Variação na riqueza de espécies entre e dentro de zonas em ambiente de costão rochoso

Variação na riqueza de espécies entre e dentro de zonas em ambiente de costão rochoso Gabriel Frey RESUMO: Processos locais e regionais geram variação na composição de espécies entre localidades. Em costões rochosos a relação entre interações bióticas e tolerâncias levam à substituição de espécies ao longo de um eixo que vai do infra-litoral ao supra-litoral.. Nesse estudo foi testada a hipótese de que a, substituição de espécies, riqueza beta, entre zonas infra e médio-litoral no costão seria maior que dentro da zona médiolitoral. Além disso, foi testada a hipótese de que a diferença entre a riqueza beta entre zonas no costão e a riqueza beta dentro de uma mesma zona será maior onde o batimento das ondas é maior. A riqueza beta é maior entre zonas do que dentro da zona médio-litoral e a substituição de espécies é maior no costão mais exposto. A composição em zonas distintas do costão é determinada por fatores diferentes e locais com maior intensidade perturbações tem composição mais variável. PALAVRAS-CHAVE: diversidade beta, limitação de dispersão, marés, zonação INTRODUÇÃO Entender os processos que determinam a diversidade biológica em um local é um dos maiores desafios da Ecologia. As interações entre os indivíduos foram por muito tempo consideradas determinantes para os padrões de diversidade encontrados na natureza (Ricklefs, 1987). Considerava-se que no equilíbrio uma comunidade estaria saturada de indivíduos e os organismos seriam todos fortes competidores. Neste cenário, qualquer nova espécie que chegasse à comunidade seria rapidamente excluída competitivamente, ou excluiria alguma das espécies locais, e a diversidade local seria determinada pela competição. Por outro lado, os processos regionais também influenciam a diversidade nas comunidades. Eventos estocásticos como a abertura de clareiras podem levar a morte dos indivíduos na comunidade, e enquanto o equilíbrio não é reestabelecido, há a chance de espécies fracas competidoras vindas de outros locais se estabelecerem. Portanto, a assembléia local de espécies é também influenciada pelo conjunto de espécies regional. Nesse sentido, a abundância dos organismos e suas capacidades de dispersão influenciam os padrões de diversidade local, podendo ser mais importantes que as interações entre as espécies na estruturação das comunidades locais (Ricklefs, 1987; Frey et al., 2011). Para escalas regionais, espera-se que a diversidade aumente com o declínio da similaridade na composição de espécies na escala local (Magurran, 2004). Em sistemas altamente diversos como a Amazônia, por exemplo, a composição de espécies de árvores muda rapidamente mesmo entre localidades a pequenas distâncias, o que faz com que a diversidade regional seja muito alta. Pitman et al. (1999) observou que quase 90% das espécies de árvores em uma região da Amazônia peruana ocorriam em densidades de menos de um indivíduo por hectare. Assim, o entendimento dos processos geradores de diversidade biológica deve levar em conta tanto os processos que determinam a diversidade local quanto os processos que levam a variação de diversidade entre localidades. Whittaker (1960) notou a importância de se particionar a diversidade regional (diversidade ã) em diversidade nos diferentes habitats (diversidade á) e diversidade entre habitats (diversidade â). A diversidade â é uma medida de mudança da assembléia de espécies entre locais, e os processos que levam a esta substituição podem ser tanto locais como regionais. Em costões rochosos por exemplo, nota-se uma grande substituição de espécies ao longo de um eixo que vai de um ambiente semi-marinho (infra-litoral) a um ambiente semi-terrestre (supralitoral), por zonação relativa às oscilações das marés (Levinton, 2005). Cada uma das zonas têm uma fisionomia característica de acordo com o tempo que permanece submersa, com o impacto das ondas e com as interações entre as espécies que ali ocorrem. 1

A zona supra-litoral permanece fora da água todo o tempo e recebe respingos das ondas que batem no costão. A riqueza nesta região é muito baixa, já que o risco de dessecação é grande. A zona médio-litoral recebe o batimento das ondas diretamente, e fica submersa durante a maré alta. Nesta zona formamse colônias de cracas e mexilhões que cobrem toda a rocha, impedindo o estabelecimento de outros organismos. Finalmente, a zona infra-litoral permanece submersa grande parte do tempo e sofre menos com a ação das ondas. Nesta zona, as condições abióticas são mais constantes ao longo do tempo, e espera-se que as interações entre as espécies determinem a composição da comunidade. É comum que o batimento das ondas durante e após fortes tempestades abra clareiras na zona médiolitoral. Este tipo de perturbação imprevisível permite o estabelecimento de organismos que normalmente não conseguiriam ali se estabelecer devido à limitação de espaço. A abertura imprevisível de clareiras deve então aumentar a diversidade de espécies na zona médio-litoral (Sousa, 1984). Portanto, além da mudança na assembléia de espécies entre as zonas infra e médio-litoral, espera-se também uma mudança dentro da zona médio-litoral. Além disso, podemos esperar que em áreas onde o batimento das ondas é maior, mais clareiras serão abertas e maior a chance de diferentes espécies se estabelecerem. Assim, nestes locais a diversidade â deve ser maior a poucas distâncias dentro da zona médio-litoral. Afinal, a diversidade de espécies do costão é determinada por limitações ambientais e varia mais entre as zonas médio e infra-litoral, ou pela abertura diferencial de clareiras e pela limitação temporal de dispersão dos organismos? Para responder a essa pergunta foi testada a hipótese de que a riqueza â entre zonas infra e médio-litoral no costão é maior que a riqueza â dentro da zona médio-litoral do costão. Além disso, foi testada a hipótese de que a diferença entre a riqueza â entre zonas no costão e a riqueza â dentro de uma mesma zona é maior onde o batimento das ondas é maior. MATERIAL E MÉTODOS Área de estudos O trabalho foi realizado em duas praias da Estação Ecológica Juréia-Itatins (E.E.J.I.), no município de Peruíbe, São Paulo. A praia do Arpoador possui uma extensão de aproximadamente 800 m e está posicionada no sentido norte-sul. O costão rochoso estudado está na extremidade norte da praia, e está relativamente protegido da ação direta das ondas por uma pequena península. A outra área de costão está em uma pequena praia com aproximadamente 50 m de comprimento, entre a praia do Arpoador e a praia do Guarauzinho. Na praia do Arpoador o costão rochoso é mais protegido da ação das ondas (costão protegido), ao passo que o costão da outra praia está mais exposto ao batimento das ondas ( costão exposto; Figura 1). A extensão de costão protegido amostrada foi de aproximadamente 25 m e de costão exposto foi de aproximadamente 36 m. A área de amostragem foi escolhida sobre locais em que a superfície da rocha é mais regular, e há, portanto chances similares de abertura de clareiras. Estação Ecológica Juréia-Itatins costão exposto costão protegido praia do Guarauzinho Oceano Atlântico praia do Arpoador Figura 1. Esquema da área de estudo na Estação Ecológica Juréia-Itatins. A linha mais escura delimita a área coberta por floresta. A linha mais clara delimita as praias. Os costões rochosos estudados estão indicados pelas setas. O costão exposto sofre maior ação das ondas, enquanto no costão protegido o batimento das ondas é menor. Coleta de dados Para testar a hipótese de que a riqueza â entre zonas no costão será maior que a riqueza â dentro de uma mesma zona foi feita uma amostragem com aglomerados de três parcelas de 20 x 20 cm. Cada algomerado foi disposto no costão de maneira que uma parcela estivesse posicionada a 10 cm do nível da areia na zona infra-litoral, a segunda parcela na zona médio-litoral a 50 cm acima da primeira parcela. e a terceira parcela à mesma distância para a direita da segunda, e portanto na mesma zona. O aglomerado seguinte foi posicionado a 50 cm para a direita do aglomerado anterior, até que toda a face do costão escolhido fosse amostrada sistematicamente. No total foram amostrados 17 algomerados no costão protegido e 26 no costão exposto. Cada parcela foi fotografada e posteriormente os organismos de cada parcela foram identificados em laboratório utilizando as fotografias digitais. 2

Análise de dados Para cada parcela foi registrada a riqueza de espécies (riqueza á). Para o cálculo da substituição de espécies entre parcelas (riqueza â), as parcelas foram comparadas duas a duas dentro de cada aglomerado. Primeiramente a parcela inferior (parcela A) foi comparada com a parcela logo acima (parcela B) para cada aglomerado (i). A média de riqueza nas duas parcelas (á AB ) foi subtraída do total de espécies encontrado nas duas parcelas (riqueza ã AB ) (Equação 1). O mesmo procedimento foi realizado para o par de parcelas na zona médio-litoral (parcelas B e C) (Equação 2). Assim, para cada aglomerado (i) foi obtida uma riqueza â AB para o par vertical de parcelas e uma riqueza â BC para o par horizontal. A diferença entre â AB e â BC (â dif ) foi calculada para cada aglomerado (Equação 3). Finalmente foi calculada a média das diferenças entre os dois âs () de todos os aglomerados (n) (Equação 4). A expectativa era de que fosse positivo caso a riqueza â entre zonas no costão fosse maior que a riqueza â dentro de uma mesma zona. entre a média das diferenças de âs dos aglomerados do costão exposto ( β 2dif ) e a média das diferenças de âs dos aglomerados do costão protegido( β 1dif ) (Equação 5). Essa estatística representa, portanto, a substituição de espécies dentro da mesma zona corrigida pela substituição entre zonas em cada costão. A expectativa era de que essa diferença (â DIF ) fosse maior do que um caso a hipótese de que a diferença entre a riqueza â entre zonas no costão e a riqueza â dentro de uma mesma zona será menor onde o batimento das ondas é maior. β DIF = β2 dif β1 dif (5) A probabilidade de valores maiores ou iguais a â DIF observado ocorrerem em um cenário nulo em que â dif dos aglomerados dos dois costões são iguais foi calculada através de 10000 permutações aleatórias dos valores de â dif dos aglomerados das dos dois costões entre si. A cada permutação o valor de â DIF foi registrado, gerando a distribuição de freqüências dos valores de â DIF caso não houvesse diferença entre os dois costões. Para todos os testes o nível de significância aceito foi de 0,05. RESULTADOS Para testar a probabilidade do valor de valores maiores ou iguais a β dif observado ocorrerem sob o cenário nulo em que não há diferença na mudança de espécies entre as zonas infra e médio-litoral e dentro da zona médio-litoral foi realizado teste de permutação (Manly, 1998). Primeiramente, as parcelas foram reordenadas aleatóriamente dentro de cada aglomerado e recalculados â AB e â BC para todos os aglomerados. Novamente foi calculada a diferença entre â AB e â BC para cada aglomerado, e então a média das diferenças de todos os aglomerados. Este procedimento foi realizado 1000 vezes usando o software livre R (R Development Core Team, 2011). O código utilizado está disponível no Anexo 1. Para o teste da hipótese de que a diferença entre a riqueza â entre zonas no costão e a riqueza â dentro de uma mesma zona será menor onde o batimento das ondas é maior, foi repetido o mesmo processo usando as equações 1-4, separando os aglomerados por local de coleta. Foi então calculada a diferença Nos costões foram encontradas três espécies de algas, três espécies de moluscos bivalves, quatro espécies de moluscos gastrópodes, duas espécies de cracas (Crustacea) e duas espécies de anêmonas (Cnidaria). As médias de riqueza por parcelas foram similares nos dois costões amostrados, tanto para a zona infralitoral quanto para a zona médio-litoral (Figura 2). O valor da média das diferenças dos âs entre as zonas (â AB ) e dentro da zona médio-litoral (â BC ), ( β dif ), foi de 0,922. A probabilidade de encontrar valores de iguais ou maiores sob o cenário nulo foram menores que uma em 10000 (p<0,001). Portanto a substituição de espécies é maior entre zonas do que dentro da zona médio-litoral. Além disso, a substituição de espécies (riqueza â) foi menor dentro da zona médio litoral que entre as zonas infra e médio-litoral, para os dois costões. Porém, houve maior substituição de espécies na zona médio-litoral, corrigida pela substituição de espécies entre zonas, no costão mais exposto, (â DIF = 0,885), e a chance de se observar esse valor sob um cenário nulo foi menor que 5% (p=0,018). 3

Figura 2. Riqueza média de espécies por parcela amostrada no costão com menor batimento de ondas (pontilhado esparso) e maior batimento de ondas (pontilhado agrupado). As parcelas foram amostradas nas zonas infra e médio-litoral dos costões. DISCUSSÃO Os resultados encontrados corroboraram as duas hipóteses propostas. A uma mesma distância, a substituição de espécies é maior entre as zonas infra e médio-litoral que dentro da própria zona médiolitoral, indicando que a diversidade dos costões rochosos é principalmente determinada por limitações ambientais. As características necessárias para sobrevivência em ambientes terrestres e marinhos são tão diferentes que os organismos não podem ter um bom desempenho em todos os níveis de marés (Tait, 1972). Na zona infra-litoral as espécies que são competidoras fortes excluem espécies competitivamente inferiores. Contudo, as espécies dominantes da zona inferior são, em geral, menos tolerantes a dessecação e espécies mais tolerantes são dominantes no supra-litoral (Begon et al., 2006). Dessa forma, as zonas do costão rochoso tem composições distintas o que leva a maior substituição de espécies entre zonas.. A maior substituição de espécies na zona médiolitoral do costão mais exposto pode estar relacionada ao tamanho e freqüência de abertura de clareiras. Quando as clareiras são pequenas, há uma rápida exclusão por competição pelos organismos já estabelecidos ao redor da clareira, ou por uma forte pressão de predação. Sousa (1984) constatou, por exemplo, que há maior migração de moluscos raspadores para clareiras de menor tamanho, o que limita o desenvolvimento de organismos sésseis. Maiores clareiras permitiriam que esses organismos sobrevivam por mais tempo e possam se manter nas comunidades. Se essas clareiras são constantemente abertas, a substituição de espécies é contínua e promove diferenças nas composições mesmo dentro da mesma zona. Mecanismos propostos para explicar padrões de composição em comunidades (Tuomisto 2003) podem explicar os padrões encontrados. (i) Quando as interações ecológicas são determinantes da diversidade local, espera-se uma composição uniforme por grandes áreas. Este é o caso de florestas dominadas por uma pequena quantidade de espécies de árvores competitivamente superiores. Também é o caso da zona infra-litoral dos costões rochosos, onde o baixo nível de perturbação pelo batimento das ondas permite que poucas espécies competitivamente superiores dominem a comunidade. (ii) Quando há limitação de dispersão e as espécies são competitivamente iguais, espera-se uma composição randômica, porém espacialmente autocorrelacionada. No caso do costão rochoso, ainda que a matriz (água do mar) seja bem homogênea, ocorre limitação espacial e temporal de dispersão de forma que esse mecanismo deve ser menos importante. Somente as espécies que estiverem produzindo propágulos e estiverem a distâncias de alcance poderão colonizar as clareiras (Connel, 1978). De fato, Sousa (1984) observou que os propágulos de algumas espécies de algas apenas colonizam o costão a pequenas distâncias de suas fontes. Por fim, (iii) quando a composição de espécies é determinada por restrições ou fatores ambientais, espera-se uma composição em mosaico. Esse seria o caso da zona médio-litoral nos costões rochosos, em que o batimento das ondas abre clareiras de maneira imprevisível no tempo, possibilitando a colonização por diferentes propágulos ou larvas em diferentes momentos e formando um mosaico de espécies. Conclui-se que a diversidade dos costões rochosos é principalmente regida pela competição entre espécies numa mesma zona, mas que a abertura de clareiras é um processo que leva a um aumento da diversidade regional. Esta observação está de acordo com o padrão esperado pela hipótese do distúrbio intermediário (Connel, 1978), em que locais com perturbações constantes e de média intensidade mantém uma maior diversidade que locais com muita perturbação (zona supra-litoral) ou baixa perturbação (zona infralitoral). Estudos futuros podem testar se de fato as clareiras abertas no costão mais exposto são maiores e confirmar o papel do batimento das ondas como distúrbio gerador de mudanças na composição e riqueza regional. AGRADECIMENTOS Agradeço ao Glauco e Paulo Inácio pela orientação com o projeto inicial, e ao Dito com a obtenção do material para campo. Agradeço também à Amanda e ao Marcos Samuel pela ajuda em campo. E finalmente ao Mathias e Paulo Inácio pela revisão do manuscrito e do código do R para a análise de dados. 4

REFERÊNCIAS Begon, M.; C.R. Townsend & J.L. Harper. 2006. Ecology: from individuals to ecosystems. Blackwell Publishing, Oxford. Connell, J.H. 1978. Diversity in tropical rainforests and coral reefs. Science, 199:1302-1310. Frey, G.; T.N. Azevedo; M. Duarte & A.E. de Carvalho. 2011. Modelo de enriquecimento regional em comunidade de artrópodes em serrapilheira. Em: Livro do curso de campo Ecologia da Mata Atlântica (G. Machado & P.I.K.L. Prado, eds.). Universidade de São Paulo, São Paulo. Levinton, J.S. 1995. Marine biology: function, biodiversity and ecology. Oxford University Press, New York. Magurran, A.E. 2004. Measuring biological diversity. Blackwell Publishing, Oxford. Manly, B.F.J. 1998. Randomization, bootstrap and Monte Carlo methods in biology. University of Otago, New Zealand. Pitman, N.C.A.; J.W. Terborgh; M.R. Silman & P. Nuñez. 1999. Tree species distributions in an uppr Amazonian forest. Ecology, 80:2651-2661. R Development Core Team. 2011. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna. Ricklefs, R.E. 1987. Community diversity: relative roles of local and regional processes. Science, 235:167-171. Sousa, W.P. 1984. Intertidal mosaics: patch size, propagule availability, and spatially variable patterns of succession. Ecology, 65:1918-1935. Tait, R.V. 1972. Elements of marine ecology: an introductory course. Butterworth & CO., London. Tuomisto, H.; K. Ruokolainen & M. Yli-Halla. 2003. Dispersal, environment, and floristic variation of western amazonian forests. Science, 299:241-244. Whittaker, R.H. 1960. Vegetation of the Sikiyou mountains, Oregon and California. Ecological Monographs, 30:279-338. 5

Anexo 1. Código para o software livre R (R Development Core Team, 2011) criado para a permutação das riquezas de espécies encontradas nos costões rochosos mais exposto ao batimento das ondas e mais protegido deste batimento. A matriz de dados tem os aglomerados separados por parcelas (A,B,C) nas linhas e os organismos nas colunas 4 a 21. Em cada linha da planilha foi marcada a presença ou ausência do organismo. Os aglomerados 6 e 22 foram excluídos. riqueza=read.table( matriz.csv, header=t, sep= ; ) nblocos=length(unique(riqueza$bloco)) betas=matrix(na, nblocos, 4) colnames(betas)=c( bloco, betaab, betabc, dif ) betas[,1]=unique(riqueza$bloco) ################ #### PAR AB #### ################ for(i in 1:length(unique(riqueza$bloco))) { ##some as linhas A e B de cada bloco soma=apply(riqueza[riqueza$bloco==i,][c(1,2),4:21], 2, sum) ##gama AB (quantos valores de soma são diferentes de 0?) gamaab=length(which(soma!=0)) ##alfa médio (média de riqueza entre A e B) alfaa=length(which(riqueza[riqueza$bloco==i,][1,4:21]==1)) alfab=length(which(riqueza[riqueza$bloco==i,][2,4:21]==1)) alfaab=mean(c(alfaa, alfab)) ##betaab=gamaab-alfaab betaab=gamaab-alfaab #colocar na matriz betas[i,2]=betaab ################## ##### PAR BC ##### ################## 6