UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO. Douglas Henrique Alves de Melo

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO Douglas Henrique Alves de Melo EFEITO DA FRAGMENTAÇÃO DE HABITATS SOBRE BORBOLETAS FRUGÍVORAS (LEPIDOPTERA: NYMPHALIDAE) NA FLORESTA ATLÂNTICA NORDESTINA RECIFE 2014

2 UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO Douglas Henrique Alves de Melo EFEITO DA FRAGMENTAÇÃO DE HABITATS SOBRE BORBOLETAS FRUGÍVORAS (LEPIDOPTERA: NYMPHALIDAE) NA FLORESTA ATLÂNTICA NORDESTINA Dissertação apresentada ao Programa de Pósgraduação em Biologia Animal, Centro de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Pernambuco, como requisito parcial da obtenção do título de Mestre em Biologia Animal. Orientadora: Inara Roberta Leal Coorientador: André Victor Lucci Freitas RECIFE 2014

3 Catalogação na fonte Elaine Barroso CRB 1728 Melo, Douglas Henrique Alves de Efeito da fragmentação de habitats sobre borboletas frugívoras (Lepidoptera: Nymphalidae) na Floresta Atlântica Nordestina/ Recife: O Autor, folhas : il., fig., tab. Orientadora: Inara Roberta Leal Coorientador: André Victor Lucci Freitas Dissertação (mestrado) Universidade Federal de Pernambuco, Centro de Ciências Biológicas, Biologia Animal, Inclui bibliografia e anexo 1. Borboleta 2. Floresta Atlântica I. Leal, Roberta Inara (orientadora) II. Freitas, André Victor Lucci (coorientador) III. Título CDD (22.ed.) UFPE/CCB

4 Douglas Henrique Alves de Melo EFEITO DA FRAGMENTAÇÃO DE HABITATS SOBRE BORBOLETAS FRUGÍVORAS (LEPIDOPTERA: NYMPHALIDAE) NA FLORESTA ATLÂNTICA NORDESTINA Dissertação apresentada ao Programa de Pósgraduação em Biologia Animal, Centro de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Pernambuco, como requisito parcial da obtenção do título de Mestre em Biologia Animal. Orientadora: Inara Roberta Leal Coorientador: André Victor Lucci Freitas Aprovada em: 31/07/2014 BANCA EXAMINADORA Profa. Dra. Luciana Iannuzzi Departamento de Zoologia - UFPE Profa. Dra. Cleide Maria Ribeiro de Albuquerque Departamento de Zoologia UFPE Prof. Dr. Wendel José Teles Pontes Departamento de Zoologia - UFPE

5 Aos meus avós, Manuel e Celina (in memorian), Dedico.

6 AGRADECIMENTOS Ao longo da minha formação, conheci pessoas que muito me ajudaram, desde a graduação até o término deste trabalho. Convivi com pessoas maravilhosas, de professores, biólogos, técnicos aos colegas diários, com os quais aprendi muito e fiz muitas amizades. É certo que vou levar para o resto da minha vida não somente os ensinamentos, orientações ou elogios, mas também as críticas e puxões de orelha, pois todas essas coisas serviram de aprendizado e contribuíram para o meu amadurecimento acadêmico, pessoal e profissional. Sou grato a todos. Primeiramente, a Deus, o Senhor da minha vida, a quem sou grato por toda inspiração e pela realização de mais uma etapa. A toda minha família por ter apoiado, incentivado e investido durante toda minha vida. Serei sempre agradecido ao meu pai Gabriel, minha mãe Solange e meu irmão David. Não tenho palavras para expressar o quando vocês são importantes para mim. Sou muito grato a minha fiel companheira e namorada Michele Regina por estar sempre do meu lado me apoiando, incentivando e por sempre ter uma palavra de ânimo nos momentos em que mais preciso. Obrigado por sempre acreditar em mim. Agradeço a Profa. Dra. Inara Roberta Leal pela orientação, paciência e ensinamentos durante todos esses anos que foram fundamentais para a realização com sucesso deste trabalho. Foi um prazer desenvolver esse trabalho com uma profissional competente como você. Um agradecimento ao pessoal da Unicamp, em especial: Ao Prof. Dr. André Victor Lucci Freitas pela oportunidade que me deu ainda aluno da graduação em estagiar no Museu de Zoologia do Instituto de Biologia da Unicamp, que junto com Cristiano Agra, Lucas Kaminski, Eduardo Barbosa, Danilo Muniz e Poliana Felix obtive diversos treinamentos, estes essenciais para maior conhecimento e aprendizagem sobre as borboletas. Agradeço novamente ao Prof. André pelo apoio e coorientação deste trabalho e pela participação do Cristiano nas análises dos dados, sem o qual esta obra não teria o mesmo resultado.

7 A Noemy Seraphim pela identificação das Hermeuptychia. Obrigado pela sua dedicação em analisar cada exemplar com atenção e pela paciência nas horas em que ficávamos extraindo as genitálias dos indivíduos. Sua ajuda foi diferencial neste trabalho. Aos borboleteiros Cristiano, Tina e Jessie pela estadia nos dias que fiquei em Campinas para identificar as espécies e analisar os dados deste trabalho. Obrigado pela amizade e confiança de vocês, pelo futebol com a rapaziada, pela companhia nas vezes que saímos juntos com o Prof. André para almoçar e jantar, sem contar com os ótimos churrascos. Foram bons momentos, ótimas conversas e também muito aprendizado. Muito obrigado! Sou especialmente grato à Profa. Dra. Luciana Iannuzzi por sempre estar à disposição para tirar dúvidas e orientar no que for preciso. Mesmo em pouco tempo que nos conhecemos, além de sua gentileza e de procurar sempre encurtar a relação professor-aluno, proporcionando um laço familiar e amigável, percebi o exemplo de profissional que você é. Obrigado pelo carinho, pela força e por cada dica que me deste. Ao Bruno Filgueiras pela parceria no trabalho de campo, por todos os bons momentos que passamos em Serra Grande, pelas conversas no alojamento, caminhadas nas matas e ideias trocadas. Também sou grato pela sua ajuda em algumas análises deste trabalho. Espero que essa amizade dure por muito tempo. A Usina Serra Grande, Alagoas, por permitir a realização deste trabalho nos fragmentos e por disponibilizar um alojamento para pesquisas. A importante ajuda nos momentos de campo do amigo Pierre por nos guiar em meio às florestas. Ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal pela oportunidade de realizar esta pesquisa. Ao coordenador André Esteves por sua dedicação e por sempre ajudar os alunos no que for preciso. A toda a equipe de professores e colegas do mestrado e doutorado, em especial a Iris Arruda, André Lira, Manolo e Bruno Filgueiras pela amizade, pelas conversas, momentos de distração e bobagens, enfim, por todos os bons momentos que passamos juntos.

8 Ao Laboratório de Taxonomia e Ecologia de Insetos (LABTEI) pelo acolhimento junto à equipe e a todos os colegas de trabalho, os quais me proporcionaram ótimas trocas de experiências, sem contar nas amizades formadas. A Fundação de Amparo à Ciência e Tecnologia do Estado de Pernambuco (FACEPE) pela bolsa concedida durante os dois anos do mestrado. Cabe ainda agradecer algumas pessoas da época da graduação como o Prof. Dr. Argus Vasconcelos de Almeida da Universidade Federal Rural de Pernambuco que me ajudou desde o início do curso e acompanhou toda a minha trajetória até aqui. À bióloga Luci Duarte por apoiar e acreditar no meu potencial. Saudades de nossas coletas no Brejo dos Cavalos. A toda equipe de professores, biólogos e técnicos da entomologia UFRPE e aos amigos da graduação por, mesmo de longe, me acompanharem e incentivarem nessa longa jornada. Agradeço a todos que direta ou indiretamente contribuíram para a execução deste trabalho e me ajudaram a concluir mais uma etapa da minha vida.

9 RESUMO O processo de ocupação do Brasil levou a Floresta Atlântica a uma drástica perda e fragmentação de sua área original, sendo a região Nordeste o setor mais criticamente ameaçado. Diversos estudos mostram que a perda e fragmentação florestal altera a estrutura da comunidade de borboletas, mas nenhum deles foi realizado no Nordeste do Brasil. O objetivo deste estudo foi entender como esta guilda responde ao tipo de hábitat (fragmentos, borda e interior da floresta controle), bem como à área e ao grau de isolamento dos fragmentos em uma área altamente fragmentada da Floresta Atlântica Nordestina. Foram selecionados oito fragmentos florestais com áreas de 8 a 126 ha, além de bordas (50 m da margem) e interiores (> 200 m da margem) do maior remanescente (3.500 ha) da Floresta Atlântica Nordestina, utilizado como controle. Após armadilhas/horas de amostragem, foram registrados 833 indivíduos pertencentes a 63 espécies de quatro subfamílias de Nymphalidae. A subfamília mais rica foi Satyrinae (39 espécies), seguida por Charaxinae (12), Biblidinae (10) e Nymphalinae (2). A subfamília mais abundante foi também Satyrinae com 73% dos indivíduos, seguida por Nymphalinae, Biblidinae e Charaxinae. As Curvas de Rarefação mostraram que não há diferenças significativas na riqueza de espécies entre borda da floresta, interior da floresta e fragmentos. Os resultados dos Modelos Lineares Generalizados Mistos também não evidenciaram diferença na riqueza entre os habitats, contudo, indicaram a área dos fragmentos e a combinação de área e o grau de isolamento dos fragmentos como preditores da riqueza observada e estimada e do número de indivíduos coletados, respectivamente. Foram registradas diferenças significativas na composição de espécies entre os hábitats através do Escalonamento Multidimensionais Não-Métricas e das Analises de Similaridade. Adicionalmente, as Análises de Correspondência Canônica indicaram que área e o grau de isolamento dos fragmentos explicaram 34% da variação na composição de espécies de borboletas. A distância entre as unidades amostrais também explicou uma parcela da similaridade na composição de espécies. Esses resultados indicam que a composição de espécies de borboletas frugívoras é mais influenciada pela perda e fragmentação de habitats que a riqueza de espécies. Por fim, vale ressaltar o registro de Morpho menelaus eberti, uma espécie de borboleta ameaçada de extinção neste setor de Floresta Atlântica. Palavras-chave: conservação, composição de espécies, métricas de fragmentação, Centro de Endemismo Pernambuco

10 ABSTRACT The occupation of Brazil led to a drastic loss and fragmentation of the Atlantic Forest, being the Northeast region the most critically threatened sector. Several studies have shown that forest loss and fragmentation alter the structure of the butterfly community, but the Atlantic Forest from Northeast Brazil have been totally neglected. The aim of this study was understand how this guild responds to habitat type (fragments, edge and interior of control forest), as well as fragment area and patch isolation in a highly fragmented area of Northeastern Atlantic Forest. We selected 8 fragments ranging in size from 8 to 126 ha, as well as in the edge (50 m from forest border) and interior (> 200 m from forest border) of the largest area (3,550 ha) in this sector of Atlantic Forest. After 18,000 traps/hours of sampling, 833 individuals belonging to 63 species from four subfamily of Nymphalidae were recorded. The richest subfamily was Satyrinae (39 species), followed by Charaxinae (12), Biblidinae (10) and Nymphalinae (2). The most abundant subfamily was also Satyrinae with 73% of individuals, followed by Nymphalinae, Biblidinae and Charaxinae. Rarefaction curves showed no significant differences in the species richness among forest edge, forest interior and fragments. The results of Generalized Linear Mixed Models also showed no difference in richness between habitats, however, indicated fragment area as the best predictor of observed and estimated richness and the combination of fragment area and patch isolation as the best model to explain the number of individuals. Significant differences were recorded in the species composition among the habitats through of Non-metric Multidimensional Scaling and Analysis of Similarity. Additionally, the Canonical Correspondence analysis indicated the fragmented area and patch isolation explain 34% of the variation in species composition of fruit-feeding butterflies. The distance between survey units also explain the species composition similarity. These results together indicate that the species composition is more influenced by loss and fragmentation of habitat than species richness. Finally, it is worth mentioning the record of Morpho menelaus eberti, a species of butterfly endangered in this sector of Atlantic forest. Key-words: conservation, fragmentation metrics, Pernambuco Center of Endemism, species composition

11 LISTA DE FIGURAS Figure 1. Map of the Serra Grande landscape, Alagoas, northeastern Brazil (A), showing the forest remnants in this sector of Atlantic forest (B). Forest fragments sampled are represented by dark shaded polygons. Blank spaces represent uniform matrix of sugar-cane monoculture Figure 2. Expected species richness according to the abundance-based richness estimators of frugivorous butterflies recorded in the Serra Grande landscape, Alagoas, northeastern Brazil. (A) Jacknife 1; (B) Chao Figure 3. Species rarefaction curve for the fruit-feeding butterfly assemblages in fragments (dashed line), forest edges (grey line) and forest interiors (black line) in the Serra Grande landscape, Alagoas, northeastern Brazil. Thinner dashed lines are the confidence limits of the habitats Figure 4. Rank-abundance distribution (Whittaker plots) of fruit-feeding butterfly species in fragments (triangles), forest edges (open circles) and forest interiors (dark shaded circles) in the Serra Grande landscape, Alagoas, northeastern Brazil Figure 5. Ordination by NMDS method of fragments (triangles), forest edges (open circles) and forest interiors (dark-shaded circles) of the Serra Grande landscape, Alagoas, northeastern Brazil Figure 6. Biplot of the first and second axes of the Canonical Correspondence of fragments based on fruit-feeding butterfly species composition in the Serra Grande landscape, Alagoas, northeastern Brazil. Numbers are fragments and black circles represent the species... 66

12 LISTA DE TABELAS Table 1. Table 2. Table 3. Abundance of fruit-feeding butterflies sampled in Atlantic forest fragments at Usina Serra Grande, Alagoas, northeastern Brazil Results of the Generalized Linear Mixed Models for the effects of habitat type, fragment area and forest cover on number of individuals and observed and estimated fruit-feeding butterflies species richness sampled in Atlantic forest fragments at Usina Serra Grande, Alagoas, northeastern Brazil. AREA = Fragment Area; FC = Forest Cover Distribution of abundance by subfamily in the three habitats sampled in Atlantic forest fragments at Usina Serra Grande, Alagoas, northeastern Brazil... 59

13 SUMÁRIO 1. APRESENTAÇÃO INTRODUÇÃO GERAL Fragmentação florestal e a conservação da fauna A Floresta Atlântica Nordestina Uso de borboletas como ferramentas para diagnóstico ambiental BIBLIOGRAFIA CITADA CAPÍTULO 1: Effect of habitat loss and fragmentation on fruit-feeding butterflies in the Northeastern Atlantic Forest Abstract Introdution Material and Methods Results Discussion Acknowledgments References CAPÍTULO 2: Recent records of Morpho menelaus eberti (Weber) (Lepidoptera: Nymphalidae), an endangered species of Northeast Brazil Additional key words Text Acknowledgments Literature cited CONSIDERAÇÕES FINAIS ANEXOS... 75

14 1. APRESENTAÇÃO Diante da necessidade de selecionar áreas com elevada diversidade biológica e como o tempo, dinheiro e especialistas para fazer tal seleção são escassos, os indicadores biológicos destacam-se como agentes decodificadores das modificações no ambiente. Os insetos podem fornecer informações relevantes na definição de áreas fragmentadas com longa história de influência antrópica que sejam prioritárias para a conservação (MCGEOCH, 1998). As borboletas frugívoras por possuírem alta diversidade ecológica, fácil método de coleta, fidelidade de microhabitat e responderem a distúrbios ambientais, são considerados excelentes bioindicadores (UEHARA- PRADO et al., 2009). A utilização desses insetos como bioindicadores em uma área extremamente ameaçada com alta diversidade biológica e com baixo número de áreas protegidas, como é o Centro de Endemismo Pernambuco (considerada um hotspot dentro de um dos mais importantes hotspots, a Floresta Atlântica Brasileira, TABARELLI et al., 2006), pode ajudar a diagnosticar as áreas mais relevantes para a conservação. Muitos estudos sobre perda e fragmentação de florestas tropicais têm utilizado as borboletas frugívoras como bioindicadores (SHAHABUDDIN & TERBORGH, 1999; FERMON et al., 2000; HAMER et al., 2003; VEDDELER et al., 2005; BENEDICK et al., 2006, BARLOW et al., 2007), mas poucos têm focado neste grupo na Floresta Atlântica Brasileira (UEHARA-PRADO et al., 2007; RIBEIRO et al., 2008, 2012) e nenhum na Floresta Atlântica Nordestina (ou Centro de Endemismo Pernambuco). Com base nisto, o presente estudo teve como objetivo caracterizar a guilda de borboletas frugívoras quanto à riqueza, abundância e composição de espécies em uma paisagem antiga (criada há mais de 200 anos) e altamente fragmentada da Floresta Atlântica Nordestina e entender como este grupo se comporta frente à modificação de hábitat. No primeiro capítulo, investiguei como a riqueza, composição de espécies e distribuição de indivíduos da comunidade de borboletas frugívoras responde ao tipo de hábitat (fragmentos, borda e interior da floresta controle), métricas da mancha (área do fragmento) e métricas da paisagem (cobertura florestal ao redor dos fragmentos). No segundo capítulo, relatei os recentes registros de uma espécie ameaçada de extinção, característica das florestas nordestinas. 12

15 2. INTRODUÇÃO GERAL 2.1. Fragmentação florestal e a conservação da fauna Através da expansão de suas populações e do consequente uso dos recursos naturais, o homem tem alterado as paisagens naturais transformando áreas de cobertura vegetal contínua em remanescentes florestais pequenos, isolados e imersos em matrizes de diferentes composições. Este processo é conhecido como fragmentação de habitats, cujas consequências estão entre as principais causas da perda de biodiversidade no mundo (WHITMORE, 1997). Essas matrizes, na grande maioria dos casos, estão relacionadas com atividades humanas (pastos, plantações e áreas urbanas) e são ambientes hostis a biodiversidade (TABARELLI et al., 2004). Entre um terço e metade da superfície terrestre já foi transformada pela atividade humana (VITOUSEK et al., 1997). Como consequência, muitas espécies tiveram suas populações drasticamente reduzidas, de maneira que, em alguns casos, chegaram a se extinguir localmente (DIRZO & RAVEN, 2003). Em florestas tropicais, estes processos têm ocorrido em taxas sem precedentes, com as alterações de habitats em função de atividades antrópicas sendo milhares de vezes mais altas que a taxa procedente da dinâmica natural destas florestas (LAURANCE & PERES, 2006). As paisagens originadas pela fragmentação de habitats são influenciadas por uma série de fatores extrínsecos, tais como perda de área, isolamento dos remanescentes, efeito de matriz, aumento da incidência de fogo, aumento do corte de madeira e da caça, fatores estes que conduzem a alterações na composição das comunidades (LAURANCE et al., 2002; FAHRIG, 2003). Contudo, os efeitos principais dessa conversão da paisagem contínua em fragmentada estão associados à criação das bordas (D ANGELO et al., 2004; TABARELLI & GASCON, 2005). As áreas de borda podem ser definidas como áreas limites entre dois tipos distintos de habitats (RIES et al., 2004). Elas apresentam diversas alterações em suas condições abióticas como aumento da intensidade luminosa incidente, da temperatura, mudanças das correntes de vento e ressecamento do solo (MURCIA, 1995). A intensidade dessas alterações está bastante ligada à natureza da matriz onde o fragmento está inserido e termina por influenciar a distribuição e a composição de espécies nestas áreas. Diante das severas mudanças abióticas e bióticas causadas pela perda e fragmentação de habitats, padrões de organização biológica podem ser completamente alterados em pequenos fragmentos e áreas de borda, desde organismos até o ecossistema 13

16 (WIRTH et al., 2008). No caso das florestas tropicais, já foi observado, por exemplo, (1) redução no número e no tamanho de populações de especialistas (eventualmente, até extinções locais), paralelo ao aumento daquelas adaptadas às perturbações em diferentes escalas espaciais (WIRTH et al., 2007; DOHM et al., 2011; LEAL et al., 2012); (2) mudanças na composição taxonômica, funcional e filogenética das assembleias na escala local e de paisagem (HELMUS et al., 2010; SANTOS et al., 2010; FILGUEIRAS et al., 2011; LEAL et al., 2012); (3) redução na riqueza de espécies e na diversidade funcional e filogenética das assembleias nas escalas local e de paisagem (SANTOS et al., 2008; LOPES et al., 2009; HELMUS et al., 2010; SANTOS et al., 2010; FILGUEIRAS et al., 2011; LEAL et al., 2012); (4) aumento de similaridade taxonômica entre assembleias nas escalas de paisagem e regional (LÔBO et al., 2011); (5) alteração, inclusive colapso, de interações entre espécies na escala local (THOMPSON, 2002; GIRÃO et al., 2007); e (6) mudanças nos padrões de fluxo e armazenamento de nutrientes (DANTAS DE PAULA et al., 2011) em resposta a perda e fragmentação de habitats. A Floresta Atlântica é uma das maiores áreas de florestas tropicais do Globo, ocupando o segundo lugar em extensão nas Américas (POR, 1992). Originalmente, a Floresta Atlântica e seus ecossistemas associados cobriam uma área de aproximadamente 1,3 milhões de km², o equivalente a cerca de 15% do território brasileiro, compreendendo 17 Estados, desde a costa leste de Natal, Rio Grande do Norte à Torres/Osório no Rio Grande do Sul (SOS MATA ATLÂNTICA & INPE, 2013). Apesar de sua importância, cerca de 90% de sua área original já foi destruída (BROWN & BROWN, 1992; RIBEIRO et al., 2009), sendo o ecossistema mais ameaçado pela ação antrópica (MORELLATO & HADDAD, 2000; MYERS et al., 2000). Na maioria da região, a vegetação remanescente ocorre como pequenos fragmentos isolados por agricultura ou sistemas não florestados (MORELLATO & HADDAD, 2000). Apesar da perda expressiva de habitat, a Floresta Atlântica é considerada um dos ecossistemas mais ricos em biodiversidade, além de se destacar com altíssimos níveis de endemismo; das espécies de plantas vasculares, anfíbios, répteis, aves e mamíferos, são endêmicas (MYERS et al., 2000). Por causa desta alta diversidade de espécies e de endemismos, associado à alta taxa de perda de habitat, a Floresta Atlântica é considera um dos principais hotspots mundiais, ou seja, uma das prioridades para a conservação de biodiversidade em todo o mundo (MYERS et al., 2000, MITTERMEIER et al., 2004; TABARELLI et al., 2005). 14

17 2.2. A Floresta Atlântica Nordestina A Floresta Atlântica Nordestina é uma das sub-regiões da Floresta Atlântica. Localizada ao norte do rio São Francisco, é conhecida também como Centro de Endemismo Pernambuco, e inclui toda a área de floresta costeira entre os estados de Alagoas e Rio Grande do Norte (SANTOS et al., 2007). Forma um bloco de floresta tropical espacialmente e biogeograficamente bem delimitado (SANTOS et al., 2007), cobrindo aproximadamente km² ou 4,6% de toda região da Floresta Atlântica (LÔBO et al, 2011). Sua biota é influenciada pela região Amazônica, tornando-se, desta forma, uma área muito distinta dos outros setores da Floresta Atlântica (SILVA & TABARELLI, 2000). Quanto aos efeitos da perda e fragmentação de hábitats, a situação da Floresta Atlântica Nordestina não é diferente dos outros setores desta floresta no Brasil. As florestas desta região têm sido substituídas por cana-de-açúcar desde o início da colonização europeia. Atualmente, resta menos de 12% da área original (RIBEIRO et al., 2009). Suas áreas protegidas são pequenas, isoladas, mal protegidas e mal administradas, com alta pressão da caça e de corte de madeira (SILVA & TABARELLI, 2000, 2001). A perda de hábitat e a fragmentação têm sido tão impressionantes que 48% dos fragmentos remanescentes nesta região são <10 ha e poucos maiores que ha (RANTA et al., 1998). Milhares desses fragmentos estão inseridos em uma matriz homogênea de plantações de cana de açúcar, oferecendo uma excelente oportunidade para estudo, em longo prazo, dos efeitos da fragmentação de hábitat (LÔBO et al., 2011). Diversos estudos tem mostrado efeito da perda e fragmentação de hábitats sobre a biota da Floresta Atlântica Nordestina. Em plantas, os principais efeitos incluem o aumento de árvores pioneiras (SANTOS et al., 2008; TABARELLI et al., 2010) em detrimento daquelas tolerantes à sombra (OLIVEIRA et al., 2004; SANTOS et al., 2008), emergentes (LAURANCE et al., 2000; OLIVEIRA et al., 2008; SANTOS et al. 2008), com sementes grandes dispersas por vertebrados (SILVA & TABARELLI, 2000, Santos et al., 2008) e com flores grandes polinizadas por vertebrados (LOPES et al., 2009). LÔBO et al. (2011) mostram que com todos esses efeitos agindo em conjunto, a fragmentação florestal pode levar a uma homogeneização da flora taxonômica de árvores em uma paisagem humanamente modificada. 15

18 2.3. Uso das borboletas como ferramenta para diagnóstico ambiental O retorno de sistemas modificados pela atividade humana para comunidades complexas de animais e plantas tropicais pode levar muito tempo ou mesmo ser impossível (BROWN, 1997a). Desta forma, a conservação efetiva das áreas remanescentes de habitats naturais tem sido uma tarefa difícil (WIENS, 1997). Apesar de muitos estudos demonstrarem os efeitos negativos da perda e fragmentação de hábitats a biota, poucos foram traduzidos em diretrizes e/ou políticas públicas necessárias para a gestão da floresta tropical em áreas que sofrem severas ameaças (TABARELLI & GASCON, 2005). Respostas negativas para níveis crescentes de perda e fragmentação de hábitat têm sido documentado em árvores (e.g. OLIVEIRA et al., 2004; SANTOS et al., 2008; TABARELLI et al., 2010), vertebrados (e.g. LAURANCE, 1990; CHIARELLO, 1999; GORRESEN & WILLIG, 2004; CUSHMAN, 2006; GIRAUDO et al., 2008; DIXO & METZGER, 2009) e tem sido mostrado por afetar os artrópodes (BOLGER et al., 2000). Entre os insetos, estudos mostram que área e grau de isolamento dos remanescentes são as variáveis que mais afetam a riqueza e composição de espécies de besouros rola-bosta (LARSEN et al., 2008; FILGUEIRAS et al., 2011) e formigas (BIEBER et al., 2006; GOMES et al., 2010; LEAL et al., 2012), apesar da riqueza e densidade de árvores também serem fatores que estruturam comunidades destes dois grupos de organismos (FILGUEIRAS et al., 2011; LEAL et al., 2012). Por outro lado, comunidades de cupins não têm sido influenciadas por quaisquer variáveis explanatórias (OLIVEIRA et al., 2013). Entre os insetos que têm sido sugeridos como indicadores para inventariar e monitorar a diversidade e a integridade de paisagens naturais (BROWN, 1991; KREMEN, 1992; PEARSON & CASSOLA, 1992; HALFFTER & FAVILA, 1993; KREMEN et al., 1993, 1994; LONGINO, 1994; FAVILA & HALFFTER, 1997), as borboletas são conhecidas como um dos grupos mais apropriados para avaliação ambiental (BROWN, 1991; KREMEN et al., 1993; SPARROW et al., 1994; NEW, 1997; BROWN & FREITAS, 2000, 2003), sendo, por isso, objetos de muitos estudos científicos no Brasil (BROWN, 1996). As borboletas juntamente com as mariposas apresentam entre (HEPPNER, 1991) e (LAMAS, 2008) espécies descritas da ordem Lepidoptera. Ocorrem no Brasil aproximadamente 71 famílias para este táxon, englobando mais de 16

19 espécies descritas, metade da ocorrência para a Região Neotropical (BROWN & FREITAS, 1999). Nesta região, as borboletas somam quase espécies (LAMAS, 2004), ocorrendo cerca de no Brasil e na Floresta Atlântica (BROWN & FREITAS, 1999). São divididas em duas superfamílias, sendo representadas por seis famílias, Hesperioidea (Hesperiidae) e Papilionoidea (Papilionidae, Pieridae, Nymphalidae, Lycaenidae e Riodinidae). Estudos apontam Hesperiidae, Nymphalidae e Riodinidae como as três famílias mais ricas no país, seguidas por Lycaenidae, Pieridae e Papilionidae (ISERHARD et al., no prelo). Normalmente, as borboletas podem ser separadas em duas guildas, quando considerado o modo de alimentação dos adultos (DEVRIES, 1987): (1) as nectarívoras, que se alimentam de néctar durante a sua vida adulta, compreendendo as espécies das famílias Papilionidae, Pieridae, Lycaenidae, Riodinidae e Hesperiidae e alguns grupos de Nymphalidae. (2) as frugívoras, que incluem as espécies que se alimentam de frutas fermentadas, pertencentes a quatro subfamílias de Nymphalidae: Biblidinae, Charaxinae, Satyrinae e pela tripo Coeini de Nymphalinae (WAHLBERG et al., 2009). Borboletas frugívoras também podem se alimentar de fezes de vertebrados e seiva secretada por algumas espécies de plantas e carniça (DEVRIES, 1987). Várias características tornam as borboletas bons indicadores: são um grupo altamente diverso, mas as espécies apresentam alta fidelidade de habitat, tem ciclos de vida curtos, as espécies são facilmente atraídas, amostradas e identificadas, além do grupo ser bastante conhecido taxonomicamente, ecologicamente e comportamentalmente (BROWN, 1991, 1992, 1993a c, 1997a, b; BROWN & FREITAS, 1999). Medidas de diversidade e métodos para avaliação do status nas comunidades desses insetos estão bem avançados, e um monitoramento não destrutivo pode ser efetuado com confiança satisfatória (NEW, 1997). Adicionalmente, borboletas são grandes, coloridas (a maioria), de fácil visualização, e possuem um grande apelo popular, tendo sido inclusive utilizadas como espécies bandeiras (flagship species) e/ou espécies guarda-chuvas (umbrela species) com êxito em programas de monitoramento (POLLARD & YATES, 1993; RAIMUNDO et al., 2003) que contam com o envolvimento da população leiga e populações tradicionais, propiciando o fortalecimento do elo sociedade-conservação (ver Plano de ação nacional para a conservação dos lepidópteros ameaçados de extinção em FREITAS & MARINI- FILHO, 2011). Por fim, a sua preservação pode garantir a de muitas espécies associadas que habitam os mesmos ambientes ou tenham necessidades similares (NEW, 1997). 17

20 A amostragem com borboletas frugívoras apresenta algumas vantagens práticas: elas são facilmente amostradas com armadilhas contento iscas de frutas fermentadas, permitindo que duas ou mais áreas possam ser amostradas simultaneamente com o mesmo esforço amostral. Além disso, com o uso de armadilhas, as borboletas podem ser identificadas no local de captura, posteriormente, marcadas e liberadas, de modo que pode ser avaliada a taxa de recaptura com o mínimo de manipulação (UEHARA et al., 2005). Este grupo compreende entre 50% e 75% da riqueza total de Nymphalidae Neotropicais (DEVRIES, 1987) e sua diversidade esta correlacionada com a diversidade total de borboletas (BROWN & FREITAS, 2000). Estudos mostram que borboletas respondem às características da estrutura da vegetação (RAMOS, 2000; BARLOW et al., 2007), possuem relação estreita com condições microclimáticas (RIBEIRO & FREITAS, 2010; CHECA et al., 2014) e que a riqueza de espécies é positivamente correlacionada com a área do fragmento (VEDDELER et al., 2005; BENEDICK et al., 2006; UEHARA-PRADO et al., 2007). Características como o grau de isolamento (SHAHABUDDIN & TERBORGH, 1999; VEDDELER et al., 2005; BENEDICK et al., 2006) e o tipo de paisagem circundante (RIBEIRO et al., 2012) também podem influenciar a distribuição da comunidade de borboletas frugívoras. Fragmentação de habitat pode afetar a riqueza, a abundância e a diversidade (DEVRIES et al., 1997; FERMON et al., 2000; VEDDELER et al., 2005; BENEDICK et al., 2006, BARLOW et al., 2007), no entanto, mas do que isso, estudos mostram a fragmentação alterando significativamente a composição da comunidade de borboletas (SHAHABUDDIN & TERBORGH, 1999; HAMER et al., 2003; UEHARA- PRADO et al., 2007; RIBEIRO et al., 2008; DOVER & SETTELE, 2009; UEHARA- PRADO et al., 2009). Apesar de existirem muitos estudos enfocando o efeito da perda e fragmentação de florestas tropicais sobre borboletas frugívoras, poucos têm sido realizados na Floresta Atlântica Brasileira e nenhum na Floresta Atlântica Nordestina. Portanto, estudos ainda são necessários para ajudar a compreender quais os fatores determinantes que estão envolvidos na distribuição deste grupo em paisagens altamente fragmentadas. 18

21 3. BIBLIOGRAFIA CITADA BARLOW, J.; OVERAL, W. L.; ARAUJO, I. S.; GARDNER, T. A.; PERES, C. A. The value of primary, secondary and plantation forests for fruit-feeding butterflies in the Brazilian Amazon. Journal of Applied Ecology, v.44, p , BENEDICK, S.; HILL, J. K.; MUSTAFFA, N.; CHEY, V. K.; MARYATI, M.; SEARLE, J. B.; SCHILTHUZEN, M.; HAMER, K. C. Impacts of rain forest fragmentation on butterflies in northern Borneo: species richness, turnover and the value of small fragments. Journal of Applied Ecology, v.43, p , BIEBER, A. G. D.; DARRAULT, O. P. G.; RAMOS, C.; MELO, K. K.; LEAL, I. R. Formigas. In: PORTO, K. L.; RABARELLI, M.; ALMEIDA-CORTEZ, J. (eds). Diversidade biológica e conservação da Floresta Atlântica ao norte do Rio São Francisco. Editora Universitária da UFPE, Recife, 363 p. BOLGER, D. T. SUAREZ, A. V.; CROOKS, K. R.; MORRISON, S. A.; CASE, T. J. Arthropods in urban habitat fragments in southern California: area, age, and edge effects. Ecological Applications, v.10, p , BROWN JR., K. S. Conservation of Neotropical environments: insects as indicators. In: COLLINS, N.M.; THOMAS, J.A. (eds) The conservation of insects and their habitats, London: Royal Entomological Society Symposium XV, Academic Press, 1991, p BROWN JR., K. S. Borboletas da Serra do Japi: Diversidade, habitats, recursos alimentares e variação temporal. In: MORELLATO, L. P. C. (ed) Historia natural da Serra do Japi: Ecologia e preservacão de uma área florestal no sudeste do Brasil. Campinas, SP: Editora da Unicamp, 1992, p BROWN JR., K. S. Neotropical Lycaenidae: an overview. In: NEW, T. R. (ed) Conservation biology of Lycaenidae. IUCN, Gland, Switzerland, 1993a, p BROWN JR., K. S. Selected Neotropical species. In: NEW, T. R. (ed) Conservation biology of Lycaenidae. IUCN, Gland, Switzerland, 1993b, p BROWN JR., K. S. Neotropical Lycaenidae endemic to high elevations in SE Brasil. In: NEW, T. R. (ed) Conservation biology of Lycaenidae. IUCN, Gland, Switzerland, 1993c, p BROWN JR, K. S. Diversity of Brazilian Lepidoptera: history of study, methods for measurement, and use as indicator for genetic, specific and system richness. In: BICUDO, C.E.M.; MENEZES, N.A. (Orgs). Biodiversity in Brazil, a first approach. São Paulo: Instituto de Botânica, CNPq, 1996, p BROWN JR, K. S. Diversity, disturbance, and sustainable use of Neotropical forests: insects as indicators for conservation monitoring. Journal of Insect Conservation, v.1, p , 1997a. 19

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