O PÓLEN ARMAZENADO POR ABELHAS

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1 MARCOS DA COSTA DÓREA O PÓLEN ARMAZENADO POR ABELHAS SOLITÁRIAS (APIDAE, CENTRIDINI): ESTUDO EM UMA ÁREA DE CAATINGA NA BAHIA FEIRA DE SANTANA JULHO/2007

2 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA O PÓLEN ARMAZENADO POR ABELHAS SOLITÁRIAS (APIDAE, CENTRIDINI): ESTUDO EM UMA ÁREA DE CAATINGA NA BAHIA MARCOS DA COSTA DÓREA Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Botânica da Universidade Estadual de Feira de Santana, como parte dos requisitos necessários para obtenção do título de Mestre em Botânica. Prof. Dr. Francisco de Assis Ribeiro dos Santos (UEFS) Orientador FEIRA DE SANTANA JULHO/2007

3 BANCA EXAMINADORA Prof. Dr. Carlos Alfredo Lopes de Carvalho Universidade Federal do Recôncavo da Bahia - UFRB Profa. Dra. Cândida Maria Lima Aguiar Universidade Estadual de Feira de Santana - UEFS Prof. Dr. Francisco de Assis Ribeiro dos Santos Universidade Estadual de Feira de Santana - UEFS Orientador e Presidente da Banca, FEIRA DE SANTANA JULHO/2007

4 À Reyjane Patrícia, minha companheira, amor, esteio e exemplo, por ter me acompanhado, de fato, na vida e neste trabalho até aqui.

5 O sertão vai virar mar e o mar vai virar sertão. Antônio Conselheiro

6 AGRADECIMENTOS Meus agradecimentos são extensivos a todos aqueles que, de forma direta ou indireta, contribuíram para a consolidação deste trabalho, mas de uma maneira especial agradeço: Ao Prof. Dr. Francisco de Assis Ribeiro dos Santos, grande orientador, por ser essa pessoa ética, íntegra e competente, que se esforça a cada dia pelo nosso crescimento profissional e humano. À CAPES pela concessão da bolsa e pela atual aprovação de minha mudança de nível para o doutorado, o que propiciou a conclusão dos trabalhos neste dado momento. À Fundação Biodiversitas, por permitir a realização da pesquisa na Estação Biológica de Canudos (EBC) com toda estrutura de campo. Agradeço também à Bióloga Tânia Alves, coordenadora da área, pelo apoio logístico aos trabalhos de campo, assim como ao Sr. Carlos, pela ajuda braçal no campo, além da valorosa companhia no silêncio da caatinga. Ao Colegiado da Pós-graduação em Botânica, nas pessoas do atual coordenador, Prof. Dr. Luciano Paganucci de Queiroz, e da Profa. Dra. Tânia Regina dos Santos Silva, pelo igual incentivo para a finalização desta dissertação nesse momento. À Adriana Estrela, secretária do PPGBot, pela constante presteza na resolução dos problemas acadêmicos. À Vilania Santana, secretária da Pró-reitoria de Pesquisa e Pós-graduação, por sempre ser solícita para resolver nossos problemas junto à administração superior da UEFS, principalmente no que diz respeito às nossas bolsas. À Prof. Dra. Ana Maria Giulietti, coordenadora do Projeto IMSEAR, pelo apoio logístico às viagens de campo. À Profa. Dra. Cândida Maria Lima Aguiar, minha primeira orientadora na UEFS, pela grande contribuição neste trabalho desde a montagem do projeto. Obrigado também por sempre ser bastante solícita e pelas palavras de incentivo. À Profa. Dra. Míriam Gimenes e à Biól. MSc. Patrícia Oliveira, pelas discussões e bibliografias disponibilizadas, de muito valor para o desenrolar deste estudo. Agradeço também por toda a paciência de ambas, sempre prontas para me atender várias vezes no dia. À Profa. Dra. Favízia Freitas de Oliveira, pela valiosa contribuição com a identificação das espécies de abelhas. À grande e eterna família LAMIV composta por grandes nomes como: Profa. Dra.

7 Cláudia Elena Carneiro (nossa coor ), Prof. Dr. Francisco de Assis, Profa. Dra. Bárbara Rosemar, Prof. Dr. Lázaro Benedito (Lord Lazzarus), Prof. Dr. Francisco Hilder Magalhães ( Ciará man ), Profa. Dra. Luciene Cristina de Lima e Lima, Profa. MSc. Rita de Cássia, Profa. MSc. Kelly Regina, Profa. MSc. Marileide Saba, MSc. Paulino Pereira, Biól. Alquindar Vaz (grande afilhado), futuros Mestres Biól. Ricardo Landim e a Biól Maria Teresa (nossa caçulinha), e os futuros Biólogos Jaílson, Joseane, Tiago Lucas, Laert, Ana Célia, Ana Paula, Flaviane, Lhaís e agregados como a Prof. Msc. Rita Dória (minha queridíssima prima); muitos companheiros de todos os dias repartindo dores e alegrias. Obrigado pela oportunidade de conviver com todos vocês! À Profa. Dra. Lú de Lima e Lima e ao Prof. Dr. Hilder Magalhães por me apresentarem a deslumbrante EBC e pelas grandes discussões no café das quatro Ao Prof. MSc. Luís Enrique Rodriguez Figueroa, por ter iniciado as coletas em 2004 e 2005, junto com Dra. Luciene, e assim ter proporcionado o desenvolvimento desta dissertação. Aos grandes amigos e colegas da Botânica da UEFS (novos e antigos), em especial: Cecília Azevedo (colega representante), Perimar Espírito Santo (intruso da Zoologia, mas com alma de Botânico!), Dr. Jorge Costa, Cristiana Costa, Dra. Silvana Helena (mozão), Silvana Ferreira, Marla Ibraim, Andréa e Sílvia (da família Karla), Aline Mota (filhinha), Daniela Carneiro, Ana Luíza do Rick, Ricardo Landim da Ana Luíza (é claro!), Maria Teresa, Alisson Rodrigues, Flávia Rodrigues, Aigara Alves, Cyrio Santana, Teonildes Nunes, Elaine Miranda e Zezé (o trio do HUEFS), Jomar Jardim, Elnatan Bezerra, Milene Castro, Maria Stapf, entre tantos outros futuros mestres e doutores do PPGBot. Aos eternos amigos da Biologia, Alquindar, Jorge, Joan, Osmário, Alex Tuba, Marquinhos, Luíza, Cissa, Fátima (Fatimosa) e os mais antigos na estrada da minha vida, Nando, Alex, Daniel, Almir, Danilo, Bruno, Woldi, Brunão, Marina, Renata, Tia Katy e Tio Rômulo, pelo companheirismo de sempre e pela compreensão pelas minhas ausências. À minha nova família, composta por minha sogra Maria Élia, meu sogro Valdemir, meu cunhado Marcos Diogo e sua namorada Jaqueline, por sempre me receberem de braços abertos. Às minhas mães Ivonete e Hildete, meu pai João Carlos (in memorian), meus irmãos Helton e Luciana, minhas Tias Ana Cláudia e Edna, por sempre estarem ao meu lado, cobrando, incentivando e apoiando minhas aventuras. Amo vocês! À minha companheira, Reyjane Patrícia, pelos puxões de orelha, incentivos, entusiasmos, dedicação e principalmente por me aturar. Amo você!

8 SUMÁRIO AGRADECIMENTOS RESUMO ABSTRACT INTRODUÇÃO... 1 CAPÍTULO 1. Método para análise do pólen presente em ninhos de Centris tarsata Smith (Hymenoptera, Apidae, Centridini) CAPÍTULO 2. O pólen armazenado por abelhas solitárias (Apidae, Centridini): estudo na caatinga do município de Canudos, Bahia CONSIDERAÇÕES FINAIS... 74

9 RESUMO

10 RESUMO Foi estudado o pólen armazenado em ninhos, construídos em armadilhas, de espécies de Centris Fabricius em uma área de caatinga na Bahia. A área de estudo foi a Estação Biológica de Canudos (EBC), localizada no municio de Canudos, microrregião Nordeste do Estado. Entre janeiro de 2004 e dezembro de 2006 foram instalados ninhosarmadilha e realizadas excursões mensais à EBC. Os resultados desse estudo estão aqui apresentados em dois capítulos, nos quais é estabelecida uma metodologia para a análise do pólen armazenado no ninho, e em seguida é realizada a investigação sobre as plantas utilizadas por Centris spp. na Caatinga, através do estudo polínico. No primeiro capítulo deste trabalho foi padronizada uma metodologia de tratamento químico dos ninhos para a separação do pólen contido nestes do sedimento usado na construção. Para testar a eficiência do método, foram usados dez ninhos de Centris tarsata Smith coletados no primeiro semestre de A partir do laminário referência, foram realizadas a identificação e a contagem dos grãos de pólen dos respectivos tipos polínicos reconhecidos. As amostras apresentaram um espectro polínico constituído por 17 tipos polínicos de sete famílias vegetais, que foram encontrados nos ninhos em associações de cinco a onze deles, indicando as plantas utilizadas pelas abelhas como fonte de alimento. Leguminosae e Solanaceae foram as famílias mais representativas, enquanto que no nível de tipo polínico, os tipos Solanum paniculatum e Senna rizzini apresentaram as maiores freqüências de ocorrência. Os resultados deste capítulo demonstraram que a metodologia estabelecida possibilitou a completa separação dos grãos de pólen do sedimento e sua identificação, e com isso foi tida como adequada para a realização de estudos semelhantes a este trabalho. A padronização da metodologia no primeiro capítulo propiciou a discussão mais aprofundada a cerca do pólen armazenado nos ninhos de Centris, no segundo capítulo. Neste, foram analisados ninhos de três espécies de Centris: C. analis Fabricius, C. tarsata Smith e C. trigonoides Lepeletier. Os grãos de pólen foram identificados e contados, no mínimo, grãos por amostra (ninho).

11 Foram encontrados 39 tipos polínicos de 16 famílias vegetais, dos quais seis tipos constituíram o espectro polínico das amostras de C. analis, 31 tipos para as amostras de C. tarsata, e 28 tipos para os ninhos de C. trigonoides. Através dos grãos de pólen identificados, foram indicadas prováveis fontes de pólen, néctar e óleo usadas por essas abelhas solitárias na Caatinga de Canudos. Cinco tipos polínicos foram encontrados em comum nos ninhos das três espécies de Centris: Banisteriopsis muricata, Byrsonima vacciniifolia, Chamaecrista ramosa, Conocliniopsis prasiifolia e Rhaphiodon echinus. Os tipos Chamaecrista ramosa, Byrsonima vacciniifolia, Senna rizzini e Solanum paniculatum foram os mais representativos nas amostras e indicaram importantes fontes de pólen. Quanto às fontes de óleos florais, tipos polínicos relacionados a espécies de Malpighiaceae e Krameriaceae foram encontrados nos ninhos estudados. Este estudo representa a ser a primeira contribuição da entomopalinologia utilizando ninhos-armadilha para o levantamento, por método indireto, das plantas utilizadas por espécies de Centris para a coleta de recursos na caatinga do semi-árido baiano. Palavras-chave: ninhos-armadilha, Centris, entomopalinologia, palinologia, semi-árido.

12 ABSTRACT

13 ABSTRACT This study aimed the botanical characterization of stored pollen in trap-nests of solitary bees of the genus Centris Fabricius in an area of caatinga vegetation in Bahia State, Brazil. The study area was within the Canudos Biological Station (EBC), located in the municipality of Canudos Northeastern micro-region of the State. Trap-nests were installed at the site, and monthly excursions were made between January, 2004 and December, 2006 in order to inspect and collect them. The results of this work are presented in two chapters and describe a new methodology for the analysis of pollen stocked in bee nests and detail the investigations concerning the plants utilized by Centris spp. in this caatinga region based on stored pollen. The first chapter of this work describes a methodology for the chemical treatment of bee nests used to separate pollen from the sediments employed in nest construction. In order to test the efficiency of this method, pollen grains were counted and identified from ten nests of Centris tarsata Smith that had been collected in the first semester of The results revealed a pollen spectrum composed of 17 pollen types from seven plant families. These pollen types were found in associations of from five to eleven of them in each nest. The plant families most represented in the pollen stores were Leguminosae and Solanaceae, with Solanum paniculatum and Senna rizzini being the species with the highest frequencies of occurrence. The results of the following chapter demonstrated that the methodology employed allowed the complete separation of pollen grains from sediments and their identification - indicating the adequacy of the use of these techniques in future pollinic studies. The standardization of the methodology presented in the first chapter allowed the qualitative and quantitative examination of the pollen stocked in nests of Centris bees as described in the second chapter. In this chapter, the nests of three species of Centris were examined: C. analis Fabricius, C. tarsata Smith, and C. trigonoides Lepeletier. The pollen grains were identified in the samples (with a minimum of 1,000 grains being examined in

14 each nest) and a total of 39 pollen types from 16 plant families were identified. Six pollen types were found in nests of C. analis, 31 in nests of C. tarsata, while 28 pollen types were associated with nests of C. trigonoides. The identification of the pollen grains allowed to point to the possible pollen, nectar and oils sources used by these solitary bees in the caatinga region of Canudos. Five common pollen types were found in the nests of the three species of Centris: Banisteriopsis muricata, Byrsonima vacciniifolia, Chamaecrista ramosa, Conocliniopsis prasiifolia and Rhaphiodon echinus. The most common types of pollen found in Centris nests belonged to the species Chamaecrista ramosa, Byrsonima vacciniifolia, Senna rizzini, and Solanum paniculatum, indicating these species are important pollen sources for these bees. Pollen types associated with species of Malpighiaceae and Krameriaceae were also identified in the nests examined and may represent sources of floral oils that are used by these bees. This study represents the first contribution of the entomopalynology employing trap-nests to indirectly survey the plants used by Centris bee species as resources in caatinga vegetation in the semi-arid region of Bahia State. Key-words: trap-nests, Centris, entomopalynology, palynology, semi-arid.

15 INTRODUÇÃO

16 2 INTRODUÇÃO A caatinga é um tipo vegetacional típico do Nordeste brasileiro, que se desenvolve predominantemente sobre solos rasos e pedregosos, em regiões de depressões interplanálticas, apresentando diferentes fitofisionomias (Ab Saber, 1977; Romariz, 1996). Porém, ocorrem exceções como o planalto sedimentar do Raso da Catarina, na Bahia (Fig.1), as chapadas da Borborema, na Paraíba e do Apodi, no Rio Grande do Norte, cuja vegetação típica é encontrada não apenas nas depressões, mas também nas montanhas (Andrade-Lima, 1981). O domínio morfo-climático deste bioma é caracterizado por um regime de chuvas escassas e irregulares, estabelecendo assim apenas duas estações distintas: uma estação chuvosa, com chuvas torrenciais, locais, de curta duração, e uma estação seca que se estende pela maior parte do ano, caracterizada por um acentuado déficit hídrico (Ab Saber, 1969; Maia, 2004). Em geral, a caatinga proporciona uma cobertura rala, apresentando uma flora composta predominantemente por árvores e arbustos espinhosos que perdem de folhas na estação seca (Fig. 2). Ocorrem ainda plantas que armazenam água em seus tecidos e outras, herbáceas, que desaparecem nos períodos secos e rapidamente ressurgem na estação chuvosa (Costa et al., 2002); há predominância de algumas famílias de Angiospermas como Leguminosae, Cactaceae, Scrophulariaceae, Malpighiaceae, Asteraceae, Euphorbiaceae, e Bromeliaceae (Giulietti et al., 2002; Barbosa et al., 2006). As plantas da caatinga têm sido foco de estudos utilizando as mais diversas abordagens (e.g. Andrade, 2002; Moniz, 2002; Sátiro, 2004; Freitas & Silva, 2006; Machado & Lopes, 2006; Santos et al., 2006; Silva, 2006), porém envolvendo aspectos palinológicos, os trabalhos desenvolvidos ainda são incipientes (e.g. Araújo, 2001; Saba, 2002; Novaes, 2005; Borges et al., 2006; Lima et al., 2006; Lima, 2007; Silva, 2007). O pólen é um produto característico das flores de todas as Angiospermas, e é parte

17 3 integrante do processo de polinização (Simpson & Neff, 1983). Estudos palinológicos enfocam basicamente a estrutura morfológica de grãos de pólen e esporos, auxiliando de forma satisfatória na compreensão da origem e modificações evolutivas na vida das plantas, através de sua aplicação em estudos taxonômicos e filogenéticos. Além disso, tais estudos podem também colaborar na elucidação da natureza de certas relações ecológicas, a exemplo da entomopalinologia, que é o ramo da palinologia que estuda os grãos de pólen associados aos insetos (Pendleton et al. 1996; Jones & Jones 2001). Podem ser considerados recursos florais quaisquer componentes de uma flor ou inflorescência explorados por animais, o que assegura às plantas repetidas visitações que podem conduzir à polinização, e sem dúvida, pólen e néctar são as recompensas primárias que as flores dispõem aos seus visitantes em troca de seus serviços como polinizadores (Simpson & Neff, 1981). Existe uma grande diversidade de espécies vegetais em ecossistemas tropicais como a caatinga, e, considerando que a grande maioria dessas espécies é detentora de flores zoófilas (geralmente entomófilas), as abelhas (Hymenoptera, Apoidea) assumem um importante papel nos sistemas de polinização nessas áreas (Schlindwein, 2000). Vários grupos de abelhas apresentam adaptações morfológicas, fisiológicas e comportamentais para coleta de recursos florais e essas especializações ocorrem quase exclusivamente em espécies de comportamento solitário (Schlindwein, 2000). Muitas abelhas solitárias nidificam sempre em cavidades pré-existentes, ocupando orifícios feitos por outros organismos na madeira ou no solo, ou mesmo ninhos abandonados por outras espécies, e, na caatinga, são exemplos de terem esse comportamento as espécies de Centris Fabricius (subgêneros Hemisiella e Heterocentris), Microthurge Michener, Megachile Latreille, Hylaeus Fabricius e algumas espécies de Anthidiini (Zanella & Martins, 2005). Essas abelhas podem ser consideradas oligoléticas, quando apresentam relações estreitas com determinadas plantas de um mesmo gênero ou família, ou poliléticas, quando

18 4 coletam pólen em flores de diferentes famílias vegetais (Roubik, 1989). Devido a tais adaptações, a prole de abelhas oligoléticas tem como fonte de alimento o pólen oriundo de espécies de plantas filogeneticamente relacionadas, como ressaltado por Alves-dos-Santos (2002). No caso das abelhas solitárias poliléticas, mesmo estas forrageando em indivíduos de diferentes famílias vegetais, Schlindwein (2000) explicou que alguns grupos apresentam adaptações como a coleta de pólen por vibração, em flores com anteras poricidas [por exemplo, em espécies de Cassia L., Senna Mill. e Chamaecrista Moench (Leguminosae- Caesalpinioideae), Solanum L. (Solanaceae) e a maioria das espécies da família Melastomataceae], ou o desenvolvimento de peças bucais longas para coleta de néctar em tubos florais igualmente longos (comuns em Lamiales e Gentianales, entre outros). Tais especializações tornam essas abelhas polinizadores efetivos das respectivas espécies vegetais, e existem ainda estudos que consideram adaptações temporais de abelhas na coleta de recursos florais, inferindo sobre a existência de ciclos circadianos (Gimenes et al., 1993, 1996). Pouco se sabe sobre os recursos florais necessários à manutenção das comunidades de abelhas solitárias em habitats naturais brasileiros, e as investigações que têm sido conduzidas envolvem amostragem dos indivíduos nas flores ou análise do pólen coletado pelas espécies eussociais (Aguiar, 2003), ou ainda, estudos de visitantes florais em determinados grupos de plantas (e.g., Laroca, 1970; Sazima & Sazima, 1989; Gimenes, 1997; Teixeira & Machado, 2000; Almeida & Gimenes, 2002; Gimenes et al., 2002; Silva & Viana, 2002; Machado et al., 2002; Aguiar et al., 2003; Costa et al., 2006; Gimenes & Lobão, 2006). Estudos palinológicos das provisões dos ninhos de abelhas solitárias podem indicar as fontes de pólen mais exploradas, porque que é estimado o número de grãos de pólen em uma dada amostra da coleta feita pela abelha. Dessa forma, a análise do pólen coletado e

19 5 aprovisionado nos ninhos das abelhas solitárias pode trazer, de maneira indireta, conhecimentos mais aprofundados acerca da dieta desses insetos. Estes estudos podem ainda dar uma noção do raio de forrageio dessas abelhas, além de indicar quais plantas utilizam esses insetos para o processo de polinização. O método dos ninhos-armadilha para a amostragem de abelhas que nidificam em cavidades pré-existentes foi inicialmente aplicado por Krombeim (1967), porém, no Brasil, a pesquisa nesse sentido foi iniciada mais tarde, no final da década de 70 (Serrano & Garófalo, 1978). A considerável facilidade na utilização da metodologia de ninhos-armadilha, apesar de seu uso restrito a abelhas que constroem seus ninhos nessas cavidades, faz com que esta seja uma importante ferramenta para estudos da biologia desses insetos (Aguiar, 2002a; Madeira-da-Silva et al., 2003). A indução da nidificação de abelhas por disponibilização de ninhos artificiais promove a obtenção de dados sobre arquitetura dos ninhos e materiais utilizados; período, preferências por habitat e substrato para nidificação; formas imaturas das abelhas; recursos tróficos aprovisionados para a prole; parasitas; fatores responsáveis por mortalidade; além da distribuição, abundância e comportamento das espécies que nidificam nessas cavidades pré-existentes (Aguiar, 2002b; Martins et al., 2002; Madeira-da-Silva et al., 2003). Vários estudos têm se concentrado em levantar esses dados em diferentes ambientes (e.g. Frankie et al., 1988; Vinson et al., 1996; Jesus e Garófalo, 2000; Moreira et al., 2003), mas para áreas de caatinga ainda são relativamente novos os trabalhos desenvolvidos (Aguiar, 2002b; Aguiar & Garófalo, 2004; Aguiar et al., 2005; Aguiar et al., 2006). No entanto, ainda é inexistente o desenvolvimento de pesquisas enfocando os recursos florais aprovisionados por abelhas utilizando ninhos-armadilhas. O presente trabalho representa assim a primeira contribuição ao estudo do conteúdo polínico de ninhos de abelhas solitárias na caatinga, com o uso associado da ferramenta entomopalinológica e da metodologia de ninhos-armadilha, visto que não são encontrados na

20 6 literatura trabalhos deste cunho. Inicialmente, objetivou-se o desenvolvimento de uma metodologia palinológica que pudesse dar acesso e avaliar o conteúdo polínico presente nos ninhos-armadilha, já que todas as metodologias existentes visavam analisar apenas ninhos naturais. Além disso, o trabalho teve como outros objetivos a identificação das espécies de abelhas solitárias que nidificaram nos ninhos-armadilha e a obtenção de informações sobre as fontes de recursos florais explorados por essas abelhas, através da determinação da afinidade botânica e quantificação dos tipos polínicos presentes nas armadilhas instaladas em uma área de caatinga no semiárido baiano.

21 7 Figura 1. Localização geográfica das ecorregiões do semi-árido do Nordeste do Brasil, onde são encontradas áreas de caatinga. Detalhe, em azul, para o Raso da Catarina, onde está inserida a Estação Biológica de Canudos. Fonte: Giulietti & Queiroz, 2006.

22 8 Figura 2. Paisagens e plantas da Estação Biológica de Canudos, Canudos, Bahia. A. Período chuvoso. B. Período seco. C-F. Representantes das famílias de plantas freqüentemente encontradas em áreas de caatinga: C. Tacinga inamoema (K. Schum.) N. P. Taylor & Stuppy (Cactaceae). D. Senna rizzini H. S. Irwin & Barneby (Leguminosae-Caesalpinioideae). E. Byrsonima vacciniifolia A. Juss. (Malpighiaceae). F. Jatropha mutabilis Baill. (Euphorbiaceae).

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28 CAPÍTULO 1

29 Método para análise do pólen presente em ninhos de Centris tarsata Smith (Hymenoptera, Apidae, Centridini) * *Artigo submetido para publicação na Neotropical Entomology.

30 16 RESUMO Foi estabelecido um protocolo de tratamento para análise resíduo polínico e do pólen das fezes contido em ninhos de Centris tarsata Smith, obtidos através do uso de ninhos-armadilha. A área estudada localiza-se na Estação Biológica de Canudos, município de Canudos (09º56 34 S; 38º59 17 W), microrregião Nordeste do estado da Bahia. A vegetação local é de caatinga hiperxerófila arbustiva, o clima é semi-árido, temperatura média anual de 24,15 ºC e precipitação anual de 454 mm. Foram utilizados dez ninhos de C. tarsata coletados dos ninhos-armadilha no primeiro semestre de Para a análise palinológica dos ninhos, foi necessário o estabelecimento de um método adequado, elaborado a partir da metodologia de análise de sedimentos em paleopalinologia e dos procedimentos de acetólise usuais em palinologia. As análises microscópicas foram realizadas sob microscopia óptica. Foram identificados 17 tipos polínicos relacionados a sete famílias vegetais, contudo esses tipos apresentaram-se nos ninhos em associações de cinco a onze deles, indicando as plantas utilizadas pelas abelhas para nutrição da crias. As famílias mais representadas foram Leguminosae (49,26%) e Solanaceae (43,18%). Porém, os tipos polínicos com as maiores freqüências de ocorrência foram, nesta ordem, Solanum paniculatum (43,85%) e Senna rizzini (32,08%). O protocolo desenvolvido aqui proporcionará uma nova técnica para estudos sobre a dieta das espécies de Centris, assim como de outros grupos de abelhas solitárias que nidificam em cavidades pré-existentes e/ou que constroem seus ninhos com sedimentos. Palavras-chave: entomopalinologia, pólen, ninhos-armadilha, Centris, Caatinga.

31 17 ABSTRACT A new treatment protocol was developed to analyze pollen residues found in nests and the feces of Centris tarsata Smith harvested from nest-traps. The study area was located in the Canudos Biological Station in the municipality of Canudos (09º56 34 S; 38º59 17 W), in the northeastern micro-region of Bahia State, Brazil. The local vegetation is open caatinga (deciduous dryland vegetation), the regional climate is semi-arid, the average annual temperature is 24.15º C, and the annual regional rainfall rate is 454 mm. Ten nests of C. tarsata were collected in nest-traps during the first semester of Pollen analysis of material collected in the nests required the development of a new methodology that combined techniques of palynological sediment analysis with the more common pollinic analysis by acetolysis. Microscopic analyses employed optical microscopy techniques. The pollinic spectrum of the samples from C. tarsata indicated the presence of 17 pollen types from seven plant families, which were present in assemblage of five to eleven of them, pointed to the plants used by bees to feed on their offsping. The plant families most represented were Leguminosae (49.26%) and Solanaceae (43.18%). The pollen type with the greatest frequency of grains encountered in the samples were from Solanum paniculatum (43.85%) and Senna rizzini (32.08%). The protocol developed here provides a new tool for examining the diets of species of Centris and other groups of solitary bees that nest in preexisting cavities and/or construct their nests using soil particles. Key words: entomopalynology, pollen, trap-nests, Centris, Caatinga.

32 18 INTRODUÇÃO O estudo dos grãos de pólen associados a insetos (entomopalinologia) pode ser usado para inferir sobre suas atividades de forrageamento e migração, porque: (1) muitas plantas com flores dependem da entomofilia; (2) a exina do grão de pólen é muito resistente à degradação; (3) a morfologia distinta do pólen permite a identificação de gêneros e espécies das plantas; e (4) o período de floração e a distribuição geográfica de muitas plantas polinizadas por insetos são bem conhecidas (Pendleton et al., 1996; Jones & Jones, 2001). Segundo Faegri & van der Pijl (1979), devido à co-evolução ocorrida entre insetos e plantas com flores (angiospermas), muitos representantes das ordens Hymenoptera, Diptera, Lepidoptera e Coleoptera coletam e usam pólen como alimento. A ordem Hymenoptera reúne alguns dos mais importantes polinizadores, dentre os quais as abelhas são mais adaptadas para a polinização que outros grupos de insetos (Jones & Jones, 2001). As abelhas da tribo Centridini estão distribuídas principalmente na América tropical, com alguns grupos presentes também em áreas mais secas das regiões subtropicais e temperadas. Essa tribo é constituída por dois gêneros, Centris Fabricius e Epicharis Klug, com todas as espécies de comportamento solitário. A maioria delas nidifica no solo, geralmente em grandes agregações, porém alguns grupos usam orifícios em madeira para construção dos ninhos (Silveira et al., 2002). Alguns representantes de Centridini são considerados poliléticos, pois coletam pólen de espécies de várias famílias vegetais, e ainda visitam flores para obtenção de óleo utilizado na alimentação das larvas e/ou na construção dos ninhos, apresentando adaptações morfológicas para coleta e transporte desse recurso (Schlindwein, 2000). Além da coleta de óleo (especialização das tribos Centridini, Tapinotaspidini e Tetrapediini em áreas tropicais), as abelhas da tribo Centridini necessitam de pólen e néctar como todas as demais. De acordo com Schlindwein (2000), as Centridini visitam muitas flores para satisfazer suas

33 19 necessidades energéticas próprias, assim como coletar material para aprovisionamento do ninho, sendo consideradas possíveis polinizadores efetivos das plantas por elas visitadas, especialmente árvores com floração maciça. O autor citado sugeriu que as abelhas pertencentes à tribo Centridini, juntamente com as Euglossini, são polinizadores-chave na manutenção da biodiversidade de ecossistemas naturais, de modo que a conservação desses grupos é essencial para o sucesso reprodutivo de várias espécies vegetais. O gênero Centris agrega numerosas espécies distribuídas desde a Argentina e Bolívia até os Estados Unidos (Silveira et al., 2002). Ainda são poucas as informações publicadas sobre as preferências florais das espécies de Centris, sendo que a maioria dos estudos nesse sentido foi conduzida através da observação e/ou coleta direta de indivíduos nas flores (e.g., Gimenes et al., 2002; Ramalho & Silva, 2002; Barbosa et al., 2003) ou do estudo dos visitantes florais de determinados grupos ou espécies vegetais (e.g., Albuquerque & Rêgo, 1989; Sazima & Sazima, 1989; Schlindwein & Wittmann, 1997; Teixeira & Machado, 2000; Gaglianone, 2003; Oliveira & Schlindwein, 2003; Aragão-Filho & Rêgo, 2003; Costa et al., 2006; Gimenes & Lobão, 2006). No que diz respeito ao uso dessas metodologias em trabalhos voltados para áreas de caatinga, os registros são também ainda muito poucos (e.g., Machado et al., 2002; Aguiar, 2003; Aguiar & Gaglianone, 2003; Aguiar et al., 2003). Pesquisas voltadas para o conhecimento das fontes vegetais exploradas por Centris, através da análise palinológica, são ainda mais reduzidas. Como exemplo pode ser citado Rêgo et al. (2006) que analisaram o pólen armazenado em ninhos naturais de Centris (Centris) flavifrons Fabricius. Nesse contexto e utilizando a metodologia de ninhos-armadilha, pretendeu-se estabelecer um protocolo de tratamento para a análise do resíduo polínico e do pólen contido nas fezes nos ninhos construídos por Centris nas armadilhas. Para tanto foram escolhidos ninhos de Centris (Hemisiella) tarsata Smith, uma espécie de ampla distribuição em áreas de

34 20 caatinga que utiliza cavidades pré-existentes e sedimentos do solo para nidificar (Aguiar et al., 2003). Conseqüentemente, foram também investigadas, através da análise palinológica, as prováveis plantas fornecedoras de recursos florais, utilizadas por essa abelha solitária, em uma área de caatinga na Bahia.

35 21 MATERIAL E MÉTODOS A Estação Biológica de Canudos (09º56 40,9 S; 39º00 55,7 W) é uma área particular de proteção ambiental que possui cerca de 160 ha. de extensão e pertencente à Fundação Biodiversitas. Está localizada no município de Canudos (09º56 34 S; 38º59 17 W), microrregião Nordeste do estado da Bahia (Fig. 1), estando inserida na ecorregião do Raso da Catarina, a qual é estreita e se alonga no sentido norte-sul. Limita-se a norte, oeste e leste com a Depressão Sertaneja Meridional, uma porção a nordeste limita-se com o Planalto da Borborema, e a sul faz fronteira com a Zona da Mata do Recôncavo Baiano (Velloso et al., 2002). A região está a 400 m de altitude, possui uma vegetação de caatinga hiperxerófila arbustiva, clima tropical semi-árido com temperatura média anual de 24,15 ºC e precipitação anual de 454 mm/ano (SEI, 1998). Foram utilizados dez ninhos de C. tarsata, obtidos através de ninhos-armadilha (Serrano & Garófalo, 1978) instalados na Estação Biológica de Canudos (EBC) no primeiro semestre de Os ninhos-armadilha foram instalados na concavidade de um rochedo (arenito) (09º56 41,2 S; 39º00 59,2 W), onde já havia ninhos naturais (Fig. 2). Foram colocadas quatro placas perfuradas com 56 orifícios cada, suspensas por arames em armações de madeira cerca de 1 m do solo. Cada orifício foi preenchido com tubo de cartolina preta (0,8 x 10,5 mm) com uma das extremidades fechadas para uso pelas abelhas na construção de seus ninhos. Com auxílio de um otoscópio ou de uma lanterna foram identificados os ninhos devidamente selados. Em seguida cada tubo de cartolina foi retirado de sua respectiva placa e colocado em tubos de ensaio, com a extremidade aberta voltada para o interior do tubo. Os ninhos devidamente acondicionados foram levados para o Laboratório de Micromorfologia Vegetal da Universidade Estadual de Feira de Santana (LAMIV/UEFS), onde foi esperada a emergência das abelhas para posterior identificação.

36 22 Após a emergência, as abelhas foram identificadas no Laboratório de Sistemática de Insetos da UEFS (LASIS/UEFS) e, em seguida, depositadas na Coleção Entomológica do Museu de Zoologia da mesma instituição (MZ/UEFS). Uma vez reconhecido a que espécie de abelha pertenciam os ninhos, estes foram retirados dos tubos de cartolina e submetidos a processos químicos para remoção do resíduo de pólen estocado e do pólen contido nas fezes das abelhas. De acordo com Villanueva- Gutiérrez & Roubik (2004) esse material representa uma amostra de todo o pólen depositado pela fêmea em cada célula progenitora. Para se estabelecer um tratamento adequado, foi preciso adaptar uma metodologia já existente para análise de sedimento em paleopalinologia, o método de Faegri & Iversen (1975). Também foi necessária a adequação do método da acetólise de Erdtman (1960), para o tratamento do pólen armazenado nos ninhos de C. tarsata. O protocolo proposto foi o seguinte: cada ninho foi colocado em um tubo ensaio de polipropileno de 50 ml e destruído completamente com auxílio de um bastão de vidro; foi adicionado a cada amostra 10 ml de ácido fluorídrico (HF) a 40% deixando em solução por, no mínimo, 2 horas; em seguida, foram adicionadas mais 3 ml de HF a 40% às amostras, as quais foram colocadas em banho-maria a cerca de 100 o C por, no mínimo, 2 horas ou até a destruição completa do sedimento. As misturas foram movimentadas cuidadosamente com bastões de polipropileno; após a destruição do sedimento, transferiu-se o conteúdo de cada amostra para tubos de ensaio de polipropileno de 10 ml, para evitar maiores perdas até o final de todo o processamento. Para tanto, foram realizadas várias centrifugações (a 25 minutos e rpm) para que todo sedimento palinológico do tubo maior fosse concentrado em um tubo menor;

37 23 centrifugaram-se as amostras por 25 minutos a rpm; descartaram-se os sobrenadantes, e o conteúdo da amostra foi lavado com água destilada; centrifugaram-se novamente as amostras por 15 minutos a rpm; os sobrenadantes foram descartados e adicionado às amostras cerca de 3 ml de ácido clorídrico (HCl) a 10%, para a retirada do flúor remanescente; as amostras foram centrifugadas por 10 minutos a rpm; foram descartados os sobrenadantes e os conteúdos das amostras lavados com água destilada; as amostras foram centrifugadas por 10 minutos a rpm; acrescentaram-se 5 ml de ácido acético glacial ao sedimento presente nos tubos e aguardou-se por, no mínimo, 5 minutos. Em seguida as amostras foram novamente centrifugadas por minutos a rpm; após o descarte dos sobrenadantes, iniciou-se o processo de acetólise, o qual destrói o protoplasma dos grãos de pólen, deixando-os vazios e transparentes; foram adicionados 5 ml de mistura acetolítica (9:1) a cada amostra, que em seguida foram levadas a aquecimento em banho-maria (ca. 80 ºC) durante 3 minutos; após esse tempo, as amostras foram submetidas a centrifugação de minutos a rpm; seguindo a centrifugação, os sobrenadantes foram descartados e adicionado água destilada a cada uma das amostras, sendo agitadas vigorosamente para a lavagem do conteúdo; novamente as amostras foram centrifugadas de minutos a rpm, descartado os sobrenadantes e por fim adicionado a cada amostra 5 ml de glicerina a 50%, deixando-as em descanso de 1 a 24 horas;

38 24 após esse período em glicerina, as amostras foram centrifugadas de minutos a rpm e descartado os sobrenadantes. Em seguida, cada tubo de ensaio foi emborcado nas galerias para a decantação do resíduo de glicerina. Após o término desse tratamento foram montadas as lâminas para microscopia óptica. Para cada amostra, foram montadas sete lâminas com gelatina glicerinada, sendo que delas em cinco utilizou-se gelatina glicerinada corada com safranina. As lâminas foram cobertas com lamínulas e lutadas com parafina. Em seguida, procedeu-se com as análises qualitativas, na qual se identificou os tipos polínicos presentes nas amostras, e quantitativa, na qual foram contados, no mínimo, grãos de pólen por amostra, conforme Vergeron (1964). A identificação dos tipos polínicos foi auxiliada pelos dados da flora polínica da EBC estudada por F.H.M. e Silva (dados não publicados). A partir dos resultados da análise quantitativa, foram calculadas as freqüências de ocorrência, para cada tipo polínico e para cada família botânica, as médias dessas freqüências, e as constâncias dos tipos polínicos dentre as amostras.

39 25 RESULTADOS O tratamento aplicado aos ninhos de C. tarsata revelou um espectro polínico composto por 17 tipos polínicos pertencentes a sete famílias botânicas (Tabela 1). O número de tipos polínicos por amostra variou de cinco (amostra I) a onze tipos (amostra IX). Todos esses tipos polínicos apresentaram uma variabilidade morfopolínica (Tabela 2) que lhes permitiu terem a afinidade botânica reconhecida, de modo que 100% dos tipos observados foram identificados (Fig. 3). Dentre as famílias visitadas, Leguminosae se destacou com nove tipos polínicos (cinco tipos polínicos de Caesalpinioideae, três de Mimosoideae e um de Papilionoideae), contribuindo com quase a metade (49,26%) da composição do espectro polínico das amostras, com um total de grãos de pólen contados. O tipo polínico Senna rizzini (32,08%) foi o mais coletado dentre as Leguminosae identificadas, sendo também entre todas as amostras o segundo tipo polínico com maior representatividade de grãos de pólen nas amostras. Considerando a quantidade de grãos de pólen contada, é possível indicar a família Solanaceae como a segunda mais explorada (43,18%), porém a maior freqüência de ocorrência encontrada, dentre todos os grãos de pólen identificados, foi a do tipo Solanum paniculatum (43,85%). A menor freqüência encontrada foi 0,08%, atribuído aos tipos Krameria tomentosa e Mimosa misera. Os tipos polínicos Amaranthus viridis, Chamaecrista swainsonii e Banisteriopsis muricata foram encontrados em apenas uma amostra cada e com freqüências de 0,09% e 0,19%. As demais famílias que compuseram o espectro polínico das amostras de C. tarsata tiveram percentagens abaixo de 5,96%, valor atribuído à família Malpighiaceae. Com relação à constância dos tipos polínicos dentre as dez amostras analisadas (Tabela 1), o tipo Solanum paniculatum foi o mais constante com 90%, seguido por Byrsonima vacciniifolia e Aeschynomene martii (80%), Capparis yco e Senna rizzini (70%), Krameria

40 tomentosa (60%), e Caesalpinia microphylla e Piptadenia moniliformes (50%). Os outros noves tipos polínicos identificados ocorreram de 10% a 40% das amostras. 26

41 27 DISCUSSÃO A importância das Leguminosae para a dieta da prole de C. tarsata pode ser entendida, dentre outras possíveis razões, por esse ser o grupo mais bem representado na caatinga (Costa et al. 2002), além do fato de algumas espécies conseguirem permanecer floridas por quase todo o ano (enfrentando até mesmo períodos de secas), como ocorreu em 2004 com a Senna rizzini, segundo F.H.M. e Silva (dados não publicados) durante o desenvolvimento de pesquisa na mesma área. Porém devem ser consideradas também as possíveis preferências florais das abelhas, não sendo, portanto a alta representatividade das Leguminosae no ambiente o único fator responsável pela alta freqüência dos grãos de pólen dessa família nas amostras estudadas. Embora o espectro polínico das amostras de C. tarsata ter sido constituído por uma variedade de 17 tipos polínicos, as fêmeas dessa espécie de abelha solitária intensificaram suas coletas para os tipos Solanum paniculatum e Senna rizzini, fazendo com que as plantas relacionadas a esses tipos fossem as mais importantes para a dieta da prole na caatinga de Canudos, no período estudado. Corroborando com os resultados deste estudo, Aguiar et al. (2003) em uma revisão dos registros de plantas visitadas por Centris em áreas de caatinga, apesar de terem utilizado uma metodologia distinta da aqui empregada, reconheceram que espécies de Chamaecrista, Senna e Solanum parecem ser importantes fontes de pólen. No caso de Solanum paniculatum, a morfologia das anteras poricidas pode ser um dos fatores que estabelece uma íntima relação entre as abelhas do gênero Centris e as flores dessa espécie. Isso ocorre porque essas abelhas são especialistas em polinização por vibração (buzz pollination) e com isso conseguem extrair de maneira eficaz o pólen de plantas portadoras de flores com essas anteras. Esse fato se aplica também às espécies de Chamaecrista e Senna, assim como as demais espécies de Leguminosae-Caesalpinioideae

42 28 (Buchmann 1983). Quanto às fontes de óleo, Malpighiaceae e Scrophulariaceae são citadas como as principais fontes fornecedoras desse recurso para as espécies de Centris na caatinga (Machado et al. 2002, Aguiar 2003, Aguiar et al.2003). Na caatinga de Canudos, foram encontrados nos ninhos de C. tarsata tipos polínicos relacionados às famílias Malpighiaceae e Krameriaceae, mas não para Scrophulariaceae. Dessas famílias, F.H.M. e Silva (dados não publicados) citou dez espécies para flora da EBC, contudo apenas quatro tipos polínicos foram identificados para as mesmas. A família Krameriaceae está representada pela espécie Krameria tomentosa A.St.-Hill. cujos grãos de pólen foram encontrados em seis dos ninhos analisados, mas com constância máxima de 3%, a maioria abaixo de 1%. Trata-se de uma importante fonte de óleo para as C. tarsata, devido ao par de glândulas oleíferas que tem na base do ovário, que é característico do grupo (Simpson, 1989). A família Malpighiaceae, presente na EBC por oito espécies segundo F.H.M. e Silva (dados não publicados), apareceu nos ninhos com três tipos polínicos: Banisteriopsis muricata, Byrsonima vacciniifolia e Peixotoa hispidula. Desses tipos, o mais explorado por C. tarsata foi o segundo, que inclusive teve a maior representatividade entre os tipos afins de plantas produtoras de óleo. A metodologia ora proposta neste estudo propiciou a análise dos resíduos polínicos de C. tarsata na caatinga do município de Canudos, possibilitando um estudo das fontes de recursos florais utilizados por essa abelha solitária, nesse bioma, para sustento de sua prole. O uso de ninhos-armadilha talvez seja uma maneira mais prática de se analisar o pólen que ora fora armazenado, mesmo que para isso seja necessária a espera da emergência da prole das abelhas. O protocolo desenvolvido aqui proporcionará uma nova técnica para estudos a cerca da composição da dieta das espécies de Centris, assim como as de outros grupos de abelhas

43 solitárias, que nidificam em cavidades pré-existentes e/ou que constroem seus ninhos com sedimentos. 29

44 Tabela 1. Tipos polínicos encontrados nas amostras de ninhos de C. tarsata na caatinga do município de Canudos, Bahia. Freqüências de ocorrência, médias das freqüências e constância dos tipos polínicos (c). AMOSTRAS I II III IV V VI VII VIII IX X MÉDIA c TIPOS POLÍNICOS AMARANTHACEAE Amaranthus viridis 0,09 0,01 10 CAPPARACEAE Capparis yco 1,83 0,93 0,10 0,69 1,26 0,94 1,95 0,77 70 KRAMERIACEAE Krameria tomentosa 0,08 3,22 0,09 0,09 0,09 0,09 0,37 60 LEG.-CAESALPINIOIDEAE Caesalpinia microphylla 0,64 8,03 0,09 0,66 0,18 0,96 50 Chamaecrista nictitans 0,59 20,26 6,04 4,69 3,16 40 Chamaecrista ramosa 96,43 3,39 9,98 20 Chamaecrista swainsonii 0,09 0,01 10 Senna rizzini 83,33 42,41 24,59 20,36 65,01 1,69 83,44 32,08 70 LEG.-MIMOSOIDEAE Mimosa filipes 0,17 5,43 0,09 0,62 0,63 40 Mimosa misera 0,08 0,28 0,04 20 Piptadenia moniliformes 8,82 0,33 0,51 0,10 1,22 1,10 50 LEG.-PAPILIONOIDEAE Aeschynomene martii 2,29 0,33 1,06 0,18 1,29 1,98 0,18 0,09 0,74 80 MALPIGHIALCEAE Banisteriopsis muricata 0,19 0,02 10 Byrsonima vacciniifolia 6,00 17,22 1,45 8,93 2,85 6,31 0,66 13,37 5,68 80 Peixotoa hispidula 0,62 0,82 0,14 20 SOLANACEAE Solanum paniculatum 88,18 8,17 38,00 96,81 36,46 68,59 11,00 90,96 0,35 43,85 90 STERCULIACEAE Melochia/Waltheria 0,48 0,09 1,62 2,38 0,46 40

45 Tabela 2. Variabilidade dos tipos polínicos encontrados nas amostras de ninhos de C. tarsata numa área de caatinga no município de Canudos, Bahia. *Pequeno (<25µm); Médio (25-50µm); Grande (>50µm) (Erdtman, 1952) TIPO POLÍNICO UNIDADE POLÍNICA TAMANHO* TIPO APERTURAL ORNAMENTAÇÃO Aeschynomene martii mônade pequeno 3-colporado reticulada Amaranthus viridis mônade pequeno pantoporado microrreticulada Banisteriopsis muricata mônade médio (4-5)6(7)-porado escabrada Byrsonima vacciniifolia mônade pequeno 3-colporado microrreticulada Caesalpinia microphylla mônade grande 3-colporado reticulada Capparis yco mônade médio 3-colporado microrreticulada Chamaecrista nictitans mônade médio 3-colporado microrreticulada Chamaecrista ramosa mônade médio 3-colporado psilada Chamaecrista swainsonii mônade grande 3-colporado microrreticulada Krameria tomentosa mônade médio 3-colporado estriada Melochia/Waltheria mônade médio/grande (3)4(5)-colporado suprarretilada/espiculada Mimosa filipes tétrade pequeno 4(3)-porado areolada Mimosa misera tétrade médio 4(3)-porado areolada Peixotoa hispidula mônade grande (4)6(7)-porado escabrada Piptadenia moniliformes políade pequeno 4(3)-porado psilada Senna rizzini mônade médio 3-colporado psilada Solanum paniculatum mônade médio 3-colporado psilada

46 Figura 1. Localização geográfica do município de Canudos (Bahia), onde foi desenvolvido o estudo.

47 33 Figura 2. Ninhos-armadilha na Estação Biológica de Canudos, Bahia. A. Vista geral do rochedo (arenito) onde as armadilhas foram instaladas. B. Cavidades existentes no rochedo, utilizadas como ninhos naturais pelas abelhas solitárias. C. Placas de madeiras (ninhosarmadilha) utilizados no estudo. D-F: ninhos-armadilha em vista frontal (D-E), e dorsal (F).

48 34 Figura 3. Tipos polínicos encontrados nos ninhos estudados de Centris tarsata. A*-B. Aeschynomene martii. C. Amaranthus viridis. D-E. Banisteriopsis muricata. F-H*. Byrsonima vacciniifolia. I. Caesalpinia microphylla. J. Chamaecrista ramosa. K. Krameria tomentosa*. L. Melochia/Waltheria. M. Mimosa filipes. N-O. Peixotoa hispidula. P. Piptadenia moniliformes. Q-R*. Raphidon echinus. S. Senna rizzini. T. Solanum paniculatum. *Grãos de pólen corados com safranina. (Escala = 10 µm.)

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52 CAPÍTULO 2

53 O pólen armazenado por abelhas solitárias (Apidae, Centridini): estudo na caatinga do município de Canudos, Bahia

54 40 RESUMO Através do uso de ninhos-armadilhas foram coletados ninhos de Centris analis Fabricius, Centris tarsata Smith e Centris trigonoides Lepeletier na Estação Biológica de Canudos (EBC) entre os anos de 2004 e A EBC localiza-se no município de Canudos (09º56 34 S; 38º59 17 W), microrregião Nordeste do estado da Bahia. A vegetação local é de caatinga hiperxerófila predominantemente arbustiva, o clima é tropical semi-árido, temperatura média anual de 24,15 ºC e precipitação anual de 454 mm. Os ninhos foram submetidos a tratamentos químicos para separação dos grãos de pólen do sedimento utilizado na construção dos ninhos e em seguida foram realizadas análises qualitativa e quantitativa. Foram identificados 39 tipos polínicos relacionados a 16 famílias vegetais, sendo que desse total, encontrou-se seis tipos polínicos nos ninhos de C. analis, 31 tipos nos ninhos de C. tarsata, e 28 tipos em ninhos de C. trigonoides. Dentre os tipos encontrados destacaram com altas freqüências os tipos Chamaecrista ramosa, Byrsonima vacciniifolia, Lonchocarpus araripensis, Piptadenia moniliformes, Senna rizzini, Solanum paniculatum e Zornia echinocarpa. Os tipos Banisteriopsis muricata, Byrsonima vacciniifolia, Chamaecrista ramosa, Conocliniopsis prasiifolia e Raphiodon echinus foram os únicos comuns aos ninhos das três espécies estudadas de Centris. Em relação às fontes de óleo, os resultados indicaram que as famílias Malpighiaceae e Krameriaceae foram as únicas fontes desse recurso utilizadas, pelas abelhas aqui estudadas, na EBC. De uma maneira geral, através do cálculo das médias das freqüências dentre as amostras de todo o período de estudo, os tipos Chamaecrista ramosa, Byrsonima vacciniifolia, Senna rizzini e Solanum paniculatum foram os tipos polínicos com a maior representatividade encontrada e indicadores de fontes de pólen e óleo, neste caso apenas o tipo B. vacciniifolia. Palavras-chave: pólen, Centridini, ninho-armadilha, recompensas florais, abelhas solitárias.

55 41 ABSTRACT The pollen resources used by solitary bees Centris analis Fabricius, Centris tarsata Smith, and Centris trigonoides Lepeletier were examined using trap-nests at the Canudos Biological Station (EBC) from 2004 to The EBC is located in the municipality of Canudos (09º56 34 S; 38º59 17 W) in the Northeast microregion of Bahia State, Brazil. The local vegetation is a predominantly shrubby hyperxerophytic caatinga, the climate is tropical semi-arid with an average annual temperature of 24.15º C and the average annual rainfall is 454 mm. Trap-nest were submitted to chemical treatments to separate the pollen grains from the sediments used in their construction - followed by qualitative and quantitative analyses of the pollen grains recovered. A total of 39 different pollen types belonging to 16 different plant families were identified. Of this total, six were found in nests of C. analis, 31 in nests of C. tarsata, while 28 pollen types were associated with nests of C. trigonoides. Among the pollen types encountered, Chamaecrista ramosa, Byrsonima vacciniifolia, Lonchocarpus araripensis, Piptadenia moniliformes, Senna rizzini, Solanum paniculatum, and Zornia echinocarpa stood out due to their high percentages in the samples. Regarding the oil sources, the main species belonged to the families Krameriaceae and Malpighiaceae. Over all, the calculations of the average pollen frequencies during the study period indicated that pollen from Chamaecrista ramosa, Byrsonima vacciniifolia, Senna rizzini, and Solanum paniculatum were most abundant in the samples. Key words: pollen, Centridini, trap-nests, floral rewards, solitary bees.

56 42 INTRODUÇÃO A vegetação de caatinga ocupa a maior parte da área com clima semi-árido da região Nordeste do Brasil (Rodal & Sampaio, 2002), apresentando um regime de chuvas escassas e irregulares, com uma estação de chuvas torrenciais e de curta duração, e outra com elevado déficit hídrico que se estende pela maior parte do ano (Ab Saber, 1969; Maia, 2004). Em geral ocupam regiões de depressões interplanálticas, mas, segundo Andrade-Lima (1981), ocorrem algumas exceções, cuja vegetação típica de caatinga é encontrada não apenas nas depressões, mas também nas montanhas, como o planalto sedimentar do Raso da Catarina (Bahia), no qual está localizado o município de Canudos. A composição florística da caatinga é composta principalmente por representantes de Leguminosae, Cactaceae, Scrophulariaceae, Malpighiaceae, Asteraceae, Euphorbiaceae e Bromeliaceae (Barbosa et al., 2006). De modo geral, todas as espécies que ocorrem nestas áreas desenvolveram adaptações para enfrentar o regime hídrico severo, envolvendo o armazenamento de água em seus tecidos, perda das folhas ou até o desaparecimento completo dos indivíduos nos períodos mais secos, os quais rapidamente ressurgem na estação chuvosa (Costa et al., 2002). Essas adaptações, somadas às interações entre os seres, tornam a caatinga um bioma com alto índice de endemismo em vários grupos de angiospermas como indicado por Giulietti et al. (2002). A polinização das flores, assim como a dispersão das sementes, são processos imprescindíveis para o sucesso reprodutivo das espécies de angiospermas, tornando crucial o papel dos animais polinizadores na manutenção dos ecossistemas (Schlindwein, 2000; Couto, 2002; Westerkamp, 2004). É uma relação baseada em um sistema mutualista, no qual as plantas fornecem o alimento para os polinizadores, principalmente pólen e néctar, e em troca recebem os benefícios da transferência de pólen (Schlindwein, 2000). Quando uma população de polinizadores exclusivos de uma planta é suprimida por ação antrópica ou pela

57 43 falta de locais de nidificação, ou ainda pela falta recursos florais complementares, o sucesso reprodutivo e a manutenção da população vegetal não são mais garantidos, e a médio prazo, a espécie vegetal desaparece (Schlindwein, 2000; Maia, 2004). As relações mantidas entre as plantas da caatinga e seus polinizadores são especialmente interessantes por se tratar de um ambiente com condições climáticas extremas, com escassez de recursos alimentares durante a maior parte do ano. Dentre os polinizadores efetivos que atuam em áreas de caatinga, as abelhas (Hymenoptera, Apoidea) merecem especial destaque, já que as mesmas correspondem ao principal grupo de polinizadores, especialmente em regiões tropicais (Bawa, 1990). Aguiar et al. (1995), inclusive, ressaltaram que as espécies de abelhas ocorrentes em áreas de caatinga estão sujeitas a forte pressão ecológica, o que pode conduzi-las a diversas adaptações para suportar o estresse ambiental. Dentre as abelhas que ocorrem nestas áreas, alguns grupos apresentam comportamento social, construindo seus ninhos em grandes colônias, a exemplo de representantes do gênero Melipona Illiger (Meliponini). Entretanto, a maioria vive de forma solitária, nidificando geralmente em cavidades pré-existentes, no solo ou cavidades de madeira, como os representantes do gênero Centris Fabricius (Centridini) (Zanella & Martins, 2005). A maioria dos estudos envolvendo a exploração de recursos florais por abelhas solitárias tem sido conduzida a partir de coleta direta de indivíduos nas flores ou do estudo dos visitantes florais em determinados grupos de plantas (e.g., Laroca, 1970; Sihag, 1993; Gimenes, 1997; Teixeira & Machado, 2000; Aguiar, 2002a; Almeida & Gimenes, 2002; Gimenes et al., 2002; Silva & Viana, 2002; Machado et al., 2002; Aguiar, 2003a; Aguiar, 2003b; Aguiar et al., 2003; Silva-Pereira et al., 2003; Pigozzo, 2004; Freitas et al., 2006; Vilhena et al., 2006). Entretanto, a observação direta das abelhas nas flores pode fornecer apenas idéias sobre quais fontes são utilizadas por estes animais para a obtenção de recursos florais, mas nem sempre essa metodologia permite inferir sobre quais as fontes vegetais mais

58 44 importantes para a coleta de pólen (Costa, 2002). Embora a análise das provisões dos ninhos de abelhas solitárias possa indicar as fontes de pólen mais exploradas por estes animais, ainda são escassos na literatura estudos que identifiquem e quantifiquem os grãos de pólen aprovisionados nos ninhos dessas abelhas. Após a padronização de uma metodologia para o tratamento de ninhos de abelhas solitárias construídos com substrato de solo arenoso (Cap. 1), o presente estudo teve como objetivo principal a identificação e a quantificação dos grãos de pólen armazenados nos ninhos dessas abelhas na mesma área do semi-árido baiano. Como conseqüência, procurouse apontar as principais fontes de pólen para esses insetos, assim como indicar as possíveis plantas fornecedoras de outros recursos florais utilizados no sustento de sua prole.

59 45 MATERIAL E MÉTODOS O presente estudo foi conduzido de janeiro de 2004 a dezembro de 2006, na Estação Biológica de Canudos (EBC) - base de campo Sr. Elyseu Pereira Alves (Fig. 1A-D) - a 09º56 40,9 S e 39º00 55,7 W. Trata-se de uma área particular de proteção ambiental, com cerca de 160 ha, criada pela Fundação Biodiversitas em 1993 com intuito de proteger a arara-azul-de-lear (Anodorhynchus leari Bonaparte). A EBC está localizada no município de Canudos (09º56 34 S; 38º59 17 W), microrregião Nordeste do estado da Bahia. A EBC está inserida na ecorregião do Raso da Catarina, a qual é estreita e se alonga no sentido norte-sul. O Raso da Catarina limita-se a norte, oeste e leste com a Depressão Sertaneja Meridional, uma porção nordeste limita-se com o Planalto da Borborema, e a sul faz fronteira com a Zona da Mata do Recôncavo Baiano (Velloso et al. 2002). Encontra-se a 400 m de altitude, com temperatura média anual de 24,15 ºC e precipitação anual de 454 mm/ano, possuindo clima tropical semi-árido e uma vegetação de caatinga hiperxerófila, predominantemente arbustiva (SEI, 1998). Neste estudo foi utilizado o método dos ninhos-armadilha (Cap. 1). Tais armadilhas foram instaladas na concavidade de um rochedo (arenito) (09º56 41,2 S; 39º00 59,2 W), onde já existiam ninhos naturais (Fig. 1E). Foram utilizadas quatro placas perfuradas com 56 orifícios cada, os quais foram preenchidos com tubos de cartolina preta (0,8 x 10,5 cm) com uma das extremidades fechada. Gomos de bambus (1,5 x 17 cm) com uma das extremidades fechadas também foram utilizados. Foram realizadas inspeções mensais às armadilhas, quando era retirado de cada placa todo tubo de cartolina que fosse identificado como fechado, com auxílio de um otoscópio ou de uma lanterna. Cada ninho fechado era colocado em um tubo de ensaio com a extremidade de entrada voltada para dentro do tubo. Os ninhos devidamente acondicionados foram levados para o Laboratório de Micromorfologia Vegetal da Universidade Estadual de

60 46 Feira de Santana (LAMIV/UEFS), onde foi esperada a emergência das abelhas adultas para posterior identificação (Fig. 1F). Após a emergência, as abelhas (Fig. 2A) foram identificadas no Laboratório de Sistemática de Insetos da UEFS (LASIS/UEFS) e, em seguida, depositadas na Coleção Entomológica do Museu de Zoologia da mesma instituição (MZ/UEFS). Estabeleceu-se a análise de um máximo de cinco ninhos por mês por espécie, a fim de viabilizar a execução da pesquisa no tempo estabelecido. Quando houve um número de ninhos superior a cinco, as amostras foram definidas pela primazia de eclosão dos adultos do respectivo ninho. Com o reconhecimento dos indivíduos, cada ninho foi retirado de seu tubo de cartolina e submetido a tratamentos químicos para remoção do resíduo de pólen estocado e do pólen contido nas fezes das abelhas conforme metodologia descrita no Capítulo 1. Para Villanueva-Gutiérrez & Roubik (2004), esse material (resíduo polínico) representa uma amostra de todo o pólen depositado pela fêmea em ninhos que tinham de uma a várias células progenitoras (Fig. 2B-C). Ao término dos processos químicos, foram montadas as lâminas para microscopia óptica. Para cada amostra, montaram-se sete lâminas com gelatina glicerinada, sendo que em cinco delas utilizou-se gelatina glicerinada corada com safranina. As lâminas foram cobertas com lamínulas e lutadas com parafina. Após a montagem, procedeu-se com a análise qualitativa, na qual se identificaram os tipos polínicos presentes nas amostras, e com a análise quantitativa, na qual foram contados, no mínimo, grãos de pólen por amostra, conforme Vergeron (1964). Através dos resultados da análise quantitativa puderam ser calculadas as freqüências de ocorrência dos tipos polínicos em cada ninho estudado e as médias das freqüências de cada tipo polínico entre as amostras, calculadas segundo proposto por Villanueva-Gutiérrez & Roubik (2004). A identificação dos tipos polínicos foi auxiliada pelos dados da palinoflora da EBC estudada por Silva (2007).

61 47 RESULTADOS No período de estudo na caatinga de Canudos, três espécies de Centris Fabricius nidificaram nas armadilhas instaladas na EBC. Foram estudados 28 ninhos (Tabela 1), sendo cinco de Centris (Heterocentris) analis Fabricius, treze de Centris (Hemisiella) tarsata Smith, e dez de Centris (Hemisiella) trigonoides Lepeletier, a qual foi a única espécie que construiu ninhos (3) em gomos de bambu. Todos os grãos de pólen encontrados apresentaram uma variabilidade morfopolínica que permitiu a determinação da afinidade botânica de 100% dos tipos polínicos reconhecidos. Foram identificados 39 tipos polínicos (Fig. 3), relacionados a 16 famílias vegetais, dentre todos os ninhos analisados (Tabelas 2, 3 e 4). A família com o maior número de tipos polínicos identificados foi Leguminosae (16), destes seis pertenceram à subfamília Caesalpinioideae, quatro à Mimosoideae, e outros seis à Papilionoideae. A família Malpighiaceae foi a segunda, em número de grãos de pólen identificados, com cinco tipos polínicos. As demais famílias vegetais foram representadas por três, dois, ou apenas um tipo polínico dente todas as amostras estudadas. Espectro polínico dos ninhos de Centris analis Foram obtidos apenas cinco ninhos de C. analis, em todo o período estudado ( ). O espectro polínico total das amostras de C. analis foi composto por seis tipos polínicos relacionados a quatro famílias vegetais (Tabela 2). O número de tipos polínicos variou, entre os ninhos analisados, de três (amostra III) a cinco tipos (amostra I). As amostras I e II, compostas por cinco e quatro tipos polínicos respectivamente, tiveram no tipo Chamaecrista ramosa a maior representatividade com freqüências de 93,93% e 95,95%, respectivamente. Nas amostras III, IV e V (constituídas por três, cinco e quatro tipos polínicos, respectivamente), foi encontrado o tipo Byrsonima vacciniifolia com as maiores

62 48 percentagens dentre todos os grãos de pólen que compuseram os espectros polínicos. Entretanto, na amostra IV, o tipo C. ramosa teve uma representatividade consideravelmente alta (25,26%), em relação aos demais tipos polínicos da amostra. Dentre as cinco amostras, a menor freqüência foi de 0,09%, encontrado nas amostras I e II para os tipos Conocliniopsis prasiifolia e Byrsonima vacciniifolia. Para as outras três amostras a menor representatividade variou com freqüências maiores, tendo nas amostras III e IV o tipo Peixotoa hispidula com 2,85% e 0,67%, e na amostra V o tipo Rhaphiodon echinus com 0,34%. O cálculo das médias das freqüências dos tipos polínicos entre os cinco ninhos de C. analis estudados (Tabela 5), demonstrou que os tipos Byrsonima vacciniifolia e Chamaecrista ramosa foram os mais encontrados nas amostras, com 45,98% e 44,73%, respectivamente. Contudo, os tipos Banisteriopsis muricata, e B. vacciniifolia foram os que apresentaram ocorrência em todos os ninhos amostrados; o tipo Conocliniopsis prasiifolia foi observado apenas em um ninho (I). Espectro polínico dos ninhos de Centris tarsata O espectro do resíduo palinológico dos ninhos de C. tarsata foi constituído por 31 tipos polínicos de 13 famílias (Tabela 3). Contudo o número de tipos polínicos por ninho variou de quatro nas amostras II, V e VI, a 15 tipos na amostra IX. O tipo polínico com a maior representatividade numa amostra foi Chamaecrista ramosa com 97,18% na amostra III. Esse tipo polínico associado ao Rhaphiodon echinus foi encontrado nas amostras I, II, III, IV, V e VI. Ocorrência similar foi observada nos tipos Caesalpinia microphylla, Senna rizzini e Solanum paniculatum, presentes nas amostras VIII, IX, X, XI, XII e XIII. No entanto, nenhum outro tipo polínico teve ocorrência tão ampla quanto Byrsonima vacciniifolia, que foi observado no espectro polínico de 12 ninhos de C. tarsata - ausente apenas na amostra I. Quase 50% dos tipos polínicos (14) só foram observados em

63 49 apenas uma das amostras analisadas; desses, a maior representatividade foi encontrada para o tipo Aeschynomene brevipes, cuja freqüência de grãos de pólen na amostra IX foi de 10,69% (Tabela 3). As médias das freqüências dos tipos polínicos entre as treze amostras de C. tarsata (Tabela 5), reafirmaram a alta representatividade dos tipos Chamaecrista ramosa (46,46%), Senna rizzini (19,26%) e Solanum paniculatum (19,56%). Onze tipos polínicos apresentaram as mais baixos médias dos percentuais, 0,01%. Outros tipos polínicos tiveram suas médias encontradas até 8,68%. Espectro polínico dos ninhos de Centris trigonoides A análise dos ninhos de C. trigonoides revelou um espectro polínico composto por 28 tipos polínicos relacionados a 14 famílias (Tabela 4). As amostras VIII, IX e X foram as que se destacaram com o maior número de tipos polínicos encontrados no espectro polínico - de 13 na amostra VIII a 17 tipos polínicos na amostra IX. As demais amostras apresentaram de três (amostra III) a nove tipos polínicos (amostra I). O tipo Chamaecrista ramosa teve ocorrência em sete amostras, sendo que em cinco delas (II, III, IV, V e VI) foi o tipo polínico com a maior representatividade e, na amostra III, apresentou a maior freqüência de todas as amostras analisadas (98,82%). No que se refere à presença de amostras, o tipo polínico Byrsonima vacciniifolia se destacou, por estar ausente em apenas duas amostras (III e IV), mas sempre com um total de até 4,14% dos grãos de pólen contados. As médias das freqüências dos tipos polínicos para os ninhos de C. trigonoides (Tabela 5) apresentaram os tipos Chamaecrista ramosa (46,45%), Solanum paniculatum (16,65%) e Zornia echinocarpa (10,27%), como os mais representados em todo o período amostral. As menores médias foram as dos tipos Alternanthera ramosissima, Anadenanthera colubrina, Arrabidaea parviflora, Melochia/Waltheria e Spermacoce sp., de 0,01%. As

64 demais médias encontradas foram abaixo de 7,38%, pertencente ao tipo Piptadenia moniliformes. 50

65 51 DISCUSSÃO Das 16 famílias vegetais identificadas nas amostras a partir dos tipos polínicos, Leguminosae foi a mais representada, com 16 tipos polínicos encontrados nos ninhos estudados. Desses tipos polínicos, cinco (Chamaecrista ramosa, Lonchocarpus araripensis, Piptadenia moniliformes, Senna rizzini e Zornia echinocarpa) indicaram prováveis fontes de pólen e, pelo menos oito, apontaram possíveis fontes de néctar (Aeschynomene brevipes, Aeschynomene martii, Anadenanthera colubrina, Apuleia leiocarpa, Caesalpinia microphylla, Caesalpinia pyramidalis, Galactia remansoana e Zornia brasiliensis), de acordo informações dos recursos oferecidos pelas plantas produtoras desses tipos polínicos (Tabela 6) e os percentuais levantados por este estudo. A alta percentagem de alguns tipos polínicos nas amostras pode indicar que as plantas a estes relacionados podem ser fontes de pólen exploradas pelas abelhas. Esse dado contraposto com informações de qual recurso floral o grupo, a que pertence a planta, fornece ao visitante (Tabela 5), pode auxiliar na inferência das fontes de recompensas florais. Dentre os tipos polínicos que indicaram fontes de pólen, o tipo Chamaecrista ramosa foi o mais importante tendo as maiores freqüências dentre todos os tipos polínicos identificados, exceto com relação ao tipo Byrsonima vacciniifolia (Malpighiaceae), que teve a maior representatividade nos ninhos de Centris analis. De acordo com Aguiar (2003a), flores de Chamaecrista e Senna são importantes fontes de pólen para Centris na Caatinga. Outro importante tipo polínico indicador de fonte de pólen foi Solanum paniculatum (Solanaceae), o qual tem o gênero Solanum tido também, por Aguiar et al. (2003), como uma importante fonte de pólen para Centris. Esses dados corroboram também com os resultados obtidos por Machado & Lopes (2005), que encontraram espécies de Chamaecrista, Senna e Solanum como as principais fontes de pólen na Caatinga. Outro dado interessante visualizado nas amostras da EBC foi o

66 52 fato dos tipos polínicos relacionados a esses gêneros terem sido encontrados associados, apontando uma possível complementação de um tipo de grão de pólen com outro. Em alguns ninhos, os tipos C. ramosa, S. rizzini e S. paniculatum aparecem com alta representatividade mesmo sendo um tipo secundário, em freqüência de ocorrência, na amostra. Esses tipos polínicos também são produzidos por plantas cujas anteras, com deiscência poricida, têm o pólen liberado com eficiência por meio de vibração (buzzpollination). Segundo Buchmann (1983), o pólen como recompensa floral é oferecido principalmente por plantas com anteras poricidas, e estas são polinizadas por abelhas que vibram o corpo durante as visitas, como as espécies de Centris, foco deste estudo. Portanto, a grande representação dos grãos de pólen desses tipos pode ser entendida também por este fator. Em relação às fontes de néctar, a partir do estudo dos grãos de pólen armazenados nos ninhos de Centris, não se pode afirmar quais plantas forneceram esse recurso, uma vez que o pólen delas trazido ao ninho é fruto de possível contaminação do inseto ao visitar as flores em busca dessa recompensa. Porém, podem ser indicadas as prováveis plantas fornecedoras de néctar a partir do conhecimento do recurso que é oferecido pela espécie vegetal encontrada na área de estudo. Logo, com base na literatura examinada (Tabela 6), puderam ser apontadas 23 espécies de plantas (Tabela 7) como prováveis fontes de néctar, para a flora da EBC (Silva, 2007), inferidos a partir dos tipos polínicos encontrados nas amostras. Os tipos Caesalpinia microphylla, Caesalpinia pyramidalis e Melochia/Waltheria estão relacionados com grupos de plantas que foram consideradas importantes fontes de néctar para as espécies de Centris na caatinga (Aguiar et al., 1995; Aguiar et al., 2003; Aguiar, 2003a). Um outro importante ponto a ser considerado é que, de acordo com Schlindwein (2000), os Centridini durante o vôo de coleta para aprovisionamento do ninho buscam também suprir a sua própria necessidade de néctar. Portanto, nesse momento pode haver

67 53 uma contaminação do corpo da abelha com pólen, sendo este levado para dentro do ninho e não o néctar, neste caso pode ser apontada apenas a visita do inseto à planta. Néctar e/ou pólen são recursos florais tradicionalmente mais investigados, no entanto, abelhas do gênero Centris são típicas coletoras de óleos florais (Buchmann, 1987). Segundo Roubik (1989), os lipídios florais (misturados ao pólen) são usados na alimentação das larvas, e/ou na construção dos ninhos. Para Frankie et al. (1976), as Centris requerem fontes de néctar, pólen e óleo para o seu sucesso reprodutivo e, portanto, são importantes polinizadores de mais de 50% de todas as angiospermas de florestas secas. Alguns lipídios florais comumente formam o pollenkit (substância de natureza lipídica que recobre a superfície polínica) de alguns grãos de pólen e estão presentes nos elaióforos, estruturas produtoras de óleos florais, e também da porção lipídica do néctar (Baker & Baker, 1983). As famílias Krameriaceae, Malpighiaceae e Scrophulariaceae, são normalmente conhecidas como produtoras de óleos, e as espécies dessas famílias na Caatinga constituem uma importante guilda de polinização com recursos para espécies de abelhas especializadas, como as de Centris (Machado et al., 2002). Na caatinga de Canudos, Silva (2007) fez o levantamento de dez espécies dessas famílias e descreveu o pólen de nove delas. Nos ninhos estudados de Centris, na EBC, foram identificados seis tipos polínicos relacionados com espécies produtoras de óleos. Desses, cinco tipos polínicos foram da família Malpighiaceae (Banisteriopsis muricata, Banisteriopsis pubipetala, Barnebya harleyi e Byrsonima vacciniifolia) e um de Krameriaceae (Krameria tomentosa). Dentre as Malpighiaceae, o tipo Banisteriopsis muricata e Byrsonima vacciniifolia foram explorados pelas três espécies de Centris. No caso do tipo polínico B. vacciniifolia, pode-se inferir que a espécie vegetal a ele relacionada foi para C. analis, além de fornecedora de óleo, fonte de pólen, pois em três amostras esse tipo polínico constituiu mais da metade da composição do espectro polínico. Dessa mesma maneira, para C. tarsata, o

68 54 tipo B. vacciniifolia na amostra XIII foi bem representado, com 69,60% do espectro polínico. O tipo Krameria tometosa, encontrado apenas em ninhos de C. tarsata e C. trigonoides, foi encontrado sempre em freqüências baixas (abaixo de 1,55%). Buchmann (1983) explica que Krameria L. possui anteras poricidas e o pólen é liberado em massas pegajosas, dificultando a liberação de grandes quantidades de pólen. Esse autor explica ainda, que as espécies desse gênero são visitadas para a coleta de óleo e não pólen, e inclui as Krameria num grupo de plantas com anteras poricidas não polinizadas por vibração (buzzpollination). Isso pode explicar a baixa freqüência de ocorrência de grãos de pólen de Krameria nas amostras da EBC. Considerando os tipos polínicos encontrados nas amostras analisados das três espécies de Centris, observou-se que cinco desses tipos são de importância para a manutenção das espécies visto que foram comuns aos espectros polínicos dos ninhos dessas abelhas. Esses tipos revelaram plantas com diferentes aspectos para o sustento nutricional da prole das abelhas: (a) Chamaecrista ramosa, indicador de plantas fornecedoras de pólen para as espécies de Centris, caracterizadas pelas anteras poricidas associadas ao sistema de polinização por vibração (buzz-pollination); (b) Banisteriopsis muricata e Byrsonima vacciniifolia, relacionados a plantas da família Malpighiaceae que são referidas como fontes de óleo para abelhas solitárias (Teixeira & Machado, 2000; Machado & Lopes, 2005; Costa et al., 2006). A julgar pelo número de grãos de pólen observado nas amostras analisadas, ao menos o segundo tipo, também é um indicador de fontes de pólen; e (c) Conocliniopsis prasiifolia e Rhaphiodon echinus, tipos indicadores de plantas nectaríferas. De acordo com Faegri & van der Pijl (1979), o néctar é um recurso primário de alta importância para os polinizadores, sendo considerado como uma importante fonte energética, uma vez que é constituído basicamente por carboidratos. Portanto, o néctar tem importante papel no desenvolvimento da prole das abelhas, assim como também atende às necessidades

69 55 energéticas dos adultos durante os vôos diários de forrageio. Esses cinco tipos polínicos em conjunto indicam plantas forrageadoras pelas espécies de Centris aqui estudadas, que fornecem às suas larvas proteínas, lipídios e açúcares suficientes para seu desenvolvimento até a fase adulta. Aguiar et al. (2003) discutiram que para fontes de néctar parece predominar um padrão de visitação em diversas plantas, e que com relação às fontes de pólen pode haver uma tendência à coleta em um número relativamente pequeno de plantas em cada localidade. Na caatinga de Canudos, através da identificação dos tipos polínicos encontrados e das informações sobre os recursos fornecidos pelas plantas por eles indicadas, observou-se que foram visitadas mais plantas fornecedoras de néctar (Tabela 7) que outras que possivelmente foram exploradas como fontes de pólen e/ou óleo. O conhecimento mais pormenorizado das plantas da EBC pode prover dados importantes para um futuro e possível plano de manejo da área com vistas também à conservação da flora e da fauna de abelhas.

70 56 Tabela 1. Amostras das espécies de Centris coletadas no período de estudo na Estação Biológica de Canudos, município de Canudos, Bahia. AMOSTRAS PERÍODO DE COLETA Centris analis Fabricius I JULHO/2004 II JULHO/2004 III JULHO/2004 IV JULHO/2004 V JULHO/2004 Centris tarsata Smith I JULHO/2004 II JULHO/2004 III JULHO/2004 IV JULHO/2004 V JULHO/2004 VI AGOSTO/2004 VII MARÇO/2005 VIII SETEMBRO/2005 IX DEZEMBRO/2006 X DEZEMBRO/2006 XI DEZEMBRO/2006 XII DEZEMBRO/2006 XIII DEZEMBRO/2006 Centris trigonoides Lepeletier I MARÇO/2004 II JULHO/2004 III JULHO/2004 IV JULHO/2004 V JULHO/2004 VI JULHO/2004 VII AGOSTO/2004 VIII* ABRIL/2005 IX* ABRIL/2005 X* ABRIL/2005 *Ninhos construídos em gomos de bambu.

71 57 Tabela 2. Freqüências de ocorrência dos tipos polínicos encontrados em ninhos de C. analis na Estação Biológica de Canudos, município de Canudos, Bahia. AMOSTRAS JULHO/2004 TIPO POLÍNICO I II III IV V ASTERACEAE Conocliniopsis prasiifolia 0,09 LAMIACEAE Rhaphiodon echinus 3,17 2,17 0,96 0,34 LEG.-CAESALPINIOIDEAE Chamaecrista ramosa 93,93 95,95 25,26 8,49 MALPIGHIACEAE Banisteriopsis muricata 2,71 1,79 14,59 9,00 8,16 Byrsonima vacciniifolia 0,09 0,09 82,56 64,11 83,01 Peixotoa hispidula 2,85 0,67

72 Tabela 3. Freqüências de ocorrência dos tipos polínicos encontrados em ninhos de C. tarsata na Estação Biológica de Canudos, Canudos, Bahia. AMOSTRAS JUL/2004 AGO/2004 MAR/2005 SET/2006 DEZ/2006 TIPO POLÍNICO I II III IV V VI VII VIII IX X XI XII XIII AMARANTHACEAE Alternanthera ramosissima 0,09 ASTERACEAE Conocliniopsis prasiifolia 0,18 BIGNONIACEAE Anemopaegma laeve 0,09 Tabebuia heptaphylla 0,09 CAPPARACEAE Capparis yco 0,38 0,10 0,09 1,55 0,09 KRAMERIACEAE Krameria tomentosa 0,10 0,68 0,38 3,12 1,03 0,35 0,27 LAMIACEAE Rhaphiodon echinus 2,61 3,05 1,85 3,81 2,18 4,74 LEG.-CAESALP. Apuleia leiocarpa 0,09 Caesalpinia microphylla 1,15 0,09 0,46 0,65 5,11 0,72 Caesalpinia pyramidalis 0,38 Chamaecrista ramosa 96,62 96,37 97,18 93,02 87,03 92,43 36,56 1,04 3,68 Chamaecrista swainsonii 0,09 Senna rizzini 29,57 9,08 66,09 40,41 90,83 14,44 LEG.-MIMOSOIDEAE Anadenanthera colubrina 0,09 0,27 Mimosa filipes 0,10 0,10 0,18 Mimosa misera 1,19 0,36 LEG.-PAPILION. Aeschynomene brevipes 10,69 Aeschynomene martii 0,09 Lonchocarpus araripensis 0,10 0,57 Zornia brasiliensis 5,65 1,91 0,28 Zornia echinocarpa 0,10 0,47 0,19 MALPIGHIACEAE Banisteriopsis muricata 0,58 0,10 1,95 1,65 2,28 0,86

73 Tabela 3. Continuação... AMOSTRAS JUL/2004 AGO/2004 MAR/2005 SET/2006 DEZ/2006 TIPO POLÍNICO I II III IV V VI VII VIII IX X XI XII XIII MALPIGHIACEAE Banisteriopsis pubipetala 2,55 Barnebya harleyi 1,14 0,27 0,09 Byrsonima vacciniifolia 0,48 0,10 1,12 9,14 0,55 2,78 13,68 1,70 7,66 2,90 3,09 69,60 MALVACEAE Herissantia tiubae 0,09 MYRTACEAE Campomanesia sp. 0,09 OXALIDACEAE Oxalis psoraleoides 0,18 RUBIACEAE Spermacoce sp. 0,10 SOLANACEAE Solanum megalonyx 8,61 0,09 Solanum paniculatum 44,40 53,40 71,43 19,69 54,72 0,26 10,40

74 Tabela 4. Freqüências de ocorrência dos tipos polínicos encontrados em ninhos de C. trigonoides na Estação Biológica de Canudos, município de Canudos, Bahia. AMOSTRAS MAR/2004 JUL/2004 AGO/2004 ABR/2005 TIPO POLÍNICO I II III IV V VI VII VIII IX X AMARANTHACEAE Alternanthera ramosissima 0,10 ASTERACEAE Conocliniopsis prasiifolia 0,19 1,83 BIGNONIACEAE Arrabidaea parviflora 0,09 CAPPARACEAE Capparis yco 0,18 0,09 KRAMERIACEAE Krameria tomentosa 0,76 0,77 LAMIACEAE Rhaphiodon echinus 2,60 4,30 3,03 3,49 0,10 3,08 1,33 LEG.-CAESALPINIOIDEAE Caesalpinia microphylla 0,20 0,37 1,15 2,56 Chamaecrista ramosa 93,14 98,82 82,24 95,45 91,98 0,19 2,66 Senna rizzini 0,09 1,14 42,83 6,83 LEG.-MIMOSOIDEAE Anadenanthera colubrina 0,10 Mimosa filipes 3,07 0,10 1,15 1,14 Mimosa misera 0,09 0,10 Piptadenia moniliformes 73,42 0,09 0,29 LEG.-PAPILIONOIDEAE Aeschynomene martii 2,26 0,46 Galactia remansoana 1,43 0,10 2,56 Lonchocarpus araripensis 63,84 3,46 0,47 Zornia brasiliensis 3,04 3,27 0,38 Zornia echinocarpa 4,38 36,48 61,86 LORANTHACEAE Psittacanthus bicalyculatus 0,19 MALPIGHIACEAE Banisteriopsis muricata 0,45 2,41 0,98 1,12 1,60 0,58 0,19 Byrsonima vacciniifolia 0,18 1,86 0,57 2,17 1,75 0,86 4,14 0,66

75 Tabela 4. Continuação... AMOSTRAS MAR/2004 JUL/2004 AGO/2004 ABR/2005 TIPO POLÍNICO I II III IV V VI VII VIII IX X MALVACEAE Herissantia tiubae 0,10 0,09 PHYTOLACCACEAE Microtea sp. 0,28 RUBIACEAE Mitracarpus scabrellus 0,10 0,09 Spermacoce sp. 0,09 SOLANACEAE Solanum megalonyx 4,34 0,29 0,58 2,56 Solanum paniculatum 20,25 12,24 92,98 24,45 16,60 STERCULIACEAE Melochia/Waltheria 0,09

76 62 Tabela 5. Médias das freqüências de ocorrência dos tipos polínicos encontrados em ninhos das três espécies de Centris coletadas na EBC. TIPOS POLINICOS Centris analis Centris tarsata Centris trigonoides Aeschynomene brevipes 0,82 Aeschynomene martii 0,01 0,27 Alternanthera ramosissima 0,01 0,01 Anadenanthera colubrina 0,03 0,01 Anemopaegma laeve 0,01 Apuleia leiocarpa 0,01 Arrabidaea parviflora 0,01 Banisteriopsis muricata 7,25 0,57 0,73 Banisteriopsis pubipetala 0,20 Barnebya harleyi 0,12 Byrsonima vacciniifolia 45,98 8,68 1,22 Caesalpinia microphylla 0,63 0,43 Caesalpinia pyramidalis 0,03 Campomanesia sp. 0,01 Capparis yco 0,17 0,03 Chamaecrista ramosa 44,73 46,46 46,45 Chamaecrista swainsonii 0,01 Conocliniopsis prasiifolia 0,02 0,01 0,20 Galactia remansoana 0,41 Herissantia tiubae 0,01 0,02 Krameria tomentosa 0,46 0,15 Lonchocarpus araripensis 0,05 6,78 Melochia/Waltheria 0,01 Microtea sp. 0,03 Mimosa filipes 0,03 0,55 Mimosa misera 0,12 0,02 Mitracarpus scabrellus 0,02 Oxalis psoraleoides 0,01 Peixotoa hispidula 0,70 Piptadenia moniliformes 7,38 Psittacanthus bicalyculatus 0,02 Rhaphiodon echinus 1,33 1,40 1,79 Senna rizzini 19,26 5,09 Solanum megalonyx 0,67 0,78 Solanum paniculatum 19,56 16,65 Spermacoce sp. 0,01 0,01 Tabebuia heptaphylla 0,01 Zornia brasiliensis 0,60 0,67 Zornia echinocarpa 0,06 10,27 Obs.: número de ninhos estudados - C. analis, 5; C. tarsata, 13; C. trigonoides, 10.

77 Tabela 6. Grupos vegetais e suas recompensas florais. FONTES DE RECURSOS RECURSO OFERECIDO REFERÊNCIAS AMARANTHACEAE Alternanthera Néctar Freitas & Silva,2006; Santos et al.,2006 ASTERACEAE Conocliniopsis Néctar King &Robinson, 1987 BIGNONIACEAE Anemopaegma Néctar Correia et al., 2006 Arrabidaea Néctar Correia et al., 2005 Tabebuia Néctar Aguiar et al., 2003; Machado & Lopes, 2006 CAPPARACEAE Capparis Néctar Dafini et al., 1987 KRAMERIACEAE Krameria Óleo Machado & Lopes, 2006; Gimenes & Lobão, 2006 LAMIACEAE Rhaphiodon Néctar Santos et al.,2006 LEG.-CAESALPINIOIDEAE Apuleia - Caesalpinia Pólen/Néctar Aguiar et al., 2003; Freitas & Silva,2006 Chamaecrista Pólen Aguiar et al., 2003; Aguiar & Gaglianone, 2003 Senna Pólen Aguiar et al., 2003; Machado & Lopes, 2006 LEG.-MIMOSOIDEAE Anadenanthera Pólen/Néctar Freitas & Silva,2006 Mimosa Pólen/Néctar Aguiar et al., 2003; Freitas & Silva, 2006 Piptadenia Pólen/Néctar Freitas & Silva, 2006 LEG.-PAPILIONOIDEAE Aeschynomene Néctar Santos et al., 2006 Galactia Pólen/Néctar Couto et al., 1997 Lonchocarpus Néctar Aguiar et al., 2003; Machado & Lopes, 2006 Zornia Néctar Aguiar et al., 2003; Aguiar & Gaglianone, 2003 LORANTHACEAE Psittacanthus Néctar Azpeitia & Lara, 2006 MALPIGHIACEAE Banisteriopsis Óleo Gaglianone, 2003; Machado & Lopes, 2006 Barnebya Óleo Buchmann, 1987 Byrsonima Óleo/Pólen Costa et al., 2006; Machado & Lopes, 2006 Peixotoa Óleo Buchmann, 1987 MALVACEAE Herissantia Pólen Machado & Lopes, 2006 MYRTACEAE Campomanesia Pólen Gressler et al., 2006 OXALIDACEAE Oxalis Néctar Aguiar et al., 2003; Aguiar & Gaglianone, 2003 PHYTOLACCACEAE Microtea - RUBIACEAE Mitracarpus Néctar Viana et al., 2006 Spermacoce Néctar Santos et al., 2006 SOLANACEAE Solanum Pólen Aguiar et al., 2003; Machado & Lopes, 2006 STERCULIACEAE Melochia Néctar Aguiar et al., 2003; Santos et al.,2006 Waltheria Néctar Freitas & Silva, 2006; Machado & Lopes,

78 64 Tabela 7. Prováveis fontes de néctar encontradas na Estação Biológica de Canudos, Bahia. PROVÁVEIS FONTES RECURSO Aeschynomene brevipes Néctar Aeschynomene martii Néctar Alternanthera ramosissima Néctar Anadenanthera colubrina Néctar Anemopaegma laeve Néctar Arrabidaea parviflora Néctar Caesalpinia microphylla Néctar Caesalpinia pyramidalis Néctar Capparis yco Néctar Conocliniopsis prasiifolia Néctar Galactia remansoana Néctar Lonchocarpus araripensis Néctar/Pólen Melochia sp. Néctar Waltheria sp. Néctar Mitracarpus scabrellus Néctar Oxalis psoraleoides Néctar Piptadenia moniliformes Néctar/Pólen Psittacanthus bicalyculatus Néctar Rhaphiodon echinus Néctar Spermacoce sp. Néctar Tabebuia heptaphylla Néctar Zornia brasiliensis Néctar Zornia echinocarpa Néctar

79 65 Figura 1. Estação Biológica de Canudos, Canudos, Bahia. A-D. Vista geral da vegetação de caatinga e formações de arenito (base de campo Sr. Elyseu Pereira Alves ao fundo). E. Ponto de instalação dos ninhos-aramadilha. F. Emergência do adulto de Centris tarsata em laboratório.