Aguiar, C.M.L. & Garófalo, C.A Biologia de Nidificação de Espécies de Centris

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1 Aguiar, C.M.L. & Garófalo, C.A Biologia de Nidificação de Espécies de Centris (Hymenoptera, Apidae, Centridini). Anais do VII Encontro Sobre Abelhas, Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, em CD-Rom. BIOLOGIA DE NIDIFICAÇÃO DE ESPÉCIES DE Centris (HYMENOPTERA, APIDAE, CENTRIDINI). Cândida M. L. Aguiar & Carlos A. Garófalo As abelhas da tribo Centridini apresentam diversificação dos substratos de nidificação. A maioria das espécies de Centris nidifica no solo (Coville et al., 1983). Dos subgêneros representados no Brasil, as espécies com este hábito de nidificação estão incluídas em Centris s. str. (12), Melacentris (23), Paracentris (5) e Trachina (5). A nidificação no interior de cavidades preexistentes é o hábito típico das espécies incluídas nos subgêneros Hemisiella, Heterocentris e Xanthemisia (Coville et al.,1983). As espécies incluídas no subgênero Ptilotopus nidificam no interior de cupinzeiros (Vesey-Fitzgerald, 1939; Michener & Lange, 1958; Laroca et al., 1993; Gaglianone, 2001). A distribuição espacial dos ninhos no solo pode variar desde isolada até agregações, as quais podem ter centenas de ninhos por m 2. Agregações têm sido registradas em C. caesalpiniae (Rozen & Buchmann, 1990), Centris mixta tamarugalis (Chiappa & Toro, 1994) e Centris aenea (Michener & Lange, 1958; Aguiar & Gaglianone, 2003).

2 Os ninhos podem conter uma única célula, como em C. leprieuri (Madeira-da-Silva, 2004) e C. flavofasciata (Vinson et al., 1987), mas a maioria das espécies constrói várias células por ninho, comumente arranjadas em série linear ao final de um túnel. Algumas exceções à disposição das células em série linear vertical foram registradas, como em C. mixta tamarugalis, em cujos ninhos encontram-se até 8 células dispostas lado a lado, ao final de um túnel simples (Chiappa & Toro, 1994), e em C. fuscata, em cujos ninhos as células podem estar dispostas lado a lado, ao longo da porção final oblíqua do túnel (Camillo et al., 1995). Os ninhos das seguintes espécies brasileiras de Centris que nidificam no solo foram descritos: C. leprieuri (Gottsberger et al., 1988; Madeira-da-Silva, 2004), C. flavifrons (Vinson & Frankie, 1988), C. collaris e C. fuscata (Camillo et al. 1993), C. dorsata (Laroca et al., 1993) e C. aenea (Aguiar & Gaglianone, 2003).

3 Nidificação em cavidades preexistentes. As espécies dos subgêneros Hemisiella, Heterocentris e Xanthemisia nidificam exclusivamente em cavidades preexistentes, tais como ninhos abandonados de vespas (Vesey-FitzGerald, 1939), em células velhas de abelhas (Batra & Schuster, 1977, Linsley et al., 1980), paredes de barro (Bertoni, 1918), buracos em madeira (Michener & Lange, 1958). Ninhos de várias espécies de Hemisiella e Heterocentris têm sido obtidos a partir de diferentes tipos de ninhos-armadilha na Costa Rica (Frankie et al., 1988, 1993, Vinson & Frankie, 2000) e em diversos habitats no Brasil (Camillo et al. 1995, Pereira et al. 1999, Morato et al. 1999, Jesus & Garófalo 2000, Garófalo 2000, Viana et al. 2001; Aguiar & Martins 2002, Camarotti-de-Lima, 2004; Madeira-da-Silva, 2004; Aguiar & Garófalo, 2004, 2005). O material utilizado para a construção das células pelas espécies de Hemisiella é basicamente solo, trazido para os ninhos nas escopas das fêmeas, o qual pode estar misturado a óleos florais (Coville et al., 1983; Vinson et al. 1993, 1996; Pereira et al 1999; Morato 1999; Silva et al., 2001; Aguiar & Garófalo, 2004; Aguiar et al., 2006). As espécies de Heterocentris têm sido registradas utilizando serragem de madeira Coville et al. (1983) e material vegetal (pólen, fragmentos de anteras, filetes, raspas de sacos polinícos e fibras) (Jesus & Garófalo, 2000). Um aspecto descrito para várias espécies que nidificam em cavidades é a presença de um revestimento de material oleoso na superfície externa da parede de fechamento do ninho. Este revestimento proporciona maior proteção ao ninho, pois a parede torna-se endurecida após recebê-lo (Pereira et al., 1999; Jesus & Garófalo, 2000), dificultando o ataque de parasitas (Gazola & Garófalo, 2003). O subgênero Hemisiella está representado no Brasil por seis espécies (Silveira et al., 2002), sendo que destas, os ninhos de C. nigripes não são conhecidos. Informações sobre

4 os ninhos foram produzidas para C. dichootricha (Morato et al., 1999), C. tarsata (Silva et al. 2001, Aguiar & Martins, 2002, Aguiar & Garófalo, 2004; Madeira-da-Silva, 2004), C. trigonoides (Frankie et al. 1988; 1993; Madeira-da-Silva, 2004; Aguiar et al. 2006), C. vittata (Frankie et al. 1988, Pereira et al. 1999; Garófalo, 2000) e C. lanipes (Bertoni 1918; Michener & Lange, 1958). A maioria destes trabalhos inclui dados sobre a abundância sazonal da fundação de ninhos em vários biomas neotropicais, taxas de mortalidade e parasitismo. Estudos detalhados sobre o comportamento de nidificação, incluindo observações intra-nidais, estão disponíveis para C. vittata (Pereira, 1997; Pereira et al., 1999), C. tarsata (Aguiar & Martins, 2003) e C. trigonoides (Aguiar et al., 2006). O subgênero Heterocentris está representado no Brasil por cinco espécies (Silveira et al., 2002). Há informações sobre arquitetura dos ninhos, abundância sazonal das nidificações e mortalidade de algumas espécies, obtidas em cavidades artificiais, tais como C. analis (Jesus & Garófalo, 2000; Aguiar & Martins, 2002; Aguiar et al., 2005) e C. terminata (Morato et al., 1999; Martins, 2003). Ninhos de C. bicornuta foram obtidos na Amazônia brasileira (Morato et al., 1999) e na Costa Rica (Frankie et al., 1988), enquanto os de C. difformis permanecem desconhecidos. Apenas para C. analis existe estudo detalhado sobre o comportamento de nidificação (Jesus, 1995) e sobre o comportamento dos cleptoparasitas (Gazola & Garófalo, 2003). O subgênero Xanthemisia está representado no Brasil por três espécies: C. bicolor, C. ferruginea e C. lutea (Silveira et al., 2002). Destas, apenas C. lutea já foi registrada nidificando em cavidades preexistentes, utilizando lascas de madeira como material para a construção das células (Vinson et al., 1996). Informações sobre a biologia de nidificação de abelhas são de fundamental importância para fomentar escolhas de espécies nativas com vistas à utilização em programas de manejo de polinizadores. O desenvolvimento da metodologia de ninhos-

5 armadilha permitiu a obtenção em larga escala de ninhos de abelhas que nidificam em cavidades, incrementando significativamente o conhecimento de diversos aspectos da biologia de nidificação destas espécies. Em contra partida, a de obtenção de ninhos de espécies que nidificam em solo, que constituem a maior parte da fauna de abelhas brasileira, faz com que o conhecimento da biologia destas espécies seja esparso e pontual. Referências Bibliográficas Aguiar, A.J.C. & Martins, C.F Abelhas e vespas solitárias em ninhos-armadilha na Reserva Biológica Guaribas (Mamanguape, Paraíba, Brasil). Revta. bras. Zool., 19 (Supl. 1): Aguiar, C.M.L. & Gaglianone, M.C Nesting biology of Centris (Centris) aenea Lepeletier (Hymenoptera, Apidae, Centridini). Revta. bras. Zool., 20: Aguiar, C.M.L., Garófalo, C.A. & Almeida, G.F Trap-nesting bees (Hymenoptera, Apoidea) in areas of dry semideciduous forest and caatinga, Bahia, Brazil. Revta. bras. Zool., 22: , Aguiar, C.M.L & Garófalo, C.A Nesting biology of Centris (Hemisiella) tarsata (Hymenoptera, Apidae, Centridini). Revta. bras. Zool., 21: Batra, S.W.T. & Schuster, J.C Nests of Centris, Melissodes and Colletes in Guatemala (Hymenoptera, Apoidea). Biotropica 9: Camarotte-de-Lima, M.F Comunidades de abelhas, nidificação de abelhas solitárias em cavidades preexistentes (Hymenoptera: Apoidea) e interação abelhaplanta na reserva Biológica Guribas, Mamanguape, Paraíba, Brasil. Tese de Doutorado, Departamento de Sistemática e Ecologia, Universidade Federal da Paraíba, 157.

6 Camillo, E.; Garófalo, C.A.; Serrano, J.C & Muccillo, G Diversidade e abundância sazonal de abelhas e vespas solitárias em ninhos armadilhas (Hymenoptera, Apocrita, Aculeata). Revta. bras. Ent., 39: Camillo, E.; Garófalo, C. A & Serrano, J.C Hábitos de nidificação de Melitoma segmentaria, Centris collaris, Centris fuscata e Paratetrapedia gigantea (Hymenoptera, Anthophoridae). Revta. bras. Ent., 37: Camillo, E.; Garófalo, C.A & Serrano, J.C Hábitos de nidificação de Melitoma segmentaria, Centris collaris, Centris fuscata e Paratetrapedia gigantea (Hymenoptera, Anthophoridae). Revta. bras. Ent., 37: Chiappa, E. & Toro, H Comportamiento reproductivo de Centris mixta tamarugalis (Hymenoptera: Anthophoridae). II Parte: Nidificacion y estados inmaduros. Rev. Chilena Ent., 21: Coville, R.E., Frankie, G.W. & Vinson, S.B Nests of Centris segregata (Hymenoptera: Anthoporidae) with a review of the nesting habits of the genus. J. Kansas Entomol. Soc. 56: Frankie, G.W., Newstrom, L., Vinson, S.B. & Barthell, J.F Nesting habitat preferences of selected Centris bee species in Costa Rican dry forest. Biotropica, 25: Frankie, G.W., Vinson, S.B., Newstrom, L. & Barthell, J.F Nest site and habitat preferences of Centris bees in the Costa Rican dry forest. Biotropica, 20: Gaglianone, M.C Interações de Epicharis (Apidae, Centridini) e flores de Malpighiaceae em um ecossistema de cerrado. Anais do IV Encontro sobre Abelhas, Ribeirão Preto, pp

7 Gaglianone, M.C Nidificação e Forrageamento de Centris (Ptilopus) scopipes Friese (Hymenoptera, Apidae). Revta bras. Zool., 18 (Supl. 1): Garófalo, C. A Comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) que utilizam ninhos-armadilhas em fragmentos de matas do Estado de São Paulo. Anais do IV Encontro sobre Abelhas, Ribeirão Preto, pp Gazola, A.L. & Garófalo, C.A Parasitic behavior of Leucospis cayennensis Westwood (Hymenoptera: Leucospidae) and rates of parasitism in populations of Centris (Heterocentris) analis (Fabricius) (Hymenoptera: Apidae: Centridini). J. Kansas Entomol. Soc., 76: Gottsberger, G., Camargo, J.M.F. & Sillberbauer-Gottsberger, I A bee pollinated tropical community: the beach dune vegetation of Ilha de São Luis, Maranhão, Brazil. Bot. Jahrb. Syst., 109: Jesus, B.M.V. & Garófalo, C.A Nesting behaviour of Centris (Heterocentris) analis (Fabricius) in southeastern Brazil (Hym., Apidae, Centridini). Apidologie 31: Jesus, B.M.V Comportamento de nidificação e abundância sazonal de Centris (Heterocentris) analis (Fabricius, 1804) (Hymenoptera, Anthophoridae). Dissertação de Mestrado. FFCL Ribeirão Preto, USP, Ribeirão Preto, 69pp. Laroca, S., Reynaud dos Santos, D. T. & Schwartz Filho, D.L Observations on the nesting biology of three Brazilian centridine bees: Melanocentris dorsata (Lepeletier 1841), Ptilotopus sponsa (Smith 1854) and Epicharitides obscura (Friese 1899) (Hymenoptera: Anthophoridae). Tropical Zoology, 6: Linsley, E.G., Macswain, J.W. & Michener, C.D Nesting biology and associates of Melitoma (Hymenoptera, Anthophoridae). Univ. Calif. Publ. Entomol., 90: 1-45.

8 Madeira-Da-Silva, M.C Fauna de abelhas (Hymenoptera, Apoidea, Apiformis) em habitats de restinga na Área de Proteção Ambiental da Barra do Rio Mamanguape, PB, Brasil: Abundância, diversidade, sazonalidade e interações com as plantas. Tese de Doutorado, Universidade Federal da Paraíba, 147pp. Martins, P.D.D Abelhas e Vespas solitárias que nidificam em cavidades preexistentes em fragmentos urbanos de mata secundária em Salvador, Bahia. Dissertação de Mestrado. Instituto de Biologia, Universidade Federal da Bahia. 102pp. Michener, C.D. & Lange, R.B Observations on the ethology of Neotropical Anthophorine bees (Hymenoptera: Apoidea). Univ. Kansas Sci. Bull., 39: Morato, E., Garcia, M.V.B. & Campos, L. A. de O Biologia de Centris Fabricius (Hymenoptera, Anthophoridae, Centridini) em matas contínuas e fragmentos na Amazônia Central. Revta. bras. Zool., 16: Pereira, M Comportamento de nidificação e abundância sazonal de Centris (Hemisiella) vittata Lepeletier (Hymenoptera: Apidae: Apinae: Centridini). Dissertação de Mestrado. FFCL Ribeirão Preto, USP, Ribeirão Preto, 85pp. Pereira, M., Garófalo, C.A., Camillo & Serrano, J.C Nesting biology of Centris (Hemisiella) vittata Lepeletier in southeastern Brazil (Hymenoptera, Apidae, Centridini). Apidologie, 30: Rozen, J.G. & Buchmann, S.L Nesting biology and immature stages of bees Centris caesalpiniae, C. pallida, and the cleptoparasite Ericrocis lata (Hymenoptera: Apoidea, Anthophoridae). Am. Mus. Nov., 2985: Silva, F.O., Viana, B.F. & Neves, E.L Biologia e arquitetura de ninhos de Centris (Hemisiella) tarsata Smith (Hymenoptera: Apidae: Centridini). Neotrop. Entomol., 30:

9 Silveira, F.A., Melo. G.A.R. & Almeida, E.A.B Abelhas brasileiras: Sistemática e identificação. Edição dos autores, Belo Horizonte, 253pp. Vesey-FitzGerald, D Observations on bees (Hym.: Apoidea) in Trinidad. B. W. I., Proc. Royal Ent. Soc. London, ser. A, vol. 14, pp Viana, B.F., Silva, F.O. & Kleinert, A.M.P Diversidade e sazonalidade de abelhas solitárias (Hymenoptera: Apoidea) em dunas litorâneas no Nordeste do Brasil. Neotrop. Entomol., 30: Vinson, S. B., Frankie, G.W. & Williams, H.J Chemical ecology of bees of the genus Centris (Hymenoptera: Apidae). Florida Entomol., 79: Vinson, S.B., Frankie, G.W. & Coville, R.E Nesting habits of Centris flavofasciata Friese (Hymenoptera: Apoidea: Anthoporidae) in Costa Rica. J. Kansas Entomol. Soc., 60: Vinson, S.B. & Frankie, G.W A comparative study of the ground nests of Centris flavifrons and Centris aethiocesta (Hymenoptera: Anthophoridae). Ent. Exp. Appl., 49: Vinson, S.B. & Frankie, G.W Nest selection, usurpation, and a function for the nest entrance plug of Centris bicornuta (Hymenoptera: Apidae). Ann. Entomol. Soc. Am., 93: