Solos e paisagem. Capítulo 21
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- Patrícia Rachel Batista Fidalgo
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1 Solos e paisagem Capítulo 21 A complexidade estrutural de bromélias e a diversidade de artrópodes, em ambientes de campo rupestre e mata de galeria no Cerrado do Brasil Central FOTO: ROSANA TIDON Ludmilla M. de S. Aguiar Embrapa Cerrados Planaltina, DF. Ricardo B. Machado Conservação Internacional do Brasil-CI Brasília, DF Reuber A. Brandão Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis - IBAMA Brasília, DF Cristiane G. Batista Departamento de Ecologia Universidade de Brasília Brasília, DF Jean François Timmers Departamento de Zoologia Universidade de Brasília Brasília, DF 353
2 Aguiar, Machado, Brandão, Batista & Timmers 354
3 Bromélias e antrópedes INTRODUÇÃO A família Bromeliaceae, endêmica à região Neotropical, é caracterizada por plantas terrestres, saxícolas ou epífitas, de pequeno porte, que possuem folhas simples dispostas em forma de roseta, e em sua base central, formam um copo, onde ocorre acúmulo de água e detritos orgânicos (Leme, 1984). A água da chuva acumulada na planta pode ser considerada um ambiente limnológico isolado, um microhabitat para muitas micro e macroespécies de animais e plantas (Picado, 1913), que vivem ali em simbiose. Essa comunidade associada supre as bromélias com nutrientes em troca de habitat (Por, 1992). Bromélias, portanto, são estruturas biológicas complexas (Beutelspacher, 1971) e não apenas fitotelmatas (Richardson, 1999). Fitotelmatas são plantas não-aquáticas que armazenam água em suas folhas modificadas ou outras estruturas morfológicas, como flores e frutos abertos, ou mesmo uma depressão, que provoque acúmulo de água. Monteiro et al. (2001) questionam a caracterização de bromélias apenas como fitotelmatas, pois elas são verdadeiras ilhas biológicas, nas quais a riqueza de fauna está associada ao tamanho das plantas. Vários estudos têm sido realizados com bromélias, focando a saúde das populações humanas, pois os copos de água formados na planta são habitats perfeitos para a ovoposição e o desenvolvimento de larvas (Barrera & Medialdea, 1996), principalmente dos gêneros de mosquitos Aedes (Marques et al., 2001), Anopheles (Chadee, 1999) e Culex (Hogue, 1975). Estudos ecológicos abordam a relação de espécies, populações e comunidades associadas a essas plantas. A importância das bromélias como microhabitats para artrópodes e anfíbios é bem documentada para as florestas úmidas tropicais, onde são utilizadas por várias espécies como locais de nidificação, fonte de alimentação e refúgio contra predadores (Monteiro et al., 2001; Teixeira et al., 2002). O Cerrado (sensu lato) é formado por um mosaico vegetacional onde existem desde formações do tipo arbóreo denso até gramíneo-lenhoso, criando assim 355
4 Aguiar, Machado, Brandão, Batista & Timmers situações e contextos ecológicos extremamente diferenciados (Eiten, 1972). Para o bioma Cerrado, essa relação fauna-bromélias ainda não é bem documentada. Em ecossistemas alagados ou arenosos, a presença de bromélias pode compensar a falta de lugares apropriados para a pedofauna e criptofauna, oferecendo condições subótimas comparáveis às suas exigências ecológicas. A peculiaridade das bromélias em guardar umidade na base das folhas e, dependendo das espécies e do tamanho, formar um reservatório de água no centro da roseta, condiciona este papel. Seria esperado, então, que o tamanho e a complexidade estrutural da planta determinem o seu potencial de oferecer uma diversidade de recursos, alimentos e microhabitat, podendo assim hospedar uma quantidade e variedade maior de organismos. Fatores do próprio ecossistema, como disponibilidade de habitat, estrutura da comunidade, grau de predação e de competição intra e interespecífica por recursos e habitat, determinam também o tipo e a intensidade de ocupação das bromélias por artrópodes e outros animais (Monteiro et al., 2001). Nesse contexto, os objetivos deste trabalho são: 1) determinar a relação entre riqueza e abundância de espécies de artrópodes e a arquitetura de bromélias; 2) comparar dois ambientes: campo rupestre de altitude e mata de galeria, localizados no Parque Nacional da Chapada dos Veadeiros, no Cerrado do Brasil Central. MATERIAIS E MÉTODOS O Parque Nacional da Chapada dos Veadeiros está localizado no Planalto Central brasileiro entre as coordenadas 13 o 50 e 14 o 12 S e 47 o 25 e 47 o 53 W (Figura 1). A altimetria da região varia entre 400 e 1.676m. O clima predominante é tropical-quente-subúmido (Köppen), caracterizado por duas estações bem definidas, com um verão chuvoso entre os meses de outubro e abril, e um inverno seco entre maio e setembro. A pluviosidade média anual situa-se entre e mm, sendo que 50% da precipitação anual ocorre de novembro a janeiro. As temperaturas médias anuais oscilam entre 24 e 26 o C (MMA, 1995). A vegetação do parque é constituída por um mosaico de formações, com campos rupestres localizados nas serras e afloramentos rochosos; áreas de cerrado, nas encostas de menor declividade; veredas, campos úmidos e matas ciliares nos fundos dos vales. As áreas de amostragem foram estabelecidas em duas dessas formações: 1) campo rupestre, com estrato arbóreo médio de 2-3m e uma cobertura arbórea de 1-10% (Ribeiro & Walter, 1998). Ocorre em altitude acima de 900m, com ventos constantes e grande amplitude térmica diária, em solo profundo e rapidamente drenado. São características deste ambiente, as espécies das famílias Cactaceae, Araceae, Bromeliaceae e Orchidaceae (WWF 1995, Felfili et al., 1995); 2) mata de galeria alagada, que ocorre ao longo das linhas de drenagem, ou seja, beira de rios e córregos. É uma mata sempre verde, com altura média do estrato arbóreo entre 20-30m e cobertura arbórea de % (Ribeiro & Walter, 1998). Durante o mês de dezembro de 1996 (período de chuva), durante quatro dias, foram estabelecidos em cada um dos ambientes trabalhados um quadrado de 30x30m onde todas as bromélias presentes foram investigadas. Para cada bromélia detectada nos quadrados, foram anotadas as seguintes medidas: 356
5 Bromélias e antrópedes altura em relação ao solo, diâmetro máximo, diâmetro do copo da bromélia (centro da roseta) e número de folhas. Além disso, foi medida a distância entre uma bromélia e outra e sua vizinha mais próxima. Foram coletados exemplares das bromélias presentes nos quadrados para identificação. O material coletado foi comparado com exsicatas do herbário do Departamento de Botânica da Universidade de Brasília (UnB). Os artrópodes presentes nas bromélias (copo e axilas) foram coletados com pinças e armazenados em álcool 70% para posterior identificação. As espécies foram identificadas em nível de ordem ou família, sendo separadas em morfoespécies. As identificações e a nomenclatura estão de acordo com Borror & Delong (1988). Para as análises de preferência de ocorrência em uma ou outra área foi utilizado o teste Chi-quadrado (χ 2 ). A relação entre diversidade de artrópodes e morfologia das bromélias foi analisada por regressão múltipla, sendo que os dados foram transformados para uma escala logarítmica (base 10) para um melhor ajuste, conforme Zar (1984). O efeito do ambiente (campo ou mata) sobre a morfologia das bromélias foi testado por análise de variância (Manova) com o teste de Tukey HSD para Figura 1 Localização da área de estudo (Parque Nacional da Chapada dos Veadeiros) no estado de Goiás, Brasil. 357
6 Aguiar, Machado, Brandão, Batista & Timmers amostras desiguais. Foi feita uma análise discriminante canônica para verificar se as espécies de bromélias podiam ser discriminadas em função de sua morfologia. A riqueza de espécies, encontrada nas áreas de mata e campo, foi comparada usando-se o índice de similaridade de Sorensen (Magurran, 1988). Como estavam se comparando bromélias de diferentes áreas, verificouse, também, se o padrão de distribuição espacial dos indivíduos de bromélias era o mesmo. Para tanto foi utilizado o índice de distribuição espacial (C) dado por Tabela 1. Relação das morfoespécies de artrópodes com número de indivíduos encontrados nas bromélias de campo rupestre e mata de galeria do Parque Nacional da Chapada dos Veadeiros (GO). Observação: relacionados apenas os indivíduos adultos das morfoespécies encontradas nas bromélias 358
7 Bromélias e antrópedes Ludwig & Reynolds (1988). O nível de significância considerado para as análises foi de p 0,05. RESULTADOS Foram identificadas 38 espécies de artrópodes em 81 bromélias avaliadas. A maior parte da riqueza corresponde à classe Insecta (32 espécies), seguida da classe Arachnida (cinco espécies) e Miryapoda, com apenas uma espécie. A ordem com maior número de espécies foi a Orthoptera com 11 espécies, seguida de Coleoptera (nove espécies) e Himenoptera (oito espécies). A área de campo rupestre, onde foram investigadas 51 bromélias, apresentou uma riqueza de 26 espécies enquanto que a área de mata de galeria, que teve 30 bromélias investigadas, apresentou 24 espécies (Figuras 2 e 3, Tabela 1). Na área de campo rupestre a presença de artrópodes foi detectada em 49% das bromélias e na mata esse índice foi de 80%. A sobreposição de espécies entre as duas áreas foi de 48%, segundo o índice de similaridade de Sorensen. A área de mata apresentou um maior número de artrópodes (119) em relação à área de campo rupestre (67 indivíduos). Apenas um grupo de espécies, da família Formicidae, ocorreu preferencialmente na área de mata (χ 2 = 7,28; p<0,05). As formigas predominaram tanto na área de mata, quanto na área de campo, totalizando 58% e 29,8% dos indivíduos coletados, respectivamente. Foram encontradas cinco espécies de bromélias, identificadas ao nível de gênero. No quadrado da área de campo rupestre estavam presentes Dychia sp. e Bromelia sp., e na área de mata de galeria Bilbergia sp., Aechmea sp. e Vriesea sp. Como Bilbergia sp. apresentou poucos indivíduos, ela não foi considerada nas análises. A despeito das características taxonômicas, as bromélias estudadas foram classificadas em função de suas arquiteturas (número de folhas, altura da bromélia, diâmetro do copo). Os resultados da análise de variância, para testar o efeito da área (campo ou mata) sobre as bromélias, indicam que as de mata são diferentes Figura 2 Número cumulativo de espécies de artrópodes em função do número de bromélias examinadas na área de campo rupestre do Parque Nacional da Chapada dos Veadeiros (GO). 359
8 Aguiar, Machado, Brandão, Batista & Timmers das da área de campo (F 4,74 = 0,291; p<0,05) devido ao diâmetro do copo e ao número de folhas. A análise discriminante (Figura 4 e Quadro 1) corroborou esse resultado, com a separação das bromélias, sendo duas por cada área, em função das variáveis morfométricas escolhidas. Não foi encontrada uma correlação significativa entre a arquitetura (morfologia) das bromélias e a riqueza de espécies de artrópodes da área de campo rupestre (R 2 = 0,296; F 4,20 = 2,109; p<0,05), da mata de galeria (R 2 = 0,267; F 4,19 = 1,732; p<0,05) ou de ambas (R 2 = 0,169; F 4,44 = 2,247; p<0,05). A análise de regressão entre a abundância de indivíduos e as variáveis morfométricas, em escala logarítmica, mostra que há um maior número de indivíduos em bromélias que possuem maiores diâmetros de copo (R 2 = 0,100; F 1,47 = 4,476; p<0,05) (Figura 5). Para abundância de indivíduos e as outras variáveis morfométricas, altura, diâmetro e número de folhas, e entre o número de espécies e o conjunto de variáveis morfométricas das bromélias não há diferenças significativas (R 2 = 0,131; F 4,44 = 1,666; p>0,05). As análises de regressão entre a abundância de Formicidae e o diâmetro da bromélia e do copo mostram uma relação significativa (R 2 = 0,692; F 1,16 = 36,096; p>0,05; R 2 = 0,332; F 1,16 = 7,973; p>0,05, respectivamente), evidenciando que há mais formigas em bromélias de maior porte. Foi determinado que o arranjo espacial das bromélias na área de amostragem de campo rupestre é do tipo agrupado enquanto na mata de galeria esse padrão tendeu para homogêneo. As bromélias na área de campo estão, em média, localizadas a 49,9cm umas das outras (N=51, DP=30,8) e na área de mata estão a 53,2cm (N=30; DP=66,6). DISCUSSÃO E CONSIDERAÇÕES FINAIS O processo de dispersão apresenta algumas diferenças entre animais e vegetais. Nesses últimos, há uma Figura 3 Número cumulativo de espécies de artrópodos em função do número de bromélias examinadas na área de mata de galeria do Parque Nacional da Chapada dos Veadeiros (GO). 360
9 Bromélias e antrópedes movimentação passiva, que depende de fatores alheios ao controle da planta, como a existência de animais dispersores, correntes de ar, água etc. Nos animais, o acaso tem uma menor influência. A maioria dos animais, exceto os sésseis, é capaz de se locomover em busca de outros ambientes, explorando as possibilidades de colonização de novas áreas. Vários fatores estão envolvidos nesse processo, mas os principais são a capacidade específica de locomoção, a amplitude de ambientes que satisfazem as necessidades de estabelecimento e as relações de competição e predação intra e interespecíficas. Para que o processo de colonização seja bem sucedido, é necessário que o ambiente explorado ofereça condições propícias ao estabelecimento das espécies. As bromélias representam, para alguns animais, locais onde é possível a obtenção de alimentos, nidificação ou mesmo proteção temporária contra predadores. Mestre et al. (2001) coletaram macroinvertebrados em 36 bromélias durante estudo de um ano na mata Figura 4 Análise discriminante canônica realizada com as medidas morfométricas de quatro espécies de bromélias nas áreas de campo rupestre e mata de galeria do Parque Nacional da Chapada dos Veadeiros (GO). Figura 5 Relação entre a abundância de indivíduos (Log) e o diâmetro do copo das bromélias nas áreas de amostragem do Parque Nacional da Chapada dos Veadeiros (GO). Observação: R 2 = 0,100; F 1,47 = 4,476; p < 0,
10 Aguiar, Machado, Brandão, Batista & Timmers Atlântica. Grande parte desses macroinvertebrados consistia em formas imaturas e foram mais abundantes os Coleoptera Scirtidae, Diptera e Hymenoptera. Nesse estudo, encontramos grande número de Orthoptera, Coleoptera e Hymenoptera, sendo Orthoptera o mais abundante, seguido por Coleoptera. Orthoptera nunca havia sido mencionado, em outros estudos, como fauna dominante em bromélias. O segundo táxon mais abundante, Coleoptera, já tem sua ocorrência em bromélias bem conhecida. Um dos motivos dessa ocorrência é a dieta desse grupo que consiste em algas e fungos aquáticos, encontrados na água retida nos copos das bromélias (Mestre et al., 2001). Diptera são os artrópodes mais estudados em associação com bromélias, focando principalmente ecologia de população (Frank, 1990) e comunidade (Salamandra, 1977; Privat, 1979; Ochoa, 1993). Mestre et al. (2001) encontraram a prevalência desse táxon nas bromélias terrestres, embora não existam dados que detectem essa preferência entre bromélias epífitas e terrestres. Entre os Hymenoptera, como observado por Privat (1979), a predominância é da família Formicidae. No entanto, Oliveira et al. (1994) discordam dessa afirmação e não consideram formigas como características da fauna de bromélias. Eles deduziram que a alta freqüência desses animais em bromélias, geralmente, é devida ao comportamento alimentar de formigas de colônias vizinhas. Em nosso estudo na mata de galeria há significante presença de formigas em bromélias, além de uma preferência pela área de mata de galeria. Mestre et al. (2001) observaram que a freqüência desse táxon pode variar ao longo do ano e a presença de pupa sugere que as formigas não estão utilizando as bromélias apenas devido ao comportamento alimentar. Nesse estudo, encontramos que a presença de formigas está positivamente associada à arquitetura das bromélias. Uma explicação para a presença das formigas na mata de galeria pode estar relacionada às condições do solo. Como esse ambiente é constantemente inundado, e o nível de água aumenta durante o período de chuvas, há uma restrição para o estabelecimento de colônias sob o solo. Provavelmente o mesmo pode ocorrer com térmitas que nidificam no solo. A opção mais viável é a ocupação das bromélias. Algumas hipóteses poderiam explicar a maior utilização das bromélias por artrópodes na área de mata de galeria: o espaçamento das bromélias, a arquitetura ou a existência de locais alternativos na área do cerrado para o abrigo dos artrópodes. Uma vez que o padrão de distribuição das bromélias na área de campo foi agrupado e a distância média entre as bromélias foi pequena, a distribuição espacial das bromélias não explicaria a falta de artrópodes. Caso tal variável fosse importante, seria de se esperar que na mata, onde o padrão de distribuição não é agrupado e as mesmas localizam-se suspensas em árvores (não foi verificada a presença de bromélias terrestres na área estudada), a presença de artrópodes fosse menor. Outra hipótese, a da arquitetura das bromélias, poderia explicar a variação na colonização. As maiores bromélias deste estudo (Bilbergia sp. e Aechmea sp.) foram encontradas na área de mata e essas se distinguem das do campo rupestre (Bromelia sp. e Dychia sp.). As bromélias do campo rupestre apresentam uma arquitetura mais semelhante entre si, possuem menor porte do que as de 362
11 Bromélias e antrópedes mata e quase não concentram água entre suas folhas. A existência de locais alternativos como locas entre pedras, para o abrigo dos artrópodes seria a hipótese mais razoável para explicar a ausência desse tipo de fauna nas bromélias do campo rupestre. AGRADECIMENTOS Agradecemos ao Prof. Alexandre B. Araújo, pelo incentivo ao desenvolvimento desse estudo. Também à administração do Parque Nacional da Chapada dos Veadeiros que deu permissão para o trabalho na área. Obrigada também a Naíldes P. da Silva que ajudou nas coletas, e a J. A. de Carvalho e Dr. J. Ratter pela assistência. Agradecemos ao CNPq e CAPES pelo apoio financeiro durante nosso curso de doutorado. E finalmente agradecemos aos dois revisores desse trabalho que forneceram valiosas contribuições. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Barrera, R. R. & V. Medialdea Development time and resistance to starvation of mosquito larvae. Journal of Natural History 30: Beutelspacher, B. C. R. 1971, Una bromeliácea como ecosistema. Biología 2: Borror, D. J. & D. M. Delong Introdução ao estudo dos insetos. Editora Edgard Blücher Ltda, São Paulo. Chadee, D. D Laboratory studies of diel oviposition, fecundity, survival, and gonotrophic cycles of Anopheles bellator Dyar and Knab in Trinidad, West Indies. Journal of Vector Ecology 24: Eiten, G The Cerrado vegetation of Brazil. The Botanical Review 38(2): Felfili, J. M., A. V. Rezende, M. C. Silva Jr, P. E. N. Silva & B. M. T. Walter Fitossociologia da vegetação do Cerrado. In J. M. Felfili, A. V. Rezende, M.C. Silva Jr, T. S. Filgueiras, M. Haridassan, P. E. N. Silva & R. Mendonça (eds.), Projeto biogeografia do bioma Cerrado: Vegetação. Chapada dos Veadeiros. Relatório técnico nãopublicado apresentado ao FNMA, Brasília, DF. Frank, J. H Bromeliads and mosquitoes. Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Division of Plant Industry. Entomology Circular 331: 1-2. Hogue, C. L A new species of bromeliad-breeding Culex (Culex) from Cocos Island. Mosquito Systematics 7: Leme, E. M. C Bromélias. Ciência Hoje 3: Ludwig, J. A. & Reynolds, J.F Statistical Ecology: a primer on methods and computing. John Wiley and Sons, New York, EUA. Magurran, A. E Ecological Diversity and its Measurement. Princeton University Press. New Jersey, USA. Marques G. R. A. M., R. C. Santos & O. P. Forattini Aedes albopictus em bromélias de ambiente antrópico no Estado de São Paulo, Brasil. Rev Saúde Pública 35(3): Mestre, L. A. M., J. M. R. Aranha & M. DE L. P. Esper Macroinvertebrate fauna associated to the bromeliad Vriesea inflata of the Atlantic Forest (Paraná State, southern Brazil). Braz. arch. biol. technol. 44(1): MMA - Ministério do Meio Ambiente Plano de ação emergencial para o Parque Nacional da Chapada dos Veadeiros. MMA/GTZ/PNMA/Ibama, Brasília. 363
12 Aguiar, Machado, Brandão, Batista & Timmers Monteiro, G. R. A, R.L.C. M Santos & O. P. Forattini Aedes albopictus em bromélias de ambiente antrópico no Estado de São Paulo, Brasil. Rev. Saúde Pública 35(3): Ochoa, M. G. Lavin, M. C. Ayala F. C. & A. J. Perez Arthropods associated with Bromelia hemisphaerica (Bromeliales: Bromeliaceae) in Morelos, Mexico. Florida Entomologist 76: Oliveira, M. G. N., C. F. D. Rocha & T. BAGNALL A comunidade animal associada à bromélia-tanque Neoregelia cruenta (R. Graham) L. B. Smith. Revista da Sociedade Brasileira de Bromélias 1: Picado, C Les Broméliacées épiphytes considérées comme milieu biologique. Bull Scient. France et Bel. 5: Por, F. D Sooretama the Atlantic rain forest of Brazil. SPB Academic Publishing. 130 p. Privat, F Les Broméliacées, lieu de developpement de quelques insects pollinisateurs des fleurs de cacao. Brenesia 16, Ribeiro, J.F. & B.M.T. Waler Fitofisionomias do bioma Cerrado. In: Sano, S.M. & Almeida, S.P. (eds.). Cerrado: ambiente e flora. Planaltina: Embrapa-CPAC. p Richardson B. A The bromeliad microcosm and the assessment of faunal diversity in a neotropical forest. Biotropica 31: Salamandra, N. S Biota en Gusmania berteroniana y Vriesea sientenisii (Bromeliaceae), en bosque pluvial de Luquillo, Puerto Rico. Actualidades Biologicas 6: 2-7. Teixeira, R. L., J. A. P. Schineider & G. I. Almeida The ocurrence of Amphibians in Bromeliads from a Southerastern Brazilian Restinga Habitat, with special reference to Aparasphenodon brunoi (Anura, Hylidae). Brazilian Journal of Biology 62(2): WWF - Fundo Mundial para a Natureza Levantamento da biodiversidade do bioma Cerrado: um estudo para promover sua conservação, região de Alto Paraíso de Goiás. Fundo Mundial para a Natureza - WWF. Brasília. Zar, J. H Biostatistical Analysis. 2nd Edition. Departament of Biological Sciences. Northen University. Prentice Hall, Engewood Cliffs, New Jersey, USA. 364
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