Desenvolvimento de Plantas Jovens de Citros Infectadas por Pratylenchus jaehni (Nematoda: Pratylenchidae) em Microparcelas

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1 ARTIGO Sergio A. Calzavara, Jaime M. dos Santos, Luciany Favoreto, José C. Barbosa, Ednei R. Borelli & Alexandre C. Generoso Desenvolvimento de Plantas Jovens de Citros Infectadas por Pratylenchus jaehni (Nematoda: Pratylenchidae) em Microparcelas Sergio A. Calzavara 1 *, Jaime M. dos Santos 2, Luciany Favoreto 3, José C. Barbosa 4, Ednei R. Borelli 5 & Alexandre C. Generoso 5 1 Doutorando em Produção Vegetal, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Universidade Estadual Paulista (FCAV - UNESP), Jaboticabal (SP) Brasil. 2 Professor Assistente Doutor, Laboratório de Nematologia, Departamento de Fitossanidade, FCAV - UNESP. 3 Doutoranda em Entomologia, Departamento de Fitossanidade, FCAV - UNESP. 4 Professor Titular Doutor, Departamento de Ciências Exatas, FCAV - UNESP. 5 Graduandos em Agronomia do Instituto Taquaritinguense de Ensino Superior (ITES), Taquaritinga (SP) Brasil. *Autor para correspondência: seradca@bol.com.br Recebido em 25 / 10 / Aceito em 30 / 05 / 2008 Editado por Mário Inomoto Resumo Calzavara, S.A., J.M. dos Santos, L. Favoreto, J.C. Barbosa., E.R. Borelli & A.C. Generoso Desenvolvimento de plantas jovens de citros infectadas por Pratylenchus jaehni (Nematoda: Pratylenchidae) em microparcelas. Pratylenchus jaehni foi descrito em 2001 com base em população coletada em pomar de Itápolis (SP) Brasil. Na presente pesquisa, em microparcelas, a campo, estudou-se a influência do nematóide, em níveis crescentes de inóculo [0 (zero); 10; 100; 1.000; e indivíduos por microparcela] sobre o desenvolvimento de plantas jovens de laranjeiras Valência enxertadas sobre limoeiro Cravo. O experimento foi conduzido em blocos ao acaso com dez repetições. As variáveis analisadas foram altura das plantas, diâmetro do caule e da segunda pernada e volume da copa. As avaliações começaram aos 90 dias após a inoculação a intervalos de 30 dias. A análise de variância evidenciou efeito significativo de P. jaehni aos 6 e 12 meses após inoculação para as variáveis altura das plantas e diâmetro do caule, aos 12 meses para o diâmetro da segunda pernada e aos 6, 11 e 12 meses para o volume da copa. Palavras-chaves: citros, altura das plantas, diâmetro do caule, volume da copa, nematóide das lesões. Summary - Calzavara, S.A., J.M. dos Santos, L. Favoreto, J.C. Barbosa., E.R. Borelli & A.C. Generoso Development of young plants of citrus infected with Pratylenchus jaehni (Nematoda: Pratylenchidae) in microplots. Pratylenchus jaehni was described in 2001 based on a population collected in an orchard from municipality of Itápolis (SP) Brazil. In microplots under field conditions, it was studied the influence of the nematode inoculated in a logarithmic scale [0 (zero); 10; 100; 1,000; 10,000 and 100,000 specimens per microplot] on the development of young plants of Valencia orange trees, grafted on Rangpur lime. The experiment was carried out in a randomized complete block design with 10 replicates. The following variables were evaluated: height of the plant, stem diameter, diameter of the second branch and the canopy volume. The evaluations started 90 days after inoculation at 30 day-intervals. There was a significant effect of P. jaehni on height of the plants and diameter of the stem at 6 and 12 months after inoculation, on diameter of the second branch at 12 months, and on canopy volume at 6, 11 and 12 months. Key words: citrus, height of the plant, diameter of the stem, canopy volume, lesion nematodes. 212 Vol. 32(3)

2 Desenvolvimento de Plantas Jovens de Citros Infectadas por Pratylenchus jaehni (Nematoda: Pratylenchidae) em Microparcelas Introdução Nove espécies de nematóides são consideradas pragas-chaves na citricultura mundial, a saber, Belonolaimus longicaudatus Rau, Hemicycliophora sp., Meloidogyne spp., Paratrichodorus sp., Pratylenchus spp., Radopholus similis (Cobb) Thorne, Trichodorus sp., Tylenchulus semipenetrans Cobb e Xiphinema spp. (Duncan & Cohn, 1990; Nyczepir & Becker, 1998). No Brasil, apenas o nematóide dos citros (T. semipenetrans) e o nematóide das lesões radiculares dos citros (Pratylenchus jaehni Inserra et al.) são considerados pragas de alto impacto destrutivo (Campos, 2002). A distribuição geográfica do nematóide dos citros praticamente coincide com a distribuição da citricultura no mundo (Duncan & Cohn, 1990). Por sua vez, o nematóide das lesões radiculares dos citros (Pratylenchus jaehni) foi descrito em 2001, a partir de uma população coletada em Itápolis (SP) Brasil. Desde então, a distribuição desse nematóide vem sendo estudada. Campos (2002) relatou a ocorrência de P. jaehni em sete viveiros de citros a céu aberto no estado de São Paulo, do total de 595 viveiros analisados. Segundo Campos & Santos (2005), P. jaehni já foi registrado em pomares comerciais de 29 municípios paulistas, dois municípios mineiros e um paranaense. Calzavara & Santos (2005) registraram a ocorrência do nematóide das lesões radiculares em dois talhões de um pomar localizado no município de Cruzeiro do Sul (PR). Posteriormente, Maceda et al. (2006) registraram a ocorrência do nematóide em outros dois municípios paranaenses, elevando para três o número de ocorrências naquele Estado. No campo, plantas jovens de citros infectadas por P. coffeae exibiram diferenças de crescimento que variaram de 49 a 80 %, nos quatro primeiros anos, dependendo do porta-enxerto. O número de frutos entre plantas infectadas e não-infectadas, nos primeiros anos de colheita, variou de três a 20 vezes (O Bannon & Tomerlin, 1973). As estimativas mundiais das perdas causadas pelos nematóides dos citros chegam a 14,2 % ao ano, embora essas estimativas tenham sido publicadas no final da década de 1980 (Sasser & Freckman, 1987). Em termos quantitativos, as perdas causadas por T. semipenetrans em pomelos foram estimadas por Timmer & Davis (1982), no Texas (EUA). Esse estudo evidenciou a existência de correlação negativa (r = - 0,47 e P < 0,01) entre a população do nematóide no solo (número de nematóides / 100 cm 3 ) e a produção em kg por árvore. Os dados obtidos ajustaram-se ao modelo exponencial: y = 160,3e -0, x, em que y = a produção em kg por árvore e x = ao número de nematóides / 100 cm 3 da amostra de solo. Contudo, admite-se que o efeito de T. semipenetrans na produção dos citros depende de vários fatores, como o isolado do nematóide - uma vez que são conhecidas três raças do nematóide, o enxerto, o porta-enxerto, além de outros fatores bióticos e abióticos (Duncan & Cohn, 1990; Nyczepir & Becker, 1998). Na Califórnia (EUA), estimou-se que populações de juvenis de T. semipenetrans no solo inferiores a 800 / 100 g não causavam dano econômico. Pomares com populações maiores que juvenis / 100 g de solo poderiam responder ao tratamento com nematicidas, enquanto o tratamento de pomares com níveis de população superiores a juvenis / 100g de solo poderia aumentar substancialmente a produtividade (Van Gundy, 1984). Como ressalva, essas contagens devem ser feitas nos períodos em que as populações do nematóide alcançam níveis máximos. As perdas causadas em pomares infestados por P. jaehni ainda não foram quantificadas. Todavia, na localidade tipo do nematóide, no município de Itápolis, a porção do pomar infestada pelo nematóide produziu cerca de três vezes menos que a não-infestada (Tersi et al., 1995). Várias plantas morreram ou definharam de tal modo que não mais respondiam aos tratos culturais. Em 2003, ao Norte do estado de São Paulo, no município de Palestina, reboleiras de plantas infestadas por P. jaehni, em condições de elevado déficit hídrico, também exibiram acentuada queda de folhas, sendo que algumas morreram, posteriormente (Santos et al., 2005). Esta pesquisa teve por objetivo estudar a influência de P. jaehni em diferentes níveis de inóculo sobre o desenvolvimento de plantas jovens de citros, em microparcelas no campo. Material e Métodos Local do experimento. O estudo foi conduzido a campo no Sítio das Antas, localidade tipo de P. jaehni, situado no município de Itápolis (SP). Com base em Nematologia Brasileira Piracicaba (SP) Brasil 213

3 Sergio A. Calzavara, Jaime M. dos Santos, Luciany Favoreto, José C. Barbosa, Ednei R. Borelli & Alexandre C. Generoso acordo prévio com o proprietário, 60 plantas de cerca de 15 anos de idade, em uma grande reboleira, foram removidas da área, e as microparcelas foram instaladas no mesmo espaçamento da cultura. Multiplicação e preparo do inóculo. O nematóide foi multiplicado in vitro, em cilindros de cenoura, segundo a técnica descrita por Gonzaga et al. (2006), a partir de uma amostra da população topotipo recuperada de raízes de laranjeira Valencia (Citrus sinensis L. Osbeck) enxertada sobre limoeiro Cravo (Citrus limonia Osbeck), utilizando-se da técnica Coolen & D Herde (1972). Os nematóides foram axenizados com ampicilina a 0,1 % e inoculados assepticamente nos cilindros de cenoura acondicionados em vidros de 100 ml, previamente tampados com papel alumínio e autoclavados a 120 ºC e 1 atm de pressão, por 20 minutos. A seguir, foram incubados a 25 ± 1 o C em BOD, no escuro por no mínimo 90 dias. Então, os nematóides foram extraídos dos cilindros de cenoura pela técnica de Coolen & D Herde (1972). A concentração dos nematóides na suspensão aquosa obtida foi determinada com auxílio da câmara de contagem de Peters, ao microscópio fotônico, e ajustada para 300 indivíduos por ml. Remoção das plantas de laranjeira infectadas e instalação das microparcelas. As plantas de laranjeira foram arrancadas e removidas da área com auxílio de uma pá-carregadeira. Para a instalação das microparcelas, foram abertas trincheiras com 2,0 m de comprimento, 2,0 m de largura e profundidade de 1,4 m. Essa etapa foi realizada com auxílio de uma retroescavadeira. Em seguida, duas manilhas de concreto nas dimensões de 1,2 m de diâmetro e 0,7 m de altura foram colocadas sobrepostas em cada trincheira, com auxílio de um guincho acoplado a um trator, tomando-se o cuidado de colocá-las umas sobre as outras com exatidão. Cada microparcela tinha as dimensões finais de 1,4 m de profundidade e 1,2 m de diâmetro, deixando-se apenas 0,2 m acima do nível do solo para evitar contaminação por meio de enxurradas. O solo removido na abertura das trincheiras foi usado para o preenchimento das microparcelas, tomando-se o cuidado de se manter, ao máximo possível, a distribuição normal das camadas do perfil do solo. Essa etapa foi realizada com um trator equipado com pá-carregadeira. Tratamento do solo com vapor. Após o preenchimento das 60 microparcelas, seis delas, escolhidas ao acaso, foram amostradas com um trado nas profundidades de 0-20; e cm para a estimativa da população dos nematóides no solo. Os nematóides foram recuperados de uma alíquota de 100 cm 3 de cada amostra, pela técnica de Jenkins (1964). Os nematóides nas suspensões obtidas foram identificados, e as populações médias foram estimadas, respectivamente, em 1.472; e 736 indivíduos. Os nematóides presentes foram P. jaehni, T. semipenetrans, Aphelenchoides sp., Aphelenchus sp., Mesocriconema sp., Xiphinema sp. e nematóides de vida livre. A seguir, o solo contido nas microparcelas foi tratado com vapor produzido por uma caldeira móvel COPEC, modelo CE Para a aplicação uniforme do vapor nas microparcelas, foram confeccionados dispositivos compostos por quatro canos de metal de ¾ de polegada de diâmetro (19 mm) e 90 cm de comprimento, perfurados e interligados. Os furos foram feitos a intervalos de 10 cm em cada um dos quatro canos, para possibilitar a passagem do vapor, visando ao tratamento uniforme do solo contido nas microparcelas. Esses dispositivos foram afincados no solo dentro das microparcelas e o vapor foi aplicado. Em seguida as microparcelas foram recobertas com uma lona plástica de 120 µm de espessura para a retenção do vapor, por um período de 24 horas. No decorrer da aplicação do vapor, a temperatura do solo foi monitorada, tendo alcançado cerca de 100 o C. O vapor foi aplicado ao solo das microparcelas protegidas com a lona plástica, à temperatura de 170 o C e pressão de 8,2 kgf / cm 2, por 30 minutos. Uma semana após o tratamento com vapor, amostras de solo das microparcelas foram novamente coletadas e processadas conforme técnica de Jenkins (1964). Nessas amostras, não foram constatadas quaisquer formas ativas de nematóides. Transplante das mudas de laranjeira Valência enxertadas sobre limoeiro Cravo nas microparcelas e inoculação. No ato do transplante das mudas (realizado em janeiro de 2006, um mês após o tratamento do solo) para as microparcelas, foi realizada a inoculação com níveis crescentes de inóculo de P. jaehni, em escala logarítmica, a saber: 0 (zero); 214 Vol. 32(3)

4 Desenvolvimento de Plantas Jovens de Citros Infectadas por Pratylenchus jaehni (Nematoda: Pratylenchidae) em Microparcelas 10; 100; 1.000; ; indivíduos do nematóide por muda individual em cada microparcela, preparado como descrito anteriormente. Foi adotado o delineamento experimental de blocos ao acaso, com dez repetições, sendo cada repetição constituída por uma planta por microparcela. O experimento foi irrigado uma vez por semana, com auxílio de um carropipa, até o pegamento das mudas. Para a inoculação, cada muda foi removida do saco plástico e 10 ml de suspensão do inóculo do nematóide, em cada nível adotado, foram distribuídos uniformemente sobre as raízes das mudas, com auxílio de uma pipeta automática (Figura 1). Imediatamente após a inoculação, a muda foi transplantada na microparcela e irrigada como anteriormente mencionado. Avaliações do desenvolvimento das plantas. A partir de 90 dias após a inoculação iniciaram-se as avaliações a intervalos aproximados de 30 dias. As variáveis analisadas foram altura das plantas (cm), diâmetro do caule na base da planta (mm), volume da copa (cm 3 ) e diâmetro da segunda pernada (mm). A altura das plantas foi avaliada com auxílio de uma trena, medindo-se a distância correspondente ao nível do solo até a extremidade superior da copa, e os diâmetros foram medidos com paquímetro. Para o cálculo do volume da copa (V), foi medida a altura da planta no sentido do maior comprimento longitudinal, e a maior largura, no sentido transversal. Os valores foram aplicados à equação (1) conforme O Bannon & Tomerlin (1973). V = H x W2 4 Em que: V é o volume da copa (cm 3 ), H é a altura da copa e W é a largura. Os dados relativos às variáveis consideradas foram submetidos à análise de regressão, utilizando-se o aplicativo SAS v.8.02 (1999), sendo que os valores da variável independente (níveis de inóculo) foram transformados em logaritmo do número de nematóides. (1) Figura 1 - Aplicação do inóculo de Pratylenchus jaehni em 10 ml de suspensão sobre as raízes da muda cítrica em microparcelas a campo, com auxilio de uma pipeta automática. Nematologia Brasileira Piracicaba (SP) Brasil 215

5 Sergio A. Calzavara, Jaime M. dos Santos, Luciany Favoreto, José C. Barbosa, Ednei R. Borelli & Alexandre C. Generoso Resultados e Discussão Na primeira, segunda e terceira avaliações (aos 3; 4 e 5 meses após a inoculação, realizada em janeiro de 2006), as análises de variância não revelaram efeito significativo para a altura das plantas, em função do logaritmo dos números de nematóides nos diferentes níveis de inóculo adotados. Na quarta avaliação (aos 6 meses) e na décima (aos 12 meses), verificou-se regressão significativa, com relação linear negativa em ambos os casos (Figuras 2A e B). Nas avaliações intermediárias, a intervalos regulares de 30 dias (5ª., 6ª., 7ª., 8ª. e 9ª.), não ocorreram diferenças em função dos tratamentos. Para o diâmetro do tronco (Figuras 3A e B), aos 6 90 A 85 Altura das plantas (cm) e 12 meses após a inoculação, para o diâmetro da segunda pernada (Figura 3C), aos 12 meses, e para o volume da copa aos 6, 11 e 12 meses (Figura 4A-C) evidenciaram efeito significativo a 5 % de probabilidade, pelo teste F. Nesses casos, novamente foram observadas relações lineares negativas, evidenciando o efeito danoso do nematóide sobre o desenvolvimento das plantas. O Bannon & Tomerlin (1973) também observaram redução de crescimento de plantas jovens de citros infestadas com P. coffeae em condições de campo, que variaram de 49 a 80 % nos quatro primeiros anos. Também mencionaram que o número de frutos em plantas infectadas, comparado ao de plantas nãoy = -2,4583x + 87,092 R 2 = 0,7501 F = 10,55* B Altura das plantas (cm) y = -4,874x + 142,69 R 2 = 0,7918 F = 12,28* Log do número de nematóides Figura 2 - Interação entre altura das plantas e logaritmo do número de Pratylenchus jaehni inoculado em mudas de laranjeira Valência, enxertadas sobre limoeiro Cravo, em microparcelas a campo: A) 6 meses; B) 12 meses após inoculação realizada em janeiro de Vol. 32(3)

6 Desenvolvimento de Plantas Jovens de Citros Infectadas por Pratylenchus jaehni (Nematoda: Pratylenchidae) em Microparcelas infectadas, foi de três a 20 vezes menor nas primeiras colheitas. A redução tanto do crescimento como da produção de plantas de citros infectadas por nematóides é fato conhecido desde muito tempo (Timmer & Davis, 1982; Van Gundy, 1984; Duncan & Cohn, 1990). No presente estudo, o efeito de P. jaehn foi mais pronunciado aos 12 meses após a inoculação (Figuras 5A-B). Considerando-se que a infecção pelo nematóide resulta em acentuada morte de radicelas e conseqüente redução da população do nematóide, níveis populacionais muito altos do nematóide não são usualmente observados nos solos dos pomares infestados e acentuadamente depauperados. Por conseguinte, o problema vem sendo subestimado e pomares depauperados pela prolongada ação de P. jaehni vêm sendo renovados. A população em níveis mais baixos não acarreta danos mais drásticos inicialmente, mas seu progressivo aumento compromete a longevidade e a produtividade dos pomares. 15 A Diâmetro do caule (mm) y = -0,2011x + 13,936 R 2 = 0,6533 F = 5,51* 10 Diâmetro do caule (mm) y = -0,7974x + 27,485 R 2 = 0,5229 F = 5,27* B 15 Diâmetro da segunda pernada (mm) 1,7 1,6 1,5 1,4 1,3 1,2 1,1 1,0 y = -0,0489x + 1,5905 R 2 = 0,636 F = 7,44* Log do número de nematóides C Figura 3 - Interação entre o diâmetro do caule e da segunda pernada de plantas jovens de laranjeira Valência, enxertadas sobre limoeiro Cravo, em função do logaritmo do número de Pratylenchus jaehni inoculado: A) diâmetro do caule aos 6 meses; B) diâmetro do caule aos 12 meses; C) diâmetro da segunda pernada aos 12 meses após a inoculação. Nematologia Brasileira Piracicaba (SP) Brasil 217

7 Sergio A. Calzavara, Jaime M. dos Santos, Luciany Favoreto, José C. Barbosa, Ednei R. Borelli & Alexandre C. Generoso 300 A Volume da copa (cm ) y = -21,966x + 274,01 R 2 = 0,5321 =F=4,65* 50 Volume da copa (cm ) y = -110,15x ,1 R 2 = 0,6928 F = 6,97* B Volume da copa (cm ) y = -382,86x ,8 R 2 = 0,7044 F = 14,08* Log do número de nematóides C Figura 4 - Interação entre volume da copa e logaritmo do número de Pratylenchus jaehni inoculado em mudas de laranjeira Valência, enxertadas sobre limoeiro Cravo, em microparcelas a campo: A) aos 6 meses; B) aos 11 meses; C) aos 12 meses após a inoculação. Agradecimentos Os autores agradecem ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela concessão da bolsa de doutorado, à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pelo auxilio financeiro alocado no desenvolvimento deste trabalho, e ao viveiro de mudas cítricas Blasco & Almeida Ltda., pela doação das mudas utilizadas no experimento. Literatura Citada CALZAVARA, S.A. & J.M. SANTOS Ocorrência do nematóide das lesões radiculares dos citros (Pratylenchus jaehni) no Estado do Paraná. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE NEMATOLOGIA, XXV, Piracicaba. Resumos, p CAMPOS, A.S Distribuição dos nematóides-chave do citros no Estado de São Paulo e estudo morfométrico comparativo de cinco populações anfimíticas de Pratylenchus sp. de citros e uma de cafeeiro com duas de P. coffeae. (Dissertação de Mestrado). 218 Vol. 32(3)

8 Desenvolvimento de Plantas Jovens de Citros Infectadas por Pratylenchus jaehni (Nematoda: Pratylenchidae) em Microparcelas Figura 5 - Experimento em microparcelas a campo para o estudo da influência de Pratylenchus jaehni em diferentes níveis de inóculo, sobre o desenvolvimento de mudas de larajeira Valência, enxertadas sobre limoeiro Cravo : A) planta não-inoculada, aos 12 meses após a instalação do experimento; B) planta inoculada com indivíduos do nematóide. Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias Universidade Estadual Paulista (FCAV UNESP), Jaboticabal SP, 65 p. CAMPOS, A.S. & J.M. SANTOS Distribuição atual do nematóide das lesões radiculares dos citros (Pratylenchus jaehni). In: CONGRESSO BRASILEIRO DE NEMATOLOGIA, XXV, Piracicaba SP. Resumos, p. 70. COOLEN, W. A. & C.J. D HERDE A Method for the Quantitative Extraction of Nematodes from Plant Tissue. State Agricultural Research Center, Ghent, 77 p. DUNCAN, L. W. & E. COHN, Nematode parasites of citrus. In: LUC, M., R.A. SIKORA & J. BRIDGE (ed). Plant Parasitic Nematodes in Subtropical and Tropical Agriculture. CAB International, Wallingford UK, p GONZAGA, V Caracterização morfológica, morfométrica e multiplicação in vitro das seis espécies mais comuns de Pratylenchus Filipjev, 1936 que ocorrem no Brasil. (Tese de Doutorado). Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias - Universidade Estadual Paulista (FCAV UNESP), Jaboticabal SP, 78 p. JENKINS, W.R A rapid centrifugal-flotation technique for separating nematodes from soil. Plant Disease Reporter, 48: MACEDA, A., D.A.M.F. RINALDI., S. VICENTINI, S., A.M. PEREIRA., E.H. CANSIAN & R. TRATCH Levantamento de Tylenchulus semipenetrans e Pratylenchus jaehni em pomares cítricos (Citrus spp.) da região noroeste do Paraná. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE NEMATOLOGIA, XXVI, Campos dos Goytacazes RJ. Resumos, p. 89. NYCZEPIR, A.P. & J.O. BECKER Fruit and citrus trees. In: BARKER, K.R., G.A. PEDERSON & G.L. WINDHAM (ed). Plant and Nematodes Interactions. American Society of Agronomy, Madison, p O BANNON, J.H & A.T. TOMERLIN Citrus tree decline caused by Pratylenchus coffeae. Journal of Nematology, 5: SANTOS J.M., A.S. CAMPOS & C.I. AGUILARVILDOSO Nematóides dos citros. In: MATTOS JUNIOR, D., J.D. NEGRI., R.M. PIO & J. POMPEU JUNIOR. (ed). Citros. Instituto Agronômico e Fundag, Campinas SP, p SASSER, J.N. & D.W. FRECKMAN A world perspective on nematology: the role of the society. In: VEECH, J.A & D.W. DICKSON. (ed). Vistas on Nematology. Society of Nematologists, Hyattsville EUA, p TERSI, F.E.A., J.M. dos SANTOS & A.S. MAIA Pratylenchus coffeae e Tylenchulus semipenetrans causam redução de produtividade de citros em São Paulo, Brasil. Nematropica, 25: 106. TIMMER, L.W. & R.M. DAVIS Estimate of yield loss from the citrus nematode in Texas grapefruit. Journal of Nematology, 4: VAN GUNDY, S.D Nematodes. In: FLINT, M.L. (ed). Integrated Pest Management for Citrus. University of California, Berkeley (CA) EUA, p Nematologia Brasileira 219 Piracicaba (SP) Brasil