DOENÇA DE GUMBORO NO BRASIL
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- Ísis Rijo Aragão
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1 DOENÇA DE GUMBORO NO BRASIL Carlos Alberto Friguetto Kneipp Unidade de Negócios Avicultura Merial Saúde Animal Ltda e mail: kneipp@netuno.com.br A Doença de Gumboro ou Doença Infecciosa da Bursa (IBD) tem sido comentada e discutida mundialmente em todos os encontros de avicultura, porque esta enfermidade está presente, praticamente, em todas as áreas produtoras de aves causando perdas econômicas para a avicultura industrial através de mortalidade e maus resultados de performance. A IBD é uma infecção viral aguda e altamente contagiosa de aves jovens, que afeta particularmente o tecido linfóide da Bursa ou Bolsa de Fabrícius (células do tipo B Linfócitos) que é um dos órgãos responsáveis pelo desenvolvimento do sistema imunitário das aves. Histórico A primeira descrição da IBD foi feita por Cosgrove em 1962 nos Estados Unidos quando observou os primeiros surtos da doença na região sul do estado de Delaware, próximo da cidade de Gumboro, e se referiu a doença como Nefrose Aviária devido ao severo dano causado aos rins das aves afetadas. Na década de 60, Winterfield e Hitchner isolaram o vírus da IBD. A doença foi diagnosticada em várias partes dos EUA e também foi descrita na Europa. Foi utilizada a exposição controlada como tentativa de imunização das aves. Nos anos 70 a doença continuou sua disseminação pelos plantéis de aves dos EUA e Europa. Também se percebeu que a doença quando acometia aves jovens (idade inferior a 2 semanas) causava severa imunossupressão com ausência dos sinais da doença. Surgem as primeiras vacinas atenuadas produzidas em cultivos celulares. É reconhecida a existência de um segundo sorotipo (sorotipo 2) que é apatogênico para frangos. As décadas de 80 e 90 são marcadas pelo início da utilização das vacinas oleosas em reprodutoras e de vacinas vivas com cepas intermediárias; pelo aparecimento e posterior difusão das cepas variantes do sorotipo 1 nos EUA e cepas altamente virulentas na Europa, África do Sul, Israel, Japão, Sudoeste Asiático, América Central e recentemente na América do Sul (Brasil desde 1997). Pelo isolamento do vírus na Nova Zelândia (considerado livre até esta data) e isolamento do vírus em aves silvestres como emas e pingüins. 79
2 Etiologia O vírus da IBD (IBDV) pertence a família Birnaviridae, icosaédrico, sem envelope e aproximadamente 60 nm de diâmetro. É um RNA vírus de dupla fita, que possue 4 proteinas virais VP1, VP2, VP3 e VP4 sendo que a VP2 é a região responsável pela indução de anticorpos (Ac) protetores e base para a diferenciação de patotipos e subtipos virais. O IBDV é resistente a agentes químicos (éter e clorofórmio), PH elevado (até 12); mas o vírus é inativado com solução de formalina (0,5% por no mínimo 6 horas), cloramina (0,5% após 10 minutos), iodóforos (após 2 minutos a 23 o C).Sua notável resistência a desinfetantes lhe permite sobreviver em granjas por longos períodos (4 a 12 meses) apesar de limpezas e desinfecções profundas. O IBDV é inicialmente isolado por embrio inoculação e pode ser adaptado posteriormente em culturas celulares. A propagação do vírus pode ser feita em células embrionárias de bolsa de galinha, células renais, células VERO e fibroblastos provocando efeito citopático. Este vírus é classificado em 2 sorotipos distintos, denominados de sorotipo 1 e 2, que são diferenciados por provas de vírus neutralização. Somente as amostras do sorotipo 1 são capazes de provocar doença em galinhas, bem como todas as vacinas contra a IBD são produzidas com amostras do sorotipo 1. A imunização com sorotipo 2 não confere proteção contra o sorotipo 1. A situação inversa não pode ser testada, porque não há amostras virulentas do sorotipo 2 para o desafio. Anticorpos contra o sorotipo 2 são encontrados em perus e em galinhas. Hospedeiros e Transmissão O Birnavírus, causador da IBD, tem os frangos como seus principais hospedeiros naturais, mas já foi isolado em perus e patos (hospedeiros suceptíveis). A porta de entrada do IBDV, comumente é a via oral, porém pode ocorrer pelas vias respiratória e ocular. O vírus faz replicação primária nas placas de Peyer do intestino, passa pelo fígado, alcança a corrente sangüínea e infecta a Bolsa de Fabrícius em poucas horas (menos de 24 h). A viremia prossegue e o vírus infecta outros órgãos (principalmente Órgãos Linfóides), sendo que o principal alvo são as células B. A excreção é feita através das fezes de aves infectadas por 10 a 14 dias, resistindo por longo período na cama dos aviários, esterco, ração, água, etc., os quais serão fontes de contaminação para outras aves (ave ave, lote lote). Além disso, os besouros, pássaros, veículos e o homem são fontes de contaminação. Não há evidências de transmissão pelo ovo. Ë muito importante o cuidado que devemos ter com aves portadoras (principalmente os convalescentes) e animais carreadores (outras espécies), os quais, aparentemente sadios, podem albergar o vírus sem a manifestação de sinais clínicos da doença. 80
3 Enfermidade Clínica II Simpósio de Sanidade Avícola Esta forma da doença ataca as aves com idade entre 3 e 8 semanas, podendo aparecer cada vez mais cedo nos plantéis subsequentes de uma granja, devido à infecção endêmica. As taxas de morbidade e mortalidade são variáveis conforme a linhagem, susceptibilidade, manejo, etc., porém pode a morbidade chegar a 100% e a mortalidade atingir cifras de até 80%. O período de incubação é de 2 a 3 dias, com a evolução da doença variando de 5 a 7 dias. Os sinais clínicos normalmente encontrados em plantéis infectados são: letargia, anorexia, penas eriçadas, diarréia aquosa esverdeada (devido ao aumento do consumo de água e diminuição do consumo de ração), cloaca empastada e aumento da mortalidade. As alterações macroscópicas encontradas num caso de doença clínica, em aves susceptíveis, começam pela Bolsa de Fabrícius que em 2 3 dias (período de incubação) após infecção aumenta de tamanho devido ao edema e congestão. Entre 4 e 6 dias após a infecção já é nítida a tumefação (podendo chegar ao dobro do tamanho normal) e freqüentemente está coberta por um transudato gelatinoso e amarelado. Normalmente se verifica hemorragia de superfície interna e serosa e também a formação de conteúdo caseoso no lúmen. Posteriormente teremos a atrofia da Bolsa de Fabrícius (7 10 dias pós-infecção) chegando a aproximadamente 1/3 do seu peso original. Podemos ver outras lesões macroscópicas como: hemorragias petequiais musculares, aumento do muco intestinal, degeneração e inchaço do fígado com infartos periféricos, esplenomegalia, aparência inchada e esbranquiçada dos rins. As alterações histológicas na Bolsa de Fabrícius refletem a resposta inicial por meio de hiperemia, edema, infiltração de heterófilos acompanhada de necrose das células linfóides. Ocorre uma hiperplasia das células retículo endoteliais e do tecido interfolicular. Com a diminuição da resposta inflamatória aguda, há uma proliferação do epitélio Córtico medular e o desenvolvimento de cavidades císticas nas áreas medulares dos folículos. Em outros órgãos podem ocorrer diferentes graus de necrose das células linfóides do baço, timo, tonsilas cecais e glândula de Harder. As cepas muito virulentas do Vírus da DIB (vvibdv), no Brasil, têm apresentado um quadro de elevada mortalidade súbita (5 20%) em aves com idade de 25 a 35 dias, além dos sinais clássicos da enfermidade. As lesões macroscópicas encontradas foram: Bolsa de Fabrícius aumentada de tamanho, com edema gelatinoso, aparência de cozida, contendo hemorragia ou conteúdo muco purulento; hemorragias musculares (peito e pernas); rins aumentados de tamanho com depósito de uratos (alguns casos). A intensidade da doença variou de acordo com a biossegurança e programas de vacinação de cada granja. Enfermidade Subclínica Nesta forma da doença as aves são afetadas com idade inferior a 2 semanas de idade. O vírus invade os tecidos linfóides, porém a única indicação visível da infecção pode ser uma grave atrofia da Bolsa de Fabrícius. Quanto mais precoce a 81
4 idade de infecção piores são os efeitos imunossupressores (podendo ser permanente), acarretando problemas secundários com grandes perdas econômicas. Os sinais clínicos são moderados: ocorrem perdas de produtividade, imunodeficiência tornando as aves suceptíveis a outras infecções (bacterianas, virais, etc.) e redução da eficácia de vacinas (principalmente Newcastle, Bronquite Infecciosa, Marek e Bouba Aviária). Diagnóstico A IBD pode ser facilmente diagnosticada através da observação de lesões típicas da Bolsa de Fabrícius, observadas durante os estágios agudos da doença. Contudo, a atrofia da Bolsa, que ocorre após a IBD clínica ou subclínica, também pode ser encontrada na doença de Marek, Micotoxicoses, infecções pelo vírus da Anemia Infecciosa (CAV) e alguns Reovírus, porém as alterações histológicas são distintas. Por isso é indispensável a realização de análises laboratoriais, anatomopatológicas e epidemiológicas da doença. As lesões hemorrágicas observadas na IBD também são observadas nas infecções causadas por CAV e intoxicações por drogas ou produtos químicos. A destruição intensa das células linfóides, as hemorragias subcutâneas maciças e a alteração da hematopoiese são comuns em aves jovens (idade inferior a 2 semanas) com infecção concomitante de CAV e IBDV. Os quadros de nefrite nefrose encontrada às vezes na IBD são similares aos que ocorrem nos casos de Bronquite Infecciosa causado por cepa nefrotóxica, porém são diferenciados pela ausência de alterações na Bolsa. Devido à capacidade do IBDV induzir a imunossupressão, ele pode atuar como fator predisponente de outras infecções, tais como Dermatite Gangrenosa, Síndrome de Anemia Aplástica Hemorrágica, Hepatite por Corpúsculo de Inclusão e Problemas Respiratórios. A confirmação do diagnóstico pode ser feita através do uso de macerados de Bolsas infectadas como antígeno (Ag) num teste de ágar gel, contra um anti-soro positivo conhecido. Também pode-se usar o exame microcópico de partes da bolsa para a observação de lesões típicas ou a demonstração de Ag virais através da imunoflurescência em partes fixadas da bolsa. O isolamento viral é feito em membrana córion-alantóide de ovos embrionados de dias, apartir de tecidos infectados (Bolsa e Baço), observando-se a morte de alguns embriões em 3 5 dias. Também pode-se verificar efeito citopático sobre uma cultura de células da Bolsa ( após 3 4 dias de incubação). Vários procedimentos sorológicos, amplamente usados, estão disponíveis para detecção de anticorpos (Ac) do IBDV: Soroneutralização (SN), ELISA e o teste de precipitação por ágar gel (AGP). O AGP é rápido, porém é um teste somente qualitativo. A SN e o ELISA são testes quantitativos e preferíveis que o AGP. O ELISA é bastante sensível e disponível comercialmente, mas diferente do teste de SN. O ELISA não tem a especificidade da SN e não diferencia a resposta entre Ac para o sorotipo 1 e 2 do IBDV. Atualmente as técnicas moleculares, vírus-neutralização e ELISA de captura com Ac monoclonais têm colaborado muito no esclarecimento do diagnóstico, através da capacidade de detecção e caracterização das cepas envolvidas na doença e 82
5 pelo uso de técnicas moleculares como: hibridização molecular, RFLP (Restriction Fragment Lenght Polymorphism) e PCR (Polymerase Chain Reaction) foi possível fazer a classificação das cepas do IBDV existentes no Brasil (anexo I). Também possibilita a comparação entre cepas de campo e vacinais classificando-as em grupos, que pela similaridade pode-se escolher uma cepa vacinal que melhor se encaixe para utilização frente a uma determinada cepa de campo. Situação Mundial Na década de 80 ocorreram importantes mudanças e descobertas dando um rumo diferente aos quadros de IBD clássica que se tinham até o momento. Nos EUA em 1985, Dr. Rosenberger identificou 4 amostras de IBDV (denominadas A,D,E e G ), usando aves sentinelas vacinadas. Do ponto de vista patológico tais amostras eram diferentes das amostras clássicas do vírus, pois induziam uma rápida atrofia da Bolsa de Fabrícius com uma resposta inflamatória mínima. Além disso, não causavam manifestações clínicas e eram capazes de romperem a barreira dos anticorpos antes das amostras de vírus convencionais estas amostras pertencem ao sorotipo 1 do IBDV e foram denominadas de Variantes. Em 1988, trabalhando com anticorpos monoclonais, Dr. Snyder isolou outra amostra variante do IBDV denominada GLS, a partir de lotes com sinais da Doença de Gumboro. Outros pesquisadores têm isolado amostras variantes em diferentes regiões dos EUA. Atualmente já existem descrições da presença de cepas variantes no Canadá, Porto Rico, México e China. As cepas vvibdv ou hvibdv (high virulent) também surgiram na década de 80, mais precisamente: 1987 Bélgica e depois Holanda, provocando altas taxas de mortalidade em frangos e poedeiras. Espalhou-se rapidamente pelos países vizinhos Já estava presente na Alemanha, Reino Unido e França. Neste mesmo ano também foi reportada a sua presença no Oriente Médio Atingiu Portugal, Israel, Índia e África do Sul Chegou ao Sudeste Asiático. Na América do Sul os problemas clínicos do passado vinham sendo satisfatoriamente controlados através dos programas de vacinação e a Doença de Gumboro se apresentava apenas da forma sub-clínica (em frangos e poedeiras). Porém, no final da década de 90, começaram a surgir os primeiros casos de IBD muito virulenta. Atual Situação da IBD no Brasil No ano de 1997, num trabalho conjunto entre Simbios Biotecnologia e a Merial Saúde Animal Ltda., foi possível a caracterização por genotipagem dos vírus de campo e vacinais presentes no Brasil, classificando-os em grupos moleculares diferentes. 83
6 Foram analisadas amostras de aves de várias regiões do Brasil MG, PA, PE, PR, RS, SC e SP e prevaleceu o isolamento de duas cepas distintas das cepas clássicas, das variantes norte-americanas e dos vvibdv, classificadas como grupos moleculares 15 e 16 (conforme anexo I). O grupo molecular 15 (G 15) estava disseminado por praticamente todos os estados citados, já o G 16 estava restrito aos estados do RS e SC. Estas cepas são responsáveis, normalmente, por problemas sub-clínicos apresentando quadros de atrofia de Bolsas de Fabrícius e resultados zootécnicos inconsistentes em relação direta com a presença do vírus ou ainda o somatório de outros fatores como: outras enfermidades, ambiente, nutrição, profilaxia, etc.. Convivemos com esta situação da IBD no Brasil até meados de 1997, quando apareceram os primeiros casos da doença clínica no estado de São Paulo envolvendo cepas muito virulentas, classificadas através de técnicas moleculares como G 11, a qual possui características antigênicas similares as cepas vvibdv isoladas na Europa desde o final da década de 80. A G 11 já foi descrita nos anos de 1998 e 1999 como presente em vários estados do Brasil, com ou sem confirmação laboratorial (talvez pela facilidade de diagnosticar a doença somente através dos sinais e lesões nem sempre é solicitada a confirmação de diagnóstico laboratorial). Os estados são: SP, MG, MA, GO, AL, PI, PE e PB. Mais recente, em 2000, foram diagnosticados nos estados do RS e SC, além de relatos de casos no norte do PR. Esta condição atual nos preocupa bastante pelos seguintes aspectos: rapidez de disseminação desta cepa, sua virulência e ampla disseminação em todas as regiões consideradas núcleos de avicultura industrial no Brasil. Controle Os estudos demonstram que a resistência do vírus da Doença de Gumboro lhe permite persistir e sobreviver longos períodos em granjas de criação intensiva, mesmo naquelas submetidas à rigorosas medidas de higiene e desinfecção. Os procedimentos sanitários e higiênicos adequados das instalações ajudam na redução dos índices de infecção. Assim, sempre que possível, deve-se fazer a limpeza completa e posterior desinfecção das granjas com produtos comprovadamente eficazes, com a finalidade de diminuirmos a pressão de infecção pelos IBDVs, principalmente quando há o risco de recorrência de doença. A ação conjunta de medidas higiênico-sanitárias e programas de vacinação, corretamente implantados, permitem às empresas manter seus resultados econômicoprodutivos, além de diminuirem a propagação do vírus de campo, resultando numa diminuição gradual de sua presença no ambiente. O programa de vacinação ideal contra a Doença de Gumboro deve prevenir contra a doença clínica, a imunossupressão e as perdas de resultados zootécnicos. As características da Doença de Gumboro são variáveis de região para região, podendo haver mudanças dentro das regiões, o que confunde e dificulta o seu controle de uma maneira prática. É por isso que não existe um programa de vacinação que possa ser recomendado para todas as situações. 84
7 Deve-se levar em conta para a elaboração de um programa de vacinação eficiente os seguintes fatores: níveis de Ac maternais vírus de campo: concentração e patogenicidade idade de infecção vacinas disponíveis No Brasil dispomos de várias opções de vacinas contra a Doença de Gumboro: Vacinas vivas atenuadas: Intermediárias; Intermediárias Plus; Quentes Vacinas inativadas: Cepas Clássicas; Cepas Clássicas + Variantes de Delaware. Os programas de vacinação de frangos de corte e poedeiras comerciais variam consideravelmente, de acordo com os programas vacinais das reprodutoras, por determinação de profissionais ou pelo desafio de doença presente naquele plantel. As vacinações podem ocorrer desde o primeiro dia de vida (no incubatório) seguido (ou não) de vacinações em idades posteriores. Há duas razões lógicas para a utilização da vacinação de pintinhos contra a IBD no primeiro dia de vida. Primeira razão: imunização ativa de pintos que apresentam nenhum ou baixos títulos de Ac maternais para IBDV (para evitar que estes pintos sirvam como amplificadores do vírus de campo). Segunda razão: o vírus vacinal se replica nos pintos, na presença de Ac maternais e sem neutralilizá-los, ficando sequestrados no Baço, Timo e Bolsa de Fabrícius até os Ac maternais desaparecerem, induzindo posteriormente a resposta ativa de AC. Os programas de vacinação de reprodutoras também variam pelas mesmas razões anteriores, porém as reprodutoras, além das vacinas com vírus vivo recebidas durante o período de cria e recria, recebem vacinas inativadas antes do período de postura. Algumas empresas também praticam a administração de vacinas inativadas durante o período de postura com a finalidade de promover a transferência de altos e uniformes títulos de Ac para a progênie. Nos casos da Doença de Gumboro muito virulenta existem muitos programas de vacinação sendo implementados que vão desde a utilização de cepas intermediárias, cepas intermediárias + intermediárias plus, uso de vacinas inativadas em idade precoce (1 a semana), uso de cepas quentes, etc., (são programas geralmente muito agressivos e as vezes usando-se vacinas elaboradas com cepas vvibdv). É importante, além de decidir qual a melhor vacina e programa vacinal para estes casos, adotar medidas de biossegurança, higiênico-sanitárias, ambiência, doenças intercorrentes, etc. 85
8 Conclusão Os questionamentos sobre o futuro da Doença de Gumboro permanecerão, e muitos sem as devidas respostas. Trata-se de um vírus RNA sujeito a mutações através de vários mecanismos. Elaborar medidas de prevenção tem sido difícil para os profissionais devido as características do vírus e sua resistência. O Brasil tem diversas situações diferentes para a Doença de Gumboro, que vão desde a imunossupressão até casos graves de vvibd. Em conjunto com as ações preventivas, para o controle da doença, o monitoramento dos IBDVs é importante para identificarmos com exatidão como estão as medidas de controle. Há muitas cepas vacinais, como opções de controle, cada uma delas com características específicas possibilitando-nos desenhar vários programas de vacinação, os quais devem ser avaliados constantemente. Referências Bibliográficas BERNARDINO, A. Painel gumboro: experiência brasileira. In: Conferência Apinco 2000 de Ciência e Tecnologia Avícola. Anais. Campinas, Brasil, p.79 91, DI FABIO, J.; ROSSINI, L. I.; ETERRADOSSI, N.; TOQUIN, M. D.; e GARDIN, Y. Very virulent IBD spreads to South America. World Poultry, n o 9, volume 15,p.88 91, IKUTA, N.; FONSECA, A.S.K.; LUNKE, V.R.; GARCIA, M.; MARQUES, E.K.; e VILLEGAS,P. Estudo da composição antigênica de variantes do vírus da doença de gumboro (IBDV) no Brasil. Trabalho de Pesquisa, Conferência APINCO, IKUTA, N.; FONSECA, A.S.K.; VERDI FILHO, R.; OLIVEIRA, C.; CHIARAMONTE, V.; e LUNKE, V.R. Caracterização de genótipos de campo do vírus da doença de gumboro (IBDV) no Brasil. Trabalho de Pesquisa, Conferência APINCO, KOUWENHOVEN, B. El control de la enfermedad de gumboro muy virulenta em Holanda. World Poultry, mayo-suplemento, p , KREAGER, K. La IBF en pollas para producción de huevo. World Poultry, mayo-suplemento, p , LASHER, H. N.; SHANE, S. M. Prevención y control de la IBF em Asia. World Poultry, mayo-suplemento, p , LUKERT, P. D. e SAIF, Y. M. Infectious bursal disease. In: Disease of Poultry, 9 a edição, Iowa, USA, p , LUKERT, P. D. Uso de vacunas a virus activo (vivas) presencia de anticuerpos maternos. World Poultry, mayo-suplemento, p.12 13, MEKKES, D. R.; WIT, J. J. Herramientas diagnósticas para la detección Cepas variantes, virulentas y anticuerpos. World Poultry, mayo-suplemento, p ,1995. MCILROY, S. G. Efectos económicos de la IBF subclínica sobre la producción de los pollos de engorde. World Poultry, mayo suplemento, p , ROSALES, A. G. Programas de control y evaluación de la inmunidad Em pollos de engorde y reproductores pesados. World Poultry, mayo suplemento, p.21 23,
9 ROSENBERGER, J. K. El papel de la IBF em la inmunosupresión Incremento em la susceptibilidad a otras enfermedades infecciosas. World Poultry, mayosuplemento, p. 7, SAIF, Y.M. Control y prevención de la enfermedad infecciosa de la bursa. In: XVI Congresso Latino-Americano de Avicultura. Anais. Lima, Peru, p ,1999. SAIF, Y. M. Pruebas de laboratorio versus pruebas em aves vivas. World Poultry, mayo-suplemento, p. 9, SLUIS, W. El virus de la infección de la bolsa de fabricio Destructor del sistema imune. World Poultry, mayo-suplemento, p. 4 6, Anexo I Gumboro (IBDV) O diagnóstico clássico é realizado através do isolamento do vírus, mas testes sorológicos (vírus-neutralização, imunofluorescência e ELISA) têm sido amplamente utilizados na rotina laboratorial. A PCR permite a detecção direta do vírus, mostrandose mais sensível e específica do que o isolamento. A tipificação das cepas de IBDVs representa importante indicativo na escolha adequada da cepa vacinal e na monitorização da eficiência de programas de vacinação. Pode ser realizada através de vírus-neutralização ou por técnicas moleculares como a RT-PCR/RFLP. A Simbios Biotecnologia aplica metodologia que consiste na amplificação de região do gene VP2 com posterior caracterização do polimorfismo. Até o momento, foram gerados 17 grupos distintos (de diferentes padrões de polimorfismo) baseados em seqüências descritas na literatura, bancos de genes, análises de vacinas comerciais e de amostras provenientes de estudos de campo no nosso País, que nos permitem classificar os subtipos pertencentes ao sorotipo 1. Tabela 1 Classificação Variantes Norte-Americanas Variante A Grupo 1 Variante E Grupo 2 Vacinas Comerciais Avimmune F C e Maternalin C Grupo 3 Avimmune I C, Bur 706 M, Gumboral CT M, Gumboro Nobilis I e GumborVet B Grupo 4 Ultravac C, Bursine 2 F, Bursine PLUS F Grupo 5 Gumbovax M Grupo 6 Gumboro Nobilis 228 E I Grupo 7 GumborVet oleosa bivalente B Grupos 2 e 4 Coopers Brasil Ltda. C, Merial Saúde Animal Ltda. M,Akzo Nobel Ltda. Divisão Intervet I, Laboratório Bio-Vet S/A B, FortDodge Saúde Animal Ltda. F. 87
10 Outros Grupos, até 13, foram descritos, originalmente, na Bélgica, Inglaterra, Alemanha, Japão, etc. Dentre estes, o Grupo 11, de cepas altamente virulentas, tem-se evidenciado de forma disseminada em nosso país. Variantes Brasileiras padrões não vacinais Simbios G15, que tem-se demonstrado de grande ocorrência e de forma disseminada em nosso país e Simbios G16, de ocorrência concentrada em estados da região sul. 88
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