MANEJO E CONTROLE BIOLOGICO DO ÁCARO-RAJADO NA CULTURA DO MAMOEIRO

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1 VII SIMPÓSIO DO PAPAYA BRASILEIRO Produção e Sustentabilidade Hídrica Vitória-ES, 22 a 25 de agosto de 2018 MANEJO E CONTROLE BIOLOGICO DO ÁCARO-RAJADO NA CULTURA DO MAMOEIRO Saulo Renê Damião Sala 1, Marcos Roberto Bellini 2, Grazielle Furtado Moreira 2, Gilberto José de Moraes 3 INTRODUÇÃO Os ácaros são usualmente caracterizados pelos produtores como organismos muito pequenos que causam danos às plantas. Sim, pequenos eles usualmente são, sendo usualmente necessário enfileirar 3 a 4 ácaros para atingirem 1 mm de comprimento, embora existam ácaros que possam atingir 2 a 3 cm de comprimento. Porém, os ácaros de interesse agrícola apresentam comportamentos muito variados, muitos se alimentando de planta (fitófagos), outros predando outros ácaros e outros organismos não muito maiores que eles, e outros tendo ainda outros hábitos alimentares. Embora não seja raro se referir aos ácaros como insetos, eles são muito diferentes. Além de usualmente serem muito menores, diferentemente dos insetos, não têm cabeça nem antenas e têm quatro pares de pernas em quase todo seu ciclo de vida. São hoje conhecidas cerca de espécies de ácaros, em ambientes diversos, como na água, no solo, nas plantas, nos animais, etc. Estas espécies todas são divididas em grupos que podem ser reconhecidos pela morfologia. Os quatro principais grandes grupos de ácaros são conhecidos como: Ixodida: são os maiores ácaros, os carrapatos, grupo de ácaros que se alimenta preponderantemente de sangue, alguns deles de grande importância econômica e média. Sarcoptiformes: muito menores que os carrapatos, como quase todos os outros ácaros, preferindo lugares protegidos, como residências humanas, armazéns, sobre certos animais e no solo. Muitos destes são parasitos de animais, danificam produtos armazenados, atacam a parte subterrânea das plantas, ou ajudam na decomposição da matéria orgânica. Trombidiformes: como o grupo anterior, de comportamentos diversos, contendo a grande maioria dos ácaros que se alimentam de plantas, muitos dos quais causando danos significativos aos agricultores. 1 Topbio Insumos Biológicos Industria e Comércio Ltda., Tibau, RN. saulo@topbiobrasil.com.br, marcos@topbiobrasil.com.br 2 Instituto Federal do Espírito Santo, Campus Itapina, Colatina, ES. grabiologia@yahoo.com.br; 3 Departamento de Entomologia e Acarologia, Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Universidade de São Paulo, Piracicaba, SP; Pesquisador CNPq. moraesg@usp.br 1

2 Mesostigmata: a maioria destes são predadores, e alguns são considerados importantes, por poderem controlar espécies de ácaros e pequenos insetos-praga. Alguns são parasitos importantes de mamíferos e, especialmente, aves. ÁCAROS FITÓFAGOS EM MAMOEIRO NO BRASIL Os dois principais ácaros que atacam o mamoeiro no Brasil são o ácaro-rajado (Tetranychus urticae Koch) e o ácaro-branco [Polyphagotarsonemus latus (Banks)]. O primeiro ocorre principalmente em locais ou nos meses mais secos do ano, enquanto o segundo ocorre principalmente em locais ou nos meses mais chuvosos. Por outro lado, enquanto o primeiro ataca preferencialmente as folhas já formadas (causando alterações na cor), o segundo ataca principalmente as folhas jovens, em desenvolvimento (causando deformações). Outras espécies menos importantes são o microácaro-do-enrolamento-das-folhas (Calacarus flagelliseta Flechtmann, Moraes & Barbosa), os ácaros-planos (Brevipalpus spp.), os ácaros vermelhos (Tetranychus bastosi Tuttle, Baker & Sales, Tetranychus desertorum Banks, Tetranychus mexicanus (McGregor) e Tetranychus neocaledonicus André), o ácaro-espinhoso (Aponychus schultzi (Blanchard) e o ácaro texano [Eutetranychus banksi (McGregor)]. O ÁCARO-RAJADO Este ácaro pertence à família Tetranychidae, do grupo dos Trombidiformes, talvez sendo a espécie de ácaro praga mundialmente mais importante, não só porque ocorre desde regiões equatoriais até as regiões temperadas, mas também porque ataca centenas de espécies vegetais, anuais ou perenes. Semelhantemente ao que ocorre para a maioria dos ácaros plantícolas, seu desenvolvimento se dá pelos estágios de ovo, larva, protoninfa, deutoninfa e adulto. A 25 o C, a fase imatura deste ácaro é completada em cerca de 10 dias, e cada fêmea produz um total de aproximadamente 100 ovos. Nas regiões tropicais e subtropicais, o desenvolvimento deste ácaro se dá de forma contínua, em regiões temperadas o ácaro passa o inverno em diapausa, como adultos. Este ácaro, e ácaros da maioria de outros gêneros de Tetranychidae têm a habilidade de produzir teia, o que facilita a identificação da família mesmo no campo. Isto favorece a população destes ácaros de várias formas, uma das principais delas referindo-se à proteção destes ácaros contra o ataque de muitos predadores. O ácaro-rajado tem grande preferência pela superfície inferior das folhas, mas alguns outros ácaros desta família preferem a superfície superior. Os estágios imaturos do ácaro-rajado apresentam coloração geral verde-amarelada, mas as fêmeas adultas, quando ativas apresentam cor esverdeada, com um par de manchas escuras laterais. Os machos adultos são sempre amarelados, distinguindo-se também das fêmeas também por apresentar a parte posterior do corpo afilada. 2

3 RESISTÊNCIA A AGROTÓXICOS O ácaro-rajado apresenta características favoráveis para a constituição de populações resistentes aos agrotóxicos. Algumas das principais características são o rápido ciclo biológico e a mobilidade relativamente pequena em comparação com os insetos, pelo fato de não voarem, expondo os ácaros a ciclos repetidos de seleção com cada aplicação do produto. Isto resulta em uma grande pressão de seleção para a seleção de ácaros resistentes dentre aqueles da população exposta ao produto. Em complementação, a dispersão deste ácaro ocorre principalmente no início da fase adulta (quando as fêmeas ainda não se acasalaram) e a progênie do sexo masculino é produzida por partenogênese arrenótoca (fêmeas não fertilizadas produzindo ovos homozigotos que dão origem a machos). Isto conduz à grande possibilidade de fêmeas resistentes se acasalarem com seus próprios filhos (nascidos também resistentes), fixando mais facilmente a resistência ao produto. Resistência do ácaro-rajado a distintos produtos é observada comumente em diversas culturas, especialmente aquelas de maior retorno econômico, em que o produtor faz aplicações muito frequentes, com o objetivo de reduzir perdas. Se a curto prazo isso pode funcionar, a médio e longo prazo, isso resulta em maiores perdas aos produtores, pela redução progressiva da eficiência do produto. INIMIGOS NATURAIS DO ÁCARO-RAJADO De maneira geral, a maior parte dos casos bem sucedidos de controle biológico aplicado refere-se ao uso de parasitos. Isto está ligado ao fato de muitos dos parasitos apresentarem relativamente poucos hospedeiros, havendo assim uma ação mais intensa de controle sobre um dado hospedeiro que seja uma praga. Assim como os outros ácaros que atacam plantas, o ácaro-rajado não é atacado por parasitos, mas apenas por patógenos e predadores. Dentre os patógenos, a principal espécie conhecida como inimigo natural do ácaro-rajado é o fungo Neozygites floridana (Weiser), do grupo dos Entomophthorales. Outras espécies deste mesmo gênero tem sido observadas atacando outros ácaros da mesma família do ácaro-rajado, como por exemplo Neozygites manihotae Delalibera, um importante agente de controle do ácaro verde da mandioca. Estes fungos usualmente têm ação fulminante sobre seus hospedeiros, sendo capazes de reduzir drasticamente sua população em curto espaço de tempo. À primeira vista, seria o organismo ideal para usar no controle do ácaro-rajado. No entanto há alguns fatores que dificultam seu uso prático, sendo os principais a dificuldade de produção destes patógenos em larga escala e suas exigências climáticas, especialmente em relação à umidade relativa do ar. O fungo Beauveria bassiana (Bauls.) é conhecido há muito tempo como patógeno de diversos insetos, sendo encontrado naturalmente afetando-os, e sendo também utilizado comercialmente para esta finalidade. Este fungo não tem sido encontrado atacando ácaros. No entanto, trabalhos conduzidos por diferentes pesquisadores mostraram a eficiência deste fungo quando aplicado para o controle do ácaro-rajado. Na 3

4 verdade, este é hoje utilizado comercialmente para o controle do ácaro-rajado em algumas culturas. Em mamoeiro, a eficiência tem sido bastante variável. Dentre os predadores, as espécies mais comuns pertencem à família Phytoseiidae. Estes são distinguidos facilmente do ácaro-rajado por serem de cor amarronzada ou amarelada, quase sempre um tanto brilhantes, de movimentos relativamente rápidos e por terem primeiro par de pernas em movimento constante, funcionando como se fossem antenas. Uma das principais formas de defesa do ácaro-rajado ou outros ácaros da mesma família contra a ação de outros predadores é a teia que produzem, impedindo o acesso dos predadores ao interior de suas colônias. No entanto, alguns fitoseídeos evoluíram para se beneficiar da presença da teia, sendo encontrados preferencialmente nas partes das folhas onde está concentrada a teia. Estes são principalmente espécies pertencentes aos gêneros Phytoseiulus e Neoseiulus. Em diversas culturas, especialmente aquelas de maior valor agregado (por exemplo morangueiro, ornamentais), o ácaro-rajado é controlado com a liberação periódica de fitoseídeos destes gêneros. Muito comumente, estes são criados em larga escala e vendidos aos agricultores para uso em suas culturas. Dentre os agricultores mais interessados no uso destes, estão os que têm tido dificuldade no controle da praga com o uso de agrotóxicos, muito comumente por ter está se tornado resistente aos produtos disponíveis, utilizados usualmente em larga escala. A liberação de Phytoseiulus macropilis foi avaliada no Havaí, chegando os autores (FOURNIER et al., 2003) à conclusão de que os espécimes de Phytoseiulus spp. liberados se estabeleceram em mamoeiro. No entanto, quando este já estava presente, a liberação não resultou em melhora do controle. Os autores consideraram que um papel importante no controle do ácaro-rajado é desempenhado no Havaí por Stethorus siphonulus (Kapur) (Coccinellidae). Predadores deste mesmo gênero também tem sido encontrados com frequência associados ao ácaro rajado na bananeira, mas sua eficiência não tem sido avaliada. Carrillo et al. (2016) mostraram que na Florida o predador mais abundante associado ao ácaro-rajado em mamoeiro foi Neoseiulus longispinosus (Banks). No levantamento realizado por eles realizado, este predador correspondeu a 86% dos predadores encontrados na cultura. Em um trabalho conduzido em em mamoeiro nos estados do Espírito Santo e do Rio de Janeiro, Collier et al. (2004) constataram a presença de nove espécies de fitoseídeos associados ao ácarorajado, destacando-se Neoseiulus idaeus Denmark & Muma, que campos de cultivo convencional (em que agrotóxicos eram usados para o controle de outros problemas fitossanitários) correspondeu a cerca de 86% dos fitoseídeos encontrados. Os autores consideraram este predador promissor para o controle biológico aplicado do ácaro-rajado. EXPERIÊNCIA NO CEARÁ Apresenta-se nesta seção o resultado de uma avaliação realizada na Fazenda Cajazeiras, Empresa Agrícola Famosa, Aracati, Ceará, entre janeiro e março de 2017, em oito plantios vizinhos de mamoeiros da variedade Tainung de 0,5 hectares cada um. As plantas tinham em média 1,8 m de altura, no espaçamento de 4

5 4,0 x 1,7 m. Pertenciam a um plantio comercial, em que os tratos culturais eram os usuais para a região, incluindo a irrigação. Na semana anterior ao início do trabalho no campo, as plantas foram pulverizadas com epirodiclofeno, mas durante o período experimental, nenhum inseticida ou acaricida foi utilizado. Foram liberados 140 adultos de N. idaeus por planta na terceira e novamente na quarta semana após o início do trabalho. As liberações foram realizadas espalhando o conteúdo dos frascos (contendo ácaros predadores e vermiculita como veículo) sobre as folhas apicais das plantas. Os predadores liberados foram produzidos pela empresa Topbio Insumos Biológicos Industria e Comércio Ltda. Na véspera da liberação e a cada sete dias a partir de então, avaliaram-se as densidades dos ácaros examinando-se três folhas (basal, mediana e apical) de cada uma de três plantas tomadas ao acaso em cada plantio em cada ocasião. A contagem foi feita diretamente no campo, somando-se os ácaros observados em três visadas (1 cm 2 cada visada) na face inferior de cada folha, com uma lupa de 20 aumentos. As visadas eram equidistantes, ao longo da nervura central da folha. A densidade do predador aumentou até a quinta avaliação, atingindo 28 ácaros por folha, reduzindo lentamente a partir de então para um nível muito próximo de zero, que persistiu da nona à última avaliação (Figura 1). Figura 1. Flutuação das populações de Neoseiulus idaeus e do ácaro-rajado (ácaros por folha) em mamoeiros Tainung em Aracati, Ceará. Os números no eixo X indicam os números das semanas de As flechas indicam as liberações do predador. Os números no eixo Y indicam os números de ácaros em três visadas por folha com lupa de 20x. 5

6 O ácaro-rajado aumento até a quarta avaliação, quando atingiu a densidade de 70 ácaros por folha, reduzindo a partir de então até um nível próximo de zero, que foi mantido da oitava até a penúltima avaliação, havendo indício de ressurgência deste na última avaliação. O padrão de variação da proporção de folhas com cada um dos ácaros foi compatível com o padrão de densidade destes ao longo do trabalho (Figura 2). 120% 100% 80% 60% 40% 20% 0% Ácaro Praga Ácaro Predador Figura 2. Proporções de folhas de mamoeiro Tainung com Neoseiulus idaeus e com o ácaro-rajado. Aracati, Ceará. Os números no eixo X indicam os números das semanas de Os números no eixo Y indicam as % de folhas com cada grupo de ácaros. DISCUSSÃO Dentro de um conceito de especificidade estabelecido para os ácaros predadores da família Phytoseiidae, N. idaeus tem sido classificado como pertencente ao grupo II (McMURTRY; CROFT, 1997), constituído por predadores seletivos de ácaros da família Tetranychidae, usualmente associados às espécies desta família que produzem bastante teia, como é o caso do ácaro-rajado. Este predador foi originalmente descrito de Piracicaba, estado de São Paulo, mas tem sido encontrado em muitas regiões do Brasil (DEMITE et al., 2018). No nordeste brasileiro, é o predador dominante do ácaro-verde-da-mandioca nas regiões de menor precipitação (MORAES et al., 1990). Nesta mesma região, em áreas mais próximas ao litoral, em que a umidade relativa é maior, o predador predominante em associação ao ácaro-verde-da-mandioca é fitoseídeo Neoseiulus anonymus (Chant). No trabalho conduzido no Ceará, as flutuações de ambas as populações de ácaros mostram um padrão de dependência de N. idaeus em relação à densidade do ácaro-rajado em mamoeiros e vice-versa, o que é altamente desejável em um processo de controle biológico (HUFFAKER, 1974). Há que se considerar, no entanto, que a chuva que ocorreu a partir da sexta semana e a redução da temperatura a partir da sétima semana podem ter contribuído para a redução da população do ácaro-rajado. 6

7 O leve incremento da praga na última avaliação sugere a necessidade de acompanhamento do processo, pela indicação de que uma nova liberação do predador pudesse ser necessária se nas avaliações seguintes a tendência de crescimento da população do ácaro-rajado continuasse. Se a eventual nova liberação fosse feita ainda no início do aumento da praga, o número de predadores a ser liberado poderia ser menor que no início do trabalho. Os resultados obtidos no experimento realizado sugeriram a eficácia do agente de controle no combate à praga, e o potencial de uso prático deste pelos produtores de mamão. Um dos possíveis entraves ao uso deste processo refere-se à dificuldade da liberação do predador em plantas altas. Outa possível dificuldade refere-se ao efeito sobre o predador dos produtos que possam ser aplicados no mamoeiro para o controle de outros organismos. Algumas tentativas têm sido feitas na região Nordeste em relação à possibilidade de Neoseiulus californius (McGregor) para o controle do ácaro-rajado em mamoeiro. Este predador tem sido bastante utilizado para o controle do mesmo ácaro em outras culturas nas regiões Sul e Sudeste do Brasil. No entanto, os resultados dos testes conduzidos pela empresa Topbio para o controle deste ácaro em mamoeiro no Nordeste, não têm sido muito promissores (observações não publicadas dos dois primeiros autores desta publicação). RECOMENDAÇÕES Novas avaliações semelhantes à relata no Ceará com N. idaeus precisam ser realizadas, para comprovação da viabilidade técnica do processo, em campos com condições ecológicas diferentes. Subsequentemente, há que se avaliar a viabilidade econômica do processo, tomando em consideração o custo do uso do controle biológico em comparação com o controle químico, obviamente sem deixar de considerar os possíveis impactos de cada técnica. Nesta avaliação, um dos fatores principais seria o custo de produção do predador e o interesse de empresas do ramo biológico na produção, registro e comercialização deste. De especial importância será o desenvolvimento de uma tecnologia que facilite a aplicação do predador, especialmente nas plantas mais altas. Isso poderia ser em princípio realizado com o uso de equipamentos acoplados a tratores, ou com o uso de drones. Em relação ao possível efeito de produtos usados para o controle de outros organismos sobre os predadores, um esforço deve ser feito para determinar a possível existência de populações do predador já resistentes a estes em distintas regiões. Pela predominância observada em cultivos de mandioca (como o mamoeiro, também uma euforbiácea) de áreas mais úmidas de outra espécie de fitoseídeo (N. anonymus) em associação com o ácaro-verde-damandioca, considera-se relevante a avaliação desta espécie de forma semelhante à avaliação de N. idaeus. REFERÊNCIAS CARRILLO, D.; HONEY, S. F.; RIOS, L. A.; DUNCAN, R. E.; PEÑA, J. E. Mites associated with Carica papaya in Florida. Proceedings of the Florida State Horticultural Society, 129: 25-26,

8 COLLIER, K. F. S., LIMA, J. O. G. de; ALBUQUERQUE, G. S. Predacious mites in papaya (Carica papaya L.) orchards: in search of a biological control agent of phytophagous mite pests. Neotropical Entomology, 33(6): , DEMITE, P. R.; MORAES, G. J. de; MCMURTRY, J. A.; DENMARK, H. A.; CASTILHO, R. C. Phytoseiidae Database. Available from: (current year). Accessed 30 jun FOURNIER, V.; ROSENHEIM, J. A.; JOHNSON, M. W.; BRODEUR, J. Augmentative releases of predatory mites on papaya in Hawaii: failure and success. In: INTERNATIONAL SYMPOSIUM ON BIOLOGICAL CONTROL OF ARTHROPODS. 1., Honolulu, Hawaii, USA, January 14-18, 2002, Proceeding USDA Forest Service, Forest Health Technology Enterprise Team, FHTET, , pp HUFFAKER, C. B.; MESSENGER, P. S.; DEBACH, P. The natural enemy component in natural control and the theory of biological control. In: Huffaker, C.B. (ed.) Biological Control. Plenum Press, New York, 1974, p McMURTRY, J. A.; CROFT, B. A. Life-styles of phytoseiid mites and their roles in biological control. Annual Review of Entomology, 42, , MORAES, G. J. de; ALENCAR, J. A. de; WENZEL NETO, F.; MERGULHÃO, S. M. R. Explorations for natural enemies of the cassava green mite in Brazil. In: SYMPOSIUM OF THE INTERNATIONAL SOCIETY OF TROPICAL ROOT CROPS,8.,1988, Bangkok, Proceedings...Tailândia, 30-X a 5-XI de 1988, p