Especialista em Periodontia OCM/ABOMI, mestranda em Odontologia pela Universidade Federal Fluminense, Niterói, RJ, Brasil
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- Thais Alencastre Anjos
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1 Braz J Periodontol - June volume 25 - issue 02 O POLIMORFISMO NO GENE DA INTERLEUCINA-10 TEM ASSOCIAÇÃO COM A DOENÇA PERI-IMPLANTAR? Is polymorphism in interleukin 10 gene associated with peri-implant disease? Rodrigo Bezerra Portella 1, Aristides da Rosa Pinheiro 2, Patrícia Cataldo de Felipe Cordeiro 3, Letícia Ladeira Bonato 4, Valquíria Quinelato 4, Priscilla Gonçalves Lomardo 5, José Mauro Granjeiro 6, Priscila Ladeira Casado 7 1 Professor da Faculdade de Odontologia da Universidade Veiga de Almeida, Rio de Janeiro, RJ, Brasil 2 Especialista em Implantodontia e Mestre em Clínica Odontológica pela Universidade Federal Fluminense, Chefe do Departamento de Odontoclínica e Coordenador da Disciplina de Implantologia Oral da Faculdade de Odontologia da UFF, Niterói, RJ, Brasil. 3 Graduada em Odontologia pela Universidade Federal de Juiz de Fora, Juiz de Fora, MG, Brasil 4 Doutoranda em Odontologia pela Universidade Federal Fluminense, Niterói, RJ, Brasil 5 Especialista em Periodontia OCM/ABOMI, mestranda em Odontologia pela Universidade Federal Fluminense, Niterói, RJ, Brasil 6 Doutor em Química - Unidade de Pesquisa Clinica e Programa de Pós-graduação em Odontologia - Universidade Federal Fluminense - Niterói, RJ, Brasil 7 Professora da pós-graduação em Odontologia da Universidade Federal Fluminense, Niterói, RJ, Brasil Recebimento: 20/01/15 - Correção: 25/03/15 - Aceite: 15/04/15 RESUMO Diversos estudos têm demonstrado que indivíduos com susceptibilidade genética à doença peri-implantar podem apresentar maior risco de perda do implante dentário. Objetivo: O objetivo deste estudo foi correlacionar os aspectos clínicos e radiográficos no tecido peri-implantar, apresentando condições saudáveis e doentes, com o polimorfismo genético da interleucina-10 (IL-10). Material e métodos: 109 pacientes foram divididos em três grupos. O grupo controle foi caracterizado pela saúde peri-implantar (n=51). Os grupos teste foram divididos em mucosite (n=21; indivíduos com inflamação da mucosa peri-implantar) e peri-implantite (n = 37; perda óssea patológica peri-implantar). Os tecidos peri-implantares foram examinados clinicamente considerando o sangramento à sondagem, a cor da mucosa e a mobilidade do implante. Amostras de saliva foram coletadas para análise do polimorfismo genético da IL-10, na região promotora 592, utilizando a enzima de restrição RsaI. Resultados: Clinicamente, as regiões do grupo mucosite foram caracterizadas pela cor vermelha da mucosa e presença de sangramento à sondagem em todos os pacientes. O grupo peri-implantite mostrou mucosa avermelhada em 15 pacientes (40,5%), mas sangramento à sondagem em 9 pacientes (24,3%). Mobilidade do implante foi observada em quatro regiões (10,8%). A média de perda óssea patológica radiográfica foi de 3,8 ± 1,5 exposições de roscas. Análise do polimorfismo genético para IL , por meio do teste qui-quadrado, não apresentou diferença significativa entre os grupos saudável e testes. Conclusões: Polimorfismo na IL não está associado com o desenvolvimento da doença peri-implantar. A presença de sangramento à sondagem não caracteriza a doença peri-implantar. UNITERMOS: Polimorfismo Genético. Interleucina-10. Peri-implantite. R Periodontia 2015; 25: INTRODUÇÃO A implantodontia vem ganhando, ao longo dos anos, uma enorme aceitação pelos dentistas, devido à possibilidade de reabilitação associada a sua grande taxa de sucesso, que, segundo Clementini et al. (2012), chega a 98%. No entanto, com a grande disseminação da implantodontia surgiu também o aumento do índice de insucesso na área que, de acordo com o relatório do consenso do Sexto Workshop An official publication of the Brazilian Society of Periodontology ISSN Europeu em Periodontia, está relacionado à presença da doença peri-implantar (DPI). Evidências afirmam que os principais fatores de risco relacionados ao desenvolvimento da falha ao redor do implante são: má higiene oral, histórico de periodontite (Casado et al., 2012; Casado et al., 2013a), tabagismo e diabete mellitus (Montes et al., 2009). Estudos tentam associar as concentrações de citocinas no fluido crevicular peri-implantar com o desenvolvimento 7
2 da DPI (Erics-Son & Lindhe, 1993; Thompson, 2008). A IL-10 é uma citocina com importante propriedade anti-inflamatória e imunossupressora, regulando a resposta imune mediada por células e suprimindo a produção de PGE2, citocinas e quimiocinas pró-inflamatórias, como TNF-α, IL-1, IL-6 e IL-8, sendo capaz de induzir a proliferação do linfócito B e a ativação de células NK. A redução da produção de IL-10 pode estar associada a uma maior suscetibilidade a doenças infecciosas. O RNAm da IL-10 é largamente expressado no tecido peri-implantar. Camundongos nocautes para IL-10 desenvolvem inflamação intestinal e intenso dano tecidual (Berg et al., 1995). De acordo com Gemmel et al. (1997), a IL-10 pode ser fundamental também no controle da doença periodontal. De modo adicional, a diminuição do nível desse mediador inflamatório está associada a quadros de periimplantite, podendo ser orquestrada por alterações no DNA relacionado ao gene individualmente (Casado et al., 2013b). Um fator importante a ser considerado é que a resposta inflamatória é coordenada pela característica genética. Por isso, estudos explorando o padrão genético individual como forma de justificar a etiologia de inúmeras doenças tem sido o foco de trabalhos recentes (Zitzmann & Berglundh, 2008). Polimorfismo nos genes responsáveis pela resposta inflamatória tem mostrado ser potencial para futuros procedimentos clínicos na periodontia e na implantodontia. Nos últimos sete anos, diversos estudos tentaram correlacionar o polimorfismo genético com tabagismo e falha em implantodontia com resultados contraditórios (Gonçalves et al., 2011; Casado et al., 2013c). O presente trabalho busca correlacionar as características clínicas e radiográficas no tecido peri-implantar, com saúde e doença, com o polimorfismo genético para IL-10, considerando a potencial participação da resposta inflamatória no processo de destruição tecidual. MATERIAL E MÉTODOS Este trabalho foi aprovado pelo comitê de ética em pesquisa da Universidade Federal Fluminense sob o registro 238/10. Os pacientes foram recrutados do total de pacientes atendidos na Especialização em Implantodontia da Universidade Federal Fluminense durante 1 ano. Cento e nove pacientes, não-fumantes, com idade média de 54 ± 4.7 anos, de ambos os sexos (67 mulheres e 42 homens), brasileiros, com etnia de predominância caucasiana foram incluídos neste estudo. O número total de implantes osseointegrados instalados nos pacientes foi de 407 implantes. O grupo saúde constou de 51 pacientes com saúde peri-implantar. No grupo mucosite peri-implantar, 21 pacientes apresentaram inflamação na mucosa, sem perda óssea radiográfica. O grupo peri-implantite incluiu 37 pacientes apresentando perda óssea peri-implantar. Um implante de cada paciente foi incluído no estudo. Caso o paciente possuísse mais de um implante, o implante com maior grau de doença caracterizava o paciente. Nos casos nos quais todos os implantes eram saudáveis, o implante mais próximo a linha média foi selecionado. Os critérios de inclusão foram: possuir, pelo menos, um implante endósseo instalado pela técnica de dois estágios cirúrgicos, de acordo com o protocolo preconizado por Adell et al. (1981); implantes osseointegrados sem prótese ou suportando prótese unitária; boa saúde geral; ausência de hábitos parafuncionais e a assinatura do termo de consentimento livre e esclarecido. Pacientes fumantes, com doença sistêmica, gestantes, sem radiografia pós-operatória imediata, implantes com mobilidade antes do período de osseointegração e pacientes que não concordaram em assinar o termo de consentimento foram excluídos do estudo. Análises clínica e radiográfica A avaliação clínica incluiu análise das condições póscirúrgicas através de exames clínicos. O tecido peri-implantar foi clinicamente avaliado quanto à coloração gengival e presença de sangramento à sondagem. A sondagem foi realizada nas 4 faces (mesial, distal, vestibular e lingual) utilizando sonda milimetrada CP15 da Neumar (São Paulo, SP, Brasil), aplicando força leve, sendo realizada por um único examinador. A presença de mobilidade no implante foi considerada após o período de osseointegração. Os implantes foram radiografados utilizando radiografia periapical e posicionador radiográfico, usando a técnica do paralelismo. A quantificação do nível ósseo peri-implantar foi feita no momento do diagnóstico e a altura do osso peri-implantar foi dada em função da quantidade de roscas expostas no implante comparada à radiografia inicial realizada imediatamente após a instalação do implante. Perda óssea fisiológica foi caracterizada considerando a perda óssea normal de um milímetro durante o primeiro ano após a colocação do implante e 0,2 mm para os anos subsequentes (Roos et al., 1997). De acordo com o período de integração óssea dos implantes, a quantidade total de perda óssea foi calculada com base na diferença entre a radiografia pósoperatória imediata e radiografia diagnóstica (no momento do exame peri-implantar). Se a perda óssea total foi superior a 1 milímetros e 0,2 milímetros por ano (ou apresentar exposição 2 roscas), o voluntário foi diagnosticado com peri-implantite. 8 An official publication of the Brazilian Society of Periodontology ISSN
3 Análise do polimorfismo genético da IL-10 Amostras contendo saliva foram coletadas de todos os pacientes incluídos no estudo e o isolamento de DNA foi realizado de acordo com Kuchler et al Para a amplificação da região de interesse por reação em cadeia de polimerase (PCR) e análise do polimorfismo do gene da IL-10 na posição -592, os seguintes primers foram utilizados (Tabela 1): Tabela 1. - Sequência dos primers para IL Reverse- 5 GGT CTC TGG GCC TTA GTT TCC 3 IL Forward- 5 AAC TTT AGA CTC CAG CCA CAG AA 3 As reações de amplificação foram feitas com 100 ng de DNA em um volume final de 30 μl contendo 15 μl de GoTaq DNA polimerase 5u/ μl (Promega Corporation, Sunnyvale, CA, USA), 11.5 μl de 5x Nuclease-Free Water (Promega Corporation, Sunnyvale, CA, USA) e 1.5μL de cada primer (15pmoles/μl) no aparelho MyoGenie 96 Gradient Thermal (Bioneer Corporation, CA-USA), e consistiram de ativação a 95 0 C (5 minutos), seguida por 35 ciclos em 95 0 C (1 minuto), 62 0 C (1 minuto) e 72 0 C (1minuto), e extensão final em 72 0 C (5 minutos). Após amplificação, para 5 μl do fragmento amplificado, 2,5 μl de tampão, 0,6 μl da enzima de restrição RsaI e 17 μl de água estéril foram misturados e incubados a 37 0 C durante 4 horas, objetivando evidenciar o fragmento IL Eletroforese em gel de agarose a 1,8% evidenciou a presença dos fragmentos 350bp e 240bp, juntamente com 110 bp, 92 bp e 50 bp caracterizando heterozigose (CA), a presença dos fragmentos 350 bp, 92 bp e 50 bp caracterizando homozigose (CC), e a presença dos fragmentos 240 bp, 110 bp, 92 bp e 50 bp identificando homozigose para o alelo A (AA). Análise estatística O software SPSS (Statistical Software Package Army Corps of Engineers USA) foi utilizado para análise através do teste do qui-quadrado, correlacionando a presença de doença peri-implantar ao genótipo da IL , em nível de significância de 0,05. incluiu 13 mulheres e 8 homens, com idade média de 54 ± 7,4, apresentando 98 implantes endósseos osseointegráveis instalados, sendo 21 implantes (11 na maxila e 10 na mandíbula) incluídos no estudo. As regiões peri-implantares foram caracterizadas pela presença de sinais clínicos de inflamação, incluindo coloração vermelha na mucosa periimplantar e presença de sangramento à sondagem em todos os pacientes. Mobilidade do implante ou presença de perda óssea radiográfica não foi observada neste grupo. O grupo peri-implantite incluiu 37 pacientes, 24 mulheres e 13 homens, com idade média de 57 ± 9,5, apresentando 192 implantes endósseos osseointegráveis instalados, sendo 37 implantes (18 na maxila e 19 na mandíbula) incluídos no estudo. As regiões foram caracterizadas pela presença de coloração vermelha na mucosa peri-implantar em 15 pacientes (40,5%) e presença de sangramento à sondagem em 9 pacientes (24.3%). Mobilidade do implante foi evidenciada em quatro regiões (10,8%). A perda óssea radiográfica média foi de 3,8 ± 1,5 roscas expostas completamente ao redor do implante. Resultados Laboratoriais A figura 1 mostra a distribuição dos genótipos de acordo com a corrida em eletroforese após ação da enzima de restrição RsaI. RESULTADOS Clinico-radiográficos O grupo saúde incluiu 51 pacientes, 30 mulheres e 21 homens, com idade média de 48 ± 8,7, apresentando 117 implantes endósseos osseointegráveis instalados, sendo 29 na maxila e 22 na mandíbula, incluídos no estudo. As regiões peri-implantares foram caracterizadas pela ausência de sinais clínicos de inflamação. O grupo mucosite peri-implantar An official publication of the Brazilian Society of Periodontology ISSN Figura 1. Distribuição dos genótipos após ação da enzima de restrição: CC (350bp), CA ( bp), AA ( bp). 9
4 A tabela 2 mostra os genótipos da região promotora IL nos três grupos, para cada paciente. De acordo com os resultados, em nível de significância de 0.05, não houve diferença estatisticamente significativa entre os grupos saúde, mucosite e peri-implantite (Gráfico 1). Genótipo CC 27 (24.7%) 11 (21.5%) 4 (19%) 12 (32.4%) Mucosite + Peri-implantite Mucosite Tabela 2. - Análise estatística correlacionando os genótipos nos três grupos. Teste do qui-quadrado considerando o grupo saúde como referência. IL Periimplantite Total Saúde Mucosite p-valor Periimplantite CA 63 (57.7%) 30 (58.8%) 11 (52.3%) 22 (59.4%) AA 19 (17.6%) 10 (19.7%) 6 (28.7%) 3 (8.2%) CA + AA 82 (75.2%) 40 (78.4%) 17 (80.9%) 25 (67.5%) Alelo A 97 (44.4%) 50 (49%) 19 (45.2%) 28 (37.8%) P = 0.56 C 121 (55.5%) 52 (51%) 23 (54.8%) 46 (62.2%) Gráfico 1. Representação gráfica da distribuição dos genótipos em cada grupo demonstrando o alelo A como polimórfico. DISCUSSÃO Estudos têm mostrado que a presença de periodontopatógenos não é suficiente para provocar a destruição tecidual peri-implantar, reforçando o fato de que outros fatores, sistêmicos e/ou genéticos, relacionados ao paciente, estão envolvidos na sobrevida ou na falha dos implantes (Boever & Boever, 1999). Pesquisas recentes tentam correlacionar as características genéticas do indivíduo ao desenvolvimento de doença na implantodontia sem resultados conclusivos (Gonçalves et al., 2011; Casado et al., 2013c;). Por isso, este trabalho se propôs a correlacionar as características clinicas e radiográficas no tecido peri-implantar, com saúde e doença, com o polimorfismo para IL-10 na região promotora Schierano et al. (2003) e Shimpuku et al. (2003), em estudo prospectivo, clínico e histomorfométrico, em mucosa peri-implantar de humanos, relataram que TGF-β1 e IL-10 estão comumente presentes no microambiente gengival e na resposta imune local ao implante em gengivas sadias. Os 10 An official publication of the Brazilian Society of Periodontology ISSN
5 autores sugeriram que a indução da secreção de TGF-β1 e IL-10 pode contribuir para a menor resposta ao redor dos implantes. A IL-10 foi escolhida em nosso trabalho por ser uma citocina anti-inflamatória, relacionada à proteção contra a destruição tecidual, podendo estar influenciando na preservação do tecido peri-implantar. Cento e nove pacientes foram analisados neste estudo, evidenciando que o polimorfismo para IL-10 na região promotora -592 não mostrou diferença significativa na distribuição dos alelos entre os grupos. Por isso, um número maior de amostra deve ser considerado em estudos posteriores como forma de clarificar estes resultados contraditórios. Outra questão importante relativa aos aspectos clínicos e radiográficos é o diagnóstico correto da doença peri-implantar, o qual é de suma importância para a escolha do tratamento adequado, mas não é considerado simples. Alguns trabalhos relacionam a presença de sangramento à sondagem como um sinal clinico ligado ao colapso peri-implantar (Feloutzis et al, 2003). Porém, Ferreira et al. (2006) afirmaram que ainda não está totalmente esclarecido se o sangramento à sondagem ao redor dos implantes representaria um critério para identificar a presença da doença. Alguns relatos sugerem uma maior fragilidade da mucosa peri-implantar que resultaria em maior sangramento se comparado aos dentes (Feloutzis et al., 2003). Nosso estudo evidenciou sangramento à sondagem em todos os pacientes que apresentavam características clinicas e radiográficas compatíveis com mucosite peri-implantar, devido, provavelmente a presença de sinais inflamatórios característicos na mucosa. Curiosamente, parte dos pacientes do grupo peri-implantite não apresentaram sangramento à sondagem, mesmo na presença radiográfica de colapso peri-implantar, caracterizado por perda óssea radiográfica acima de duas roscas expostas. Este último fato pode ser explicado devido ao selamento mucoso peri-implantar que, na posterior cicatrização tecidual após perda óssea, pode ser capaz de aderir a perimucosa à superfície do titânio, mesmo que fracamente (por hemidesmossoma), e limitar a penetração da sonda e qualquer dano tecidual que possa ocasionar sangramento. Os dados deste estudo mostraram resultados questionáveis, que deverão ser explorados em futuras pesquisas com maior amostragem. Sugerimos ainda, que este polimorfismo seja estudado em uma população com maior predomínio de afrodescendentes, na tentativa de correlacionar a característica genética com a etnia, o que não pode ser observado neste trabalho devido ao predomínio de caucasianos. Além disso, outras regiões, ainda não estudadas podem ser polimórficas no gene da IL-10, devendo ser An official publication of the Brazilian Society of Periodontology ISSN incluídas em futuros trabalhos. Acredita-se que futuros métodos diagnósticos e terapêuticos desenvolvidos em implantodontia poderão ter como base a característica genética do indivíduo, seja ela protetora ou destrutiva, de acordo com a identificação das regiões polimórficas. ABSTRACT Several studies have shown that individuals with genetic susceptibility to peri-implant disease may be at greater risk of loss of the dental implant. Objective: The objective of this study was to correlate the clinical and radiographic findings in the peri-implant tissue, showing healthy conditions and patients with the genetic polymorphism of interleukin-10 (IL-10). Material and methods: 109 patients were divided into three groups. The control group was characterized by periimplant health (n = 51). The test groups were divided into mucositis (n = 21; patients with inflammation of the periimplant mucosa) and peri-implant (n = 37; pathological bone loss peri-implant). The peri-implant tissues were examined clinically considering bleeding on probing, the color of the mucosa and the mobility of the implant. Saliva samples were collected for analysis of genetic polymorphism of IL-10 in the promoter region 592, using the restriction enzyme RsaI. Results: Clinically, mucositis group regions were characterized by the color red and the presence of mucosal bleeding on probing in all patients. The peri-implant group showed reddish mucosa in 15 patients (40.5%), but bleeding on probing in 9 patients (24.3%). Mobility of the implant was observed in four regions (10.8%). The mean radiographic pathological bone loss was 3.8 ± 1.5 exhibition threads. Analysis of genetic polymorphism for IL , using the chi-square test showed no significant difference between the healthy group and testing. Conclusions: Polymorphism in IL is not associated with the development of peri-implant disease. The presence of bleeding on probing does not characterize the peri-implant disease. UNITERMS: Genetic Polymorphism. Interleukin-10. Peri-Implantitis. CONFLITO DE INTERESSE Não há conflito de interesse entre os autores. Este trabalho foi fomentado pela FUNDAÇÃO DE AMPARO À PESQUISA DO ESTADO DO RIO DE JANEIRO (FAPERJ) sob o processo número E-26/ /
6 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 1- Clementini M, Morlupi A, Canullo L, Agrestini C, Barlattani A. Success rate of dental implants inserted in horizontal and vertical guided bone regenerated areas: a systematic review. Int. J. Oral Maxillofac. Surg., 2012; 41(7): Casado PL, Villas-Boas R, de Mello W, Duarte ME, Granjeiro JM. Peri-implant disease and chronic periodontitis: is interleukin-6 gene promoter polymorphism the common risk factor in a Brazilian population?. The International journal of oral & maxillofacial implants (1), Casado PL, Pereira MC, Duarte MEL, Granjeiro JM. History of chronic periodontitis is a high risk indicator for peri-implant disease. Brazilian dental journal. 2013a. 24(2), Montes CC, Alvim PF, Castilhos BB, Sakurai MLL, Olandosk M, Trevilatto PC. Analysis of the association of IL1B (Cþ3954T) and IL1RN (intron 2) polymorphisms with dental implant loss in a Brazilian population. Clin. Oral Impl. Res 2009; 20: Ericsson L, Lindh EJ. Probing depth at implants and teeth. An experimental study in the dog. J. Clin Periodontol,1993; 9: Thompson MW. Genética médica. Guanabara Koogan, Rio de Janeiro, 5.ed Berg DJ, Kuhn R, Rajewsky K, Muller W, Menon S, Da-Vidson N et al. Interleukin-10 is a central regulator of the response to LPS in murine models of endotoxic shock and the Shwartzman reaction but not endotoxin tolerance. J Clin Invest 1995; 96: Küchler EC, Tannure PN, Falagan-Lotsch P, Lopes TS, Granjeiro JM, Amorim LMF. Buccal cells DNA extraction to obtain high quality human genomic DNA suitable for polymorphism genotyping by PCR-RFLP and Real-Time PCR. Journal of Applied Oral Science (4), Boever AL, Boever JA. Early colonization of non-submerged dental implants in patients with a history of advanced aggressive peri-odontits. Clin Oral Implants Res 2006; 17: Schierano G, Bellone G, Cassarino E, Pagano MG, Preti EG. Transforming Growth Factor-β and Interleukin 10 in oral implant sites in humans. J Dent Res 2003; 82: Shimpuku H, Nosaka Y, Kawamura T, Tachi Y, Shinoha-Ra M, Ohura K. Genetic polymorphisms of the interleukin-1 gene and early marginal bone loss around endosseous dental implants. Clin Oral Implants Res 2003; 14: Feloutzis A, Lang NP, Tonetti MS, Bürgin W, Brägger U, Buser D et al. IL-1 gene polymorphism and smoking as risk factors for peri-implant bone loss in a well-maintained population. Clin. Oral Impl 2003; 14: Ferreira SD, Silva GLM, Cortelli Jr, Costa JE, Costa FO. Prevalence and risk variables for peri-implant disease in Brazilian subjects. J. Clin. Periodontol 2006; 33: Gemmell E, Marshall RI, Seymour GJ. Cytokines and prostaglandins in immune homeostasis and tissue destruction in periodontal disease. Periodontol 2000, 1997; 14: Casado PL, Canullo L, Filardy A, Granjeiro JM, Barboza EP, Duarte MEL. Interleukins 1β and 10 expressions in the periimplant crevicular fluid from patients with untreated periimplant disease. Implant Dentistry (Print). 2013b Zitzmann NU, Berglundh T. Definition and prevalence of peri-implant diseases. J Clin Periodontol 2008; 35: Gonçalves R, Coelho R, Barboza EP, Granjeiro JM, Casado PL. A característica genética influencia na sobrevida do implante dentário?. Braz J Periodontol September, 21(03). 12- Casado PL, Pereira MC, Duarte MEL, Granjeiro JM. History of chronic periodontitis is a high risk indicator for peri-implant disease. Brazilian dental journal. 2013c. 24(2), Adell R, Lekholm U, Rockler B, Brånemark PI. A 15-year study of osseointegrated implants in the treatment of edentulous jaw. Int J Oral Surg. 1981, 10: Roos J, Sennerby L, Lekholm U, Jemt T, Grondahl K, Albrektsson T. A qualitative and quantitative method for evaluating implant success: a 5-year retrospective analysis of the Branemark implant. Int J Oral Maxillofac Implants. 1997;12: Endereço para correspondência: Priscila Ladeira Casado Rua Marques de Paraná andar Centro CEP: Niterói Rio de Janeiro Brasil Tel.: (021) plcasado@hotmail.com 12 An official publication of the Brazilian Society of Periodontology ISSN
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