Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3): , dezembro 2016

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1 Estudo descritivo da série histórica de ocorrência de carrapatos em cães assistidos em duas unidades privadas de saúde animal na zona oeste da cidade do Rio de Janeiro Silvio Rodrigues da Silva 1+ Elizabete Captivo Lourenço 2 Wagner de Souza Tassinari 3, Kátia Maria Famadas 4 ABSTRACT. Silva S.R., Lourenço E.C., Tassinari W.S. & Famadas K.M. [Descriptive study of the historical series of tick occurrence in dogs assisted in two animal health units in the western zone of the city of Rio de Janeiro.] Estudo descritivo da série histórica de ocorrência de carrapatos em cães assistidos em duas unidades privadas de saúde animal na zona oeste da cidade do Rio de Janeiro. Revista Brasileira de Medicina Veterinária, 38(supl. 3): , Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BR465, Km 7, Seropédica, RJ , Brasil. silvioveteri@yahoo.com.br. Despite ticks relevance for public health, few studies have been carried out aiming at the epidemiology of these parasites in urban environment. There is no study of time series data for tick occurrence, which would be very useful for animal health professionals regarding the prophylaxis and control of these parasites. The aim of this work was to describe the historical series of tick occurrence in dogs assisted in two private animal health units in urban environment, from January 2000 to December The Noch test was used to verify differences in prevalence between the years, and the chi-square test, to evaluate the prevalence of tick occurrence between the months and between the years. The correlation between prevalence of tick occurrence and temperature was also performed. One thousand and five hundred veterinary medical records were systematically selected. The records of parasitism between the years were not uniform. In 2003, 2004 and 2009 were observed the highest prevalence, 43.00%, 31.00% and 31.00%, respectively in relation to the other years. In February (26,00%) and September (11,80%) were observed the highest and lowest values, respectively, with no differences. No seasonal patterns or temporal trend of the prevalence of tick occurrence in dogs were observed in the study area. There is no evidence that temperature influences the increase in the prevalence of tick occurrence in dogs in the urban environment. We suggest the inclusion in the animal care records of the specific diagnosis and stage of the tick, as well as the number of ticks observed in the examination of the animal so that more detailed epidemiological studies involving tick / dog can be performed. The inclusion in the animal care records of the specific diagnosis and stage of the tick, as well as the number of ticks observed in the examination of the animal was considered very important so that more detailed epidemiological studies involving tick/dog can be performed. Key words: Veterinary epidemiology, seasonality, Rhipicephalus sanguineus, Climatic factors. *Recebido em 21 de Julho de 2016 Aceito para publicação em 17 de Novembro de Médico-veterinário, Doutorando do Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BR465, Km 7, Seropédica, RJ Autor para correspondência silvioveteri@yahoo.com.br 2 Bióloga, MSc, D, Pós-doutora no Programa de Apoio ao Pós-Doutorado do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ/CAPES), Departamento de Ecologia, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Rua São Francisco Xavier, 524, Pavilhão Haroldo Lisboa da Cunha 220, Maracanã, Rio de Janeiro, RJ beteclouren1205@yahoo.com.br 3 Estatístico, MSc, D, Professor Adjunto IV do Departamento de Matemática, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BR465, Km 7, Seropédica, RJ wtassinari@gmail.com 249

2 4 Zootecnista, MSc, PhD, Professora Titular do Departamento de Parasitologia Animal, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BR465, Km 7, Seropédica, RJ RESUMO. Apesar da relevância que carrapatos em ambientes possuem para a saúde pública poucos são os estudos direcionados para a epidemiologia desses parasitos em ambiente urbano. Não havendo análises de dados de série temporal, o que seria muito útil para os profissionais da saúde animal com relação à profilaxia e controle desses parasitos. O objetivo deste trabalho foi realizar um estudo descritivo da série histórica de ocorrência de carrapatos em cães assistidos em duas unidades privadas de saúde animal em ambiente urbano no período de janeiro de 2000 a dezembro de Para tal utilizamos o teste gráfico de Noch para verificar diferenças nas prevalências entre os anos, assim como o teste do qui-quadradro para avaliar a prevalência entre os meses e entre os anos. Foi realizada também a correlação entre prevalência e temperatura. Foram selecionados de forma sistemática 1500 prontuários médicos veterinários. Foi verificado a não uniformidade de registro de parasitismo entre os anos. As maiores prevalências foram nos anos de 2003, 2004 e 2009 com 43,00%, 31,00% e 31,00%. O mês com maior prevalência de parasitismo foi fevereiro (26,00%) e o com menor foi setembro (11,80%), não havendo diferenças significativas. Não foram observados padrões sazonais nem de tendência temporal da prevalência de ocorrência de carrapatos em cães nesta região. Não há evidências de que a temperatura influência no aumento da prevalência da ocorrência de carrapatos em cães no ambiente urbano. A inclusão do diagnóstico específico e estágio do carrapato, bem como o número de carrapatos observados no exame do animal nos prontuários de atendimento foi considerado muito importante para que estudos epidemiológicos mais detalhados envolvendo carrapato/cão possam ser realizados. PALAVRAS-CHAVE. Epidemiologia veterinária, sazonalidade, Rhipicephalus sanguineus, fatores climáticos. INTRODUÇÃO A interação carrapato-cão é remota, sendo um dos registros mais antigos datado de 1500 a.c.. O registro consiste de um carrapato parasitando a orelha de um animal semelhante à hiena, que partilha uma mesma ancestralidade com o cão (Arthur 1965). Em condições marcadas pela adaptação da convivência constante e com seu principal hospedeiro o cão, encontramos o carrapato Rhipicephalus sanguineus Latreille, 1806, o mais frequente e com maior prevalência no ambiente urbano (Riberio et al. 1997, Szabó et al. 2001, Oyafuso et al. 2002, Guimarães et al. 2001, Almeida et al. 2013). A relação de parasitismo entre carrapatos e cão, no entanto, pode ser influenciada pelas particularidades geográficas e epidemiológicas de cada região, e visto isso, outras espécies de carrapatos além de R. sanguineus são registradas parasitando cães no Brasil (Labruna & Pereira 2001, Szabó et al. 2001, Soares et al. 2006, Rodrigues et al. 2008). No entanto a maior riqueza de espécies de carrapatos é relativa àqueles cães que habitam o ambiente rural ou periurbano e tem livre acesso às áreas florestais. Na região Sudeste as espécies mais prevalentes nestes casos são Amblyomma sculptum Berlese, 1888, Amblyomma aureolatum Pallas, 1977, Amblyomma ovale Koch, 1844, e Amblyomma tigrinum (Koch, 1844) (Labruna & Pereira 2001, Labruna et al. 2001). As características biológicas de R. sanguineus, com ciclo essencialmente nidícola e a estreita convivência no mesmo ambiente de cães e seres humanos, fez com que esse carrapato se tornasse uma praga urbana, chamando à atenção dos órgãos de saúde pública e sendo motivo de preocupação entre os profissionais veterinários (Paz et al. 2008a). Aos carrapatos em geral são atribuídos danos diretos a seus hospedeiros como espoliação sanguínea, que pode resultar em anemia, e dermatites alérgicas pelas picadas (dermatite alérgica por picadas de ectoparasitos - DAPE), que produzem grande desconforto 250

3 para o animal e são portas de entrada para infecções secundárias. Em se tratando de R. sanguineus, além destas injúrias, é responsável pela transmissão de muitos patógenos de importância na medicina veterinária e saúde pública, entre os quais, os mais frequentes e motivo da busca pelas Unidades Privadas de Saúde Animal (UPSA) são, Babesia canis Piana & Galli-Valerio, 1895, Ehrlichia canis Donatien & Lestoquard, 1935 e Anaplasma platys (French & Harvey, 1983) (Taboada & Merchant 1997, Almosny & Massard 2002). Apesar da relevância que R. sanguineus possui para a saúde pública, poucos estudos são direcionados para a epidemiologia desse carrapato no ambiente urbano (Louly et al. 2007, Paz et al. 2008b, Silveira et al. 2009, Serra-Freire et al. 2010, Serra-Freire et al. 2011). Estudos, por exemplo, sobre distribuição temporal de eventos no processo saúde-doença é uma das estratégias de investigação mais antigas e valiosas para a epidemiologia e para a saúde pública (Forattini 1996). A série temporal, também denominada tendência histórica, é uma sequência de dados obtidos em intervalos regulares de tempo durante um período específico. Na análise de uma série temporal, se deseja descrever o comportamento da série, fazer estimativas e, por último, avaliar quais os fatores que influenciaram o comportamento da mesma (Latorre & Cardoso 2001). No que se refere aos carrapatos em ambientes urbanos, leia R. sanguineus, não há estudos voltados para análise de dados considerando uma série temporal, o que seria muito útil para os profissionais da saúde animal com relação a profilaxia e controle desse parasito. Assim, baseados em dados já disponíveis em prontuários de atendimento animal os objetivos desse estudo foram descrever a série histórica da ocorrência de carrapatos em cães atendidos em duas (UPSA) na zona oeste da cidade do Rio de Janeiro durante o período compreendido entre 2000 e 2014 e investigar se há padrões ou tendência temporal na prevalência de registros de carrapatos, bem como associação entre a ocorrência mensal desses registros com a temperatura do ambiente. MATERIAL E MÉTODOS Os prontuários médicos veterinários foram provenientes de duas UPSAs localizadas em dois bairros da Zona Oeste da cidade do Rio de Janeiro, UPSA-1 e UPSA-2, Brasil. A UPSA-1 tem como área de abrangência os bairros de Bangu, Realengo, Padre Miguel e Deodoro e UPSA-2, com atuação sobre uma pequena área de Campo Grande e o bairro de Inhoaíba. Os prontuários, em ambas as clínicas, estavam organizados em ordem alfabética pelo nome do proprietário. Para obtenção da amostra e compilação dos dados, estes foram coletados de forma aleatória sistematizada (Medronho et al. 2009), onde para cada dez prontuários manualmente contabilizadas um era selecionado na sequência contida nos arquivos, e considerando 100 prontuários por ano. O número mínimo de prontuários (n=479) foi determinado pela fórmula, n= z²α/2 P ( 1 - P)/ ², conforme Medronho et al. (2009). Onde n é o tamanho da amostra; zα/2= 1,96 (valor tabelado da distribuição normal padronizada); ², erro tolerável de 4% e P, a prevalência esperada. Como não havia referência sobre a prevalência de carrapatos em cães na região do estudo, e considerando que nas áreas urbanas R. snaguineus é a espécie de carrapato predominante, foi utilizado para prevalência esperada a média (27,55%) entre as prevalências observadas nos trabalhos publicados na região sudeste (Szabó et al. 2001, Cardoso et al. 2006, Soares et al. 2006, Silveira et al. 2009, Luz et al. 2014). Para verificar diferenças nas prevalências de registros de carrapatos entre os anos foi utilizado o teste gráfico de Noch em formato de diagrama de caixa (boxplot). O teste do quiquadradro (χ 2 ), ao nível de significância de 5%, foi realizado para avaliar a prevalência entre os meses e entre os anos. Foi calculado o coeficiente de variação (C.V.) para aferir a variabilidade dos dados de ocorrência mensal de carrapatos. 251

4 Os dados de temperatura foram obtidos do Instituto Nacional de Meteorologia - INMET Estação Meteorológica Automática da Vila Militar (A621/RJ) (Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento - MAPA), compreendendo o período de 2007 a Para aplicação da Correlação de Sperman foram considerados os dados de prevalência nos meses com mais de cinco prontuários amostrados com suas respectivas temperaturas médias, no intervalo de abril de 2007 a dezembro de Todas as análises estatísticas foram realizadas utilizando o pacote R (R Core Team 2015). RESULTADOS Foram coligidos dados referentes a 1500 prontuários compreendendo o período entre janeiro de 2000 a dezembro de A prevalência média de ocorrência de carrapatos observada na série histórica foi de 17,52% [IC 95%: 14,74; 20,30] nas UPSAs. A prevalência de ocorrência de carrapatos em cães ao longo dos anos não possui um padrão uniforme. Observamos nos anos de 2003, 2004 e 2009 prevalências altas 43,00% [IC 95%: 33,29; 52,70]; 31,00% [IC 95%: 21,93; 40,06] e 31,00% [IC 95%: 21,88; 40,11], respectivamente. Em contraposição aos anos em que houve prevalências muito baixas (1-14%) 2000, 2001, 2002, 2007, 2008, 2011, 2012, 2013 e 2014 ou próximas à média (15 26%) 2005, 2006 e 2010 com diferenças significativas (p-valor=0,000) em relação aos demais anos. Ao analisar a prevalência de ocorrência do parasitismo ao longo dos anos foi possível observar diferença significativa pelo teste gráfico de Noch (p-valor<0,001) e, também verificar a não uniformidade de registro de parasitismo entre os anos (Figura 1). Através do alisamento anual da série histórica, foi observado que na maioria dos anos existe uma tendência crescente para o aumento da ocorrência de carrapatos seguida de um declínio nos seis anos subsequentes, passando a tendência a ser negativa. Numa análise mais geral, ao longo de todo período do estudo, é visível uma inexistência de tendência, ou seja, é sugestivo que o processo seja do tipo estacionário (Figura 2). Com relação às prevalências de registros mensais, o maior valor observado durante o período de 2000 a 2014 foi no mês de fevereiro com 26,00% [IC95%: 17,57; 34,43] e o menor em setembro com 11,80% [IC95%: 6,19; 17,61], porém não havendo diferenças entre eles (p-valor=0,5037). Foram observadas diferenças nos padrões mensais de cada ano analisado, sugerindo a não ocorrência de sazonalidade anual (Figura 3). A variabilidade mensal da ocorrência de carrapatos foi muito alta (CV=108%), havendo meses em que todos os cães que passaram pelas UPSAs estavam parasitados por carrapato, e outros em que não foi registrado cão parasitado. O padrão da distribuição temporal das temperaturas obtidas é bem definido no período de 2007 a 2014, sendo possível observar uma sazonalidade anual na série histórica, sendo as temperaturas médias mais baixas observadas nos meses de junho (20,57ºC) e julho (20,22ºC) e as médias mais altas nos meses de janeiro (26,94ºC) e fevereiro (28,18ºC) (Figura 4). Apesar de positiva, a correlação entre o registro mensal para carrapato e a média da temperatura mensal foi considerada fraca (corr = 0,26, p-valor = 0, ). DISCUSSÃO A prevalência média (17,52%) observada foi similar àquelas relatadas nos estudos realizados em domicílios e peridomicílios de Caratinga, Minas Gerais (23%) (Cardoso et al. 2006) e Hospitais Veterinários Universitários em Mossoró, Rio Grande do Norte (15,70%) (Ferreira et al. 2009) e São Luiz, Maranhão (22%) (Franco-Amorim et al. 2010); e cujos pacientes residem em ambiente urbano e são assistidos nessas unidades de saúde animal. Tal fato sugere haver um controle efetivo dos dados registrados nos prontuários pelos 252

5 profissionais das UPSAs estudadas, apesar de não ter sido realizada coleta mensal de carrapatos como nos demais estudos. Baseado na literatura (Szabó et al. 2001, Oyafuso et al. 2002, Guimarães et al. 2001, Almeida et al. 2012, Almeida et al. 2013) de que a espécie mais frequente e com maior prevalência em cães de áreas urbanas, com raras exceções, seja R. sanguineus (96-100%) sugerimos que os dados aqui produzidos se reportem a essa espécie. No entanto sugerimos que para confirmação da espécie e produção de dados mais completos, que as UPSAs incluam no prontuário de atendimento dos cães, a identificação da espécie de carrapato encontrada e se possível notação do estágio predominante. Ao analisarmos as prevalências de registro do parasitismo, nos anos de 2001 e 2002 que foram as mesmas (P=13%), observamos que no primeiro ano houve ausência de registro para carrapatos nos meses de janeiro, junho e julho e no segundo, nos meses de fevereiro, março, maio, julho, agosto e novembro. A ausência de notificação não pode ser entendida como ausência de carrapatos haja vista que, fatores como tamanho e baixa abundância do estágio em que o parasito se encontra, nesse caso imaturos, podem interferir na notação do parasitismo, principalmente quando o motivo do atendimento não é carrapatos ou ectoparasitoses. Devido ao menor tamanho e ao curto período de ingurgitamento das larvas e ninfas, há dificuldades de percepção e diagnóstico do parasitismo. Vale ressaltar que muitos casos de ixodidoses em cães são confundidos com doenças dermatológicas de origem alérgica e endócrina pelo fato de não serem encontrados espécimes de carrapatos, somente os danos cutâneos causados por eles (observação pessoal Silva, S.R.). Sob o enfoque da saúde animal e principalmente das ectoparasitoses, também fatores sócio-econômicos e culturais podem ser limitantes à busca de atendimento pelos proprietários às UPSAs. Embora de forma empírica, a experiência mostra que muitos proprietários só recorrem ao médico veterinário no caso de doenças agudas, no caso de ectoparasitos em geral, o proprietário na maioria das vezes opta por comprar ectoparasiticidas no mercado Pet ao invés de consultar o médico veterinário para orientação no controle desses artrópodes. Inquéritos devem ser realizados e direcionados para corroborar essa questão. No período compreendido entre os anos de 2000 e 2003, através da análise da série histórica foi observado um crescimento significativo da prevalência de ocorrência de carrapatos. Vale ressaltar que até início da década de 1980 não havia produto comercial carrapaticida específico para tratamento de R. sanguineus, sendo encontrado no mercado apenas antiparasitários para ruminantes que eram utilizados no controle de carrapatos em cães (Fernandes et al. 2001). Segundo Labruna (2004) nesse mesmo ano de publicação do seu artigo já havia disponível no mercado dezenas de produtos com várias bases e formulações. A entrada dos produtos veterinários no mercado mundial apresentou bom desempenho no ano de 2004 devido a maior necessidade em atender o aumento da produção de carnes (bovina, suína e aves) e também crescimento expressivo da demanda de medicamentos para animais de estimação, o denominado segmento Pet (Omote & Sluszz 2013). Nesse contexto podemos sugerir que as prevalências para registros de carrapatos foram decrescentes devido ao cenário dos antiparasitários, cujas vendas se mantiveram em segundo lugar (24 25%) no período de 2008 a 2015 (Sindan 2015), na participação das classes farmacêuticas de vendas de medicamentos veterinários, perdendo apenas para os biológicos com 33% de todo o mercado no mesmo período. Cães e gatos ocuparam o quarto lugar (11,1 16,4%) perdendo para ruminantes (53,9 58,1%) em relação à venda de defensivos veterinários (Sindan 2015). Por outro lado, as flutuações observadas nas prevalências de registros para carrapatos, como o aumento dos registros em 2009 (Figura 2), podem além de outros fatores, ser atribuídas a ineficiência dos produtos carrapaticidas por uso indiscriminado que leva à resistência. Em Goiás, Fernandes et al. (2001) devido a baixa mortalidade média de larvas de 253

6 R. sanguineus (34 57,6%) não recomendaram deltametrina (25g/l). Paz et al. (2008a) em Minas Gerais, relataram baixa susceptibilidade de populações de R. sanguineus aos carrapaticidas alfametrina 2%, dichlorvós 60% e deltametrina 5%. Em Goiânia foi verificado que a maioria das cepas de R. sanguineus eram resistentes à cepermetrina 15%, à deltametrina 2,5% a ao coumafós 50% (Borges et al. 2007). Além de observarmos populações resistentes aos carrapaticidas, devemos ter em mente, que o controle químico estratégico no ambiente e no animal, só terá efeito se as inspeções do ambiente e do animal forem feitas sistematicamente durante e após o controle, determinando assim, a frequência de tratamentos químicos (Paz et al. 2008a). A educação sanitária da população é fundamental, visto que de nada adianta proprietários vizinhos em que apenas um realize o tratamento químico no seu animal ou no ambiente. Como R. sanguineus tem geotropismo negativo, infestações do local não tratado seriam responsáveis por reinfestar os locais tratados (Labruna & Pereira 2001). Vale ressaltar que o conhecimento do período residual do acaricida utilizado reflete na eficácia do controle químico, que segundo Silveira et al. (2009) verificaram picos de carrapatos nos meses em que maiores percentagens de proprietários fizeram uso de acaricidas. O fato de não ter havido diferença nas prevalências de registros para carrapatos, considerando os meses do ano, deve ser analisado com cautela. Vale lembrar que os dados obtidos tratam da presença de carrapato, independente do estágio em que se encontravam. Mas se considerarmos que para haver diagnóstico de parasitismo tem que haver registros de ocorrência de carrapatos, algumas considerações podem ser feitas a respeito da biologia e ecologia do mesmo. Em relação ao carrapato R. sanguineus, em ambientes urbanos, parece não haver um consenso sobre a presença de sazonalidade (Louly et al. 2007, Silveira et al. 2009, Soares et al. 2012). Silveira et al. (2009) verificaram prevalência no inverno e no outono significativamente maior que na primavera e o verão. Soares et al. (2012) no estudo de distribuição sazonal de R. sanguineus, realizado em Uberlândia, Minas Gerais, não encontraram um padrão sazonal para todos os estágios deste carrapato, somente para o estágio de larva em 2009 (agosto e dezembro) e 2010 (agosto e novembro). Esses resultados sugerem duas gerações para os estágios de larva durante o ano. Louly et al. (2007) encontraram, no mínimo quatro gerações ao ano para todos os estágios de R. sanguineus, sugerindo mais de uma população deste carrapato no mesmo ambiente estudado. É sabido que fatores abióticos exercem influência no ciclo biológico dos carrapatos e mesmo se tratando de ambiente urbano e hábito nidícola, R. sanguineus também está sujeito a esses fatores (Ribeiro et al. 1997, Bellato et al. 2003). Mesmo havendo variações na temperatura durante o ano, considerando a série histórica, a correlação observada entre as prevalências de registros de carrapatos com as temperaturas foi fraca. Soares et al. (2012) encontraram correlação negativa entre as temperaturas máximas e os estágios imaturos, em especial, a variação na temperatura teria influenciado os períodos de muda e de longevidade em jejum de ninfas de R. sanguineus. Ainda, os autores verificaram que diferença entre as temperaturas e umidades relativas no microclima de domicílios não foram capazes de influenciar na quantidade de carrapatos no ambiente. Em contraposição, Bellato & Daemon (1997) observaram que a média de duração do período de muda para larvas e ninfas bem como a longevidade de jejum de ninfas diminui com o aumento da temperatura. Apesar das maiores prevalências observadas de registros de carrapatos terem ocorrido nos meses com temperaturas mais elevadas, sugerimos que outros aspectos devam ser considerados como o diagnóstico dos estágios imaturos do carrapato, umidade relativa do microclima, histórico de tratamento químico no animal e no ambiente, 254

7 local de moradia e acessibilidade do animal à rua (Labruna & Pereira 2001, Labruna 2004, Paz et al. 2008a,b, Soares et al. 2012). CONCLUSÃO Não foram observados padrões sazonais nem de tendência temporal da prevalência de ocorrência de carrapatos em cães na área estudada. Diante deste fato, os resultados deste trabalho não puderam evidenciar uma relação causal de que a temperatura influencia de forma determinante para justificar o aumento das prevalências ao longo da série histórica. É necessário que seja incluído nos prontuários de atendimento animal o diagnóstico da espécie e estágio(s), bem como número de carrapatos presentes no momento do atendimento para que trabalhos epidemiológicos mais acurados envolvendo carrapato/cão possam ser realizados. AGRADECIMENTOS Os autores agradecem ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias (UFRRJ) e as Médicas Veterinárias Vera Lúcia Nunes Cabral e Conceição Sales de Carvalho responsáveis pelas Clínicas Veterinárias São Francisco de Assis e Corujinha e seus funcionários respectivamente. Silva, S.R. agradece a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa concedida. Lourenço E.C. agradece ao Programa de Apoio ao Pós-Doutorado do Estado do Rio de Janeiro (Fundação Carlos Chagas Filho de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro/ Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - E-26/ /2015). REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Almeida A.B.P.F., Paula D.A.J., Dahroug M.A.A., Freitas A.G., Silva J.N., Dutra D., Nakazato L., Sousa V.R.F. Ehrlichia canis e Anaplasma platys em carrapatos de cães de Cuiabá, Mato Grosso. Semina: Ciências Agrárias, 33: , Almeida R.F.C., Garcia M.V., Cunha R.C., Matias J., Silva E.A., Matos M.F.C., Andreotti R. Ixodid fauna and zoonotic agents in ticks from dogs: first report of Rickettsia rickettsii in Rhipicephalus sanguineus in the state of Mato Grosso do Sul, mid-western Brazil, Experimantal and Applied Acarology, 60:63 72, Almosny N.R.P. & Massard C.L. Erliquiose em pequenos animais domésticos e como zoonose. p In: Almosny N.R.P. Hemoparasitoses em pequenos animais domésticos e como zoonoses. 1rd. Rio de Janeiro: LF Livros, Rio de Janeiro Arthur D.R. Ticks in Egypt in 1500 B.C.? Nature, 206: , Bellato V. & Daemon E. Influência da temperatura de manutenção de fase não parasitária sobre a fase parasitária de Rhipicephalus sanguineus (Latreille, 1806) (Acari: Ixodidae). Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 6:15-19, Bellato V., Sartor A.A., Souza A.P., Ramos B.C. Ectoparasitos em caninos do município de Lages, Santa Catarina, Brasil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 12:95-98, Borges L.M.F., Soares S.F., Fonseca I.N., Chaves V.V., Louly C.C.B. Resistência acaricida em larvas de Rhipicephalus sanguineus (Acari: Ixodidae) de Goiânia-GO, Brasil. Revista de Patologia Tropical, 36:87-95, Cardoso L. D., Freitas R.N., Mafra C.L., Neves C.V.B., Figueira F.C.B., Labruna M.B., Gennari S.M., Walker D.H., Galvão M.A.M. Caracterização de Rickettsia spp. circulante em foco silencioso de febre maculosa brasileira no Município de Caratinga, Minas Gerais, Brasil, Cadernos de Saúde Pública, 22: ,

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9 Ribeiro V.L.S., Weber M.A., Fetzer L.O., Vargas O.R.B. Espécies e prevalência das infestações por carrapatos em cães de rua da cidade de Porto Alegre, RS, Brasil. Ciência Rural, 27: , Rodrigues D.E., Daemon E., Rodrigues A.F.S.F. Caracterização da população de ectoparasitos em cães de núcleo de expansão urbana de Juiz de Fora, Minas Gerais, Brasil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 17: , Serra-Freire N.M. Occurrence of ticks (Acari: Ixodidae) on human hosts, in three municipalities in the State of Pará, Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 19: , Serra-Freire N.M., Sena L.M.M., Borsoi A.B.P. Parasitismo Humano por Carrapatos na Mata Atlântica, Rio de Janeiro, Brasil. EntomoBrasilis, 4:67-72, Silveira J.A.G., Passos L.M.F., Ribeiro M.F.B. Population dynamics of Rhipicephalus sanguineus (Latreille, 1806) (Acari: Ixodidae), in Belo Horizonte, Minas Gerais state, Brasil. Veterinary Parasitology, 161: , Sindan - Sindicato Nacional das Indústrias de Produtos para Saúde Animal. O setor: mercado Disponível em: Acesso em: 02 fev, Soares A.O., Souza A.D. & Feliciano E.A. Avaliação ectoparasitológica e hemoparasitológica em cães criados em apartamentos e casas com quintal na cidade de Juiz de Fora, MG. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinaria, 15:13-16, Soares D.B., Martins M.M., Gerardi M., Ramo V.N. Distribuição sazonal de Rhipicephalus sanguineus (Acari: Ixodidae) no município de Uberlândia, Minas Gerais. Veterinária Notícias, 18:27-30, Szabó M.P.J., Cunha T.M., Pinter A., Vicentini F. Ticks (Acari: Ixodidae) associated with domestic dogs in Franca region, São Paulo, Brazil. Experimental and Applied Acarology, 25: , Taboada J. & Merchant S.R. Infecções por protozoários e outras causas. p In: Ettinger S.J., Feldman, E.C. (Ed). Tratado de Medicina Interna Veterinária. 5rd. Ed. Manole, São Paulo, Figura 1: Distribuição da variação anual da prevalência da ocorrência de carrapatos em cães atendidos em duas unidades privadas de saúde animal na zona oeste da cidade do Rio de Janeiro, no período de 2000 a

10 Figura 2: Série histórica da prevalência da ocorrência de carrapatos em cães atendidos em duas unidades privadas de saúde animal na Zona Oeste da cidade do Rio de Janeiro, no período de 2000 a Figura 3: Série histórica mensal da prevalência de carrapatos em cães atendidos em duas unidades privadas de saúde animal na Zona Oeste da cidade do Rio de Janeiro, no período de janeiro de 2000 a dezembro de

11 Figura 4: Série histórica mensal da temperatura média (ºC) registrada na Estação Meteorológica Automática da Vila Militar (A621/RJ), na Zona Oeste da cidade do Rio de Janeiro no período de abril de 2007 a dezembro de