastigadores (n=56). Porém este padrão variou entre as espécies de plantas. Herbívoros sugadores foi a guilda mais abundante em Guapira gracilifora mas não nas demais espécies onde a maior abundância foi de onívoros (Fig. 2). Em geral a composição das guildas foi similar entre as plantas controle e tratamento. Entretanto, para Cardiopetalum callophylum e Maprounea guianensis, observou-se nas plantas desfolhadas uma menor proporção de predadores e uma maior proporção de detritívoros relativo às plantas controle (Fig. 2). Figura 2- Abundância relativa de diferentes guildas de artrópodes nas plantas controle e tratamento: Cardiopetalum callophylum (Ca-c: controle e Ca-d: desfolha), Coussarea hydrangeaefolia (Co-c: controle, Co-d: desfolha), Guapira graciliflora (G-c: controle, G-d: desfolha) e Maprounea guianensis (M-c: controle, M-d: desfolha). 5. DISCUSSÃO Os efeitos indiretos que a herbivoria por formigas-cortadeiras podem ocasionar em relação aos outros artrópodes, ainda são pouco conhecidos. As comunidades de artrópodes arbóreos são importantes para a manutenção da diversidade, resiliência e funcionamento da dinâmica vegetacional, sendo consideradas modelos de habitats no estudo de ecologia de comunidades (Nadkarni, 1994). As teias alimentares presentes nesses ambientes são fundamentais para o equilíbrio da ciclagem de nutrientes nos ecossistemas terrestres. Os resultados do presente trabalho mostram que plantas desfolhadas manualmente (simulando a herbivoria por formigas-cortadeiras) suportam uma menor abundância de artrópodes relativo às plantas não desfolhadas. Parte destes resultados simplesmente deve refletir o fato de que as plantas desfolhadas não conseguem repor sua folhagem durante a estação seca, havendo assim menor disponibilidade de alimentos para a comunidade de herbívoros ao longo do ano. De outro lado plantas desfolhadas tem maior número de ramificações do que as plantas controle (Mudim, 2009), mas aparentemente estas mudanças não causaram mudanças nas populações de certos artrópodes, tais como as aranhas de teia, que 5

6 poderiam ser favorecidas por uma maior heterogeneidade na arquitetura da planta. A repetida desfolha das plantas causou um aumento na mortalidade das plantas e/ou de seus ramos (Mundim, 2009) o que talvez ajude a explicar porque nas plantas desfolhadas de Cardiopetalum callophylum e Maprounea guianensis observou-se uma maior proporção de artrópodes detritívoros. As saúvas são consideradas como herbívoros chave na região Neotropical por consumir grandes quantidade de vegetação (Cherrett, 1986, Costa. et, al. 2008). Seus efeitos sobre o crescimento, sobrevivência e reprodução de suas plantas hospedeiras são relativamente bem conhecidos (Cherrett 1986, Mudim 2009). Os resultados deste estudo mostram que estes efeitos das formigas cortadeiras de folha vão além dos efeitos diretos sobre as suas plantas hospedeiras, atuando também indiretamente sobre a comunidade de artrópodes que vive nestas plantas. 6

7 7. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS Barnola, L. F.; Hasegawa, M.; Cedeno, a Mono- and sesquiterpen variation in pinus caribaea needles and its relationship to atta laevigata herbivory. Biochemical systematics and ecology, v. 22, n. 5, p Cherrett, J. M The biology, pest status and control of leaf-cutting ants. Agricultural zoology, v. 1, p Costa, A. N.; Vasconcelos, H. L.; Vieira-neto, E. H. M.; Bruna, E. M Do herbivores exert top-down effects in neotropical savannas? Estimates of biomass consumption by leaf-cutter ants (atta spp.) In a brazilian cerrado site. Journal of vegetation science. (no prelo) Costa, A. N Padrões de forrageamento e biomassa vegetal consumida por atta laevigata (hymenoptera: formicidae) em uma área do cerrado brasileiro. Dissertação (mestrado em ecologia e conservação de recursos naturais), universidade federal de uberlândia. 56f. Farji-brener, A. G How plants may benefit from their consumers: leaf-cutting ants indirectly improve anti-herbivore defenses in carduus nutans l. Plant ecology, v. 193, p Fornara, D. A.; Du Toit, J. T Browsing lawns? Responses of acacia nigrescens to ungulate browsing in an african savanna. Ecology, v. 88, p Haines, B. L Element and energy flows through colonies of the leaf-cutting ant, atta colombica, in panama. Biotropica, v.10, p Lowman, M. D Herbivory as a canopy process in rain forest trees. In: Lowman, M. D.; Nadkarni, N. (eds.). Forest canopies. New york, new york: academic press. P Marquis, R. R Leaf herbivores decrease fitness of a tropical plant. Science, v. 226, p Morin, P. J Community ecology. Cambridge, Massachusetts: Blackwell science, inc. 424 p. Mundim, F. M Efeito da herbivoria por saúvas sobre a fenologia, sobrevivência, crescimento e conteúdo nutricional de árvores do cerrado. Dissertação (mestrado em ecologia e conservação de recursos naturais) - universidade federal de Uberlândia. Nadkarni, N.M Diversity of species and interactions in the upper tree canopy of forest ecosystems. Amer. Zool. 34: Ribeiro, G. T.; woessner, r. A Efeito de diferentes níveis de desfolha artificial para avaliação de danos causados por saúvas (atta spp.) Em árvores de gmelina arbórea linné e de pinus caribaea Var. Hondurensis Bar. & Golf. Anais da sociedade de entomologia do brasil, v. 9, n. 2, p Rockwood, L. L The effect of defoliation on seed production of six costa rican tree species. Ecology, v. 54, p Rosa, R.; Lima, S.C.; assunção, w.l Abordagem preliminar das condições climáticas de Uberlândia. Sociedade & natureza, v. 3, p Schiavini, I.; Araujo, G. M Considerações sobre a vegetação da reserva ecologica do panga (Uberlândia). Sociedade e natureza, v.1, p Strong, D. R., Lawton, J. H. & Southwood, T. R. E Insects on plants. Cambridge, ma: Harvard University Press. Triplehorn, C. A.; Johnson, N. F Borror and delong's introduction to the study of insects. Belmont, ca. 7th ed. 864 p. 7

8 INDIRECT EFFECTS OF HERBIVORY SAUVE ON THE SPECIES OF ARTHROPODS ON PLANTS OF THE CERRADO Juliane Fernandes Guimarães ¹ Universidade Federal de Uberlândia, Av Ceará s/n, Jardim Umuarama, Heraldo Luis de Vasconcelos ² Orientador, Ana Cláudia Lemos Gomes ³ Abstract: The indirect effects are part of complex ecological systems and thus their frequency of occurrence and magnitude are of great interest to environmentalists. This study intended to investigate the indirect effects of herbivory by leaf-cutting ants (Atta sp), the arboreal arthropod community through the manual collection of arthropods in four plant species characteristic of the Cerrado. 10 collections were made between 2008 and Two treatments were used for the plant species chosen are: 1) Control and 2) Defoliations artificial (simulated herbivory by ants of the genus Atta sp.). On average we found a significantly greater number of arthropods in control plants than in defoliated plants and this effect was detected in all four plant species studied. Of the arthropods recorded, sucking herbivores were the most abundant (with n = 984 individuals), followed by omnivores, predators, occasional visitors, scavengers and chewing herbivores. In general the composition of the guilds was similar between control and treatment plants. However, for Cardiopetalum callophylum and Maprounea guianensis, was observed in defoliated plants a smaller proportion of predators and a greater proportion of detritus compared to control plants. The results show that these effects of leaf-cutting ants go beyond the direct effects on their host plants, also acting indirectly on the community of arthropods that live in plants. Keywords: Arthropod community; herbivory; ants. 8