ABELHAS (HYMENOPTERA, APOIDEA) NIDIFICANDO EM NINHOS-ARMADILHA NO PARQUE ESTADUAL DA SERRA DO MAR, UBATUBA, SP.

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1 139 ABELHAS (HYMENOPTERA, APOIDEA) NIDIFICANDO EM NINHOS-ARMADILHA NO PARQUE ESTADUAL DA SERRA DO MAR, UBATUBA, SP. Ana Luiza de O. Nascimento & Carlos Alberto Garófalo Abstract Trap-nesting bees (Hymenoptera, Apoidea) in the Parque Estadual da Serra do Mar, Ubatuba, SP, Brazil. This paper reports data obtained concerning the occupation of trap-nests by solitary bees in a study carried out in the Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba (23 18 S and W). Sampling was made from September 2007 to August 2008 utilizing bamboo canes and tubes made of black cardboard as trap-nests. The traps were inspected once a month. A total of 127 nests were made by eight species belonging to four genera and two families. sipes was the most abundant species followed by and Bamboo canes and small tubes made of black cardboard were the trap-nests preferred by species. Nesting occurred throughout the study with the highest nesting frequencies being observed during the hot/wet season. Natural enemies reared from nests included Hymenoptera, Diptera and Coleoptera. Key words: Apoidea, abundance, solitary bees, trap-nests Introdução A Mata Atlântica é um dos ambientes mais ricos e ameaçados do mundo e devido ao acentuado processo de desmatamento (Morellato & Haddad, 2000) encontra-se reduzida a menos de 8% de sua porção original no território nacional (MMA, 2000). O Estado de São Paulo, representado pelo Parque Estadual da Serra do Mar, possui a maior porção contínua preservada desta mata no território do planeta, devido ao alto grau de endemismo e grande diversidade de espécies vegetais e animais (Myers et al., 2000). Entretanto, sua fauna de insetos, e em especial de abelhas, ainda é relativamente pouco conhecida (Gonçalves & Brandão, 2008). As abelhas são o principal grupo de polinizadores de angiospermas e responsáveis por grande prescindíveis ao funcionamento de quase todos os ecossistemas terrestres (Kevan, 1999), tornando ológicos são as ferramentas básicas para o levantamento inicial da diversidade biológica, bem como para o monitoramento de alterações de diferentes componentes desta biodiversidade, seja perante condições ambientais distintas, seja em resposta a impactos de processos naturais ou de atividades humanas (Lewinsohn et al., 2001). Anais do IV Encontro sobre Abelhas, 2010

2 140 Com as informações até então disponíveis, é estimado em 3000 o número de espécies de abelhas que ocorram no Brasil (Pedro & Camargo, 1999), entre as quais 85% são solitárias (Michener, 2000). parados pelo homem, os chamados ninhos-armadilha. O uso desses ninhos constitui, assim, um método jam apenas transitando pelo local (Camillo et al., 1995), e permite a amostragem de espécies raramente cavidades preexistentes no Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP, Brasil. Material e Métodos Área de estudo O trabalho foi realizado no Parque Estadual da Serra do Mar Núcleo Picinguaba (PESM/ Picin), (23 18 S e W), no Município de Ubatuba, São Paulo, Brasil. O Núcleo operacional Picinguaba abrange uma área de aproximadamente ha. O clima segue o ritmo da região norte do estado de São Paulo. O regime estacional é típico das regiões de clima tropical, onde a temperatura máxima ocorre nos meses de janeiro, fevereiro e março (30-35º C) e a mínima em julho (14-18º C), com média anual variando entre 22º a 24º C. A precipitação total anual média está ao redor de 2104 mm e a umidade relativa anual média em 84,8%. O distrito de Picinguaba conta com aproximadamente 8000 hectares de Floresta Atlântica e em seus arredores são encontrados praticamente todos os ecossistemas representativos da mata atlântica, desde manguezais e vegetação de planície litorânea com altíssimos índices de biodiversidade. É o único trecho do PESM que atinge o nível do mar, protegendo assim os ecossistemas costeiros. Trata-se de um ponto ambientalmente estratégico por unir o PESM com o Parque Nacional da Serra da Bocaina através de uma sobreposição das duas unidades, integrando ambas a um conjunto formado ainda pela Área de Proteção Ambiental do Cairuçu e Reserva Ecológica da Joatinga, já no município de Paraty/RJ. Metodologia Seguindo a metodologia de Camillo et al. (1995), foram utilizados ninhos-armadilha (=NA) feitos com cartolina preta, na forma de pequenos tubos, com uma das extremidades fechadas com o mesmo material. Estes tubos, com 5,8 e 8,5 cm de comprimento e 0,6 e 0,8 cm de diâmetro, denominados de tubo pequeno (= Tp) e tubo grande (= Tg), respectivamente, foram introduzidos em orifícios feitos em placas de madeira. Outro tipo de NA consistiu de gomos de bambu (=GB), com uma das extremidades fechada pelo próprio nó, de vários comprimentos e diâmetros. Os GB foram introduzidos em tubos de PVC, de comprimentos e diâmetros apropriados, fechados em uma das extremidades por uma tampa do mesmo material. As placas contendo os Tp e Tg e os tubos de PVC contendo os GB foram distribuídos em suportes de ferro instalados no campo. A área foi visitada uma vez por mês, no período de setembro de 2007 a agosto de 2008, e todos os NA foram vistoriados com o auxílio de otoscópios. Os NA utilizados e completados foram retirados do local, substituídos por novos NA similares, e levados ao laboratório. No laboratório, os Tp e Tg foram colocados em tubos de ensaio, de tamanhos apropriados e Anais do IX Encontro sobre Abelhas, 2010

3 141 polietileno, de comprimento variando de 8-12 cm e fechado em uma das extremidades por uma rolha de cortiça, foi colocado na extremidade aberta do bambu. Esses ninhos foram, também, mantidos deixados à temperatura ambiente. Conforme os indivíduos emergiam, eles eram coletados, mortos sob vapor de Resultados Riqueza de espécies e Abundância Durante o período de estudo foram fundados 127 ninhos de 8 espécies de abelhas, distribuídas em quatro gêneros (,, e ) e duas famílias (Megachilidae e Apidae). A espécie que construiu maior número de ninhos foi (75% do total de ninhos) seguida por e, com 11% e 6%, respectivamente. ter ocorrido apenas emergências de inimigos naturais ou ter ocorrido mortalidade de todos os imaturos. Desses 34 ninhos, 13 eram de, 13 de, 1 de, todos da família Apidae, e 4 ninhos eram de espécies da família Megachilidae. Dos 3 ninhos restantes, 1 deles era, provavelmente, de uma espécie da tribo Anthidiini, e 2 com identidades desconhecidas. Os inimigos naturais associados aos ninhos obtidos pertencem às famílias Megachilidae e Apidae (Hymenoptera, Apoidea), Leucospidae (Hymenoptera, Chalcidoidea), Bombyliidae (Diptera), Eulophidae (Hymenoptera, Chalcidoidea) e à ordem Coleoptera. A espécie hospedeira com maior número de inimigos naturais foi cujos ninhos foram atacados por, cf., sp., sp., e as com ninhos atacados por e dois outros foram atacados por e sp, todos da família Megachilidae. Ocupação dos ninhos-armadilha Gomo de bambu foi o NA ocupado em maior freqüência (n= 66 ninhos) e utilizado por todas as espécies de abelhas., e mento também pode ser observado em, a terceira espécie mais abundante, com 87,2% das Fenologia - Anais do IV Encontro sobre Abelhas, 2010

4 142 período mais chuvoso, com 37, 24 e 24 ninhos, nesta ordem (Figura 1)., a espé- a segunda espécie mais abundante, utilizou os NA apenas nos meses de janeiro e fevereiro de 2008 sendo o primeiro deles apenas em fevereiro, março e abril de 2008, com maior freqüência em março. Tabela 1. Freqüência de utilização dos diferentes tipos de ninhos-armadilha pelas espécies de abelhas amostradas no Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP, no período de setembro de 2007 a agosto de Espécie armadilha* GB Tp Tg Número total de ninhos e (%) (75%) (11%) (6%) 1 1 (0,8%) 3 3 (2,4%) 1 1 (0,8%) 3 3 (2,4%) 2 2 (1,6%) (100%) Total *GB = gomo de bambu; Tp = tubo pequeno; Tg = tubo grande Anais do IX Encontro sobre Abelhas, 2010

5 143 Figura 1. média mensal e precipitação mensal) no Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba, Ubatuba, SP, no período de setembro de 2007 a agosto de Figura 2. e condições climáticas (temperatura média mensal e precipitação mensal) no Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba, Ubatuba, no período de setembro de 2007 a agosto de Anais do IV Encontro sobre Abelhas, 2010

6 144 Discussão O padrão de ocupação dos ninhos-armadilha observado neste trabalho e caracterizado pela ocorrência de poucas espécies abundantes (representadas por numerosos ninhos construídos) e um outros trabalhos (Camillo et al., 1995, Garófalo, 2000, Vianna et al., 2001, Garófalo, 2008; Gazola & Garófalo, 2009) e considerado como uma característica das comunidades (Krebs, 1994). Embora as amostragens no PESM/Picin tenham sido feitas por um período de apenas 12 meses, o número de espécies que ocuparam os NA foi maior do que o observado nos primeiros 12 meses assim como nos 12 meses subseqüentes na Estação Ecológica de Paulo de Faria, Paulo de Faria, durante os primeiros 12 meses de amostragens na Fazenda Santa Cecília, Patrocínio Paulista (Gazola & Garófalo, 2009), no período de 12 meses na Estação Biológica de Boracéia, Salesópolis, SP, no Parque das Neblinas, Mogi das Cruzes/Bertioga, SP, no Parque Estadual da Ilhabela, São Sebastião, SP, e no Parque Estadual da Serra da Cantareira, municípios de São Paulo, Guarulhos, Mairiporã e Franco da Rocha, SP (Cordeiro, 2009); e mais elevado do que o relatado por Alves-dos-Santos (2003) para amostragens feitas durante 36 meses em uma pequena mata semidecidual secundária no Campus da USP na cidade de São Paulo. Em outros fragmentos de matas estudados no estado de São Paulo, por períodos variando de 18 a 24 meses (Camillo et al., 1995; Garófalo, 2000, 2008) o número de espécies ocupando os NA foi maior que os resultados obtidos neste trabalho. Como o número total de espécies amostradas em Paulo de Faria, em um período de 24 meses, foi 9 e aquele na Fazenda Santa Cecília foi 12, certamente, o número de espécies que usarão os NA no PESM/Picin até as amostragens completarem 24 meses será igual ou maior que os obtidos em outros fragmentos de matas do interior do estado de São Paulo. Conforme enfatizado por Garófalo (2008), o número e localização dos sítios de amostragens (Camillo et al., Das três espécies mais abundantes no PESM/Picin,, ata e, ocorreram em todas as outras áreas já estudadas no Estado de São Paulo (Camillo et al. 1995; Garófalo, 2000, 2008; Alvesdos-Santos, 2003; Gazola & Garófalo, 2009), exceto que não ocorreu em nenhum dos quatro am-, como observado no presente trabalho, ocorreu em um dos habitats amostrados na Fazenda Santa Carlota, Cajuru (Camillo et al., 1995), na Serra do Japi, Jundiaí (Garófalo, 2000); no Campus da USP na cidade de São Paulo durante os primeiros 24 meses (Alves-dos-Santos, 2003); na Estação Ecológica de Caetetus, Gália, SP (Garófalo, 2008); na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, SP (Silva & Garófalo, 2008); na Estação Biológica de Boracéia, Parque das Neblinas, Parque Estadual da Ilhabela, Parque Estadual da Serra da Cantareira (Cordeiro, 2009). Em relação às demais espécies, é importante enfatizar que só foi amostrada na área aqui estudada, e as informações disponíveis mostram sua ocorrência nos estados da Bahia, Rio de Janeiro, Espírito Santo, Minas Gerais (Urban, 2002) e, agora, São Paulo. O tamanho variável de diâmetros e comprimentos de bambu pode ser uma das causas da maioria dade de uso por inúmeras espécies. Outro fato a ser considerado é que, provavelmente, o diâmetro da cavidade possui alguma relação com o tamanho do corpo da fêmea (Krombein, 1967) e para algumas espécies, um ponto adicional pode ser a necessidade de preenchimento da cavidade com material para a modelagem das células do ninho (Aguiar & Garófalo, 2004). Diferentemente do observado neste trabalho, Garófalo (2008), em Caetetus, e Gazola & Garó- Anais do IX Encontro sobre Abelhas, 2010

7 145 vários autores (v. Gazola & Garófalo, 2009) sugerindo que a ocorrência de sazonalidade nas popu- melhor compreender este importante componente da história de vida das espécies. gos naturais associados aos ninhos de abelhas como sendo um fator que impossibilita uma melhor análise comparativa com informações disponíveis na literatura. A associação aqui observada de espécies de com tem sido também relatada por outros autores tais como Alvesdos-Santos et al. (2002), Alves-dos-Santos (2003), Camillo (2005), Aguiar et al. (2005), Garofalo (2008), Gazola & Garófalo (2009), Cordeiro (2009). Espécies de,, e cavidades preexistentes (Garófalo, 2008), fato também relatado neste trabalho. Agradecimentos A Danúncia Urban, do Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Paraná pela iden- nos trabalhos de campo. Ao Instituto Florestal de São Paulo pela permissão para o desenvolvimento deste trabalho; aos funcionários do Parque Estadual da Serra do Mar, Núcleo Picinguaba, pelo apoio logístico. A FAPESP pelo apoio ao desenvolvimento deste trabalho. Aguiar, C.M.L. & Garófalo, C.A.(2004). ( ) (, Apidae, ). Revta. Zool. 21(3): Alves-dos-Santos, I., Melo, A. R., & Rozen Jr, J. C. (2002). Biology and immature stages of the bee Tribe Tetrapediini (Hymenoptera: Apidae). Am :1-45. Alves-dos-Santos, I. (2003). Trap-nesting bees and wasps on the University Campus in São Paulo, Southeastern Brazil (Hymenoptera: Aculeata). J. Kansas Entomol. Soc. 76: Camillo, E.; Garófalo, C.A.; Serrano, J.C. & Muccillo, G. (1995). Diversidade e abundância sazonal de abelhas e vespas solitárias em ninhos-armadilha (Hymenoptera, Apocrita, Aculeata). Revta. Bras. Ent. 39: Camillo, E. (2005). Nesting biology of four species in trap-nests (Hymenoptera, Apidae, Tetrapediini). Rev. Biol. Trop 53: de Ribeirão Preto, USP. 78p. Garófalo, C.A. (2000). Comunidades de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) que utilizam ninhos-armadilha em fragmentos de matas do Estado de São Paulo. IV Encontro sobre Abelhas, Ribeirão Preto, SP, Brasil, 4: lógica de Caetetus, Gália, SP. VIII Encontro sobre abelhas, Ribeirão Preto, SP, Brasil, 8: Anais do IV Encontro sobre Abelhas, 2010

8 146 Gazola, A.L. & Garófalo, C.A. (2003). Parasitic behavior of Westwood (Hymenoptera, Chalcidoidea, Leucospidae) and rates of parasitism in populations of Fabricius (Hymenoptera, Apidae, Centridini). J. Kansas Entomol. Soc. 76: Gazola, A.L. & Garófalo, C.A. (2009). Trap-nesting bees (Hymenoptera: Apoidea) in forest fragments of the state of São Paulo, Brazil. Genet... 8: Gonçalves, R. B. & Brandão, C.R.F. (2008). Diversidade de abelhas (Hymenoptera, Apidae) ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica. Biota Neotrop. 8: Krebs, C.J. (1989). Ecological Methodology. New York, Harper Collins. Krombein, K.V. (1967). Trap-nesting wasps and bees: life histories, nests and associates. Washington, Smithsonian Press, 510 p. Leitão-Filho, H.F. (1994). Diversity of arboreal species in atlantic rain forest : Lewinsohn, T.M.; Prado, P.I.K.L. & Almeida, A.M. (2001). Inventários bióticos centrados em recur- : Garay, I. & Dias, B. (orgs.) Conservação da Biodiversidade em Ecossistemas Tropicais. Editora Vozes. Martins, F.R. & Santos, F.A.M. (1999). Técnicas usuais de estimativas de biodiversidade. Holos 1: MMA (Ministério do Meio Ambiente) (2000). Avaliação e ações prioritárias para a conservação da biodiversidade da Mata Atlântica e Campos Sulinos. Ministério do Meio Ambiente. Brasília, Conservation International do Brasil, Fundação SOS Mata Atlântica, Fundação Biodiversitas, Instituto de Pesquisas Ecológicas, Secretaria do Meio Ambiente do Estado de São Paulo, SED- MA/Instituto Estadual de Floresta Minas Gerais, 40p. Morato,E.F., Garcia, M.V.B. & Campos, L.A.O. (1999). Biologia de Fabricius (Hymenoptera, Anthophoridae, Centridini) em matas contínuas e fragmentadas na Amazônia Central. Revta. Bras. Zool. 16: Morellato, L.P.C. & Haddad, C.F.B. (2000). Introduction: The Brazilian Atlantic Forest. Biotropica, 32: Myers, N.; Mittermeier, R.A.; Mittermeier, C.G.; Fonseca, G.A.B. & Kent, J. (2000). Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403: Parker, F.D. (1984). The nesting biology of Michener. J. Kansas Entomol. Soc. 57: Pedro, S.R.M. & Camargo, J.M.F. (1999). Apoidea Apiformes. : Joly, C.A. & Bicudo, C.E.M. (orgs.) século XX 5: Invertebrados Terrestres. FAPESP dades preexistentes na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, Mata Santa Teresa, Ribeirão Preto, SP. VIII Encontro sobre abelhas, Ribeirão Preto, SP, Brasil, 8: 640. Urban, D Duas novas espécies de Moure & Urban (Hymenoptera, Megachili- Viana, B.F.; Silva, F.O. & Kleinert, A.M.P. (2001). Diversidade e sazonalidade de abelhas solitárias (Hymenoptera: Apoidea) em dunas litorâneas no nordeste do Brasil. Neotropical Entomol. 30: Viana, B.F., Melo, A.M.C. & Drumond, P.D. (2006). Variação na estrutura do habitat afetando a tica no Nordeste do Brasil. Sitientibus ser. Ciênc. Biol. 6: Anais do IX Encontro sobre Abelhas, 2010