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1 Universidade Federal do Rio de Janeiro Joana Macedo Reprodução, fator de condição e dinâmica temporal de uma população do marsupial Didelfídeo Marmosops incanus na Serra dos Órgãos. Rio de Janeiro 2007

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3 Reprodução, fator de condição e dinâmica temporal de uma população do marsupial Didelfídeo Marmosops incanus na Serra dos Órgãos. JOANA MACEDO Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia, da Universidade Federal do Rio de Janeiro como parte dos requisitos para obtenção do grau de Mestre em Ecologia. Orientador: Rui Cerqueira, Ph.D. Prof. Titular Departamento de Ecologia UFRJ RIO DE JANEIRO UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO DE JANEIRO 2007 ii

4 Reprodução, fator de condição e dinâmica temporal de uma população do marsupial Didelfídeo Marmosops incanus na Serra dos Órgãos. JOANA MACEDO Rio de Janeiro, 30 de julho de 2007 Banca examinadora: Prof. Dr. Rui Cerqueira Universidade Federal do Rio de Janeiro (Presidente da Banca) Prof. Dr. Emerson Vieira UNISINOS Drª Rosana Gentile Fundação Oswaldo Cruz iii

5 FICHA CATALOGRÁFICA MACEDO, Joana Reprodução, fator de condição e dinâmica temporal de uma população do marsupial Didelfídeo Marmosops incanus na Serra dos Órgãos. Rio de Janeiro, 2007 xxiv, 135 pp. Dissertação: Mestre em Ecologia 1. Título 2. Didelfídeos 3. Dinâmica de populações I. Universidade Federal do Rio de Janeiro II. Teses iv

6 Ilustração Eduardo Viana. v

7 Agradecimentos Ao Rui, meu orientador, por ter me aceitado como aluna, mesmo sabendo que eu sou uma péssima aluna, e pela grande ajuda e incentivo, principalmente no final da dissertação. E por ser o grande responsável por toda infra-estrutura que desfrutamos no lab e pela formação de tanta gente boa. Ao Marquinhos, por ter lido parte da dissertação, pela ajuda com os slides, pelas referências emprestadas e por quebrar todos os galhos e ter toda paciência do mundo com a multidão de alunos que o procuram, mesmo tendo muito mais o que fazer. E pelo grande interesse na cada vez mais complicada ecologia de populações. Ao Cadu por quebrar meu galho com a tutoria, pelas bibliografias (mesmo tendo que procurar em todas aquelas pastas sem ordem) e por me mandar fazer um cafezinho de vez em sempre, pra levantar o ânimo do lab. Aos professores do PPGE, principalmente ao professor convidado Paulo Branco, por ter dado a melhor disciplina do curso e os professores Carlos Veranni e Jean Valentin por terem dado uma luz no mundo misterioso dos números. A Ângela por resolver todos os problemas burocráticos, especialmente os relacionados às finanças e materiais das excursões, por ajudar a fazer o laboratório funcionar e pelas caronas pra Tijuca. A Márcia e Sueli pela competência e seriedade e por serem sempre prestativas. A todas as pessoas que tem ou tiveram o privilégio de trabalhar ou freqüentar o Laboratório de Vertebrados, pela oportunidade de participar de conversas apaixonadas e discussões acaloradas sobre ratos e gambás. Aos pioneiros do trabalho no Garrafão, Rosana, Simone, Vitor e Finotti, por terem coletado os primeiros dois anos de dados e ensinado a arte de coletar esses dados e organizar excursões. A todos que tiveram o prazer de participar dos trabalhos de campo no Garrafão, principalmente a galera sinistra de populações e movimentos, que foram os principais responsáveis pela coleta dessa série longa de dados. vi

8 Agradeço especialmente a Fabio, Maira, Sylvia, Diogo, Maja, XL, Fernanda, Marcelle e Paulo pela grande ajuda na organização das excursões, no trabalho de campo e na tabulação dos dados e também por tornarem o trabalho sempre mais divertido. Agradeço a toda equipe de populações pelas frutíferas discussões e idéias. Às meninas do microhabitat, Simone, Paula Aprigliano, Cris, Márcia, Carol e Paula Chernicharo, por terem feito essa parte chata do trabalho de campo, por disponibilizarem os dados (que infelizmente não foram usados aqui), pelas discussões sobre a dinâmica do habitat, pelas jujubas e pela boa companhia. A todos que triaram folhiço e insetos (especialmente Finotti, Fernanda, Diogo, Carol, Guta, Paula Chernicharo e Nadjia) pela enorme paciência. Teria sido impossível coletar os dados usados aqui sem a ajuda e boa vontade de todos os que participaram do trabalho de campo. É impossível citar todos os nomes, mas preciso agradecer aqueles que contribuíram de alguma forma na coleta dos dados que usei e que fizeram do Labvert um ótimo ambiente de trabalho e se tornaram meus amigos: Fabio, Harley, Vanina, Diogo, Maira, Maja, XL, Ana Cráudia, Sylvia, Finotti, Paulo, Carol, Henrique, Maycon, Cris, Márcia, Emiliano, Paula A, Simone, Leo, Marcelle, Biba, Val, Raquel, Érika, Antônio, German. Obrigado brigadistas! Agradeço também a Bernardo, Paula, Priscila Lóra e Marianas 2 e 3, a nova geração de alunos que está dando continuidade a essa longa série de dados, que acaba de completar 10 anos. A Fabio, Harley, Dani, Carol, Vanina, Biba, Paulo e todos que ajudaram nas minhas coletas de Marmosops (que infelizmente só renderam três indivíduos). Ao menino Nélio, por ter me ensinado um jeito zen de manusear os animais, por ser encantador de Philander e de toda sorte de animais ferozes e por ter ajudado com a minha tentativa frustrada de reproduzir Marmosops em cativeiro. A todas as oportunidades que tive de ir para o campo, coisa que amo fazer, apesar de ter que acordar muito cedo e de todos os ácaros, carrapatos, mosquitos, vespas, moscas varejeiras, cobras, íris, taquaras e todo tipo de espinho, calor, frio, chuva, sede, fome, cansaço, machucados, pirambeiras, todas as armadilhas que carreguei e todos os marsupiais ferozes que enfrentei. Sempre valeu a pena passar por tudo isso! Agradeço também por ser o Garrafão um lugar tão lindo e inspirador. Aos moradores e freqüentadores do Garrafão, especialmente ao Zé Elias e Adriano, que nos trataram sempre muito bem e nos ajudaram em várias situações críticas (falta de água, carro atolado, cerveja fiada...). vii

9 Aos bichinhos do Garrafão, muito obrigado por terem colaborado comigo na maioria das vezes, foram muitos bichos e poucas mordidas! Aos lindos e ágeis arborícolas, Caluromys, Gracilinanus, Micoureus e Rhipidomys, aos saltitantes Metachirus e Oryzomys, aos frágeis Trinomys, aos raros e minúsculos Juliomys, Oligoryzomys e Monodelphis e aos meus queridos amigos gambás, por geralmente se comportarem como gambás. Agradeço principalmente aos Marmosops, tão lindinhos que dá vontade de ter um em casa, por gostarem tanto das armadilhas, não se importando em serem abduzidos em troca de um pedaço de bacon, tornando possível esta dissertação. Ao Diogo pela revisão do abstract. A Simone, Finotti e Sylvia pelas discussões e referências sobre séries temporais. Ao Paulo Brito e ao pessoal do INMET por cederem os dados climáticos. A toda turma 97-2, A TURMA MAIS LEGAL DE TODOS OS TEMPOS, e aos agregados. Fabito, Livete, Fabi, Frango, Quito, Coelho, Vivi, Murilo, Meninalice, Maíra, Sylvia, Fazinha, Aninha, Ed, Daniel Fernando, Maycon, Paula, Lawrence, Moniquete, Lú, Robertinha, Fabrício, Chico, Zé Colméia... Muito obrigado por todos os megaeventos memoráveis, churrascos, pizzas, tubérculos, feijoadas e encontros e por serem agora os meus amigos de verdade. Salve a união! Ao bonde da Tijuca, Livete, Fabito, Fabi, Frango, Vivi, Dudu e Moniquete, por serem muito queridos, por todos os momentos tomando muita cerveja e falando muita besteira nos butecos tijucanos, e por serem sempre os últimos a sair das festas! Ao grupo de auto-ajuda dos manés (Harley, Fabito, Lú e eu, explano logo), pelo prazer de rir das próprias derrotas, pelas cervejas e pelo cinema de graça. A toda minha família querida, que mesmo sem entender muito bem esse gosto por bichos fedorentos e florestas cheias de perigos, sempre me deu todo apoio. Aos meus pais pelo suporte financeiro, casa, comida e roupa lavada, pelo amor e por aturarem meus momentos de mau humor crônico. Ao meu pai por ter o dom de resolver com a maior facilidade todos os problemas que um computador pode apresentar e pelo pen drive que facilitou a minha vida. Ao Pedro, muito obrigado por me levar sempre pros sambas, não sei o que seria de mim sem isso! A Claudia pela ajuda imprescindível, cedendo seu loft para meus momentos de isolamento, que foram cruciais para que eu passasse na seleção e saísse da inércia mental no final da redação, obrigada pela viii

10 acolhida, pelo carinho e pelas muitas cervejas. A Suiá, Tomás e Rita, pelas deliciosas conversas, comidinhas, bebidas e filmes, e por terem sempre me recebido com carinho. Ao Hélio por ser um exemplo de pesquisador, e por superar adversidades e continuar sendo um exemplo de pesquisador. Aos queridos teresopolitanos, tia Eliana, tio Lula (in memorian), Lucas, Maria e Rosa, por terem me proporcionado uma infância de muitas aventuras e contato com mato, bichos, montanhas e gambás arrombadores de galinheiro. Ao Lucas pelas intermináveis conversas sobre bichos que temos desde que me entendo por gente. A Clarice, Ana, Julia e tia Lucila e pela torcida. Ao Vitor, que ajuda mesmo quando atrapalha, chamando pra brincar com tanto jeitinho que é difícil resistir, obrigado por trazer muita alegria e por ser o sobrinho mais lindo que uma pessoa pode ter. E não é exagero! Sinto-me realmente privilegiada por ser parte do clã dos Silva, pelas reuniões familiares serem sempre um enorme prazer, e não uma obrigação de datas festivas. A minha Shaiane, por ter sido a minha melhor amiga, por ter feito a minha vida mais feliz, pelo companheirismo, por latir muito no meu ouvido quando eu ficava muito tempo no computador e por ter aumentado meu amor e respeito pelos animais. Obrigada por ter sido um cãozinho tão perfeito. Saudades. Ao CNPq, PROBIO, FUJB e FAPERJ, pelo financiamento do projeto no qual este trabalho está inserido e a CAPES pela bolsa. ix

11 ÍNDICE GERAL Índice de Figuras Índice de Tabelas Resumo Abstract xiii. xxi xxiii xxiv Introdução Geral 1 Estudos de longa duração e sua importância em regiões tropicais 6 Objetivos 7 Métodos Gerais 7 Área de estudo 7 Espécie estudada 12 Coleta dos dados 17 Indicadores da disponibilidade de recursos 20 Capítulo I - Reprodução e parâmetros populacionais do marsupial Marmosops incanus. 24 Resumo 24 Introdução 24 Objetivos 28 x

12 Métodos 29 Análise dos dados 29 Resultados 32 Discussão 41 Capítulo II - O fator de condição de uma população do marsupial didelfídeo Marmosops incanus e sua relação com o período reprodutivo, os recursos e a densidade. 49 Resumo 49 Introdução 49 Objetivos 52 Métodos 52 Resultados 55 Discussão 66 Capítulo III - Dinâmica temporal da abundância populacional e fator de condição da cuíca Marmosops incanus e suas relações com o clima e os recursos. 71 Resumo 71 Introdução 72 Objetivos 73 Métodos 74 As variáveis usadas 74 Análises de série temporal 75 xi

13 Valores discrepantes 76 Normalidade 77 Tendências 77 Sazonalidade 78 Estacionaridade e diferenciação 79 Autocorrelações 81 Correlações cruzadas 82 Resultados 83 Discussão 110 Considerações Finais 114 Referências Bibliográficas 120 Anexo I 149 Anexo II 171 xii

14 ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Localização do Parque Nacional da Serra dos Órgãos no estado do Rio de Janeiro. Fonte: 8 Figura 2. Parque Nacional da Serra dos Órgãos do Dedo de Deus, próximo a área de estudo. Foto: Diogo Loretto. 8 Figura 3. Vista aérea de uma das casas de veraneio do condomínio Garrafão. Foto: Diogo Loretto. 8 Figura 4. Fotografia aérea da área de estudo. A=grade A; B= grade B; C= grade C; AE= auto-estrada Rio - Teresópolis; EV= estradas vicinais; CV= casas de veraneio. Fotografia do Centro de Informações e Dados do Rio de Janeiro. 8 Figura 5. Esquema das grades de captura. GA, GB e GC grades A, B e C. E estradas vicinais. A auto-estrada (BR 116). CH Cachoeira do Rio Iconha. C casas. 8 Figura 6. Esquema dos pontos de captura das grades, representados por estrelas de quatro pontas. Números= número do ponto de captura; p= ponto com armadilhas em plataforma nas árvores; i= pitfall de artrópodes; f= coletor de folhiço; tg= armadilha Tomahawk grande. 8 Figura 7. Diagrama ombrotérmico com as normais climatológicas de 1931 a 1960 do município de Teresópolis. 11 Figura 8. Diagrama ombrotérmico do período de estudo, de abril de 1997 a fevereiro de 2005, com dados da estação meteorológica do Instituto Nacional de Meteorologia do município de Teresópolis. 12 Figura 9. Mapa da distribuição do gênero Marmosops na Mata Atlântica baseado em indivíduos cujas seqüências de citocromo b foram obtidas. M. incanus: círculos pretos - localidade dos indivíduos; área cinza - distribuição. M. paulensis: círculos brancos localidade dos indivíduos; área listrada - distribuição. Mapa obtido de MUSTRANGI & PATTON, xiii

15 Figura 10. Marmosops incanus. Foto: Fabio Pedreira. 15 Figura 11. Fêmea de M. incanus exibindo sinais de atividade reprodutiva. Foto: Diogo Loretto. 15 Figura 12. Philander frenatus. Foto: Fabio Pedreira. 15 Figura 13. Didelphis aurita. Foto: Maja Kajin. 15 Figura 14. Estação de captura com os três tipos de armadilhas no solo. Foto: Diogo Loretto. 22 Figura 15. Coletor de folhiço. Foto: Vitor Rademaker 22 Figura 16. Armadilha do tipo fojo para artrópodes do solo. Foto: Vitor Rademaker 22 Figura 1.1. Box plot mostrando as medianas, quartis e valores máximos e mínimos do número de indivíduos capturados por mês separados pelas respectivas grades de captura (grades A, B e C). 34 Figura 1.2. Porcentagem de fêmeas adultas (pertencentes à mesma geração) com sinais de atividade reprodutiva e sem sinais de atividade reprodutiva por mês. 35 Figura 1.3 Histograma com a distribuição por mês de amostragem das três classes de desenvolvimento com as capturas dos oito anos agrupadas. 35 Figura 1.4 Histograma com número de indivíduos capturados em cada classe de desenvolvimento por mês de amostragem. 36 Figura 1.5. Boxplot com as medianas, quartis e valores máximos e mínimos do tempo de permanência em meses de machos (M) e fêmeas (F). 36 xiv

16 Figura 1.6. Porcentagem dos indivíduos capturados por geração. 37 Figura 1.7. Número de capturas por mês separadas por geração. 38 Figura 1.8. Índice de abundância MNKA por mês de amostragem 39 Figura 1.9. Taxa de sobrevivência mensal. 39 Figura Taxa de recrutamento mensal. 40 Figura Regressão entre o número de fêmeas capturadas que se reproduziram na geração t e o número de indivíduos capturados na geração t+1 (R=0,67; R²=0,45; y=11,50+1,97*x; intervalo de confiança de 0,95). 41 Figura 2.1. Box plot com as medianas, quartis e valores máximos e mínimos dos valores brutos do peso (W) e comprimento do corpo (HB) de machos e fêmeas. 56 Figura 2.2 Regressão entre o logaritmo natural do comprimento cabeçacorpo e o logaritmo natural do peso do corpo dos machos (a) e fêmeas (b). 57 Figura 2.3. Covariância entre os coeficientes angulares da regressão entre o comprimento do corpo e o peso de machos e fêmeas. 58 Figura 2.4. Média mensal do fator de condição alométrico; machos linha preta, fêmeas linha cinza. 58 Figura 2.5. Fator de condição de machos (a) e fêmeas (b) e a porcentagem de fêmeas com sinais de atividade reprodutiva. Fator de condição de machos (c) e fêmeas (d) e a abundância populacional (MNKA). 60 Figura 2.6. Média anual do fator de condição de machos (linha preta) e fêmeas (linha cinza). 62 Figura 2.7. Regressão entre o fator de condição anual e o tempo (em anos) de machos (a) e fêmeas (b). 62 xv

17 Figura 2.8. Somatório anual (abril a março) dos indicadores da disponibilidade de recursos (barras) e somatório anual do fator de condição (FC) de machos e fêmeas (linha). a) precipitação anual e FC machos; b) precipitação anual e FC fêmeas; c) artrópodes e FC machos; d) artrópodes e FC fêmeas; e) folhiço e FC machos; f) folhiço e FC fêmeas; g) frutos e FC machos; h) frutos e FC fêmeas. 63 Figura 2.9. Regressões entre o somatório anual dos indicadores de produtividade dos recursos e a média anual do fator de condição de machos e fêmeas. a) artrópodes x FC machos; b) artrópodes x FC fêmeas; c) folhiço x FC machos; d) folhiço x FC fêmeas; e) frutos x FC machos; f) frutos x FC fêmeas; g) precipitação x FC machos; h) precipitação x FC fêmeas. 64 Figura Regressão do somatório anual dos indicadores de produtividade dos recursos contra o tempo (em anos). a) biomassa de artrópodes; b) produção de folhiço; c) produção de frutos; d) precipitação. 65 Figura 3.1. Flutuação bimestral dos valores brutos do fator de condição (a), da abundância (b), da biomassa de artrópodes (c) e da abundância de D. aurita (d) e P. frenatus (e). 85 Figura 3.2. Flutuação mensal dos valores brutos da produção de folhiço (a), da produção de frutos (b) e da precipitação (c). 86 Figura 3.3. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de M. incanus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 87 Figura 3.4. Diagrama com os dados brutos do fator de condição (FC) de M. incanus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 87 Figura 3.5. Diagrama com os dados brutos da biomassa de artrópodes agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 88 xvi

18 Figura 3.6. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de D. aurita agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 88 Figura 3.7. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de P. frenatus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 89 Figura 3.8. Diagrama com os dados brutos da produção de folhiço agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 89 Figura 3.9. Diagrama com os dados brutos da produção de frutos agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 90 Figura Diagrama com os dados brutos da precipitação agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 90 Figura Séries que mostraram tendência ao longo do tempo, de acordo com o teste de Kendall tau, regredidas contra o tempo (de 0 a 97 meses). A) Fator de condição de M. incanus com R 2 =0,1084; b) abundância de D. aurita com R 2 =0,3622; c) abundância de P. frenatus com R 2 =0, Figura Autocorrelograma do fator de condição (FC) após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 96 Figura Autocorrelograma da abundância de M. incanus após diferenciação de segunda ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 96 Figura Autocorrelograma da produção mensal de folhiço após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 97 xvii

19 Figura Autocorrelograma da produção mensal de frutos após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 97 Figura Autocorrelograma da biomassa de artrópodes após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 98 Figura Autocorrelograma da precipitação após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 98 Figura Autocorrelograma da abundância (MNKA) de D. aurita após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 99 Figura Autocorrelograma da abundância (MNKA) de P. frenatus pós diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 99 Figura Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e folhiço. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 103 Figura Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e frutos. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 103 xviii

20 Figura Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e biomassa de artrópodes. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 104 Figura Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 104 Figura Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e produção de folhiço. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 105 Figura Correlação cruzada entre as séries abundância de M. incanus (MNKA) e produção de frutos. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 105 Figura Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e biomassa de artrópodes. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 106 Figura Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 106 Figura Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e frutos. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de xix

21 defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 107 Figura Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e abundância de D. aurita. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 107 Figura Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e abundância de P. frenatus. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 108 Figura Correlação cruzada entre as séries de produção de folhiço e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 108 Figura Correlação cruzada entre as séries de biomassa de artrópodes e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 109 Figura Correlação cruzada entre as séries de produção de frutos e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 109 xx

22 ÍNDICE DE TABELAS Tabela 1.1. Resultado da análise de variância de Kruskal-Wallis e χ² das medianas para testar a diferença do número de indivíduos capturados por mês nas grades A, B e C e estatística básica. 33 Tabela 1.2. resultado do teste do χ² para a razão sexual por geração com 15 graus de liberdade e nível de significância de 95%. 36 Tabela 1.3. Média e desvio padrão do tempo de permanência em meses de machos e fêmeas. 37 Tabela 1.4. Tempo de duração de cada geração de machos e fêmeas. 38 Tabela 1.5. Peso do corpo em gramas dos indivíduos capturados nos meses de dezembro e fevereiro, onde há sobreposição de gerações. 38 Tabela 2.1. Resultado do teste de Kolmogorov-Smirnov para verificar a distribuição das variáveis peso e comprimento de machos e fêmeas. 55 Tabela 2.2. Resultados do teste t para amostras independentes entre o peso de machos e fêmeas e o comprimento do corpo de machos e fêmeas. N = número; gl = graus de liberdade; dp = desvio padrão. 57 Tabela 2.3. Resultado da correlação de Pearson entre o índice de abundância MNKA e o fator de condição de machos e fêmeas. 59 Tabela 2.4. Resultados da regressão múltipla entre o fator de condição de machos e fêmeas e os indicadores da disponibilidade de recursos. 61 Tabela 3.1. Valores de λ do teste boxcox e suas respectivas transformações. 78 Tabela 3.2. Valores discrepantes encontrados nas séries, com suas respectivas datas de ocorrência e o valor da média mais três vezes o desvio padrão, que foi usado como critério para identificar os valores discrepantes. 91 xxi

23 Tabela 3.3. Transformações boxcox e seus respectivos testes de normalidade de Shapiro-Wilk e Kolmogorov-Smirnov e os resultados da correlação de Kendall para detecção de tendências. 93 Tabela 3.4. Resultados do teste de Kruskall-Wallis para detecção de padrões sazonais nas séries de dados. Os valores em negrito indicam as séries que apresentam componente sazonal. 94 Tabela 3.5. Resultado do teste de raiz unitária de Dickey-Fuller aumentado. Os valores em negrito indicam as séries que apresentaram raiz unitária, sendo, por conseguinte estacionárias. 95 Tabela 3.6. Autocorrelações significativas positivas (cinza escuro) e negativas (cinza claro) das séries para cada tempo de defasagem em meses (de 1 a 24). 101 Tabela 3.7. Correlações cruzadas significativas positivas (cinza escuro) e negativas (cinza claro) das séries para cada tempo de defasagem em meses (de 1 a 24). 102 xxii

24 Resumo Uma população do marsupial didelfídeo Marmosops incanus foi estudada sob diversos aspectos com o intuito de elucidar a sua dinâmica populacional e estratégias reprodutivas. Os objetivos foram descrever a reprodução e estimar os parâmetros populacionais, investigar a relação entre o fator de condição e a abundância e disponibilidade de recursos e descrever e correlacionar séries temporais de abundância e fator de condição com a precipitação, disponibilidade de recursos e abundância de potenciais predadores. O estudo foi conduzido em uma área de Mata Atlântica de encosta na Serra dos Órgãos, dentro do perímetro do Parque Nacional da Serra dos Órgãos, no município de Guapimirim, Rio de Janeiro. Neste trabalho foram usados os dados de um monitoramento bimestral por captura-marcação-e-recaptura de oito anos de duração. Foram capturados 175 indivíduos num total de 434 capturas. A reprodução foi sazonal, indivíduos com sinais de atividade reprodutiva foram capturados entre outubro e fevereiro. Nenhum indivíduo passou por mais de uma estação reprodutiva e a sobreposição de gerações foi muito baixa, o que indica que esse marsupial apresenta padrão reprodutivo semélparo para ambos os sexos. A variação da abundância populacional também teve um padrão estacional, com picos nos meses de agosto e outubro e quedas nos meses de fevereiro e abril. A capturabilidade dos jovens foi baixa, provavelmente devido a um cuidado parental prolongado. O fator de condição mensal também teve variação estacional, exceto nos dois primeiros anos, onde a amplitude da variação foi baixa. A abundância não foi correlacionada ao fator de condição, indicando que baixa competição intraespecífica por recursos. O folhiço foi o único indicador de disponibilidade de recursos relacionado ao fator de condição sem defasagem de tempo. Aparentemente a flutuação do fator de condição está relacionada com a alocação de recursos para a reprodução e sofre pouca influência da variação dos indicadores da disponibilidade de recursos e da abundância populacional. O fator de condição mensal e anual apresentou tendência decrescente nos oito anos investigados. As séries temporais da abundância de predadores apresentaram tendência crescente ao longo do tempo. Apenas a série de biomassa de artrópodes não apresentou sazonalidade. A abundância de M. incanus não parece sofrer uma pressão negativa da abundância dos predadores. A precipitação não apresentou correlações positivas com os parâmetros populacionais, mas foi relacionada aos indicadores da disponibilidade de recursos. Estes por sua vez foram correlacionados com os parâmetros populacionais com atrasos na resposta de até 14 meses, indicando influência na geração seguinte. Palavras chave: Marmosops incanus, reprodução, semelparidade, dinâmica populacional, fator de condição, série temporal. xxiii

25 Abstract We investigated the population of the didelphid Marmosops incanus under several aspects, to understand its population dynamics and reproductive strategies. The major objectives were to describe the population reproduction and parameters, to investigate the relation between the condition factor, the population abundance and resource availability, to describe and correlate abundance time series, condition factor, rainfall, resources availability and abundance of potential predators. The study was conducted at an Atlantic Forest area, in the Serra dos Órgãos National Park, municipality of Guapimirim, Rio de Janeiro state. Data were collected in bimonthly sampling sessions of capture-mark-recapture, from April 1997 to April 2005, capturing 175 individuals in a total of 434 captures. The breeding season occurred from October to February. No individual remained alive for more than one breeding season, and the generation overlap period was very low, which supports the hypothesis of a semelparous life cycle, a single reproductive event, an unusual reproductive pattern in mammals. The population abundance was seasonal, with peaks in August and October and drops in February and April. There was a low trappability of young, probably driven by an extended parental care. The seasonal pattern was also found for the monthly condition factor, except for the first two years of study, both with low range of data variation. Abundance was not correlated to condition factor, suggesting a low intraspecific competition. Litterfall was the only resource indicator associated with the condition factor. Actually, fluctuation in the condition factor fluctuation was related to energy allocation during the reproductive period, and seemed to suffer slight influences from variation of food resources variation and population density. Monthly and annual condition factor showed a decreasing trend, oppositely to the time series of predator s abundance. Arthropod biomass was the only time series one that did not present seasonal fluctuation. The abundance of M. incanus seems not to suffer a negative pressure from the abundance of predators. Rainfall did not present positive correlations with population parameters; however, it was related to resources. They were correlated with population parameters with delays of up to 14 months, indicating the influence in the following generation. Key words: Marmosops incanus, reproduction, population dynamics, semelparity, condition factor, time series. xxiv

26 INTRODUÇÃO & MÉTODOS GERAIS

27 Introdução geral A flutuação de parâmetros populacionais e a reprodução podem sofrer influência de variações no clima e no ambiente (MARTINS et al., 2006; LOE et al., 2005). Essas variações são chamadas sazonais ou estacionais quando ocorrem com a periodicidade de um ano, respondendo as mudanças ocasionadas pelas estações climáticas. A sazonalidade é um dos componentes da variabilidade ambiental que controla o início e a duração da estação reprodutiva em muitos organismos (LIMA et al., 2003; MARTINS et al., 2006). A atividade reprodutiva das populações animais tem grande importância para a compreensão da dinâmica populacional, e por isso conhecer o máximo de detalhes possível à cerca da reprodução facilita o entendimento das flutuações populacionais e da demografia. O sucesso reprodutivo é obtido em uma considerável variedade de padrões. Os padrões reprodutivos em mamíferos variam em função do grupo, tempo de vida, tamanho de ninhada, tempo de cuidado parental, entre outros (FLOWERDEW, 1987; WEIR & ROWLANDS, 1973). A reprodução dos marsupiais neotropicais tem sido descrita como sazonal (FLOWERDEW, 1987; CERQUEIRA, 1988) e já foi associada ao fotoperíodo (BERGALLO & CERQUEIRA, 1994; CERQUEIRA 2005) e ao regime de chuvas e períodos de maior disponibilidade de recursos (FLEMING, 1973; QUENTAL et al., 1999; FLOWERDEW, 1987; JULIAN-LAFERRIERE & 2

28 ATRAMENTOWICZ, 1990; CERQUEIRA, 1984). O padrão iteróparo de reprodução é descrito para quase todos os mamíferos, com exceção de algumas poucas espécies de marsupiais das famílias Dasyuridae e Didelphidae, que apresentam padrão semélparo (BRAITHWAITE & LEE, 1979; WOOLLEY, 1990; BRADLEY, 1997; OAKWOOD et al., 2001; MARTINS et al., 2006). Foi sugerido que o marsupial didelfídeo Marmosops incanus apresenta esse raro padrão (LORINI et al., 1994). Para se estudar a dinâmica de uma população é preciso obter e entender os parâmetros populacionais. Esses parâmetros, por sua vez podem ser afetados pela disponibilidade dos recursos usados. Portanto, determinar quais recursos disponíveis no ambiente são importantes para a manutenção desta população ajuda a elucidar os mecanismos da sua dinâmica. A disponibilidade de recursos pode variar no tempo e no espaço e, como conseqüência, espécies generalistas apresentam variações nos hábitos alimentares (JULIEN-LAFERRIÈRE, 1999, LEINER & SILVA, 2007). Essas variações freqüentemente são sazonais e associadas a fatores como o regime de chuvas, frutificações e flutuação populacional de presas. O consumo de recursos ótimos, aqueles que suprem as necessidades da espécie de forma mais eficiente, varia com a sua disponibilidade no ambiente, e essa variação na disponibilidade faz com que os indivíduos utilizem alimentos sub-ótimos quando o recurso preferido se torna escasso (FLOWERDEW, 1987). Quando o ambiente apresenta uma dinâmica sazonal de disponibilidade do alimento ótimo, é comum que espécies que utilizem esse 3

29 recurso ajustem sua própria dinâmica, de modo que o período de maior gasto energético coincida com o período de maior abundância do alimento ótimo. Uma maneira de ter acesso à eficiência com que os animais alocam energia é medindo o acumulo ou perda de massa corpórea. Em animais vivos isso pode ser medido através da relação entre o peso e o comprimento do corpo. Essa medida é chamada de fator de condição, e é um parâmetro que pode ser monitorado ao longo do tempo e relacionado a diversas variáveis com o intuito de entender a dinâmica entre alocação de energia e disponibilidade de recursos. Padrões de variação temporal em populações animais têm despertado grande interesse (MURÚA & GONZÁLEZ, 1985; KENDALL et al., 1999; ERB et al., 2001), e entender a natureza da variação é um dos principais objetivos ecologia de populações. Uma maneira de se estudar a flutuação temporal de uma população é avaliar os mecanismos que a regulam no tempo. A regulação populacional refere-se ao processo no qual há a redução do tamanho de populações que estão acima de um nível particular e o aumento no tamanho da população abaixo deste nível. Recursos limitantes, aqueles mais escassos no ambiente em relação aos demais, podem determinar esse ponto de equilíbrio, impondo um limite à reprodução da população (ODUM, 1985; ERB et al., 2001). Por definição, fatores reguladores têm um efeito denso-dependente, enquanto fatores limitantes podem ser denso-dependentes ou independentes (BEGON et al., 1996; ERB et al., 2001). 4

30 Uma população pode sofrer influência de fatores extrínsecos, como o clima, disponibilidade de recursos e interações interespecíficas (BEGON et al., 1996; ERB et al., 2001) e/ou fatores intrínsecos, como competição intraespecífica, dispersão ou inibição reprodutiva (ODUM, 1985; BEGON et al., 1996; ERB et al., 2001). A caracterização da variação temporal de uma população pode ser feita através de diversos parâmetros, como a abundância populacional, densidade, sobrevivência, biomassa, fator de condição, fecundidade e tamanho de ninhada. Fatores extrínsecos podem promover variações destes parâmetros ao longo do tempo. Os processos extrínsecos e intrínsecos operam em escalas de tempo tanto sazonais como interanuais. Por isso a caracterização da dinâmica populacional em uma escala plurianual é importante para que se possam detectar padrões sazonais e cíclicos (LIMA et al., 2001; CRESPIN et al., 2002). Para isso é preciso entender os componentes da variação dos parâmetros populacionais, como tendências, sazonalidade, ciclos e ruídos, e investigar a importância relativa dos fatores que podem ter influência sobre os parâmetros populacionais estudados. Técnicas estatísticas de análises de série temporal têm sido usadas com êxito no estudo de variáveis no tempo (KESNER & LINZEY, 1997). Estas técnicas têm sido apenas ocasionalmente aplicadas a populações de pequenos mamíferos (GARSD & HOWARD, 1981, 1982; BROWN & HESKE, 1990; HORNFELDT, 1994; MURÚA et al., 2003; MENDEL et al., no prelo), pois 5

31 requerem um conjunto de dados longo e contínuo no tempo (LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Estudos de longa duração e sua importância em regiões tropicais Os estudos de longa duração são de grande importância para investigar uma série de questões, tais como os efeitos de alterações bruscas no habitat, de flutuações climáticas (como da Oscilação Sul/El Niño), de florações de taquaras (JAKSIC & LIMA, 2003) e de mudanças na composição de espécies ao longo do tempo (CERQUEIRA, 2001). A maioria dos estudos de longa duração com pequenos mamíferos foi conduzido em regiões temperadas (MARCSTROM et al., 1990; AGRELL et al., 1992; GETZ et al., 2001) ou em regiões semi-áridas (LIMA & JAKSIC, 1999; LIMA et al., 2001), onde as variações demográficas são influenciadas primariamente por fatores climáticos e sazonalidade de recursos (FLEMING, 1971). Nas florestas pluviais, a alta diversidade e a baixa sazonalidade dificultam a identificação dos fatores que influenciam a dinâmica das populações (FLEMING, 1971), onde a competição inter e intraespecífica têm sido sugeridas como mais influentes. Entretanto, são raros os estudos de pequenos mamíferos com mais de quatro anos de duração conduzidos em florestas neotropicais (CERQUEIRA et al., 1993; GENTILE et al., 2000; RADEMAKER, 2001; VIVEIROS DE CASTRO & FERNANDEZ, 2004; KAJIN, 2004). 6

32 Objetivos Os principais objetivos deste trabalho foram: 1- Descrever a reprodução e estimar os parâmetros populacionais de M. incanus; 2- Relacionar a variação do fator de condição às atividades reprodutivas, a densidade populacional e aos indicadores de disponibilidade de recursos; 3- Investigar a influência da precipitação, dos recursos (biomassa de artrópodes e produção de frutos e folhiço) e da abundância de dois potenciais predadores, Didelphis aurita e Philander frenatus, na abundância e no fator de condição de M. incanus, e o tempo de atraso na resposta dos parâmetros populacionais a essas variáveis. Métodos gerais Área de estudo O presente estudo foi desenvolvido em área de Mata Atlântica, dentro dos limites do Parque Nacional da Serra dos Órgãos, no Estado do Rio de Janeiro (Figuras 1 e 2). A área de estudo situa-se na localidade do Garrafão ( S e W), Município de Guapimirim, nos arredores dos afluentes do Rio Iconha, parte da bacia do Rio Macacú, na face sul da serra. 7

33 Figura 1. Localização do Parque Nacional da Serra dos Órgãos no estado do Rio de Janeiro. Fonte: Figura 2. Parque Nacional da Serra dos Órgãos vista da estrada do Dedo de Deus, próximo a área de estudo. Foto: Diogo Loretto. Figura 3. Vista aérea de uma das casas de veraneio do condomínio Garrafão. Foto: Diogo Loretto. AE EV A B CV C Figura 4. Fotografia aérea da área de estudo. A=grade A; B= grade B; C= grade C; AE= auto-estrada Rio - Teresópolis; EV= estradas vicinais; CV= casas de veraneio. Fotografia do Centro de Informações e Dados do Rio de Janeiro. 8

34 A floresta da região é parte de uma das maiores extensões contínuas da Mata Atlântica remanescente no Estado do Rio de Janeiro (SOS MATA ATLÂNTICA/INPE/ISA, 1998), sendo a vegetação caracterizada por floresta ombrófila densa montana (BRASIL, 1992) com dossel alto, fechado e com presença de sub-bosque. Lianas, palmeiras, epífitas, samambaias e bromélias são freqüentes; lenhosas comuns na área pertencem aos gêneros Sloanea, Ficus, Cedrela, Cariniana, Vochysia, Cecropia, dentre outros. A área é de mata contínua, mas fica dentro de um condomínio, com cerca de 50 casas de veraneio e é recortada por estradas vicinais (Figuras 3 e 4). A ocupação por casas de veraneio causa alguma influência sobre a comunidade vegetal e animal (MACEDO et al., no prelo (anexo I); MACEDO et al., 2005). A vegetação é de mata de encosta com dossel alto, fechado e com presença de sub-bosque. A topografia é muito irregular e a área apresenta diversos cursos d água. Foram estabelecidas três grades de amostragem, denominadas A, B e C, situadas em diferentes altitudes: grade A ( S e W) a 748 metros de altitude, grade B ( S e W) a 652 metros de altitude, e grade C ( S e W) a 522 metros de altitude (Figura 5). As distâncias entre as grades são de 853 metros entre A e B e 573 metros entre B e C. A localidade fica na altura do quilometro 94 da BR 116 (Rio-Teresópolis). A grade A situa-se a aproximadamente 250 metros da rodovia, a grade B a 427 metros e a grade C a 600 metros. 9

35 1 p i 2 3 p tg 4 5 p i f 6 7 p i 8 9 p i f p tg p i f tg p tg 16 17p i f p i p i f p tg p,i Figura 6. Esquema dos pontos de captura das grades, representados por estrelas de quatro pontas. Números= número do ponto de captura; p= ponto com armadilhas em plataforma nas árvores; i= pitfall de artrópodes; f= coletor de folhiço; tg= armadilha Tomahawk grande. Espaçamento entre os pontos- 20 metros. Figura 5. Esquema das grades de captura. GA, GB e GC grades A, B e C. E estradas vicinais. A autoestrada (BR 116). CH Cachoeira do Rio Iconha. C casas. Linhas retas - distância em metros entre as grades. 10

36 O clima da área foi classificado como mesotérmico-úmido-moderado (NIMER, 1989). Pelo diagrama ombrotérmico feito com as normais climatológicas de 1931 a 1960 da estação do Instituto Nacional de Meteorologia de Teresópolis (INMET, 1979), a região não tem período seco normal, sendo super úmido de outubro a março (Figura 7). Segundo o diagrama ombrotérmico feito com dados coletados durante o tempo de estudo, períodos de déficit hídrico foram pouco freqüentes na região (Figura 8). Durante o período estudado foi observada temperatura média mensal variando entre 15,7 C e 24,95 C e pluviosidade mensal variando entre 0 mm e 508 mm (dados do Instituto Nacional de Meteorologia - INMET, Teresópolis). Os meses mais secos foram junho, julho e agosto. A estação meteorológica de Teresópolis foi usada por estar mais próxima da área de estudo, em distância e em altitude, do que a do município de Guapimirim, sendo por tanto mais representativa. Teresópolis normais pluviosidade temperatura média jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez Figura 7. Diagrama ombrotérmico com as normais climatológicas de 1931 a 1960 do município de Teresópolis

37 pluviosidade temperatura média abr/97 ago/97 Espécie estudada dez/97 abr/98 ago/98 dez/98 abr/99 ago/99 dez/99 abr/00 ago/00 dez/00 abr/01 ago/01 dez/01 abr/02 ago/02 dez/02 abr/03 ago/03 dez/03 abr/04 ago/04 dez/04 Figura 8. Diagrama ombrotérmico do período de estudo, de abril de 1997 a fevereiro de 2005, com dados da estação meteorológica do Instituto Nacional de Meteorologia do município de Teresópolis. Nos oito anos de estudo reportados nesta dissertação foram capturadas 15 espécies de pequenos mamíferos, sendo sete da ordem Rodentia (Rhipidomys sp. nov., Oryzomys russatus, Akodon cursor, Juliomys pictipes, Oligoryzomys nigripes, Trinomys dimediatus e Sciurus aestuans) e oito da ordem Didelphimorphia (Didelphis aurita, Marmosops incanus, Metachirus nudicaudatus, Philander frenatus, Micoureus paraguayanus, Gracilinanus microtarsus, Caluromys philander e Monodelphis gr. americana). Para mais detalhes sobre as espécies capturadas na área de estudo ver anexo I. A ordem Didelphimorphia possui cerca de 70 espécies distribuídas ao longo do continente americano, e compreende duas famílias, divididas em cinco subfamílias e seis tribos, de acordo com a classificação de KIRSCH (1996)

38 O gênero Marmosops é diverso e amplamente distribuído pelas florestas neotropicais. São reconhecidas 14 espécies (VOSS et al, 2004), embora estudos de filogeografia e sistemática sugiram a existência de mais espécies, ainda não descritas (MUSTRANGI & PATTON, 1997; VOSS et al, 2004). A Mata Atlântica abriga duas espécies, Marmosops incanus e Marmosops paulensis. Embora haja simpatria em algumas localidades (Figura 9), inclusive na Serra dos Órgãos, a diferença entre as duas foi bem documentada por MUSTRANGI & PATTON (1997), de forma que caracteres externos tais como peso e comprimento do corpo, tamanho das orelhas, cor das patas traseiras, pelagem dorsal e transição entre a pelagem dorsal e ventral, possam separar com clareza as duas espécies. Marmosops incanus é amplamente distribuído na Mata Atlântica, ocorrendo de Intervales, em São Paulo à Itabuna, na Bahia, de aproximadamente 10 a 25 de latitude sul (Figura 9). Na costa habita florestas úmidas do nível do mar até 800 metros de altitude e ilhas continentais como Ilha Grande e Ilha de São Sebastião. Ocorre também em florestas semidescíduas de Minas Gerais, (onde pode ser encontrado em altitudes mais elevadas, até metros) indo até Lagoa Santa (MG). Também está presente em florestas de galeria nos domínios do cerrado e da caatinga, adjacentes à Mata Atlântica (MUSTRANGI & PATTON, 1997). 13

39 Figura 9. Mapa da distribuição do gênero Marmosops na Mata Atlântica baseado em indivíduos cujas seqüências de citocromo b foram obtidas. M. incanus: círculos pretos - localidade dos indivíduos; área cinza - distribuição. M. paulensis círculos brancos localidade dos indivíduos; área listrada - distribuição. Mapa obtido de Mustrangi & Patton,

40 Figura 11. Fêmea de Marmosops incanus exibindo sinais de atividade reprodutiva. Foto: Diogo Loretto. Figura 10. Marmosops incanus. Foto: Fabio Pedreira. Figura 12. Philander frenatus. Foto: Fabio Pedreira. Figura 13. Didelphis aurita. Foto: Maja Kaijin. 15

41 A população de M. incanus (Figura 10) da localidade do Garrafão foi o objeto deste estudo. Espécimes testemunho foram identificados pela Dr. Lena Geise (Departamento de Zoologia, Universidade Estadual do Rio de Janeiro). Essa espécie apresenta pelagem do dorso cinza, podendo ser marromacinzentada, pelagem do ventre com coloração entre o branco e o creme, e alguns indivíduos apresentam uma coloração fugitiva (que não é conservada em exemplares mortos) entre o rosa e o salmão, na área de transição entre a pelagem dorsal e ventral, geralmente próximo ao pescoço e patas anteriores (MUSTRANGI & PATTON, 1997). As fêmeas não têm marsúpio, e quando estão lactantes apresentam uma coloração marrom-avermelhada na pelagem próxima às tetas (BARNES, 1977, LORINI et al, 1994) (Figura 11). Durante a estação reprodutiva aparece uma deposição de glândulas sebáceas na pelagem da garganta, formando uma pequena mancha escura (BARNES, 1977, LORINI et al., 1994), e estas são mais visíveis nos machos. Existem três tipos de pelagem dorsal, diferentes entre si no comprimento e na textura e que variam de acordo com a idade e o sexo (OLIVEIRA et al., 1992). A cauda tem aproximadamente 1,5 vezes o comprimento cabeça-corpo, não tem pelos, é cinza e preênsil. Apresenta máscara negra ao redor dos olhos, indo em direção ao focinho. Tem dimorfismo sexual bem marcado no comprimento e no peso do corpo, com machos significativamente maiores que as fêmeas (FONSECA & KIERULF, 1989, MUSTRANGI & PATTON, 1997, MACEDO et al, no prelo (anexo I)) e na estrutura da pelagem, com machos adultos apresentando um tipo de pelagem 16

42 diferente das fêmeas adultas e dos jovens e sub adultos de ambos os sexos (OLIVEIRA et al., 1992). Marmosops incanus não aparenta ser sensível a leves graus de perturbação na mata, já que foi a segunda espécie mais abundante na área de estudo (MACEDO et al., no prelo (anexo I)) e tem sido capturada com freqüência alta em fragmentos de mata (PASSAMANI & FERNANDEZ, 2001; UMETSU & PARDINI, 2006; OLIFIERS, 2002). São animais noturnos e usam o sub-bosque com uma freqüência aproximada de 30% e o chão da floresta 60%, segundo estudo com carretel de rastreamento (CUNHA & VIEIRA, 2002). São onívoros, mas se alimentam primariamente de frutos (ÁSTUA DE MORAIS et al., 2003) e insetos (FONSECA & KIERULFF, 1989, STALLINGS, 1989). Procedimentos Coleta de dados Esta dissertação é parte de um projeto de longo prazo, realizado pelo Laboratório de Vertebrados (Departamento de Ecologia, Instituto de Biologia, Universidade Federal do Rio de Janeiro), que engloba diversas linhas de pesquisa relacionadas ao estudo de ecologia de pequenos mamíferos, tais como dinâmica de populações, comunidades, locomoção, preferência de microhabitat, uso de ninhos artificiais, estrutura da vegetação, microclima, reprodução, variabilidade genética, abundância de recursos, entre outras. Por isso o delineamento 17

43 experimental utilizado corresponde aos objetivos do projeto como um todo e às limitações topográficas e logísticas. O trabalho de captura-marcação-e-recaptura vem sendo feito desde abril de Este estudo reportará os dados de abril de 1997 a abril de Foram feitas duas excursões de remoção, em dezembro de 1996 e fevereiro de 1997, com cinco noites de captura cada, para identificação das espécies. Indivíduos de espécies não identificadas que foram aparecendo ao longo do estudo foram coletados para identificação por analise morfológica ou cariótipo, para posteriormente serem depositado na coleção zoológica do Museu Nacional do Rio de Janeiro. As excursões de captura-marcação-e-recaptura (CMR) foram bimestrais, com cinco noites de captura por excursão. CMR consiste basicamente em marcar os animais capturados e soltá-los, de modo que eles possam se misturar na população e eventualmente serem recapturados. Os indivíduos foram marcados com tatuagem na cauda ou corte de falange nos três primeiros anos de estudo e nos anos posteriores com dois brincos numerados (Ear Tags, National Band Tag and Co., E.U.A), um em cada orelha para prevenir a perda da identificação. Cada grade consistiu de um total de 25 pontos de captura, espaçados 20 metros, distribuídos em cinco linhas paralelas, formando um quadrado (Figura 6). Os pontos foram marcados por uma estaca fixa no solo. Em cada ponto foram colocadas duas armadilhas para animais vivos no chão, uma Sherman 18

44 modelo XLK (com 7,64 cm x 9,53 cm x 30,48 cm) e uma Tomahawk modelo 201 (40,64 cm x 12,70 cm x 12,70 cm), no raio de um metro da estaca (Figura 14). Cada grade tinha cinco Tomahawks grandes modelos 105 (50,80 cm x 17,78 cm x 17,78 cm) distribuídas em formato de cruz ao longo das linhas do meio da grade, sendo quatro dispostas nas extremidades e outra no centro da grade. A partir de abril de 2000, todos os 13 pontos de número ímpar de cada grade receberam uma plataforma suspensa em galhos de árvores com alturas variando aproximadamente de cinco a quinze metros (Figura 15). Cada plataforma tinha uma Tomahawk 201 e uma Sherman XLK. Todas as armadilhas foram iscadas com uma pasta feita de banana, aveia, creme de amendoim e bacon moído, e as Tomahawks que ficam no chão levaram além da pasta um pedaço de carne e um de bacon. As armadilhas foram verificadas e reiscadas de manhã cedo. Dos animais capturados foram anotados os seguintes dados: número de identificação individual, espécie, grade e ponto de captura, dentição, peso, tamanho do corpo e da cauda, sexo, condição reprodutiva, coleta de tecido, presença de ectoparasitos e observações individuais. Depois de triados, os animais foram soltos no seu respectivo ponto de captura. Para cada dia de amostragem foram anotadas as condições de tempo do dia e da noite anterior. 19

45 Indicadores da disponibilidade de recursos O folhiço é rico em invertebrados e frutos, os principais itens alimentares dos marsupiais didelfídeos (SANTORI et al., 1996; CÁCERES, 2002; ASTUA DE MORAIS et al., 2003; CARVALHO et al., 1999; SANTORI & ASTUA DE MORAIS, 2004). Embora possam ter hábitos alimentares generalistas, a flutuação dos principais itens da dieta pode afetar a reprodução e o tamanho das populações (FONSECA & KIERULFF, 1989). Esses recursos alimentares, por sua vez, estão ligados a flutuações estacionais no regime das chuvas (CHARLES- DOMINIQUE, 1983; BERGALLO, 1995). Partindo desses princípios, foram usados como indicadores da disponibilidade de recursos a produção de folhiço e frutos, a biomassa de artrópodes de solo e a precipitação. Cinco coletores de folhiço foram colocados nos pontos 5, 9, 13, 17 e 21 das três grades, formando uma linha diagonal, e nove fojos (pitfall traps) para coletar artrópodes de solo foram colocados nos pontos 1, 5, 7, 9, 13, 17, 19, 21 e 25 das grades, formando um X (Figura 6). Seguindo a metodologia usada por RAMOS & PELLENS (1994), os coletores de folhiço eram caixas quadradas (50x50x20 cm) feitas de madeira ou folha de alumínio com fundo de tela de nylon com pés de aproximadamente 20 cm de altura (Figura 16). O material interceptado pelos coletores era recolhido mensalmente e representava a quantidade caída das árvores neste período, ou seja, o que estava sendo produzido por mês em 0,5 m². Este material foi separado nas seguintes categorias: folhas, caules, flores/frutos/sementes 20

46 (estruturas reprodutivas), líquens/fungos, folhas de bambu e finos (material triturado). Terminada a triagem, o folhiço foi seco em estufa a 80 C por 24h e depois pesado em uma balança, obtendo-se o peso seco. Neste estudo foram utilizadas as produções de folhiço total, incluindo as seis categorias, e das estruturas reprodutivas. A produção foi obtida a partir do somatório do peso em gramas de cada mês, agrupando as 15 amostras das três grades. Neste trabalho foram usadas as coletas de folhiço de abril de 1997 a fevereiro de Modificando a metodologia de BERGALLO (1995), os coletores de artrópodes terrestres foram fojos (pitfalls) confeccionados cortando-se garrafas PET de 2 litros ao meio, tendo aproximadamente 25 cm de profundidade e 21 cm de diâmetro. Metade dela foi enterrada mantendo suas bordas no nível do chão (Figura 17). O coletor era virado com o fundo para cima no período em que não estava sendo utilizado. Colocou-se água e detergente no fundo do coletor, deixando-o aberto por três noites. Os insetos foram posteriormente recolhidos das pitfalls e colocados em potes de plástico com a identificação de seu respectivo ponto, sendo estes preenchidos com álcool a 70%. Os insetos foram secos e pesados em balança de precisão no laboratório. As amostras de abril, junho, outubro e dezembro de 2004 e abril de 2005 foram perdidas em um incêndio no Laboratório de Vertebrados. 21

47 Figura 14. Estação de captura com armadilhas Sherman, Tomahawk e Tomahawk grande. Foto: Diogo Loretto Figura 15. Plataforma para captura no dossel, com armadilhas Sherman etomahawk. Foto Diogo Figura 17. Armadilha tipo fojo (pitfall) para captura de artrópodes do solo. Foto: Vitor Rademaker Figura 16. Caixa coletora de folhiço. Foto: Vitor Rademaker. 22

48 CAPÍTULO I

49 Reprodução e parâmetros populacionais do marsupial Marmosops incanus. Resumo A reprodução e a flutuação populacional de Marmosops incanus foi investigada sob vários aspectos. O objetivo foi descrever, com ênfase na reprodução, uma população monitorada bimestralmente há oito anos por captura-marcação-erecaptura em três grades fixas. O estudo foi conduzido no Parque Nacional da Serra dos Órgãos, município de Guapimirim, Rio de Janeiro. M. incanus foi a segunda espécie em número de capturas na área de estudo e apresentou sazonalidade na reprodução (que ocorreu de outubro a fevereiro) e flutuação populacional (com picos em agosto e outubro e vales em fevereiro e abril). Não houve sobreposição de gerações, desvio na razão sexual ou captura de fêmeas carregando filhotes. As capturas de indivíduos jovens foram raras. O padrão reprodutivo semélparo, descrito até então para a espécie em um estudo feito em coleções zoológicas, foi confirmado, uma vez que nenhum indivíduo adulto passou por mais de uma estação reprodutiva. Diferente dos marsupiais dasyurídeos, cuja estratégia semelpara já foi bem documentada, as fêmeas de M. incanus também são semélparas e a morte acontece entre 3 e 6 meses após a cópula. Introdução O entendimento da dinâmica das populações animais e das questões ecológicas relacionadas só é alcançado e é freqüentemente depende da análise de parâmetros bionômicos (LEBRETON et al., 1992). O principal objetivo da ecologia de populações é estimar a abundância populacional absoluta ou relativa, avaliar sua flutuação no tempo e no espaço e estudar as causas dessa flutuação (WALKER et al., 2000). O tamanho de uma população varia de acordo com a entrada de novos indivíduos por nascimento ou imigração e com a saída de indivíduos por morte ou emigração. No entanto, o estudo de populações animais no campo raramente permite que esses quatro 24

50 fatores de variação da abundância sejam observados com clareza, pois normalmente são computadas apenas as entradas e saídas de indivíduos (LEBRETON et al., 1992). Neste contexto, a ecologia de populações concentra-se em compreender a dinâmica temporal da abundância, que é resultado de diferentes processos atuando em diferentes escalas de tempo, como a sazonal e a interanual (LIMA et al., 2001). Entender os processos que influenciam a reprodução dos organismos é essencial para entender a dinâmica das populações. Segundo BERRYMAN (2002), a flutuação populacional depende principalmente de nascimentos e mortes. Por isso, questões como a fecundidade das fêmeas, período reprodutivo, tempo de geração, estrutura etária, maturação sexual, razão sexual e sistemas de acasalamento devem ser investigadas sempre que possível, uma vez que a abundância depende fortemente da entrada de indivíduos por nascimentos. A reprodução dos mamíferos é usualmente associada a períodos de maior disponibilidade de recursos, para maximizar o sucesso reprodutivo e a sobrevivência dos filhotes (FLOWERDEW, 1987; FLEMING, 1973; JULIAN- LAFERRIERE & ATRAMANTOWICZ, 1990). Alguns mamíferos se reproduzem oportunisticamente, como roedores cricetídeos e morcegos que aproveitam picos de chuva ou de disponibilidade de alimentos (WEIR & ROWLANDS, 1973; FLOWERDEW, 1987; CERQUEIRA & LARA, 1991; CERQUEIRA, 2005; BERGALLO & MAGNUSSON, 1999; ZORTÉA, 2003; 25

51 KNEGT et al., 2005). Outros se reproduzem estacionalmente, como alguns marsupiais neotropicais (CERQUEIRA, 1988; CERQUEIRA, 2005; RADEMAKER. & CERQUEIRA, 2006). A reprodução sazonal nestes mamíferos pode ser desencadeada por fatores como fotoperíodo, variações estacionais no regime de chuvas e disponibilidade de recursos (CERQUEIRA, 2005; CERQUEIRA & BERGALLO, 1993; FLOWERDEW, 1987; CERQUEIRA, 1984; JULIEN-LAFERRIÈRE & ATRAMENTOWICZ, 1990). Existem diversos padrões reprodutivos em mamíferos, que variam em função do grupo, tempo de vida, tamanho de ninhada, tempo de cuidado parental, entre outros (FLOWERDEW, 1987; WEIR & ROWLANDS, 1973). A grande maioria dos mamíferos é iterópara, ou seja, os indivíduos podem potencialmente se reproduzir repetidamente ao longo da vida (SMITH & CHARNOV, 2001). Foram feitos poucos relatos sobre mamíferos semélparos, cujos indivíduos participam de apenas um evento reprodutivo durante a vida (BRAITHWAITE & LEE, 1977; WOOLLEY, 1990; BRADLEY, 1997, LORINI et al., 1994, OAKWOOD et al., 2001). A semelparidade é uma estratégia de vida que se desenvolve quando a seleção favorece indivíduos que alocam tanta energia na reprodução que a morte se torna inevitável (YOUNG, 1981, 1990). Ela pode ser facultativa e parece ter forte relação com condições ambientais desfavoráveis ou de alta sazonalidade, com apenas um curto período favorável no ano (FLOWERDEW, 1987; HEINO et al., 1996). Do pouco investigado a respeito da bionomia do marsupial Marmosops 26

52 incanus, foi sugerido que a espécie apresentaria um padrão reprodutivo semélparo (LORINI et al., 1994). Dentre os mamíferos, apenas machos de poucas espécies de marsupiais australianos da família Dasyuridae tiveram a estratégia semélpara bem documentada, em estudos que mostram que os machos iniciam um processo irreversível de senescência após a cópula (WOOLLEY, 1990; BRADLEY, 1997). Em geral a morte pós-cópula dos Dasyuridae semélparos é causada por hemorragias gastrointetinais (OAKWOOD et al., 2001). Estudos endocrinológicos mostraram que no início da estação reprodutiva os machos produzem altos níveis de corticoesteroides, que promovem o catabolismo de proteínas via gliconeogênese (BOONSTRA, 2005; OAKWOOD et al., 2001; BRADLEY 1999 e 2003). Nos Dasyuridae semélparos, há uma falha no feedback negativo de adrenocorticotropina, que deveria conter a secreção de corticoesteroides (BOONSTRA, 2005; OAKWOOD et al., 2001; BRADLEY 1999 e 2003). O uso de proteína como estoque energético permite que pequenos animais com capacidade limitada de armazenar gordura possam sustentar o esforço reprodutivo (OAKWOOD et al., 2001). A estratégia semélpara foi também sugerida para marsupiais da família Didelphidae, como Marmosops incanus (LORINI et al., 1994), Marmosops paulensis (LEINER, 2005), Gracilinanus microtarsus (MARTINS et al., 2006) e Monodelphis dimidiata (PINE et al., 1985). A semelparidade, sem sobreposição de gerações, faz com que o sucesso reprodutivo de cada geração seja imprescindível para a manutenção das 27

53 populações. Uma geração mal sucedida pode levar a extinções locais. Se, por exemplo, algum fator extrínseco afetar consideravelmente a sobrevivência dos jovens ou o sucesso reprodutivo, a espécie poderia sofrer um grave declínio. Portanto, essa estratégia de vida deve evoluir não somente em espécies que têm sobrevivência de pouco mais de um ano e apenas um período favorável à reprodução (BRAITHWAITE & LEE, 1977), mas também em espécies que apresentem altas taxas de sobrevivência até o período reprodutivo e alta resistência a distúrbios estocásticos. As espécies devem então ser mais sensíveis a variações intrínsecas do que extrínsecas. Objetivos Os objetivos deste capítulo foram: 1. Estudar a história de vida do marsupial Marmosops incanus, descrevendo o padrão de atividade reprodutiva, a flutuação populacional e estimando parâmetros populacionais e, 2. Verificar a relação do número de fêmeas reprodutivas em cada geração com a abundância na geração posterior. Para a consecução destes objetivos serão analisados dados referentes a estação reprodutiva, indícios de semelparidade, investigação de coortes, estrutura etária, razão sexual, taxas de sobrevivência e recrutamento, tempo de permanência e uso do espaço. 28

54 Métodos Foram usados dados coletados de abril de 1997 a abril de 2005 de capturamarcação e recaptura para descrever o funcionamento básico da população, por meio da abundância populacional e reprodução e outros parâmetros que serão detalhados a seguir. Detalhes sobre a obtenção dos dados estão na seção métodos gerais. Análise dos dados Os testes estatísticos foram feitos utilizando-se o programa STATISTICA 6.0 (STATISOFT, 2000). A normalidade das variáveis usadas foi verificada pelo teste de Kolmogorov-Smirnov. A capturabilidade de M. incanus nos tipos de armadilhas utilizados foi verificada com o intuito de verificar se houve preferência por algum tipo de armadilha e determinar quais são efetivamente eficazes na captura dessa espécie. Os tipos de armadilhas e os estratos usados foram: Sherman no chão, Tomahawk pequena no chão, Tomahawk grande no chão, Sherman na árvore e Tomahawk pequena na árvore. Os dados das três grades foram agrupados, assumindo-se que cada grade representa uma amostra de uma mesma população. Para verificar se existe diferença no número de capturas entre as grades foi feita uma análise de variância entre o número de indivíduos capturados por mês de cada grade e um diagrama esquemático (Boxplot) para descrever a tendência central do número de 29

55 capturas por grade em termos de mediana, quartil e valores máximos e mínimos. A estação reprodutiva foi determinada pela presença de fêmeas com atividade reprodutiva na população, uma vez que os machos não apresentam sinais reprodutivos confiáveis (LORINI et al., 1994). A lactação foi a atividade reprodutiva considerada, uma vez que a cópula e a gravidez são difíceis de serem observadas nesses animais (D ANDREA et al., 1994; HINGST et al., 1998; GENTILE et al., 2000; MACEDO et al., 2006). A reprodução foi analisada pela proporção de fêmeas em estado reprodutivo em relação ao total de fêmeas adultas. Para testar se a estratégia reprodutiva da população é realmente semélpara, foi feita uma separação entre as gerações com base no peso do corpo dos animais. Os meses de senescência da geração mais velha e recrutamento da geração mais nova foram usados para separar as gerações e verificar se indivíduos adultos passam por mais de uma estação reprodutiva. A razão sexual foi verificada para o número de indivíduos capturados por geração. O teste do χ² (ZAR, 1996) foi usado para verificar se a razão sexual desviava da igualdade em algum ano. O tempo de permanência foi estimado a partir do intervalo em meses entre a primeira e a última captura de todos os indivíduos capturados em pelo menos duas sessões de captura. O tempo médio de permanência foi calculado para machos e fêmeas, e apresentado em um diagrama Boxplot. Foram 30

56 desconsiderados os indivíduos pertencentes à última geração (2005) para não subestimar o tempo de permanência. O tempo máximo de permanência observado foi assumido como uma medida da longevidade da espécie. Também foram apresentadas as porcentagens dos indivíduos que foram capturados uma só vez. A divisão em classes de desenvolvimento foi feita com base no último molar funcional da arcada dentária superior, separando-as em quatro categorias, lactentes, jovens, sub adultos e adultos, de acordo com MACEDO et al., (2006). O tamanho da população foi dado pelo índice MNKA (Minimum number known alive) (KREBS, 1966), que é dado pelo número de indivíduos capturados em i (n i ) mais o número de indivíduos capturados antes e depois de i, mas não vistos em i (Z i ). Este índice permite a obtenção de séries contínuas de tamanhos de população, essencial para a presente análise. Para uma discussão sobre a escolha do índice MNKA para medir o tamanho da população, ver KAJIN (2004) e ANEXO II. A sobrevivência foi estimada como sendo igual ao número de indivíduos capturados já marcados no tempo i (m i) mais o número de indivíduos capturados antes e depois de i, mas não vistos em i (Z i ) dividido pelo MNKA no tempo ( i -1 ). Foram desconsideradas a primeira e a última estimativas (junho de 1997 e abril de 2005) para que a sobrevivência não fosse subestimada. Sobrevivência = (m i + Z i )/ MNKA i 1 31

57 Onde: m i = número de indivíduos capturados já marcados no tempo i O recrutamento foi estimado como o número de indivíduos novos no tempo i (n i - m i) dividido pelo MNKA i. Foram desconsideradas a primeira e a última estimativas para não superestimar o recrutamento. Recrutamento = (n i - m i ) / MNKA i Para a sobrevivência e o recrutamento foi feita uma correção no intervalo entre as excursões para 60 dias de acordo com FERNANDEZ (1995), para uniformizar o intervalo de tempo entre as sessões de captura. Foi feita uma regressão entre o número de fêmeas capturadas com sinais de atividade reprodutiva por geração e o número de indivíduos capturados na geração seguinte. As fêmeas que morreram nas armadilhas foram descartadas, assumindo-se que essas fêmeas não desmamaram seus filhotes, e por tanto não contribuíram para a geração seguinte. Resultados Foram capturados 175 indivíduos de M. incanus (95 machos e 78 fêmeas) em 434 capturas, com um esforço total de armadilhas-noite e um sucesso de captura de 0,83%. Do total de 434 capturas, 300 foram em armadilhas Sherman no chão 32

58 (71,43%), 119 em armadilhas Tomahawk pequenas no chão (28,33%), uma em armadilha Tomahawk grande (0,24%), nenhuma nas armadilhas Sherman e Tomahawk pequenas nas árvores. Em oito capturas não foi anotado o tipo de armadilha. Cinco capturas ocorreram em armadilhas tipo Young (marca Movarti), que foram usadas apenas nos meses de abril, junho e agosto de Recalculando o número de armadilhas noite e o sucesso de captura usando apenas as armadilhas que foram mais eficientes na captura ou preferidas por M. incanus, Sherman e Tomahawk pequena do chão, foram respectivamente e 1,19%. A grade A teve um número total capturas de 192, seguida pela grade B com 140 e C com 102. O número de indivíduos capturados por mês foi significativamente diferente entre as grades (H = 7,444 p = 0,024) (tabela 1.1 e figura 1.1). Não houve recapturas entre grades. Tabela 1.1. Resultado da análise de variância de Kruskal-Wallis e χ² das medianas para testar a diferença do número de indivíduos capturados por mês nas grades A, B e C e estatística básica. Teste da mediana:c² = 7,238430, gl = 2, p =,0268 Kruskal-Wallis ANOVA: H (2, N=147) = 7,444 p = 0,024 soma dos mínimo e desvio N ranks média mediana soma máximo variância padrão grade A ,5 2, ,4456 2,3336 grade B ,5 2, ,9099 1,7058 grade C , ,7500 1,

59 9 Box & Whisker Plot Fêmeas lactantes foram capturadas de outubro a fevereiro, sendo que no ano de 2001 uma fêmea lactante foi capturada em agosto, o que é um indício de que a estação reprodutiva começa em nesse mês (acasalamento e gestação de aproximadamente 15 dias) e os filhotes nasçam entre o final de agosto e início de setembro. As seções de captura foram realizadas na primeira semana de cada mês, sendo que em agosto de 2001, excepcionalmente foi realizada na terceira semana, o que explica a única captura de fêmea reprodutiva nesse mês. Fêmeas em atividade reprodutiva foram capturadas até fevereiro, e durante o período reprodutivo 97,9% das fêmeas adultas capturadas estavam lactantes, o que indica um forte sincronismo na reprodução (figura 1.2). Uma única fêmea não lactante foi capturada durante a estação reprodutiva, em outubro de A B C Median 25%-75% Min-Max Figura 1.1. Box plot mostrando as medianas, quartis e valores máximos e mínimos do número de indivíduos capturados por mês separados pelas respectivas grades de captura (grades A, B e C). 34

60 não reprodutivas reprodutivas 100% 90% 80% 70% 60% 50% 40% 30% 20% 10% 0% abr-97 jun-97 ago-97 out-97 dez-97 fev-98 abr-98 jun-98 ago-98 out-98 dez-98 fev-99 abr-99 jun-99 ago-99 out-99 dez-99 fev-00 abr-00 jun-00 ago-00 out-00 dez-00 fev-01 abr-01 jun-01 ago-01 out-01 dez-01 fev-02 abr-02 jun-02 ago-02 out-02 dez-02 fev-03 abr-03 jun-03 ago-03 out-03 dez-03 fev-04 abr-04 jun-04 ago-04 out-04 dez-04 fev-05 Figura 1.2. Porcentagem de fêmeas adultas (pertencentes à mesma geração) com sinais de atividade reprodutiva e sem sinais de atividade reprodutiva por mês. Nenhuma fêmea foi capturada carregando seus filhotes. Por isso a classe de desenvolvimento I não aparece na nossa amostragem da população. Os adultos foram maioria de junho a dezembro, e os sub-adultos foram maioria nos meses de fevereiro e abril. Os jovens apareceram de dezembro a junho em baixa freqüência (Figuras 1.3 e 1.4). classe II classe III classe IV fev abr jun ago out dez Figura 1.3. Histograma com a distribuição por mês de amostragem das três classes de desenvolvimento com as capturas dos oito anos agrupadas. 35

61 classe II classe III classe IV abr/97 out/97 abr/98 out/98 abr/99 out/99 abr/00 out/00 abr/01 out/01 abr/02 out/02 abr/03 out/03 abr/04 out/04 abr/05 Figura 1.4. Histograma com número de indivíduos capturados em cada classe de desenvolvimento por mês de amostragem. A razão sexual não foi significativamente diferente de 1:1 (tabela 1.2), mas no ano de 1999 o número de capturas apresentou um desvio de 3,25 machos para cada fêmea. Tabela 1.2. resultado do teste do χ² para a razão sexual por geração com 15 graus de liberdade e nível de significância de 95%. Qui-quadrado = 7,5066 df = 15 p< 0,9420 machos fêmeas observado esperado observado esperado ² א M:F , ,5 0,3378 1,31: , ,5 0,0135 1,05: ,5 4 8,5 2,3824 3,25: ,0833 0,84: ,0526 1,11: , ,5 0,1000 1,14: ,7619 0,68: , ,5 0,0217 1,09: 1 soma , ,5 7,5066 O tempo médio de permanência foi de 3,31 meses (± 1,95) para machos e 3,71 meses (± 2,12) para fêmeas, sendo e o tempo máximo de permanência de 10 36

62 meses para ambos os sexos. Os indivíduos que apareceram em apenas uma sessão de captura representam 54,73% do total de captura dos machos e 43,58% do total de capturas das fêmeas. Tabela 1.3. Média e desvio padrão do tempo de permanência em meses de machos e fêmeas macho fêmea média 3,31 3,714 desvio padrão 1,948 2,122 A sobreposição de gerações (captura de indivíduos jovens e adultos no mesmo mês) foi baixa, como se pode observar nas figuras 1.6 e 1.7. Os meses de dezembro e fevereiro foram usados para separar as gerações de M. incanus (tabela 1.4). Os dados de captura mostram que nesses meses ocorrem quase todas as sobreposições de gerações, a maioria no mês de dezembro e apenas uma no mês de abril de 2005 (tabela 1.4). 100% 90% 80% 70% 60% 50% 40% 30% 20% 10% 0% abr/97 jun/97 ago/97 out/97 dez/97 fev/98 abr/98 jun/98 ago/98 out/98 dez/98 fev/99 abr/99 jun/99 ago/99 out/99 dez/99 fev/00 abr/00 jun/00 ago/00 out/00 dez/00 fev/01 abr/01 jun/01 ago/01 out/01 dez/01 fev/02 abr/02 jun/02 ago/02 out/02 dez/02 fev/03 abr/03 jun/03 ago/03 out/03 dez/03 fev/04 abr/04 jun/04 ago/04 out/04 dez/04 fev/05 abr/05 Figura 1.6. Porcentagem de indivíduos capturados por geração. 37

63 gerações 16 nº de indivíduos capturados abr/97 jun/97 ago/97 out/97 dez/97 fev/98 abr/98 jun/98 ago/98 out/98 dez/98 fev/99 abr/99 jun/99 ago/99 out/99 dez/99 fev/00 abr/00 jun/00 ago/00 out/00 dez/00 fev/01 abr/01 jun/01 ago/01 out/01 dez/01 fev/02 abr/02 jun/02 ago/02 out/02 dez/02 fev/03 abr/03 jun/03 ago/03 out/03 dez/03 fev/04 abr/04 jun/04 ago/04 out/04 dez/04 fev/05 abr/05 Figura 1.7. Número de indivíduos capturados por mês separados por geração. Os machos adultos desaparecem da população entre outubro e dezembro, enquanto as fêmeas adultas desaparecem entre dezembro e abril (tabela 1.4). Tabela 1.4. Tempo de duração das gerações de machos e fêmeas. geração fêmeas machos 97 abr/97 - fev/98 jun/97 - dez/97 98 fev/98 - dez/98 dez/97 - dez/98 99 fev/99 - fev/00 dez/98 - dez/ jun/00 - dez/00 ago/00 - dez/ abr/01 - dez/01 fev/01 - dez/ dez/01 - dez/02 fev/02 - out/ dez/02 - dez/03 fev/03 - dez/ fev/04 - dez/04 abr/04 - out/04 Tabela 1.5. Peso do corpo em gramas dos indivíduos capturados nos meses de dezembro e fevereiro, onde há sobreposição de gerações. machos fêmeas coorte T coorte T +1 coorte T coorte T +1 mín - máx média ,25 63,5 27 desv. padrão 15,94 9,76 6,68 4,69 n

64 As estimativas de sobrevivência e recrutamento, bem como o índice de abundância estão apresentadas nas figuras 1.8, 1.9 e A flutuação da abundância mostrou um padrão anual bem marcado, com picos entre agosto e outubro e vales entre fevereiro e abril. MNKA abr-97 ago-97 dez-97 abr-98 ago-98 dez-98 abr-99 ago-99 dez-99 abr-00 ago-00 dez-00 abr-01 ago-01 dez-01 abr-02 ago-02 dez-02 abr-03 ago-03 dez-03 abr-04 ago-04 dez-04 abr-05 Figura 1.8. Índice de abundância MNKA por mês de amostragem. sobrevivência 1 0,8 0,6 0,4 0,2 0 jun/97 out/97 fev/98 jun/98 out/98 fev/99 jun/99 out/99 fev/00 jun/00 out/00 fev/01 jun/01 out/01 fev/02 jun/02 out/02 fev/03 jun/03 out/03 fev/04 jun/04 out/04 fev/05 Figura 1.9. Taxa de sobrevivência mensal. 39

65 recrutamento 1 0,8 0,6 0,4 0,2 0 jun-97 out-97 fev-98 jun-98 out-98 fev-99 jun-99 out-99 fev-00 jun-00 out-00 fev-01 jun-01 out-01 fev-02 jun-02 out-02 fev-03 jun-03 out-03 fev-04 jun-04 out-04 fev-05 Figura Taxa de recrutamento mensal. A taxa de sobrevivência apresenta quedas em dezembro em quase todos os anos, correspondendo ao período de senescência dos machos. A taxa de recrutamento ficou acima de 50% na maior parte do período de estudo, mostrando que captura de indivíduos novos não se dá apenas no período em que indivíduos de uma nova coorte começam a aparecer nas armadilhas (entre dezembro e abril), embora haja alguns picos na taxa de recrutamento nesses períodos. A relação entre o número de fêmeas que se reproduziram em cada estação reprodutiva contra o número de indivíduos capturados na geração seguinte foi positiva e o número de fêmeas reprodutivas em cada geração explicou 45% da variação do número de indivíduos capturados na geração seguinte (figura 1.11). 40

66 ind. capturados na geração t r=0,6751; r²=0,4557; p=0,0662; y=11, , *x nº de fêmeas reprodutivas na geração t Figura Regressão entre o número de fêmeas capturadas que se reproduziram na geração t e o número de indivíduos capturados na geração t+1 (R=0,67; R²=0,45; y=11,50+1,97*x; intervalo de confiança de 0,95). Discussão Marmosops incanus foi a segunda espécie mais abundante durante todo o estudo, sendo menos abundante apenas que o marsupial sinantrópico Didelphis aurita, o gambá de orelha preta, que provavelmente têm sua alta abundância favorecida pelos distúrbios causados pelas casas de veraneio (ver MACEDO et al., no prelo (anexo I), FONSECA E ROBINSON, 1990). A população de M. incanus também se manteve constante ao longo dos anos de coleta, com ausência de capturas apenas no mês de abril de Nota-se que há um gradiente de preferência de algum fator como altitude, 41

67 umidade ou algum componente de microhabitat ou microclima (APRIGLIANO, 2003), que faz com que o número de capturas decresça da grade de maior para a de menor altitude. Mesmo na mata contínua, os animais percebem um mosaico de microhabitats, microclima e disponibilidade de recursos que podem não ser medidos ou identificados nas nossas coletas. A densidade do sub-bosque pode ser um fator importante na densidade populacional de M. incanus. FREITAS (1998) encontrou relação negativa entre os pontos de captura de M. incanus e o DAP (diâmetro na altura do peito) das árvores mais próximas às armadilhas na mesma localidade. Isso indica uma preferência por vegetação com caules mais finos (também constatada por CUNHA & VIEIRA, 2002), em geral encontrados em áreas da floresta onde o sub-bosque é mais desenvolvido. AUGUST (1983) também encontrou relação entre a densidade de Marmosa robinsoni e o desenvolvimento do estrato arbóreo-arbustivo na Venezuela. Há uma clara preferência por armadilhas Sherman no chão. É possível que esses animais se sintam mais protegidos nas Sherman, que parecem tocas, do que nas Tomahawk pequenas, onde ficam a vista de predadores. A Tomahawk grande tem a trama de arame muito larga, provavelmente os animais pequenos fogem por entre as grades (o único indivíduo capturado era um macho pesando 80 gramas) ou seu peso não é suficiente para fechar a armadilha. As armadilhas nas árvores devem ficar longe do alcance de M. incanus, que apesar das suas habilidades arborícolas, freqüenta apenas o sub-bosque e o chão da floresta (FONSECA & KIERULFF, 1989; CUNHA & VIEIRA, 2002; PASSAMANI, 42

68 1995). A coexistência entre animais que apresentam dieta e hábitos de vida semelhantes pode ser promovida reduzindo a sobreposição espacial do uso do habitat (AUGUST, 1983; BROWN & LIEBERMAN, 1973; DUESER & HALLET, 1980). Portanto, esse padrão de uso do espaço pode ser acentuado pela presença de outras espécies de marsupiais de hábitos alimentares semelhantes, como Micoureus paraguayanus, Gracilinanus microtarsus e Caluromys philander. Essas espécies usam os estratos superiores da floresta (GRELLE, 2003; VIEIRA & MONTEIRO-FILHO, 2003; FONSECA & KIERULFF, 1989; CHARLES-DOMINIQUE et al., 1981) e na área de estudo foram capturados quase exclusivamente em armadilhas nas árvores (MACEDO et al., no prelo (anexo I)). O tempo de permanência menor para os machos é um indício da maior vagilidade em relação às fêmeas. Espécies com sistema promíscuo de acasalamento podem apresentar diferenças no uso do espaço entre os sexos, já que a variação na disponibilidade de alimentos afeta o sucesso reprodutivo e conseqüentemente os movimentos das fêmeas, enquanto o sucesso reprodutivo e como conseqüência os movimentos dos machos estão relacionados ao maior número de fêmeas que ele puder encontrar (CLUTTON-BROCK, 1989; LEINER, 2005; LORETTO & VIEIRA, 2005). O tempo de permanência máximo não foi um bom preditor da longevidade porque as fêmeas não foram capturadas com filhotes lactentes, e a captura de recém desmamados foi rara. As fêmeas desta espécie não carregam usualmente os filhotes, pois em nenhum 43

69 momento as capturamos com a prole. Mas pode-se somar o tempo de desmame ao tempo máximo de permanência, o que daria aproximadamente 14 meses. Ou assumir que os nascimentos ocorrem entre agosto e outubro e os machos podem viver até dezembro do ano posterior (aproximadamente 16 meses) e as fêmeas até abril do ano posterior (aproximadamente 18 meses). A reprodução foi marcadamente estacional, o que foi observado por outros autores que estudaram marsupiais didelfídeos (FONSECA & KIERULFF, 1989; FLEMING, 1973; LORINI et al., 1994; JULIEN- LAFERRIÈRE & ATRAMENTOWICS, 1990; RYSER, 1992; AUGUST, 1983; CERQUEIRA & BERGALLO, 1993; KIMBLE, 1997). As capturas mostram que as coortes foram bem separadas. Quando houve sobreposição de gerações esta se deu entre indivíduos adultos com jovens imaturos e fora da estação reprodutiva, o que impossibilita que ocorra reprodução entre indivíduos de gerações diferentes. Os machos adultos desapareceram das amostras antes das fêmeas. O fato de participarem de apenas uma estação reprodutiva e não terem cuidado parental (KIMBLE, 1997) pode explicar a longevidade mais baixa em relação às fêmeas. Os machos do marsupial australiano Antechinus stuartii morrem de duas a três semanas após o início do período reprodutivo (BRADLEY et al., 1980). Machos de M. incanus sobrevivem por até três meses após o início do período reprodutivo. Eles podem não apresentar um estresse pós-cópula tão intenso quanto o descrito para A. stuartii, e sobrevivem por mais tempo, podendo ter a 44

70 chance de cobrir fêmeas que perderam suas ninhadas ou não engravidaram. Ou no início da estação reprodutiva apenas alguns machos, provavelmente os mais fortes, fecundam as fêmeas e morrem em seguida, sobrando na população os machos que não reproduziram e por isso sobrevivem por mais tempo. As fêmeas adultas mostraram sinais de atividade reprodutiva até desaparecerem da população, e nenhuma foi encontrada em mais de uma estação reprodutiva. O fato das fêmeas não terem sido capturadas com filhotes presos as tetas obscurece a investigação sobre a reprodução da espécie, uma vez que não se pode obter dados como tamanho de ninhada, desenvolvimento, sobrevivência e dispersão dos filhotes e o número de ninhadas por fêmea. Pelo tempo que as fêmeas exibem sinais de atividade reprodutiva, é possível que durante a estação reprodutiva elas produzam duas ninhadas. O tempo que as fêmeas levam para desmamar os filhotes é conhecido em algumas espécies de didelfídeos: aproximadamente 100 dias para Didelphis aurita (MOTTA, 1988), 80 dias para Philander frenatus (D ANDREA et al., 1994) e Marmosa robinsoni (EISENBERG & WILSON, 1981), 55 dias para Monodelphis domestica (KRAUS & FADEM, 1987). Considerando que no presente estudo as fêmeas mostraram sinais de atividade reprodutiva do final de agosto até o começo de fevereiro, não podemos afirmar que as fêmeas só produzam uma ninhada. Mas, segundo LORINI e colaboradores (1994), a seqüência de desenvolvimento das glândulas mamárias observada em peles de M. incanus de coleções zoológicas (dividida em grávidas, início da lactação, final da lactação e pós-lactação) não se repete o que indica 45

71 uma única ninhada por fêmea. Pode-se considerar esta indicação como corroboração da hipótese de semelparidade. Faz sentido que fêmeas que só produzam uma ninhada durante a vida tenham um cuidado parental mais longo, com o intuito de aumentar a sobrevivência dos filhotes, do que aquelas que produzem mais de uma ninhada. Como não alcançam a próxima estação reprodutiva, as fêmeas adultas de M. incanus podem investir toda energia em uma única ninhada, mantendo os filhotes protegidos e alimentados enquanto viverem. Os filhotes se tornariam independentes em um estágio mais avançado de desenvolvimento, em relação aos didelfídeos iteróparos, o que explica as raras capturas de jovens, também descritas por LORINI et al. (1994), LEINER (2005) e PASSAMANI (2003). O padrão encontrado na flutuação populacional, com picos e vales bem marcados e estacionais, também pode ser explicado pelo comportamento de cuidado com os filhotes. No período que os machos adultos desaparecem, as capturas de jovens ainda são raras, o que causa a queda no tamanho populacional, acentuada logo a seguir pelo desaparecimento das fêmeas adultas. A abundância aumenta com o aumento da capturabilidade dos subadultos, e tem seu pico entre agosto e outubro, quando começam as atividades reprodutivas. Os vales encontrados são então devidos à baixa capturabilidade dos jovens, e não a uma diminuição do tamanho da população. Como era esperado, a relação entre o número de fêmeas reprodutivas por geração e o número de indivíduos capturados na geração seguinte foi positiva, 46

72 com uma geração explicando 45% da variação da próxima geração. Outros fatores devem ser investigados para definir a porcentagem de influência de fatores extrínsecos no sucesso da geração seguinte, como a abundância de predadores, disponibilidade de recursos alimentares e a pluviosidade. 47

73 CAPÍTULO II

74 O fator de condição de uma população do marsupial didelfídeo Marmosops incanus e sua relação com o período reprodutivo, os recursos e a densidade. Resumo A relação entre o peso e o comprimento do corpo de animais pode ser considerada como uma medida de como ele explora os recursos disponíveis. O fator de condição é calculado a partir dessa relação. Nesse trabalho a média mensal do fator de condição alométrico de uma população de Marmosops incanus foi calculado e relacionado com o período reprodutivo, a abundância populacional, e indicadores da disponibilidade de recursos. O fator de condição mensal apresentou flutuação sazonal, com exceção dos dois primeiros anos, onde a amplitude de variação foi baixa. A abundância não foi correlacionada com o fator de condição mensal, que teve seus picos durante a estação reprodutiva. O folhiço foi positivamente relacionado com o fator de condição mensal, mas os frutos e a precipitação apresentaram relação negativa, e os artrópodes não tiveram nenhuma relação. O somatório anual do fator de condição mostrou uma tendência decrescente nos oito anos investigados. Aparentemente a flutuação do fator de condição está relacionada com a alocação de recursos para a reprodução e sofre pouca influência da variação dos indicadores da disponibilidade de recursos e da abundância populacional. O padrão anual encontrado para o fator de condição pode ter relação com ciclos mais longos, como o ciclo causado pelo El Niño. Os recursos alimentares não parecem ser fatores limitantes. A variação no fator de condição pode ser explicada pela reprodução de M. incanus, que investe toda sua energia num único evento reprodutivo. Introdução Um parâmetro relevante para estudos da influência de fatores intrínsecos e extrínsecos nas populações naturais tais como competição intraespecífica, sucesso reprodutivo e disponibilidade de recursos, é a relação entre o peso e o comprimento do corpo dos animais. Essa relação é conhecida como fator de condição, que basicamente mostra através da relação 49

75 peso-comprimento o quanto os animais estão acima ou abaixo do peso médio para o seu comprimento de corpo. A relevância ecológica do uso dessa relação no estudo de populações animais é que, para um dado comprimento de corpo, os indivíduos mais pesados estariam explorando melhor o ambiente do que aqueles mais leves (GOMIERO & BRAGA, 2003; BERGALLO, 1995). Indivíduos com fator de condição mais alto teriam taxas de sobrevivência e taxas reprodutivas mais altas e seriam capazes de lidar mais facilmente com distúrbios ambientais, baixa disponibilidade de alimentos ou baixas temperaturas (BROCHU et al., 1988). O fator de condição pode variar com a disponibilidade de recursos, a estação do ano, o sexo, a idade e a condição reprodutiva dos indivíduos e pode influenciar na sobrevivência e no sucesso reprodutivo. Pode ser usado para comparar populações em diferentes localidades, no tempo, em diferentes estações e em diferentes condições ambientais, ou sob tratamentos experimentais (BERGALLO, 1995; GOMIERO & BRAGA, 2003). O fator de condição é um índice muito utilizado em estudos de biologia e ecologia pesqueira (LE CREN, 1951; BRAGA, 1986; GOMIERO & BRAGA, 2003; ROCHA et al., 2005; TRIPPIA, 1999; QUEROL et al., 2002), mas foram conduzidos poucos trabalhos com mamíferos (KREBS et al., 1993; BERGALLO & MAGNUSSON, 2002; BAILEY, 1968; ANGERBJORN, 1986) e apenas um com marsupiais (BAKKER & MAIN, 1980). 50

76 Esse índice foi muito discutido, e foram descritos vários métodos para calcular o fator de condição (KREBS et al., 1993; LE CREN, 1951; BRAGA, 1985; BOLGER & CONNOLLY, 1989; BRAGA, 1986; 1993; 1997). No presente estudo, foi utilizado o fator de condição alométrico. Alguns autores defendem que essa é a melhor forma de se estimar o valor real do fator de condição, uma vez que não usa um valor teórico fixo determinado pela lei do cubo, segundo a qual a massa é o cubo do comprimento (que segundo KREBS e SINGLETON, 1993, reduzem os mamíferos a simples cilindros) e é válido para se trabalhar dentro de qualquer amplitude de comprimento, podendo ser usado em todas as fases do desenvolvimento (ROCHA et al., 2005; GOMIERO & BRAGA, 2003; BRAGA, 1986). O estudo das variações do fator de condição em oito anos de monitoramento de uma população do marsupial Marmosops incanus complementa a investigação da dinâmica populacional desta espécie pouco estudada e que apresenta uma estratégia bionômica pouco comum em mamíferos, caracterizada por um único evento reprodutivo durante o tempo de vida dos indivíduos (LORINI et al., 1994, Capítulo 1 desta dissertação). A idéia de verificar o fator de condição da população de M. incanus surgiu da verificação em campo que os animais engordam visivelmente em uma época do ano e depois emagrecem, quando já estão senescentes. 51

77 Objetivos O objetivo foi relacionar a variação do fator de condição às atividades reprodutivas, a densidade populacional e aos indicadores de disponibilidade de recursos, testando as seguintes hipóteses: 1. O fator de condição deve ter relação inversa com a abundância populacional se a competição intraespecífica por recursos alimentares, uso do espaço e acesso a fêmeas for alta. 2. Em uma espécie que apresenta apenas um evento reprodutivo o fator de condição deve ser mais alto nas fêmeas durante o período da lactação (onde as fêmeas têm seu maior gasto energético) e mais alto nos machos no início da estação reprodutiva. 3. Os indicadores da disponibilidade de recursos têm relação positiva com a média mensal do fator de condição se o decréscimo da disponibilidade de alimentos no ambiente for suficiente para afetar negativamente a população. 4. O somatório anual do fator de condição tem relação com as variações anuais dos indicadores da disponibilidade de recursos. Métodos Todos os indivíduos de M. incanus capturados foram pesados dentro de sacos de contenção (preferencialmente sacos pequenos, pesando em torno de 52

78 40 gramas) usando dinamômetros do tipo Pesola de 100 ou 500 gramas, dependendo do peso do animal. O peso do saco de contenção era descontado e a medida anotada sempre em gramas. O comprimento do corpo foi medido da base da cauda à ponta do focinho, sempre mantendo o animal esticado e com a cabeça na mesma linha do corpo. A medida foi tirada com trena e anotada sempre em milímetros. Cada indivíduo era pesado e medido na ocasião da sua primeira captura em cada excursão. O peso em gramas e o comprimento cabeça-corpo em milímetros foram transformados em logaritmo natural, ajustados pelo método dos mínimos quadrados e a normalidade dos dados foi verificada pelo teste de Kolmogorov-Smirnov. Foi usado o fator de condição alométrico (BRAGA, 1986), que é dado pela fórmula: ln W/ (ln HB) β Onde: ln W é o logaritmo natural do peso corpóreo em gramas; ln HB é o logaritmo natural do comprimento da medida cabeça-corpo em milímetros; β é o coeficiente angular da regressão entre o peso e o comprimento cabeça-corpo de todos os indivíduos. 53

79 As demandas energéticas podem ser diferenciadas entre os sexos em virtude da lactação, da maior vagilidade dos machos (CLUTTON-BROCK, 1989; FLOWERDEW, 1987; REISS, 1989) e de períodos de senescência diferentes (LORINI et al., 1994, LEINER, 2005). Por isso o cálculo do fator de condição e as análises foram feitos separadamente para machos e fêmeas. Para testar se houve diferença significativa entre os coeficientes angulares das regressões entre o tamanho e o peso do corpo de machos e fêmeas foi feita uma análise de covariância. Todas as classes de desenvolvimento foram usadas. Indivíduos cujas medidas não condiziam com as medidas de M. incanus, (medidas anômalas) e indivíduos que não tiveram uma das medidas anotadas foram descartados do cálculo do fator de condição. Para o cálculo do fator de condição mensal foram utilizadas as medidas de indivíduos pertencentes a uma mesma geração, uma vez que quando há sobreposição de gerações, indivíduos recém desmamados e senescentes aparecem juntos, podendo causar uma tendência errônea no cálculo da média mensal. Foi feita então a média aritmética dos fatores de condição dos indivíduos capturados em cada seção de captura. A relação da flutuação do fator de condição mensal de machos e fêmeas foi verificada com o período reprodutivo e a abundância populacional. Indicadores da disponibilidade de recursos alimentares (frutos, folhiço, artrópodes e pluviosidade) também foram relacionados ao fator de condição 54

80 mensal através de regressão múltipla. Para as variáveis coletadas bimestralmente (fator de condição e artrópodes) foram feitas médias aritméticas entre os pontos adjacentes para substituir os meses sem coleta para o cálculo da regressão múltipla com as variáveis mensais (pluviosidade, folhiço e frutos). A variação do fator de condição anual, dado pelo somatório dos valores mensais por ano, foi verificada graficamente e relacionada ao somatório anual dos indicadores da disponibilidade de recursos alimentares. A divisão entre os anos foi feita de abril a março, para separar as coortes. Resultados O peso e o tamanho do corpo de M. incanus apresentaram distribuição normal (tabela 2.1). Foi encontrado dimorfismo sexual quanto ao peso e comprimento do corpo, com machos significativamente maiores e mais pesados que as fêmeas (Figura 2.1). Tabela 2.1. Resultado do teste de Kolmogorov- Smirnov para verificar a distribuição das variáveis peso e comprimento de machos e fêmeas. Kolmogorov-Smirnov d p W M 0,1068 > 0,15 W F 0,1032 > 0,15 HB M 0,1002 > 0,20 HB F 0,0737 > 0,20 55

81 W 20 HB 0 M Figura 2.1. Diagrama com as medianas, quartis e valores máximos e mínimos dos valores brutos do peso em gramas (W) e comprimento do corpo em milímetros (HB) de machos e fêmeas. F Para o cálculo do fator de condição foram utilizadas 250 medidas, sendo 125 de machos e 125 de fêmeas. A regressão linear entre tamanho do corpo e peso foi significativa para ambos os sexos (p<0,00), mas os machos apresentaram um ajuste melhor à reta (Figura 2.2). Os coeficientes angulares (beta) das regressões entre o logaritmo natural do comprimento cabeça-corpo e o peso do corpo de machos e fêmeas (2,706 e 2,077, respectivamente) foram usados para calcular o fator de condição alométrico para cada indivíduo. 56

82 LN HB M:LN W M: r 2 = 0,7008; y = -9, ,7039*x a) 5,0 4,8 4,6 4,4 4,2 LN W M 4,0 3,8 3,6 3,4 3,2 4,65 4,70 4,75 4,80 4,85 4,90 4,95 5,00 5,05 5,10 5,15 5,20 LN HB M b) 4,4 4,2 LN HB F:LN W F: r 2 = 0,4616; y = -6, ,0774*x 4,0 LN W F 3,8 3,6 3,4 3,2 3,0 4,5 4,6 4,7 4,8 4,9 5,0 5,1 LN HB F Figura 2.2 Regressão entre o logaritmo natural do comprimento cabeça-corpo em milímetros e o logaritmo natural do peso do corpo em gramas de machos (a) e fêmeas (b). Tabela 2.2. Resultados do teste t para amostras independentes entre o peso de machos e fêmeas e o comprimento do corpo de machos e fêmeas. N = número; gl = graus de liberdade; dp = desvio padrão N t gl p dp M dp F f p W machos x fêmeas 250 8, < 0,000 0,3765 0,2781 1,8327 0,0008 HB machos x fêmeas 250 8, < 0,000 0,1165 0,0910 1,6412 0,

83 4,06 F(1, 247)=5,9524, p=,01540 (Computados para covariantes nas suas médias) Barras verticais representam 0,95 de intervalo de confiança 4,04 4,02 4,00 3,98 3,96 3,94 3,92 3,90 3,88 3,86 M F Figura 2.3. Covariância entre os coeficientes angulares da regressão entre o comprimento do corpo e o peso de machos e fêmeas. FC mensal fêmeas FC mensal machos 0,17 0,16 0,15 0,14 0,13 0,12 0,11 0,1 0,07 0,06 0,06 0,05 0,05 0,04 0,04 abr/97 ago/97 dez/97 abr/98 ago/98 dez/98 abr/99 ago/99 dez/99 abr/00 ago/00 dez/00 abr/01 ago/01 dez/01 abr/02 ago/02 dez/02 abr/03 ago/03 dez/03 abr/04 ago/04 dez/04 abr/05 Figura 2.4. Média mensal do fator de condição alométrico; machos linha preta, fêmeas - linha cinza. 58

84 Foi feita uma análise gráfica da relação entre o fator de condição mensal e a porcentagem de fêmeas reprodutivas por mês (Figura 2.5). Os picos do fator de condição mensal foram durante o período reprodutivo em ambos os sexos. A análise gráfica da relação entre a abundância, expressa pelo índice MNKA, e o fator de condição (Figura 2.5) mostra que os picos do fator de condição ocorrem quase sempre dois meses depois do pico de abundância. Não há uma relação inversa significativa entre o fator de condição e a abundância, embora o fator de condição dos machos apresente uma correlação positiva marginalmente significante (tabela 2.3). Tabela 2.3. Resultado da correlação de Pearson entre o índice de abundância MNKA e o fator de condição de machos e fêmeas. N R p fc macho x MNKA 43 0,271 0,078 fc fêmea x MNKA 46 0,004 0,978 A regressão múltipla entre o fator de condição de machos e fêmeas e os indicadores de disponibilidade de recursos (tabela 2.4) mostrou uma relação positiva entre o folhiço e o fator de condição de machos e fêmeas (p=0,005 e 0,004, respectivamente). Os frutos foram relacionados negativamente com o fator de condição de machos e fêmeas (p=0,0006 e 0,003 respectivamente) e a precipitação foi relacionada negativamente com o fator de condição das fêmeas (p=0,0001). Não foi encontrada relação significativa com os artrópodes. 59

85 fêmeas reprodutivas fc machos a) porcentagem de fêmeas reprodutivas abr/97 ago/97 dez/97 abr/98 ago/98 dez/98 abr/99 ago/99 dez/99 abr/00 ago/00 dez/00 abr/01 ago/01 dez/01 abr/02 ago/02 dez/02 abr/03 ago/03 dez/03 abr/04 ago/04 dez/04 abr/05 0,07 0,06 0,06 0,05 0,05 0,04 b) porcentgem de fêmeas reprodutivas fêmeas reprodutivas fc fêmeas abr/97 ago/97 dez/97 abr/98 ago/98 dez/98 abr/99 ago/99 dez/99 abr/00 ago/00 dez/00 abr/01 ago/01 dez/01 abr/02 ago/02 dez/02 abr/03 ago/03 dez/03 abr/04 ago/04 dez/04 abr/05 0,17 0,16 0,15 0,14 0,13 0,12 0,11 0,10 MNKA fc machos c) ,07 0, ,06 0, ,05 0 0,04 abr/97 ago/97 dez/97 abr/98 ago/98 dez/98 abr/99 ago/99 dez/99 abr/00 ago/00 dez/00 abr/01 ago/01 dez/01 abr/02 ago/02 dez/02 abr/03 ago/03 dez/03 abr/04 ago/04 dez/04 abr/05 MNKA fc fêmeas d) ,17 0,16 0,15 0,14 0,13 0,12 0,11 0 0,10 abr/97 ago/97 dez/97 abr/98 ago/98 dez/98 abr/99 ago/99 dez/99 abr/00 ago/00 dez/00 abr/01 ago/01 dez/01 abr/02 ago/02 dez/02 abr/03 ago/03 dez/03 abr/04 ago/04 dez/04 abr/05 Figura 2.5. Fator de condição de machos (a) e fêmeas (b) e a porcentagem de fêmeas com sinais de atividade reprodutiva. Fator de condição de machos (c) e fêmeas (d) e a abundância populacional (MNKA). 60

86 O somatório anual (de abril a fevereiro) do fator de condição mensal de machos e fêmeas apresentou uma tendência decrescente nos anos de estudo (Figuras 2.6 e 2.7). A tendência decrescente foi encontrada também para o somatório anual do folhiço (R²=0,37), e os frutos, artrópodes e a precipitação apresentaram fraca tendência crescente (Figura 2.10). Tabela 2.4. Resultados da regressão múltipla entre o fator de condição de machos e fêmeas e os indicadores da disponibilidade de recursos. FC machos - R multiplo = 0,4129 F = 4,7275 R²= 0,1705 df = 4,92 N= 97 R² ajustado= 0,1344 p = 0,0016 erro padrão da estimativa= 0,0061 folhiço β=0,29 frutos β=-0,35 precipitação β=-0,10 artrópodes β=-0,09 erro padrão erro padrão de beta B de B t (92) p intercepto 0,1454 0, ,7816 0,0000 folhiço 0,1020 0,0006 0,0002 2,8594 0,0053 frutos 0,0994-0,0030 0,0008-3,5326 0,0006 precipitação 0,0991-0,0001 0,0001-0,9626 0,3383 artrópodes 0,0961-0,0011 0,0012-0,9085 0,3660 FC fêmeas - R multiplo = 0,5144 F = 8,2750 R²= 0,2646 df = 4,92 N= 97 R² ajustado= 0,2326 p = 0,00001 erro padrão da estimativa= 0,0061 folhiço β= 0,28 frutos β= -0,28 precipitação β= -0,37 artrópodes β= -0,15 erro padrão erro padrão de beta B de B t (92) p intercepto 0,0567 0, ,0126 0,0000 folhiço 0,0961 0,0002 0,0001 2,8895 0,0048 frutos 0,0936-0,0008 0,0003-3,0081 0,0034 precipitação 0,0933-0,0002 0,0000-3,9935 0,0001 artrópodes 0,0905-0,0006 0,0004-1,6339 0,1057 O somatório anual da precipitação e dos frutos foram negativamente relacionados com o fator de condição de machos e fêmeas, sendo que apenas o fator de condição de fêmeas e os frutos apresentaram relação alta (R²=0,50), e o somatório anual do folhiço e dos artrópodes foram positivamente relacionados, com alta explicação para os artrópodes e o fator de condição de fêmeas (R²=0,54) (Figura 2.9). 61

87 fc anual machos fc anual fêmeas 0,34 0,92 0,34 0,90 0,33 0,88 0,33 0,32 0,86 0,84 0,32 0,82 0, ,80 Figura 2.6. Somatório anual do fator de condição de machos (linha preta) e fêmeas (linha cinza). 0,34 fc anual machos x anosy = -0,0019x + 4,1537 R 2 = 0,8477 a) fc anual machos 0,34 0,33 0,33 0,32 0, anos 0,92 fc anual fêmeas x anos y = -0,0063x + 13,446 R 2 = 0,6074 b) fc anual fêmeas 0,9 0,88 0,86 0, anos Figura 2.7. Regressão entre o fator de condição anual e o tempo (em anos) de machos (a) e fêmeas (b). 62

88 a) b) precipitação FC machos precipitação FC fêmeas ,34 0,335 0,33 0,325 0,32 0,315 0, ,92 0,9 0,88 0,86 0,84 0,82 0,8 insetos fc machos insetos fc fêmeas ,34 0,335 0,33 0,325 0,32 0,315 0, ,92 0,9 0,88 0,86 0,84 0,82 0,8 folhiço FC machos folhiço FC fêmeas ,34 0,335 0,33 0,325 0,32 0,315 0, ,92 0,9 0,88 0,86 0,84 0,82 0, frutos FC machos frutos FC fêmeas ,34 0,335 0,33 0,325 0,32 0,315 0, ,92 0,9 0,88 0,86 0,84 0,82 0, Figura 2.8. Somatório anual (abril a março) dos indicadores da disponibilidade de recursos (barras) e somatório anual do fator de condição (FC) de machos e fêmeas (linha). a) precipitação anual e FC machos; b) precipitação anual e FC fêmeas; c) artrópodes e FC machos; d) artrópodes e FC fêmeas; e) folhiço e FC machos; f) folhiço e FC fêmeas; g) frutos e FC machos; h) frutos e FC fêmeas. 63

89 0,34 0,335 0,33 0,325 a) b) insetos x fc machos y = 0,0003x + 0,3228 R 2 = 0,1399 insetos x fc fêmeas y = 0,0024x + 0,8205 R 2 = 0,5437 0,92 0,9 0,88 0,86 0,84 0, , ,34 0,335 0,33 0,325 c) d) folhiço x fc machos y = 9E-06x + 0,3058 R 2 = 0,3006 folhiço x fc fêmeas y = 1E-06x + 0,8639 R 2 = 0,0004 0,92 0,9 0,88 0,86 0, , ,34 frutos x fc machos y = -2E-05x + 0,3323 frutos x fc fêmeas y = -0,0004x + 0,9243 R 2 = 0,0254 R 2 = 0,5016 e) f) 0,92 0,335 0,9 0,33 0,88 0,325 0,86 0, , ,34 0,335 0,33 0,325 precipitação x fc machos y = -2E-06x + 0,3344 precipitação x fc fêmeas y = -1E-05x + 0,9018 R 2 = 0,0473 R 2 = 0,1264 g) h) 0,92 0,9 0,88 0,86 0, , Figura 2.9. Regressões entre o somatório anual dos indicadores de produtividade dos recursos e a média anual do fator de condição de machos e fêmeas. a) artrópodes x FC machos; b) artrópodes x FC fêmeas; c) folhiço x FC machos; d) folhiço x FC fêmeas; e) frutos x FC machos; f) frutos x FC fêmeas; g) precipitação x FC machos; h) precipitação x FC fêmeas. 64

90 40 insetos y = 0,1109x + 20,751 a) R 2 = 0,0032 b) 4000 folhiço y = -77,846x R 2 = 0, frutos y = 6,0312x + 128,32 R 2 = 0,1499 precipitação y = 57,615x ,3 R 2 = 0, c) d) Figura Regressão do somatório anual dos indicadores de produtividade dos recursos contra o tempo (em anos). a) biomassa de artrópodes; b) produção de folhiço; c) produção de frutos; d) precipitação. 65

91 Discussão A regressão linear entre o tamanho do corpo e o peso foi significativa para ambos os sexos, mas os machos apresentaram um melhor ajuste, provavelmente devido a uma variação maior do fator de condição das fêmeas em virtude do período de lactação. O fator de condição alométrico de M. incanus apresentou um componente estacional, assim como a sua reprodução e abundância. Os picos do fator de condição mensal de machos e fêmeas ocorreram durante a estação reprodutiva, e os vales ocorreram ao final desta. O decréscimo do fator de condição pode então estar relacionado a senescência dos adultos e a entrada de indivíduos provenientes da nova geração na população, e o aumento relacionado à alocação de energia para o seu único investimento reprodutivo. Não foi encontrada relação negativa entre o fator de condição e a abundância populacional, indicando que a competição intraespecífica por recursos não afeta a condição dos animais. O folhiço foi o único indicador da disponibilidade de recursos que teve relação positiva com o fator de condição mensal. Apesar de não ser propriamente um item alimentar, o folhiço abriga diversos invertebrados e pequenos vertebrados que fazem parte da dieta de M. incanus (SANTORI et al., 66

92 1996; FREITAS et al., 1997; SANTORI et al., 1997) podendo ser considerado um indicador da produtividade geral do sistema (FINOTTI et al., 2003). A flutuação mensal da abundância de insetos, um dos principais itens alimentares de M. incanus, não afetou o fator de condição. O fato dos principais itens alimentares da dieta de M. incanus, frutos e artrópodes, terem dado relações negativas com o fator de condição mensal pode ser explicado pelo ajuste feito para desmamar os filhotes na época mais favorável do ano. A maior parte das capturas de indivíduos jovens ocorreu entre fevereiro e abril (ver figura 1.3 do capítulo 1 desta dissertação), período correspondente ao final da estação chuvosa, onde os recursos alimentares seriam mais abundantes. De fato os frutos apresentam picos nos meses de janeiro ou fevereiro de todos os anos e os insetos têm seus maiores valores nos meses de fevereiro (ver figuras 3.5 e 3.9 do capítulo 3 desta dissertação). Entretanto, o fator de condição mensal tem seus valores mais baixos entre fevereiro e junho. O acesso ao suprimento alimentar potencial de uma espécie em seu ambiente natural não é simples, é preciso conhecer a amplitude de alimentos usados pela espécie, suas mudanças sazonais em quantidade e qualidade e sua palatabilidade (FLOWERDEW, 1987). A dificuldade aumenta para animais de hábitos alimentares generalistas, que usam uma ampla gama de itens alimentares, e em ambientes tropicais, onde a diversidade de alimentos potenciais dificulta o seu estudo detalhado. Os indicadores de disponibilidade 67

93 de recursos usados neste trabalho mostram a flutuação de importantes itens da dieta de M. incanus. Mas, para um animal onívoro em uma floresta tropical úmida, mesmo quando o aporte de frutos, folhiço e precipitação e a captura de artrópodes são baixos os indivíduos não devem encontrar dificuldade em encontrar alimento. Alguns estudos relataram uma variação sazonal na composição da dieta de marsupiais didelfídeos, que indicam que os animais mudam a sua dieta de acordo com a disponibilidade dos alimentos no ambiente (JULIEN-LAFERRIERE & ATRAMENTOWICZ, 1990; CÁCERES, 2002; LEINER & SILVA, 2007; SANTORI et al., 1996; FREITAS et al., 1997; SANTORI et al., 1997). O fator de condição de M. incanus pode apresentar relação negativa com frutos e artrópodes porque a espécie pode potencialmente se alimentar de outros invertebrados, vertebrados, flores e fungos e porque a diversidade e abundância produzidas pelo ambiente permitem que os indivíduos não passem por períodos de déficit de alimentos. De acordo com a teoria do forrageamento ótimo (KREBS & DAVIES, 1978), os indivíduos mudam seus hábitos alimentares quando o alimento ótimo não se apresenta em quantidade suficiente para suprir suas necessidades. Assim, no período em que os filhotes se tornam independentes a disponibilidade de recursos seria ótima, para maximizar a sobrevivência da prole e o folhiço seria a fonte sub-ótima usada para alocar energia para o período reprodutivo. 68

94 O padrão decrescente do fator de condição anual de ambos os sexos não foi encontrado nos principais itens alimentares da espécie (os frutos e os artrópodes) e na precipitação, mas foi encontrado no folhiço, o que reforça a importância desta variável e indica que as reservas energéticas de M. incanus dependem da queda do folhiço. Os artrópodes, apesar de não ter relação mensal com o fator de condição, apresentaram relação anual com o fator de condição das fêmeas, indicando que pode haver uma relação entre a biomassa anual de artrópodes e o sucesso reprodutivo das fêmeas. Os valores mais altos encontrados para o fator de condição anual de machos e fêmeas (os três valores mais altos foram registrados de 1997 a 1999 em ambos os sexos) podem estar relacionados com a Oscilação sul/el Ninõ que ocorreu de 1997 até meados de O fenômeno aparentemente proporcionou condições ambientais mais estáveis, fazendo com que o fator de condição mensal não apresentasse uma variação estacional bem marcada e tivesse uma baixa amplitude de variação. É preciso uma série mais longa de observações para investigar se M. incanus e outras espécies que são monitoradas na área de estudo apresentam ciclos em seus parâmetros populacionais relacionados com a Oscilação sul/el Ninõ. 69

95 CAPÍTULO III

96 Dinâmica temporal da abundância populacional e fator de condição da cuíca Marmosops incanus e suas relações com o clima e os recursos. Resumo Para se entender as relações entre parâmetros populacionais e variáveis que possam influenciar na sua dinâmica, deve-se levar em consideração o tempo de atraso na resposta das populações a essas variáveis. Análises de série temporais permitem que se correlacionem séries com diversos tempos de defasagem entre elas, realizando, portanto uma análise exploratória que pode elucidar a questão do tempo de resposta de populações sujeitas a monitoramentos de longo prazo às variáveis climáticas, flutuações de recursos, predadores, presas ou variações ambientais. O objetivo aqui foi descrever o comportamento das séries temporais e correlacioná-las com variáveis potencialmente explicativas, de modo a obter o grau de correlação e o tempo de atraso na resposta de cada variável. A abundância populacional de Marmosops incanus e seu fator de condição foram analisados, assim como a precipitação mensal, produção de folhiço, frutos e artrópodes (indicadores da disponibilidade de recursos) e abundância de Didelphis aurita e Philander frenatus (potenciais predadores), como variáveis potencialmente explicativas. As séries da abundância de D. aurita e P. frenatus apresentaram tendência crescente ao longo do tempo e o fator de condição teve tendência decrescente. Apenas a série de biomassa de artrópodes não apresentou sazonalidade. As autocorrelações mostraram que mesmo após a diferenciação a maioria das séries manteve um componente sazonal. As correlações cruzadas significativas foram poucas e fracas, o que sugere que não deve haver um fator extrínseco com forte influência sobre os parâmetros populacionais. A abundância de M. incanus não parece sofrer uma pressão negativa da abundância dos predadores, pois a correlação cruzada mostrou uma influência sazonal (intercalando correlações positivas e negativas) que deve ter origem na flutuação populacional apresentada pelas espécies. A precipitação não apresentou correlações positivas com os parâmetros populacionais, mas foi relacionada aos indicadores da disponibilidade de recursos. Estes por sua vez estiveram correlacionados com os parâmetros populacionais com atrasos na resposta de até 14 meses, indicando influência na geração seguinte. 71

97 Introdução Mudanças periódicas despertam grande interesse no campo da ecologia de populações. Isso se deve, em parte, porque muitos fenômenos ecológicos e biológicos são determinados por ritmos geofísicos, em várias escalas, de ciclos glaciais a ciclos lunares (mensais) e solares (estações do ano e duração do dia) (LEGENDRE et al., 1981; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Esses ciclos são internalizados por organismos e ecossistemas, de modo que ao estudá-los ao longo do tempo, podemos identificar padrões relativos a fenômenos cíclicos e sazonais. Os tratamentos de dados que têm o tempo como fator determinante apresentam peculiaridades, como a irreversibilidade e a interdependência dos dados, onde a ordem, o espaçamento no tempo entre as coletas de dados e uma série de dados completa são cruciais para que se possa extrair os resultados (RASMUSSEN et al., 1993; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Para isso foram desenvolvidas análises estatísticas específicas para trabalhar dados no tempo. Estas análises são usadas há tempos por economistas, com o intuito de fazer previsões sobre o comportamento futuro de uma variável pelo estudo do comportamento de uma longa série passada. Nos últimos anos essas análises têm se tornado cada vez mais sofisticadas, e têm atraído a atenção de pesquisadores que trabalham com fenômenos naturais, como ecólogos. 72

98 Existem dois objetivos principais nas análises de série temporal: identificar a natureza do fenômeno observado, representado pela seqüência de observações e prever valores futuros para a série. Neste trabalho o objetivo foi descrever as séries e correlacioná-las no tempo com os próprios valores e com outras séries para estabelecer se existem relações entre as variáveis e com quanto tempo de atraso na resposta elas ocorrem. Com o intuito de fazer uma analise exploratória da dinâmica do tamanho populacional e do fator de condição de M. incanus, foi feita uma análise de série temporal, para verificar se há relação entre a dinâmica dos fatores intrínsecos com fatores extrínsecos com defasagem de tempo. Os fatores extrínsecos foram separados como climáticos (precipitação mensal), indicadores da disponibilidade de recursos alimentares (produção de folhiço, frutos e artrópodes do solo) e abundância de potenciais predadores (Didelphis aurita e Philander frenatus). Objetivos O objetivo foi identificar variáveis extrínsecas que possam afetar a população de M. incanus, definir o tempo que os animais levam para responder a essas variáveis e testar as seguintes hipóteses: 1- A precipitação teria efeito direto nos indicadores da disponibilidade de recursos e indireto na abundância e no fator de condição de M. incanus; 73

99 2- A disponibilidade de recursos teria influência positiva tanto na abundância (com atraso na resposta de uma geração) quanto no fator de condição (com curto tempo de atraso na resposta); 3- A abundância dos predadores teria efeito negativo na abundância de M. incanus. Métodos As variáveis usadas Os parâmetros populacionais usados foram a abundância populacional (indicada aqui pelo índice MNKA) e o fator de condição de M. incanus. O fator de condição foi calculado agrupando ambos os sexos com o intuito de diminuir o número de pontos sem valor. Para detalhes sobre o cálculo do fator de condição ver o capítulo 2 desta dissertação. A produção de frutos e folhiço, a biomassa de artrópodes, a precipitação mensal e a abundância dos predadores D. aurita e P. frenatus (dada também pelo índice MNKA) foram as variáveis preditoras usadas. Os métodos de obtenção desses dados estão descritos na seção métodos gerais desta dissertação. Como os dados de abundância, fator de condição, abundância de potenciais predadores e artrópodes são bimestrais, os valores para os meses sem coletas foram interpolados pela média entre pontos adjacentes (RASMUSSEN et al., 1993; GROPPO, 2005). Para as variáveis com dados faltando (artrópodes 74

100 abril, junho, outubro e dezembro de 2004 e abril de 2005; precipitação março e abril de 2005; folhiço e frutos abril de 1997) foi feita uma substituição pelos valores estimados pela regressão das séries contra o tempo (GROPPO, 2005), uma vez que esses pontos estão localizados no início das séries de folhiço e frutos e no final das séries de precipitação e artrópodes, o que impossibilita o uso da média dos pontos adjacentes. Análises de série temporal Uma série temporal é uma seqüência de observações ordenadas cronologicamente e registradas em intervalos eqüidistantes (RASMUSSEN et al., 1993; ANDERSON, 1995; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). A principal propriedade das séries temporais é que, contrariamente à maioria das áreas da estatística, onde sempre se procura assegurar que as observações são independentes, os dados, geralmente, são dependentes (RASMUSSEN et al., 1993). Séries temporais podem ser decompostas em vários componentes, que podem ter significados estatísticos e ecológicos diferentes e podem ser estudados separadamente. Segundo LEGENDRE & LEGENDRE (1998) os padrões das séries temporais podem ser descritos em termos de mudança determinística (tendência), variabilidade periódica (sazonalidade e ciclos) e flutuações ao acaso (ruído). O primeiro representa um componente linear ou não-linear que muda ao longo do tempo e não se repete. O segundo componente se repete em intervalos 75

101 sistemáticos ao longo do tempo. Já o ruído consiste em flutuações irregulares e imprevisíveis devidas a perturbações não permanentes. Tanto a tendência como a sazonalidade e o ruído de uma série temporal dificultam a identificação de períodos característicos. Portanto, antes de iniciar as análises é necessário que estes componentes, se presentes, sejam removidos (RASMUSSEN et al., 1993). A maior razão para tal remoção é tornar a série estacionária (alguns textos usam o termo fracamente estacionário, ao invés de estacionário, mas ambos os termos se referem à mesma condição). Rotina de transformações dos dados utilizada para a análise de série temporal Valores discrepantes Nas séries temporais podem ocorrer falhas ou valores discrepantes. Os dados discrepantes podem indicar problemas ou erros de medições ou simplesmente dados que atingem valores muito acima ou abaixo da média da série. Esses valores precisam ser investigados, classificados e se necessário removidos para dar prosseguimento às análises. O critério utilizado para identificação dos valores discrepantes foram observações acima ou abaixo de três desvios padrões da média (x ±3S) (FORESTER, 2000; GROPPO, 2005). Uma vez identificado, foi verificado se o valor discrepante aparece com freqüência na mesma série, o que indicaria a persistência da anomalia. Depois foi averiguada a possibilidade de o valor discrepante ser devido a erros na coleta e tabulação dos dados. Havendo a possibilidade do erro, o valor discrepante seria substituído 76

102 pela média da série. Se confirmada a acurácia do valor ou a persistência de valores discrepantes, estes foram substituídos pela média mais três desvios padrões. Normalidade Para verificar se as séries apresentavam distribuição normal, foi usado a partir dos dados brutos os testes de Kolmogorov-Smirnov e Shapiro-Wilk para aderência à linha reta. Este último é o teste mais robusto na verificação da normalidade de séries de dados (MCLEOD & HIPPEL, 1994; LEOTTI et al., 2005). No caso das séries não apresentarem distribuição normal, a transformação Box-cox seria utilizada (GROPPO, 2005). A transformação Box-cox consiste na estimativa do melhor valor para um parâmetro λ tal que o conjunto de dados transformados Y` seja normalmente distribuído. A relação entre os dados transformados e os dados originais Y é expressa pela equação: Y` = Y λ, de forma que a transformação varie de acordo com o valor de λ (tabela 3.1). Fazem-se transformações nas séries com cada valor de λ até achar aquele que minimize a soma do quadrado dos erros. Usa-se então esse valor de λ para transformar a variável. Nota-se que alguns valores de λ conduzem a transformações familiares. 77

103 * por definição Tabela 3.1. Valores de λ do teste boxcox e suas respectivas transformações. Valor de λ transformação 2 Y`= Y 2 1 Y`= Y 0,5 Y`= Y 0 Y`= log e Y * -0,5 Y`= 1/ Y -1 Y`= 1/Y -2 Y`= 1/Y 2 Feitas as transformações, o novo conjunto de dados é novamente testado quanto à distribuição. No caso de alguma variável não ter sua distribuição normalizada por nenhuma das transformações box-cox, a transformação cujo valor de W do teste de Shapiro-Wilk fosse mais próxima de 1 seria usada (GROPPO, 2005). Tendências A fim de verificar se as séries temporais seguiram alguma tendência durante o período do estudo, foi utilizada a correlação de Kendall (τ) entre a série de dados original e esta mesma série ordenada de forma crescente (LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Quando τ é significativamente diferente de zero, a série exibe uma tendência monotônica, isto é, aumenta ou decresce consistentemente ao longo do tempo (LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Sazonalidade Para detectar componentes estacionais nas séries de dados foram empregadas duas técnicas: diagramas Box-Whisker e o teste de sazonalidade de 78

104 Kruskall-Wallis, no qual diversos grupos de dados da série são comparados para determinar se as medianas são significativamente diferentes. No caso as variáveis foram agrupadas por mês. Estacionaridade e diferenciação Uma série estacionária exibe o mesmo comportamento em diferentes intervalos de tempo. Para ser considerada estacionária a série deve possuir valores normalmente distribuídos e apresentar uma forma de equilíbrio estatístico, no qual a média e a variância são constantes no tempo e as covariâncias entre os seus valores dependem apenas das defasagens entre elas (MONTGOMERY & JONHSON, 1976; PANKRATZ, 1983; ANDERSON, 1995; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Contudo, muitos processos observados na natureza são não estacionários (MARGARIDO & MEDEIROS JUNIOR, 2006; RASMUSSEN et al., 1993). GRANGER & NEWBOLD (1974) verificaram que séries de dados não estacionários produzem regressões espúrias. Por isso devem-se identificar séries não estacionárias e modificá-las até que atinjam a estacionaridade antes de se iniciar as análises. A identificação da estacionaridade de uma série pode ser feita através da análise da autocorrelação e da autocorrelação parcial, que exige um conhecimento sólido de modelos de série temporal, ou através de testes de raiz unitária, muito utilizados em análises econômicas (MARGARIDO & MEDEIROS JUNIOR, 2006). O teste usado aqui foi o de Dickey-Fuller Ampliado (ADF), que tem como hipótese nula a existência de uma raiz unitária. 79

105 Quando uma série apresenta raiz unitária, os pressupostos estatísticos de que a média e a variância devem ser constantes ao longo do tempo são violados, sendo assim a série é não estacionária (SILVA et al., 2006). O teste de Dickey-Fuller Ampliado permite que se escolha um número máximo de diferenciações e testa a presença de raiz unitária de todas as diferenciações da série. Para determinar a número ideal de diferenciação o programa utiliza o Critério de Informação Akaike (AIC). O programa utilizado é de autoria de Kurt Annen e está disponível na rede pelo sítio Para maiores detalhes sobre testes de raízes unitárias ver MARGARIDO & MEDEIROS JUNIOR (2006) e DICKEY & FULLER (1981; 1979). Uma vez identificadas, as séries não estacionárias devem ser transformadas até que se tornem estacionárias. O método mais simples para tornar séries temporais estacionárias consiste em diferenciá-las. A diferenciação torna a série estacionária removendo a tendência, sazonalidade e dependência serial. A diferenciação converte cada elemento i t da série na diferença entre o elemento i t e o elemento i t - k, sendo k o tempo de defasagem ou ordem de integração escolhido para a diferenciação. A ordem de integração refere-se ao número de vezes em que essa variável deve ser diferenciada até que se torne estacionária (MARGARIDO & MEDEIROS JUNIOR, 2006; RASMUSSEN et al., 1993). Se uma variável é integrada de ordem um ou primeira ordem, isto quer dizer que é necessária a aplicação do operador diferença de ordem um para torná-la estacionária, ou seja, cada valor da série é convertido na diferença entre 80

106 o elemento da série no tempo t e o elemento da série em t-1 (RASMUSSEN et al., 1993; KESNER & LINZEY, 1997). Este método baseia-se no fato de que o padrão de dependência serial pode mudar consideravelmente após a remoção da autocorrelação de primeira ordem, já que autocorrelações para defasagens consecutivas são dependentes. Contudo, dependendo do grau de sazonalidade da série, pode haver a necessidade de uma diferenciação sazonal. Neste caso, os termos da série são substituídos pela diferença entre o elemento da série em t e em t-12 (RASMUSSEN et al., 1993; KESNER & LINZEY, 1997). Autocorrelações Os padrões sazonais e interanuais das séries temporais das variáveis investigadas foram examinados por autocorrelogramas, utilizando-se o programa Statistica 6.0 (STATSOFT, INC., 2000). O autocorrelograma dispõe gráfica e numericamente a função de autocorrelação, que é uma medida do grau de correlação entre uma série como observada e esta mesma série iniciada após um tempo de defasagem específico (lag) (FINERTY, 1976; MONTGOMERY & JONHSON, 1976; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). O autocorrelograma mostra os coeficientes das autocorrelações, r, obtidos através da correlação de Pearson (SOKAL & ROHLF, 1995), em um número específico de defasagens (FINERTY, 1976). Na prática, o teste de probabilidade de significância da correlação de Pearson (p) não pode ser considerado, visto que 81

107 os dados não são independentes. Desta forma, como a distribuição de r é aproximadamente normal, intervalos de confiança podem ser estabelecidos a fim de identificar valores significativamente diferentes de zero (HIPEL & MCLEOD, 1994; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Para cada defasagem foram então estabelecidos limites de dois erros padrões (EP) com intervalo de confiança de 95 % para a hipótese nula de r = 0,00 (SOKAL & ROHLF, 1995). Apenas os valores de r que ocorrem fora do intervalo de confiança são significativamente diferentes de zero (HIPEL & MCLEOD, 1994). Desta forma, a sazonalidade pode ser visualmente identificada como um padrão recorrente no autocorrelograma das séries temporais. O número de termos envolvidos no cálculo da autocorrelação diminui com o aumento do número de defasagens. Sendo assim, ocorre que, à medida que a defasagem aumenta, a precisão da estimativa e o número de graus de liberdade disponíveis diminuem. Por isso, é recomendado que a defasagem máxima utilizada seja cerca de N/4 (ANDERSON, 1995; LEGENDRE & LEGENDRE, 1998), o que, neste estudo, equivaleria a 24,25 defasagens (97/4). Foram então utilizadas defasagens de 24 meses em cada série temporal, com o intuito de melhor descrever possíveis padrões anuais e interanuais. Correlações cruzadas Os efeitos da precipitação na produção de folhiço, frutos e artrópodes, assim como a influência da precipitação, produção de folhiço total e das 82

108 estruturas reprodutivas, artrópodes e a abundância dos predadores D. aurita e P. frenatus na abundância e fator de condição de M. incanus foram avaliados através da análise de correlação cruzada, utilizando-se o programa Statistica 6.0 (STATSOFT, INC., 2000). Esta análise, através da correlação de Pearson, relaciona as variações na série de uma variável resposta com variações na série de uma variável potencialmente explicativa, com um modelo especificado a priori (LEGENDRE & LEGENDRE, 1998). Assume-se que a resposta corresponde a eventos que ocorreram há algum tempo prévio, embora o exato atraso (defasagem) pode não ser conhecido. Desta forma, deve-se destacar que, neste estudo, somente os resultados relativos às defasagens positivas devem ser considerados, pois se referem às correlações da variação da abundância e do fator de condição com as mudanças das variáveis climáticas, produção de recursos alimentares e abundância de predadores ocorrida num espaço de tempo anterior, assim como a variação da produção de recursos relacionada a uma precipitação prévia. Resultados Gráficos com os dados brutos locados contra o tempo e os diagramas boxplot com o agrupamento dos dados por mês de amostragem, com a mediana, quartis e amplitude dos dados, foram usados para uma primeira análise visual das séries (Figuras 3.1 a 3.10). 83

109 A abundância apresentou comportamento estacional bem marcado, com picos nos meses de agosto e vales nos meses de fevereiro e abril, e amplitude de variação de 0 a 15 indivíduos por mês. O fator de condição, além da sazonalidade com picos nos meses de outubro (exceção para o ano de 1998) e vales em abril, mostra um padrão decrescente ao longo dos anos. A queda de folhiço não apresentou um padrão claro, mas teve seus maiores valores entre os meses de setembro e novembro, enquanto a produção de frutos teve picos nos meses de janeiro e/ou fevereiro em todos os anos. A biomassa de artrópodes também não teve um padrão claro e seus valores mais altos ocorreram nos meses de fevereiro. Já a precipitação mostrou uma forte sazonalidade, com picos entre dezembro e fevereiro e vales entre junho e agosto. A abundância de D. aurita mostrou uma tendência crescente ao longo dos anos e um número maior de indivíduos nos meses de fevereiro e abril, coincidindo com a época de recrutamento dos jovens. O número de indivíduos por mês variou de 0 a 24. Philander frenatus teve a abundância variando de zero a seis indivíduos por mês, com valores mais altos nos meses de abril e junho, novamente no período de recrutamento de jovens. Pode-se notar no gráfico uma leve flutuação sazonal e tendência crescente. 84

110 fc a) 0,07 0,065 0,06 0,055 0,05 abr/97 out/97 abr/98 out/98 abr/99 out/99 abr/00 out/00 abr/01 out/01 abr/02 out/02 abr/03 out/03 abr/04 out/04 abr/05 MNKA b) abr/97 out/97 abr/98 out/98 abr/99 out/99 abr/00 out/00 abr/01 out/01 abr/02 out/02 abr/03 out/03 abr/04 out/04 abr/05 insetos c) abr/97 out/97 abr/98 out/98 abr/99 out/99 abr/00 out/00 abr/01 out/01 abr/02 out/02 abr/03 out/03 abr/04 out/04 abr/05 Didelphis 25 d) abr/97 out/97 abr/98 out/98 abr/99 out/99 abr/00 out/00 abr/01 out/01 abr/02 out/02 abr/03 out/ abr/04 out/04 abr/05 abr/97 out/97 abr/98 out/98 abr/99 out/99 abr/00 out/00 abr/01 out/01 abr/02 out/02 abr/03 out/03 abr/04 out/04 abr/05 Philander e) Figura 3.1. Flutuação bimestral dos valores brutos do fator de condição (a), da abundância (b), da biomassa de artrópodes (c) e da abundância de D. aurita (d) e P. frenatus (e). 85

111 folhiço a) abr/97 out/97 abr/98 out/98 abr/99 out/99 abr/00 out/00 abr/01 out/01 abr/02 out/02 abr/03 out/03 abr/04 out/04 abr/05 frutos b) abr/97 out/97 abr/98 out/98 abr/99 out/99 abr/00 out/00 abr/01 out/01 abr/02 out/02 abr/03 out/03 abr/04 out/04 abr/05 preciptação c) abr/97 out/97 abr/98 out/98 abr/99 out/99 abr/00 out/00 abr/01 out/01 abr/02 out/02 abr/03 out/03 abr/04 out/04 abr/05 Figura 3.2. Flutuação mensal dos valores brutos da produção de folhiço em gramas (a), da produção de frutos em gramas (b) e da precipitação (altura em mm) (c). 86

112 a) MNKA abr jun ago out dez fev mês Figura 3.3. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de M. incanus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. b) 0,070 0,068 0,066 0,064 0,062 FC 0,060 0,058 0,056 0,054 0,052 abr jun ago out dez fev Figura 3.4. Diagrama com os dados brutos do fator de condição de M. incanus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. mês 87

113 a) ARTRÓPODES abr jun ago out dez fev mês Figura 3.5. Diagrama com os dados brutos da biomassa de artrópodes em gramas agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. b) D. aurita abr jun ago out dez fev mês Figura 3.6. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de D. aurita agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. 88

114 a) P. frenatus abr jun ago out dez fev mês Figura 3.7. Diagrama com os dados brutos da abundância (MNKA) de P. frenatus agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. b) FOLHIÇO abr mai jun jul ago set out nov dez jan fev mar Figura 3.8. Diagrama com os dados brutos da produção mensal de folhiço (em gramas) agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. mês 89

115 a) FRUTOS abr mai jun jul ago set out nov dez jan fev mar mês Figura 3.9. Diagrama com os dados brutos da produção mensal de frutos (em gramas) agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. b) PRECIPITAÇÃO abr mai jun jul ago set out nov dez jan fev mar Figura Diagrama com os dados brutos da precipitação mensal agrupados por mês, com os valores máximos e mínimos, os quartis e as medianas. mês 90

116 Foram observados valores discrepantes na precipitação, folhiço, frutos, artrópodes e abundância de D. aurita. Apenas a produção de frutos apresentou valores discrepantes que se repetiram nos anos de 2003, 2004 e 2005, nos meses de janeiro e fevereiro. Erros de tabulação foram descartados e assumiu-se que não houve erro na coleta desses dados. Os valores discrepantes foram então substituídos pela média mais três vezes o desvio padrão (tabela 3.2). Apesar da precipitação só ter apresentado um valor discrepante, todos os valores discrepantes observados ocorreram nos meses de maior pluviosidade. Tabela 3.2. Valores discrepantes encontrados nas séries de dados, com suas respectivas datas de ocorrência e o valor da média mais três vezes o desvio padrão, que foi usado como critério para identificar os valores discrepantes. valores discrepantes x+(3dp) mês e ano folhiço 566,64 496,3094 dez/02 frutos 50,04; 55,09; 46,14 38,2401 fev/03; jan/04; jan/05 artrópodes 10,4631 9, fev/00 precipitação ,6115 dez/02 D. aurita 24 23,0313 fev/05 O fator de condição de M. incanus e a abundância de D. aurita apresentaram distribuição normal. O folhiço foi normalizado pela transformação logarítmica (λ=0) e a abundância, a precipitação, os artrópodes e os frutos foram normalizados pela raiz quadrada (λ=0,5). As variáveis frutos e abundância de P. frenatus não tiveram sua distribuição normalizada, de acordo com o teste de Shapiro-Wilk, por nenhuma das transformações box-cox, por isso foram usadas as transformações cujos valores de W do teste de Shapiro-Wilk foram mais 91

117 próximos de 1. Apenas a abundância de P. frenatus não atingiu a normalidade no teste de Kolmogorov-Smirnov. a) 0,070 fator de condição 0,065 0,060 0,055 0, meses b) MNKA- D. aurita meses c) MNKA - P. frenatus meses Figura Séries que mostraram tendência ao longo do tempo, de acordo com o teste de Kendall tau, regredidas contra o tempo (de 0 a 97 meses). A) Fator de condição de M. incanus (R²= 0,10840); b) abundância de D. aurita (R²= 0,3622); c) abundância de P. frenatus. (R²= 0,0583). 92

118 A correlação de Kendall para a detecção de tendências foi significante para o fator de condição, que teve tendência decrescente, e para a abundância de D. aurita e P. frenatus, que tiveram tendência crescente (tabela 3.3). A figura 3.11 mostra as regressões das séries com tendência contra o tempo, que evidenciam o comportamento decrescente da série do fator de condição e crescente da abundância de D. aurita e P.frenatus Tabela 3.3. Transformações boxcox e seus respectivos testes de normalidade de Shapiro-Wilk e Kolmogorov-Smirnov e os resultados da correlação de Kendall para detecção de tendências. box-cox Shapiro-Wilk Kolmogorov-Smirnov Kendall-tau λ W p d p δ p MNKA 0,5 0,9847 0,3207 0,0717 > 0,20-0,0085 0,9030 FC 1 0,9895 0,6466 0,0399 > 0,20-0,2143 0,0019 folhiço 0 0,9890 0,6107 0,0493 > 0,20-0,0670 0,3364 frutos 0,5 0,9698 0,0256 0,0706 > 0,20 0,0994 0,1538 artrópodes 0,5 0,9947 0,9831 0,0414 > 0,20 0,0336 0,6487 precipitação 0,5 0,9821 0,2223 0,0653 > 0,20 0,1021 0,1426 D. aurita 1 0,9808 0,1681 0,1124 < 0,20 0,4353 0,0000 P. frenatus 0,5 0,9671 0,0156 0,1417 < 0,05 0,1857 0,0071 Os gráficos Box-plot mostraram que quase todas as variáveis exibem algum grau de sazonalidade e que esta é muito pronunciada na precipitação, na abundância e no fator de condição (Figuras 3.3 a 3.10). O teste de Kruskall- Wallis detectou sazonalidade nas seguintes variáveis: fator de condição e abundância de M. incanus, folhiço, frutos, precipitação e abundância de D. aurita e P. frenatus (tabela 3.4). 93

119 Tabela 3.4. Resultados do teste de Kruskall-Wallis para detecção de padrões sazonais nas séries de dados. Os valores em negrito indicam as séries que apresentam componente sazonal. Kruskal-Wallis ANOVA MNKA 48,389 p =,0000 FC 55,5696 p =,0000 folhiço 24,2586 p =,0117 frutos 31,543 p =,0009 artrópodes 19,7374 p =,0508 precipitação 72,948 p =,0000 D. aurita 20,9712 p =,0337 P. frenatus 24,7896 p =,0098 O teste de Dickey-Fuller aumentado mostrou que nenhuma das variáveis é estacionária, portanto a diferenciação se fez necessária para todas elas. O teste também é feito para as séries com diferenciações que são escolhidas pelo Critério de Informação Akaike (AIC), com o número máximo de 12 diferenciações. Como usualmente as análises de série temporal só utilizam diferenciações de primeira e segunda ordem e sazonais, foram apresentados apenas esses resultados (tabela 3.5). Algumas variáveis, no entanto, não tiveram resultado para a diferenciação sazonal, em função da escolha do AIC. Com o objetivo de tornar as séries mais uniformes, foram escolhidas as diferenciações de primeira ordem para todas as variáveis, exceto MNKA, que não atingiu a estacionaridade com essa transformação. A diferenciação de segunda ordem foi então utilizada para essa variável. 94

120 Tabela 3.5. Resultado do teste de raiz unitária de Dickey-Fuller aumentado. Os valores em negrito indicam as séries que apresentaram raiz unitária, sendo, por conseguinte estacionárias. Variável Coeficiente Erro padrão Estatística-t Probabilidade FC -0, , , , D(FC(-1)) 0, , , , D(FC(-2)) -1, , , , D(FC(-12)) -0, , , , MNKA -0, , , , D(MNKA(-1)) 0, , , , D(MNKA(-2)) -0, , , , D(MNKA(-12)) 0, , , , folhiço -0, , , , D(folhiço(-1)) -0, , , , D(folhiço(-2)) -0, , , , frutos -0, , , , D(frutos(-1)) -0, , , , D(frutos(-2)) -0, , , , D(frutos(-12)) -0, , , , artrópodes -0, , , , D(artrópodes(-1)) 0, , , , D(artrópodes(-2)) -0, , , , preciptação 0, , , , D(preciptação(-1)) -0, , , , D(preciptação(-2)) -0, , , , D(preciptação(-12)) -0, , , , D. aurita 0, , , , D(D. aurita(-1)) 0, , , , D(D. aurita(-2)) -1, , , , D(D. aurita(-12)) -0, , , , P. frenatus 0, , , , D(P. frenatus(-1)) 0, , , , D(P. frenatus(-2)) -0, , , , Os autocorrelações das séries diferenciadas estão nas figuras 3.12 a 3.19, com os respectivos tempos de defasagem em meses (lag), valores da correlação de Pearson (Corr) e erro padrão (E.P.). 95

121 FC Lag Corr. E.P. 1 +,436, ,118, ,213, ,316, ,213, ,111, ,209, ,309, ,022, ,268, ,275, ,289, ,143, ,006, ,047, ,093, ,154, ,215, ,161, ,106, ,007, ,121, ,163, ,205, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Autocorrelograma do fator de condição (FC) após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. M NKA Lag Corr. E.P. 1 +,645, ,101, ,200, ,366, ,445, ,449, ,346, ,175, ,017, ,170, ,439, ,597, ,460, ,180, ,138, ,392, ,462, ,402, ,241, ,064, ,052, ,167, ,310, ,390, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Autocorrelograma da abundância de M. incanus (MNKA) após diferenciação de segunda ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 96

122 FOLHIÇO Lag Corr. E.P. 1 -,527, ,097, ,106, ,189, ,178, ,215, ,134, ,023, ,164, ,200, ,101, ,051, ,054, ,090, ,022, ,043, ,028, ,020, ,009, ,012, ,067, ,095, ,008, ,052, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Autocorrelograma da produção mensal de folhiço após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. FRUTOS Lag Corr. E.P. 1 +,301, ,405, ,319, ,220, ,018, ,256, ,071, ,114, ,156, ,200, ,047, ,291, ,134, ,021, ,128, ,235, ,064, ,364, ,050, ,255, ,186, ,124, ,073, ,265, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Autocorrelograma da produção mensal de frutos após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 97

123 Artrópodes Lag Corr. E.P. 1 +,226, ,456, ,270, ,085, ,017, ,150, ,009, ,081, ,073, ,025, ,045, ,084, ,052, ,045, ,039, ,060, ,010, ,076, ,053, ,171, ,039, ,115, ,065, ,056, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Autocorrelograma da biomassa de artrópodes após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. Precipitação Lag Corr. E.P. 1 -,303, ,104, ,006, ,138, ,100, ,049, ,083, ,051, ,097, ,144, ,041, ,006, ,017, ,057, ,013, ,085, ,072, ,110, ,147, ,093, ,016, ,043, ,007, ,023, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Autocorrelograma da precipitação mensal após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 98

124 D. aurita Lag Corr. E.P. 1 +,168, ,436, ,230, ,011, ,022, ,067, ,042, ,117, ,074, ,000, ,091, ,314, ,012, ,208, ,205, ,103, ,119, ,265, ,041, ,149, ,129, ,034, ,008, ,222, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Autocorrelograma da abundância de D. aurita após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%.. P. frenatus Lag Corr. E.P. 1 -,073, ,072, ,083, ,076, ,268, ,218, ,278, ,104, ,075, ,018, ,246, ,224, ,159, ,153, ,090, ,016, ,209, ,252, ,091, ,067, ,120, ,201, ,092, ,192, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Autocorrelograma da abundância de P. frenatus após diferenciação de primeira ordem. Corr = r da correlação de Pearson; E.P. = erro padrão. Os valores significativos são representados pelas barras que ultrapassam a linha pontilhada, que representa o limite do intervalo de confiança de 95%. 99

125 Nota-se que algumas séries, mesmo após a diferenciação, guardam um acentuado padrão estacional. O fator de condição e a abundância apresentaram semelhanças nas autocorrelações (tabela 3.6), e mantiveram a sazonalidade, com autocorrelações positivas (aproximadamente nas defasagens de 1, 12 e 24 meses) intercaladas com negativas. O folhiço teve apenas uma autocorrelação forte (negativa com um mês de defasagem) enquanto os frutos apresentaram autocorrelações positivas a cada seis meses de defasagem e negativas nos intervalos, mostrando também alta sazonalidade. A biomassa de artrópodes teve autocorrelações significativas apenas nos três primeiros meses. A precipitação apresentou uma única autocorrelação significativa, com um mês de defasagem, e a diferenciação deixou a série sem vestígios da forte sazonalidade que mostrou originalmente. As autocorrelações das abundâncias de D. aurita e P. frenatus também exibiram sazonalidade. A abundância de D. aurita foi autocorrelacionada positivamente com tempos de defasagem de 12, 18 e 24 meses, e negativamente com dois, três, 14 e 15 meses. A abundância de P. frenatus mostrou um padrão sazonal com correlações positivas com 12 e 24 meses e negativas com seis e 18 meses. 100

126 Tabela 3.6. Autocorrelações significativas positivas (cinza escuro com listras) e negativas (cinza claro com pintas) das séries para cada tempo de defasagem em meses (de 1 a 24). FC + - MNKA + - folhiço + - frutos + - artrópodes + - precipitação + - D. aurita + - P. frenatus As correlações cruzadas estão representadas nas figuras 3.20 a O folhiço não apresentou nenhuma correlação significativa com a abundância ou com o fator de condição. Já a produção de frutos apresentou relação positiva com a abundância com cinco meses de defasagem, negativa com dois meses e relação negativa com o fator de condição com 12 meses de defasagem. A biomassa de artrópodes foi relacionada positivamente à abundância com 14 e 15 meses e ao fator de condição com 14 meses de atraso na resposta e negativamente ao fator de condição com 10 e 11 meses de atraso. A precipitação teve apenas uma correlação negativa com o fator de condição com três meses de defasagem. A precipitação teve ainda relação negativa com o folhiço com sete meses e positiva com o folhiço com seis e oito meses, com a produção de frutos 101

127 com um mês e com a biomassa de artrópodes com seis meses. A abundância de D. aurita teve correlações negativas com a abundância de M. incanus com 10, 11 e 23 meses de defasagem e positiva com sete meses. Já a abundância de P. frenatus foi correlacionada negativamente à abundância de M. incanus com um, dois, três, 13, 14 e 15 meses, e positivamente com sete, oito, nove, 20 e 21 meses. Tabela 3.7. Correlações cruzadas significativas positivas (cinza escuro) e negativas (cinza claro) das séries para cada tempo de defasagem em meses (de 1 a 24). FC x frutos + - FC x artrópodes + - FC x precipitação + - MNKA x frutos + - MNKA x artrópodes + - MNKA x D. aurita + - MNKA x P. frenatus + - folhiço x precipitação + - frutos x precipitação + - artrop. x precipitação

128 0,0597,1021 1,0350, ,069, ,001, ,112, ,098, ,011,1054 7,0740,1060 8,0917, ,136, ,0816, ,1085, ,060, ,1139, ,026, ,094, ,015, ,0223, ,005, ,068, ,0959, ,028, ,030, ,1482, ,0010,1179 FC x Folhiço -1,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e folhiço. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. FC x Frutos 0 -,186, ,151, ,107,1031 3,0005,1037 4,1046,1043 5,0354, ,033,1054 7,0872,1060 8,2081,1066 9,1041, ,001, ,124, ,248, ,114, ,0196, ,022, ,063, ,0242, ,1115, ,1211, ,1353, ,0284, ,082, ,033, ,0146, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e frutos. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 103

129 FC x Artrópodes 0 -,022, ,049, ,088, ,002,1037 4,0752,1043 5,0953,1048 6,1226,1054 7,1116,1060 8,1338, ,066, ,305, ,218, ,139, ,0391, ,2692, ,1556, ,0053, ,0205, ,0492, ,0374, ,0296, ,072, ,196, ,137, ,054, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e biomassa de artrópodes. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. FC x Precipitação 0,1355,1021 1,0467, ,125, ,252, ,140,1043 5,0692,1048 6,0481, ,118,1060 8,0479,1066 9,1174, ,0730, ,1327, ,0255, ,144, ,047, ,0239, ,012, ,077, ,121, ,052, ,0425, ,1392, ,0888, ,048, ,025, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de fator de condição e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 104

130 MNKA x FOLHIÇO 0 -,049, ,095, ,111, ,106, ,073, ,014,1054 6,0388,1060 7,0246,1066 8,0403,1072 9,0899, ,0763, ,0796, ,079, ,084, ,055, ,145, ,064, ,012, ,0750, ,0851, ,0112, ,0755, ,0490, ,009, ,019, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e folhiço. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. MNKA x FRUTOS 0 -,028, ,070, ,255, ,194,1043 4,1362,1048 5,2644,1054 6,1587,1060 7,0534, ,057, ,102, ,037, ,0151, ,0019, ,074, ,173, ,115, ,0975, ,1966, ,1646, ,0651, ,088, ,117, ,026, ,0248, ,0081, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries abundância de M. incanus (MNKA) e frutos. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 105

131 MNKA x Artrópodes 0 -,062,1026 1,0598,1031 2,1855,1037 3,2028,1043 4,0984,1048 5,0336, ,012, ,076, ,111, ,108, ,102, ,089, ,095, ,0129, ,2633, ,2814, ,0690, ,027, ,016, ,076, ,222, ,206, ,007, ,0655, ,004, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e biomassa de artrópodes. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. MNKA x Precipitação 0,0567,1026 1,0054, ,099, ,171, ,133, ,015,1054 6,0983,1060 7,1148,1066 8,0896,1072 9,0792, ,0403, ,0849, ,058, ,083, ,025, ,104, ,098, ,046, ,048, ,1014, ,1637, ,0538, ,0291, ,021, ,033, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 106

132 MNKA x D. aurita 0,0665,1026 1,1032,1031 2,0007, ,060, ,082, ,020,1054 6,1596,1060 7,2158,1066 8,1347,1072 9,0137, ,227, ,228, ,006, ,0352, ,014, ,035, ,018, ,0446, ,1068, ,1479, ,1324, ,0026, ,227, ,234, ,001, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e abundância de D. aurita. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. MNKA x P. frenatus 0 -,170, ,339, ,377, ,287, ,112,1048 5,0625,1054 6,1682,1060 7,2523,1066 8,4010,1072 9,3419, ,0151, ,107, ,123, ,237, ,357, ,293, ,056, ,0840, ,1063, ,2188, ,3434, ,2923, ,1213, ,065, ,181, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de abundância de M. incanus (MNKA) e abundância de P. frenatus. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 107

133 Folhiço x Precipitação 0 -,088,1021 1,0640,1026 2,0437,1031 3,0439,1037 4,0119, ,190,1048 6,2198, ,319,1060 8,2373, ,006, ,054, ,1024, ,096, ,0240, ,1530, ,046, ,0552, ,155, ,0151, ,1250, ,177, ,1500, ,088, ,0013, ,028, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de produção de folhiço e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. Artrópodes x Precipitação 0,0969,1021 1,0200, ,049, ,108, ,089,1043 5,0510,1048 6,2161, ,024, ,084,1066 9,0097, ,0500, ,003, ,013, ,119, ,0072, ,1199, ,0496, ,018, ,050, ,051, ,0479, ,000, ,0340, ,0167, ,029, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de biomassa de artrópodes e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 108

134 Frutos x Precipitação 0,0373,1021 1,2871,1026 2,0143,1031 3,0326,1037 4,1298, ,165, ,103,1054 7,0916, ,006,1066 9,0013, ,0439, ,142, ,037, ,0420, ,0382, ,1104, ,012, ,104, ,005, ,0741, ,0154, ,0100, ,036, ,138, ,0444, ,0-0,5 0,0 0,5 1,0 Figura Correlação cruzada entre as séries de fator de produção de frutos e precipitação. As colunas ao lado do correlograma representam respectivamente o tempo de defasagem, o r da correlação de Pearson e o erro padrão. As linhas pontilhadas são os limites do intervalo de confiança de 95%. 109

135 Discussão Mesmo sendo a Mata Atlântica um ambiente que não é marcado por fortes mudanças estacionais, a sazonalidade exerce influência na flutuação de diversos fatores bióticos (MORELLATO et al., 2000; DAVIS, 1945). Essa influência é usualmente creditada ao aumento da pluviosidade no verão (BERGALLO, 1995; FRANKIE et al., 1974; OPLER et al., 1976; REICH, 1995), que desencadearia um aumento na produtividade do sistema, embora o fotoperíodo e a temperatura também tenham relação com a fenologia e fisiologia de plantas e animais (NJOKU, 1963; WRIGHT & CORNEJO, 1990; CERQUEIRA & BERGALLO, 1993). As séries de produção de frutos e biomassa de artrópodes atingiram seus valores mais altos entre dezembro e fevereiro, época de alta precipitação. Já foi relatado em outros estudos que a produção (ou queda) de folhiço apresenta sazonalidade mesmo em matas perenifólias, com quedas mais acentuada no período de transição entre o inverno e o verão (setembro, outubro e novembro), logo que começam as chuvas (MORELLATO et al., 2000; WRIGHT & CORDEJO, 1990; MORAES et al., 1998; MENDEL et al., no prelo). Apesar de não ter mostrado um padrão estacional muito claro, a série de produção de folhiço teve seus maiores valores nos meses de setembro, outubro e novembro, corroborando os estudos anteriores supracitados. As correlações cruzadas foram quase todas fracas (exceção para MNKA x P. frenatus), o que indica que a intensidade com que cada variável influencia os 110

136 parâmetros populacionais foi baixa. Talvez a influência das variáveis extrínsecas fique diluída frente à grande diversidade de fatores que podem potencialmente explicar a flutuação dos parâmetros populacionais da espécie ou os maiores fatores reguladores desses parâmetros seja intrínseco, dependendo mais de fatores como a fecundidade, densidade e recrutamento do que de variáveis extrínsecas. Apesar da alta sazonalidade apresentada pelos dados brutos da série de precipitação, a autocorrelação da série diferenciada não mostrou sazonalidade, o que indica que há forte relação dos valores com o mês anterior. As correlações cruzadas não revelaram a relação esperada entre a precipitação e os parâmetros populacionais. Entretanto a influência esperada da precipitação sobre os indicadores da produtividade dos recursos, apesar de fraca, foi encontrada. A correlação com um mês de defasagem com os frutos mostrou que os picos de produção (janeiro e fevereiro) ocorrem logo depois do pico de precipitação, e que houve relação direta sobre a produção de frutos. Já a queda de folhiço foi correlacionada com a precipitação com maior atraso na resposta, de seis e oito meses, o que corresponde aproximadamente ao intervalo entre o final da estação úmida (fevereiro e março) e a transição entre a estação seca e a estação úmida (setembro, outubro e novembro), quando a produção de folhiço teve seus valores mais altos. A correlação cruzada indicou uma relação positiva com a biomassa de artrópodes com seis meses de atraso na resposta, o que indica uma flutuação (sem defasagem) com picos e vales opostos. 111

137 A biomassa de artrópodes teve correlação positiva com a abundância e o fator de condição, como esperado. Contudo, o tempo de defasagem da correlação positiva com o fator de condição não foi curto, como foi previsto, e sim de 14 meses, mesma defasagem encontrada na relação com a abundância. As correlações cruzadas com 14 meses de atraso na resposta sugerem uma influência na geração seguinte, já que esse intervalo de tempo corresponde aproximadamente à longevidade máxima de M. incanus. Assim, a biomassa de artrópodes disponíveis teria efeito positivo no número e no bem estar da geração seguinte. A importância dos artrópodes na dieta de M. incanus já havia sido reportada por outros autores pela análise de conteúdo estomacal (LEINER & SILVA, 2007; FONSECA & KIERULFF, 1989; STALLINGS, 1989). Não foi encontrada a relação esperada entre a produção de folhiço e a abundância e o fator de condição de M. incanus. Já a produção de frutos, apesar de não ter tido a influência positiva esperada sobre o fator de condição, teve efeito positivo na abundância com cinco meses de atraso na resposta. Os picos na produção de frutos ocorrem nos meses de janeiro e fevereiro e se dão aproximadamente cinco meses após o início da estação reprodutiva (agosto e outubro), quando ocorrem os picos na abundância. Já foi descrito que o período reprodutivo de algumas espécies de marsupiais didelfídeos é ajustado de forma que o desmame se dê na época mais favorável do ano, para maximizar a sobrevivência dos jovens (FLEMING, 1973; JULIAN-LAFERRIERE & 112

138 ATRAMENTOWICZ, 1990). O atraso de cinco meses entre a abundância e a produção de frutos mostra esse ajuste em M. incanus. A correlação negativa com a abundância de P. frenatus com 14 meses de atraso pode representar uma diminuição do número do M. incanus na geração seguinte devido à predação, mas parece ser provocada pelo componente sazonal que persistiu na abundância de ambas as espécies, apesar da diferenciação. Isso porque as correlações positivas e negativas foram fortes e intercaladas, com intervalos regulares. A relação com a abundância de D. aurita foi mais fraca, mas teve comportamento semelhante. Sendo assim, essa relação aparenta ser um reflexo do padrão sazonal das abundâncias, que está mais ligado a fatores intrínsecos como a reprodução e o recrutamento do que à predação. Portanto não se pode afirmar que houve influência negativa da abundância de predadores na abundância de M. incanus. De fato a tendência de aumento na abundância de D. aurita e P. frenatus não resultou em uma tendência de decréscimo na abundância de M. incanus. 113

139 CONSIDERAÇÕES FINAIS

140 Considerações finais M. incanus teve a segunda maior abundância dentre os mamíferos capturados na área de estudo, indicando que o impacto causado pelas casas de veraneio não afeta a espécie. A reprodução foi marcadamente estacional e houve uma clara separação de coortes. A baixa sobreposição de gerações e o fato de nenhum indivíduo ter sobrevivido para passar por mais de uma estação reprodutiva confirma o padrão reprodutivo semélparo. Nas espécies de marsupiais australianos semélparos da família Dasyuridae, apenas os machos são semélparos (entram em senescência logo após a cópula e morrem cerca de três semanas depois). Em M. incanus, ambos os sexos participaram de apenas de um evento reprodutivo, mas os machos entraram em senescência e desaparecem da população antes das fêmeas. Porém, o tempo entre a cópula e a morte dos machos de M. incanus pode chegar a três meses, indicando que existem diferenças no mecanismo que leva ao óbito. O fato dos machos morrerem antes das fêmeas pode ser explicado pelo cuidado parental, que entre os didelfídeos é exclusivo das fêmeas (KIMBLE, 1997). Estas, por sua vez, mostram sinais de lactação até desaparecerem da população, indicando que elas protegem e nutrem a prole até o fim da vida. O cuidado parental é mais longo, se comparado como outros didelfídeos, de forma que o desmame de M. incanus ocorra com os filhotes num estágio mais avançado do desenvolvimento. O cuidado parental extenso explica a baixa capturabilidade de jovens nas classes 115

141 de desenvolvimento II, pois se a fêmea protegem e provêm alimento para esses jovens é esperado que a probabilidade de captura em armadilhas com isca seja baixa. Uma questão interessante é: o que levou esses marsupiais à estratégia reprodutiva semélpara? A discussão sobre a pressão evolutiva que levaria a esse padrão se dá toda em torno de ambientes com alta sazonalidade e períodos severamente desfavoráveis para os animais (SMITH & CHARNOV, 2001; YOUNG, 1990). No entanto essa não parece ser a causa da semelparidade de M. incanus. Kraaijeveld e colaboradores (2003) levantaram a hipótese de que a baixa taxa de sobrevivência das fêmeas adultas levaria a um esforço reprodutivo excessivo por parte dos machos para cobrir o maior número possível de fêmeas e garantir que pelo menos uma desmame seus filhotes. Esse esforço levaria a evolução da estratégia semélpara. Neste estudo a taxa de sobrevivência decresce no período em que os filhotes estão sendo amamentados (embora parte do decréscimo seja devido ao desaparecimento dos machos da população), e a alta mortalidade durante a lactação pode resultar em alta mortalidade das ninhadas. Krajewski e colaboradores (2000) sugeriram que a estratégia semélpara evoluiu diversas vezes em marsupiais, e pode ter mais de um mecanismo que lava ao óbito pós-copula, assim como mais de uma vantagem evolutiva para o surgimento dessa estratégia reprodutiva. Seria interessante a criação de colônias desses animais para testar se existem fatores extrínsecos influenciando o padrão reprodutivo e se a longevidade permanece a mesma em cativeiro. Um estudo dos 116

142 mecanismos fisiológicos e endocrinológicos que levam ao óbito também seria interessante para comparar com os dasyurídeos semélparos e descrever pela primeira vez a fisiologia de um didelfídeo semélparo. A senescência (com significativo decréscimo no fator de condição) ocorre nos meses de maior disponibilidade de recursos, indicando que a morte dos indivíduos e a baixa no fator de condição não tem relação com a as condições ambientais, e sim com o desgaste causado pela reprodução. Os picos populacionais se deram no início da estação reprodutiva, assim como os picos no fator de condição mensal, relacionados à alocação de energia para o único investimento reprodutivo. Não houve então relação negativa entre o fator de condição e a abundância populacional, que seria um indício de competição intraespecífica por recursos. Alguns estudos relataram uma variação sazonal na composição da dieta de marsupiais didelfídeos, que indicam que os animais adequam sua dieta de acordo com a disponibilidade dos alimentos no ambiente (LEINER & SILVA, 2007). No período em que os filhotes de M. incanus se tornam independentes, a disponibilidade dos principais recursos alimentares (frutos e artrópodes) foi alta, o que teria efeito positivo na sobrevivência da prole. O folhiço abrigaria a fonte sub-ótima de alimentos, que forneceria o estoque energético para o período reprodutivo. 117

143 O folhiço foi o único indicador da disponibilidade de recursos que teve relação positiva com o fator de condição mensal sem defasagem. O padrão decrescente do fator de condição anual foi encontrado também na produção de folhiço. Os valores mais altos encontrados para o fator de condição anual (registrados em 1997, 1998 e 1999) podem ter relação com o El Niño que ocorreu de 1997 até meados de O fenômeno aparentemente proporcionou condições ambientais mais estáveis, fazendo com que o fator de condição mensal tivesse baixa amplitude de variação. É preciso uma série mais longa de observações para investigar se M. incanus apresenta ciclos em seus parâmetros populacionais relacionados com o El Ninõ. A sazonalidade foi um componente presente em quase todas as séries temporais, sendo particularmente bem marcada na precipitação, abundância populacional e fator de condição. M. incanus foi a única espécie na área de estudo que apresentou este claro padrão sazonal na flutuação da abundância populacional (dados não publicados). O que levaria a esse padrão? A história de vida anual, com reprodução única e sincronizada levaria naturalmente a períodos de alta e baixa abundância, já que os nascimentos e as mortes dos senescentes se dão em períodos distintos. Porém, assim como ocorre com outros didelfídeos, o gatilho da reprodução se dá por um sinal do fotoperíodo, e há um ajuste para que o desmame ocorra no período de maior disponibilidade de recursos alimentares. Apesar de terem sido 118

144 fracas as relações entre os parâmetros populacionais e os indicadores de disponibilidade de recursos, elas mostraram que os picos na produção de frutos foram ajustados com o desmame e a abundância de artrópodes tem influência na geração seguinte, provavelmente via sucesso reprodutivo. A precipitação não mostrou relação direta com os parâmetros populacionais, contudo teve relações positivas com os recursos (com atrasos na resposta de um mês para os frutos, seis meses para os artrópodes e seis e oito meses para o folhiço). A biomassa de artrópodes teve correlação positiva com a abundância e o fator de condição com 14 meses de defasagem, o que indica uma influência na geração seguinte. Os artrópodes também apresentaram relação anual com o fator de condição das fêmeas, mais um indício de que a disponibilidade deste item alimentar pode afetar o sucesso reprodutivo, com reflexos na geração seguinte. A produção de frutos, apesar de não ter tido a influência positiva esperada sobre o fator de condição, teve efeito positivo na abundância com cinco meses de atraso na resposta. Os picos na abundância ocorrem no início do período reprodutivo e os picos na produção de frutos coincidem com o período de desmame dos jovens, portanto a defasagem de cinco meses mostra o ajuste para que o desmame ocorra na época mais favorável do ano. A tendência de aumento na abundância de D. aurita e P. frenatus não resultou em uma tendência de decréscimo na abundância, e não foi constatado que essas duas espécies exerçam influência negativa em M. incanus. 119

145 É importante a continuação do monitoramento das populações na área de estudo para que se possa, além de aumentar o conhecimento acerca da ecologia de pequenos mamíferos em florestas tropicais, acompanhar o comportamento dessas populações frente a ciclos climáticos como o El Niño, possíveis florações de taquara e mudanças no habitat. 120

146 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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151 Braga FMS, Análise do fator de condição de Paralonchurus brasiliensis (Perciformes, Sciaenidae). Revista Unimar, Maringá, 15 (02): Braithwaite RW & Lee AK, A mammalian example of semelparity. The American Naturalist 113: Brasil, Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística Manual Técnico da Vegetação Brasileira. Série Manuais Técnicos Número 1. Departamento de Recursos Naturais e Estudos Ambientais. Rio de Janeiro. IBGE. Brochu L, Caron L, Bergeron JM, Diet quality and body condition of dispersing and resident voles (Microtus pennsylvanicus). Journal of Mammalogy 69, Brown JH & Heske EJ, Temporal changes in a Chihuahuan Desert rodent community. Oikos 59: Brown JM, Lieberman GA, Resource Utilization and Coexistence of Seed- Eating Desert Rodents in Sand Dune Habitats. Ecology, 54 (4):

152 Cáceres NC, Food habits and seed dispersal by the white-eared opossum Didelphis albiventris (Mammalia: Marsupialia) in southern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment 37: Carvalho FMV, Pinheiro PS, Fernandez FAS, Nessimian JL, Diet of small mammals in Atlantic Forest fragments in southeastern Brazil. Revista Brasileira de Zoociências 1: Cerqueira R, Fatores ambientais e a reprodução de marsupiais e roedores no leste do Brasil. Arquivos do Museu Nacional, Rio de Janeiro, 63 (1): Cerqueira R, Um sistema de monitoramento e inventario da biodiversidade terrestre do Brasil. In: Irene Garay; Braulio F. S. Dias. (Org.). Conservação da biodiversidade em ecossistemas tropicais: Avanços conceituais e revisão de novas metodologias. Petropólis: Vozes, 2001, Cerqueira R, Reproduction Du Didelphis albiventris Au Nord-Est Du Bresil (Polypro- Todontia, Didelphidae). Mammalia, 48 (1): Cerqueira R, Modelos de estações reprodutivas em mamíferos. Anais do Encontro de Ecologia e Matemática, LNCC. 126

153 Cerqueira R, Bergallo HG, A possible case of photoperiod controlling the reproduction of a South American marsupial. Ciência e Cultura, 45 (2): Cerqueira R, Lara M, Rainfall and reproduction of cricetid rodents in Northeastern Brazil. In: Global Trends in Wildlife Management (ed.: Bobek, K.; Perzanowaki, K. & Regelin, W.L.). Swiat Press, Krákow. Cerqueira R, Gentile R, Fernandez FAZ, D Andrea PS, A five-year population study of an assemblage of small mammals in southeastern Brazil. Mammalia 57: Charles-Dominique P, Atramentowicz M, Charles-Dominique M, Gérard H, Hladik A, Hladir CM, Prévost MF, Les memifères frugivores arboricols nocturnes d'une forêt guyanaise: inter-relations plantes-animaux. Révue d`ecologie (Terre et Vie) 35: Charles-Dominique P, 1983: Ecology and social adaptations in didelphid marsupials: comparison with eutherians of similar ecology. In Eisenberg JF, Kleiman DG (eds). Advances in the Study of Mammalian Behavior. American Society of Mammalogists, Special Publications 7. Clutton-Brock TH, Mammalian mating systems. Proceedings of the Royal Society of London. Series B, Biological Sciences, 236 (1285):

154 Crespin L, Verhagen R, Stenseth NC, Yoccoz NG, Julliard ACP, Survival in fluctuating bank vole populations: seasonal and yearly variations. Oikos 98: Cunha AA, Vieira MV, Support diameter, incline and vertical movements of four didelphid marsupials in the Atlantic forest of Brazil. Journal of Zoology 258: D Andrea PS, Cerqueira R, Hingst ED, Age estimation of the Gray Four Eyed Opossum, Philander opossum (Didelphimorphia, Didelphidae). Mammalia 58: Davis DE, The annual cycle of plants, mosquitoes, birds and mammals in two Brazilian forests. Ecological Monograph 15: Dickey DA, Fuller WA, Likelihood ratio statistics for autoregressive time series with a unit root. Econometrica, 49: Dickey DA, Fuller WA, Distribution of the estimator for auto-regressive time series with a unit root. Journal of the American Statistical Association, 74:427-31,

155 Dueser R, Hallet JG, Competition and habitat selection in a forest-floor small mammal fauna. Oikos 35: Eisenberg JF, Wilson DE, Relative brain size and demographic strategies in Didelphid Marsupials. American Naturalist 118: Erb J, Boyce MS, Stenseth NC, Population dynamics of large and small mammals. Oikos 92: Fernandez FAS, Métodos para estimativas de parâmetros populacionais por captura, marcação e recaptura. Oecologia brasiliensis 2: Finerty JP, The population ecology of cycles in small mammals. Mathematical theory and biological fact. Yale University Press. New Haven and London. Finotti R, Freitas SR, Cerqueira R, Vieira MV, A method to determine the minimum number of littertraps in litterfall studies. Biotropica 35(3): Fleming TH, Population ecology of three species of neotropical rodents. Miscellaneous Publications, Museum of Zoology. University of Michigan 143:

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157 Dissertação de Mestrado, Museu Nacional do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. 168 pp. Freitas SR, Moraes DA, Santori R., Cerqueira R, Habitat preference and food use by Metachirus nudicaudatus and Didelphis aurita (Marsupialia, Didelphidae) in a restinga forest at Rio de Janeiro, Brazil. Revista Brasileira de Biologia 57: Gardner AL, Order Didelphimorphia. En: Mammal Species of the World, a taxonomic and geographic reference. Second edition (ed.: Wilson, D.E. y D.M. Reeder). Smithsonian Institute Press, Washington and London, Garsd A, Howard WE, A 19-year study of microtine population fluctuations using time-series analysis. Ecology 62: Garsd A, Howard WE, Microtine population fluctuations: an ecosystem approach based on time series analysis. Journal of Animal Ecology 51: Gentile R, D'Andrea PS, Cerqueira R, Maroja LS, Population dynamics and reproduction of marsupials and rodents in a Brazilian rural area: a five-year study. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 35:1-9. Getz LL, Hofmann JE, Mcguire B, Dolan TW, Twenty-five years of population fluctuations of Microtus ochrogaster and M. pennsylvanicus in three habitats in east-central Illinois. Journal of Mammalogy 82 (1):

158 Gomiero LM, Braga FMS, Relação peso-comprimento e fator de condição para Cichla cf. ocellaris e Cichla monoculus (Perciformes, Cichlidae) no reservatório de Volta Grande, rio Grande - MG/SP Acta Scientiarum: Biological Sciences Maringá, 25 (1): Granger CWJ, Newbold P, Spurious regressions in econometrics. Journal of Econometrics, 2: Grelle CEV, Forest Structure and Vertical Stratification of Small Mammals in a Secondary Atlantic Forest, Southeastern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 38 (2): Groppo JD, Estudo de tendências nas séries temporais de qualidade da água de rios do Estado de São Paulo com diferentes graus de intervenção antrópica. Dissertação de mestrado apresentada a Pós-graduação em Ciências Agrárias da USP, Piracicaba. Heino M, Metz JAJ, Kaitala V, Evolution of mixed maturation strategies in semelparous life histories: the crucial role of dimensionality of feedback environment. IIASA Studies In Adaptive Dynamics,

159 Hingst ED, D'Andrea PS, Cerqueira R, Breeding of Philander frenata (Didelphimorphia, Didelphidae) in captivity. Laboratory Animal Science 32: Hipel KW, Mcleod AI, Time series modeling of water resources and environmental systems. Elsevier. Netherlands. Hornfeldt B, Delayed density dependence as a determinant of vole cycles. Ecology 75: INMET, Normais Climatológicas. Segunda edição. Ministério da Agricultura, Instituto Nacional de Meteorologia, Rio de Janeiro, Brasil. Jaksic FM, Lima M, Myths and facts on ratadas: Bamboo blooms, rainfall peaks and rodent outbreaks in South America. Austral Ecology 28: Julien-Laferrière D, Atramentowicz M, Feeding and reproduction of three Didelphid Marsupials in two Neotropical Forests (French Guiana). Biotropica 22: Julien-Laferrière D, Foraging strategies and food partitioning in the neotropical frugivorous mammals Caluromys philander and Potos flavus. Journal of Zoology 247:

160 Kajin M, Populações de Didelphis aurita (Didelphimorphia, Didelphidae) na Floresta Atlântica de encosta em Guapimirim, estado do Rio de Janeiro. Comparação de métodos de estimativa populacional e tabelas de vida. Dissertação de Mestrado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro. 75 pp. Kendall BE, Briggs CJ, Murdoch WW, Turchin P, Ellner SP, McCauley E, Nisbel RM, Wood SN, Why do populations cycle? A synthesis of statistical and mechanistic modeling approaches. Ecology 80: Kesner MH, Linzey AV, Modeling population variation in Peromyscus leucopus: an exploratory analysis. Journal of Mammalogy 78: Kimble DP, Didelphid behavior. Neuroscience Biobehavior. Rev. 21: Kirsch, JAW, Lapointe FJ, Springer MS, DNA-hybridization studies of marsupials and their implications for metatherian classification. Australian Journal of Zoology 45: Knegt LV, Silva JA, Moreira EC, Sales GL, Morcegos capturados no município de Belo Horizonte, Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, 57 (5):

161 Kraaijeveld K, Kraaijeveld-Smit FJL, Adcock GJ, Does female mortality drive male semelparity in dasyurid marsupials? Proceedings of the Royal Society of London B 270, S251 S253. Krajewski C, Woolley PA, Westerman M, 2000 The evolution of reproductive strategies in dasyurid marsupials: implications of molecular phylogeny. Biol. J. Linn. Soc. 71, Kraus DB, Fadem BH, Reproduction, development and physiology of the gray short-tailed opossum (Monodelphis domestica). Laboratory Animal Science. 37(4): Krebs CJ, Davies NB, Behavioral ecology: an evolutionary approach. Oxford: Blackwell scientific publications Krebs CJ, Grant R, Singleton GR, Indices of Condition for Small Mammals. Australian Journal of Zoology 41: Krebs CJ, Demographic changes in fluctuating populations of Microtus californicus. Ecologycal Monographs 36:

162 LeCren ED, The length-weight relationship and seasonal cycle in gonad weight and condition in the perch (Perca fluviatilis). Journal of Animal Ecology 20: Lebreton JD, Burnham KP, Clobert J, Anderson DR, Modeling survival and testing biological hypotheses using marked animals: A unified approach with case studies. Ecological Monographs 62: Legendre P, Legendre L, Numerical Ecology. Developments in environmental modeling. Second Edition. Elsevier Science. Amsterdam, Netherlands. Legendre L, Frechette M, Legendre P, The contingency periodogram: a method of identifying rhythms in series of nonmetric ecological data. Journal of Ecology 69 (3): Leiner NO, Silva W, Seasonal variation in the diet of the Brazilian slender opossum (Marmosops paulensis) in a montane Atlantic Forest area, Southeastern Brazil. Journal of Mammalogy, 88(1): Leiner NO, Ecologia alimentar e reprodutiva de Marmosops paulensis (Didelphimorphia: Didelphidae) em uma área de Mata Atlântica no sudeste de São Paulo. Dissertação de mestrado, Universidade Estadual de Campinas, Campinas, Brasil. 136

163 Leotti VB, Birck AR, Riboldi J, Comparação dos Testes de Aderência à Normalidade Kolmolgorov-Smirnov, Anderson-Darling, Cramer-Von Mises e Shapiro-Wilk por Simulação. In: 11 Simpósio de Estatística Aplicada à Experimentação Agronômica (SEAGRO) e 50 Reunião Anual da Região Brasileira da Sociedade Internacional de Biometria (RBRAS), Londrina, PR. Lima M, Jaksic FM, Population dynamics of three Neotropical small mammals: time series models and the role of delayed density-dependence in population irruptions. Australian Journal of Ecology 24: Lima M., Stenseth NC, Leirs H, Jaksic FM, Population dynamics of small mammals in semi-arid regions: a comparative study of demographic variability in two rodent species. Proceedings of the Royal Society of London B 270: Lima M., Stensth NC, Yoccoz NG, Jaksic FM, Demography and population dynamics of the mouse opossum (Thylamys elegans) in a semi-arid Chile: seasonality, feedback structure and climate. Proceedings of Royal Society of London (B) 268: Loe LE, Bonenfant C, Mysterud A, Gaillard JM, Langvatn R, Klein F, Calenge C, Ergon T, Pettorelli N, Stenseth NC, Climate predictability and breeding phenology in red deer: timing and synchrony of rutting and calving in Norway and France. Journal of Animal Ecology 74:

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165 Marcstrom V, Hoglund N, Krebs CJ, Periodics fluctuations in small mammals at Boda, Sweden from Journal of Animal Ecology 59: Margarido MA, Medeiros Junior H, Teste para mais de uma raíz unitária: uso do software Sas na elaboração de uma rotina para o teste Dickey-Pantula. Pesquisa & debate, SP, 17, n. 1 (29): Martins EG, Ecologia populacional e área de vida da cuíca Gracilinanus microtarsus (Marsupialia:Didelphidae) em um Cerradão de Américo Brasiliense, São Paulo. Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas para a obtenção do título de mestre em Ecologia. São Paulo, Brasil. Martins EG, Bonato V, Silva CQ, Reis SR, Seasonality in reproduction, age structure and density of the gracile mouse opossum Gracilinanus microtarsus (Marsupialia: Didelphidae) in a Brazilian cerrado. Journal of Tropical Ecology. 22: Mcleod AI, Hippel KW, Reference manual, the McLeod-Hipel Time Series Package. 117p Mendel SM, Vieira MV, Cerqueira R, no prelo. Precipitation, litterfall and the dynamics of density and biomass in the black-eared opossum, Didelphis aurita preprint Journal of Mammalogy. 139

166 Montgomery DC, Jonhson LA, Forecasting and time series analysis. McGraw Hill Book Company. USA. Moraes JM, Pellegrino GQ, Ballester MV, Martinelli LA, Victoria RL, Krusche AV, Trends in hydrological parameters of a southern Brazilian waterhed and is relation to human induced changes. Water resources management 12: Morelatto LPC, Talora DC, Takahasi A, Bencke CC, Romera EC, Zipparro VB, Phenology of Atlantic rain forest trees: a comparative study. Biotropica 32: Motta MFD, Estudo do desenvolvimento extra-uterino de Didelphis aurita (Wied, 1826) em cativeiro Investigação de critérios para estimativa de idade. Dissertação de mestrado, Universidade federal do Rio de Janeiro/ Museu Nacional, Rio de Janeiro. 105 pp. Murúa R, González LA, A cycling population of Akodon olivaceus (Cricetidae) in a temperate rain forest in Chile. Acta Zoologica Fennica 173: Murúa R., L. A. Gonzalez & M. Lima Second-order feedback and climatic effects determine the dynamics of a small rodent population in a temperate forest of South America. Population Ecology 45:

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168 Oliveira JA, Lorini ML, Persson VG, Pelage variation in Marmosa incana (Didelphidae, Marsupialia), with notes on taxonomy. Zeitschrift Fuer Sauegetierkunde, 57: Opler PA, Frankie GW, Baker HG, Rainfall as a factor in the release, timing, and synchronization of anthesis by tropical trees and shrubs. Journal of Biogeographic, 3(3): Pankratz A, Overview. Em: Forecasting with univariate Box-Jenkins models. Jonh & Wiley Sons Inc. USA. Passamani M, Vertical stratification of small mammals in Atlantic Hill forest. Mammalia 59 (2): Passamani M, Fernandez FAZ, Abundância de pequenos mamíferos em fragmentos de tamanhos diferentes de Mata Atlântica no sudeste do Brasil. V Congresso de Ecologia do Brasil (Porto Alegre), Resumo: 348. Passamani M, O efeito da fragmentação da Mata Atlântica serrana sobre a comunidade de pequenos mamíferos de Santa Teresa, Espírito Santo. Tese de Doutorado, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil, 106 pp. 142

169 Pine RH, Dalby PL, Matson JO, Ecology, postnatal development, morphometrics and taxonomic status of the short-tailed opossum, Monodelphis dimidiata, an apparently semelparous annual marsupial. Annals of the Carnegie Museum 54: Quental TB, Fernandez FAS, Dias ATC, Rocha FS, Population dynamics of the marsupial Micoureus demerarae in small fragments of Atlantic Coastal Forest in Brazil. Journal of Tropical Ecology 17: Querol MVM, Querol E, Gomes NNA, Fator de condição gonadal, índice hepatossomático e recrutamento como indicadores do período de reprodução de Loricariichthys platymetopon (Osteichthyes, Loricariidae), bacia do rio Uruguai médio, sul do Brasil. Iheringia, Série Zoologia, 92(3): Rademaker V, Ecologia de populações e reprodução de Didelphis, com particular ênfase em D. aurita em uma área perturbada de Mata Atlântica na Serra dos Órgãos, Guapimirim, RJ. Dissertação de mestrado. Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte. 46 pp. Rademaker V, Cerqueira R, Variation in the latitudinal reproductive patterns of the genus Didelphis (Didelphimorphia: Didelphidae). Austral Ecology 30:

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171 Santori RT, Astúa de Moraes D, Grelle CEV, Cerqueira R, Diet composition of Metachirus nudicaudatus and Didelphis aurita (Marsupialia, Didelphidae) in Southeastern Brazil. Mammalia, 59(4): Santori RT, Astúa de Moraes D, Cerqueira R, Natural diet at a Restinga Forest and laboratory food preferences of the opossum Philander frenata in Brasil. Studies on Neotropical Fauna and Environment, 32: Santori RT, Astúa de Moraes D, Alimentação, nutrição e adaptações alimentares de marsupiais brasileiros. In: Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e evolução. (Monteiro-Filho ELA & Cáceres NT, eds.). UFPR, Curitiba. Silva LSCV, Fontanini CAC, Duclos LC, Del Corso JM, Análise Econométrica do Processo de Transmissão entre os Preços da Soja nos Mercados Físico Brasileiro e Norte-americanos. In: IX SemeAd. Smith FA. Charnov EL, 2001 Fitness trade-offs select for semelparous reproduction in an extreme environment. Evolutionary Ecology Research, 3: Sokal RR, Rohlf FJ, Biometry. Third Edition. (W. H. Freeman and Company eds). New York. 145

172 SOS Mata Atlântica/INPE/ISA, Atlas da evolução dos remanescentes florestais e ecossistemas associados no período de 1990 a SOS Mata Atlântica/INPE/ISA. São Paulo. Stallings JR, Small mammal inventories in an Eastern Brazilian park. Bulletin of Florida State Museum, Biological Sciences, 34: StatiSoft, STATISTICA for Windows. StatiSoft Inc., Tulsa Trippia MCBP, L influence de l alimentation et de la densité de la population sur le développement des gonades chez trois espèces de poissons. Archives of Veterinarian Sciences, 4(1): Umetsu F, Pardini R, Small mammals in a mosaic of forest remnants and anthropogenic habitats evaluating matrix quality in an Atlantic forest landscape. Landscape Ecology, 22: Vieira EM, Monteiro-Filho ELA, Vertical stratification of small mammals in the Atlantic rain forest of south-eastern Brazil. Journal of Tropical Ecology, 19:

173 Viveiros de Castro EB, Fernandez FAF, Determinants of diferential extinction vulnerabilities of small mammals in Atlantic forest fragments in Brazil. Biological Conservation, 119: Voss RS, Tarifa T, Yensen E, An Introduction to Marmosops (Marsupialia: Didelphidae), with the Description of a New Species from Bolivia and Notes on the Taxonomy and Distribution of Other Bolivian Forms. Published By The American Museum Of Natural History Central Park West, New York, NY, Number 3466, 40 pp. Walker RS, Novaro AJ, Nichols JD, Consideraciones para la estimación de abundancia de poplaciones de mamíferos. Mastozoología Neotropical. 7: Weir BJ, Rowlands IW, Reproductive strategies of mammals. Annual Review of Ecology and Systematics, 4: Woolley PA, Reproduction in Sminthopsis macroura (Marsupialia, Dasyuridae). Australian Journal of Zoology, 38: Wright SJ, Cornejo FH, Seasonal drought and leaf fall in a tropical forest. Ecology, 71:

174 Young TP, A general model of comparative fecundity for semelparous and iteroparous life histories. American Naturalist, 118: Young TP, The evolution of semelparity in Mount Kenya lobelias. Evolutionary Ecology, 4: Zar JH, Biostatistical Analysis, Englewood Cliffs, New Jersey, Prentice Hall. Zortéa M, Reproductive patterns and feeding habits of three nectarivorous bats (Phyllostomidae: Glossophaginae) from the Brazilian cerrado. Brazilian Journal of Biology, 63:

175 ANEXO I

176 HISTÓRIA NATURAL DOS MAMÍFEROS DE UMA ÁREA PERTURBADA DO PARQUE NACIONAL DA SERRA DOS ÓRGÃOS, RIO DE JANEIRO, BRASIL. NATURAL HISTORY OF MAMMALS IN A DISTURBED AREA OF SERRA DOS ÓRGÃOS NATIONAL PARK, RIO DE JANEIRO, BRAZIL. JOANA MACEDO 1,6, DIOGO LORETTO 2,6, MARCIA C. S. MELLO 3,6, SIMONE R. FREITAS 4,6, MARCUS VINÍCIUS VIEIRA 5,7 & RUI CERQUEIRA 6,7 Resumo A fragmentação de populações pode ocorrer mesmo em áreas onde a vegetação original permaneça contínua, através de impactos na estrutura vegetacional. Isto é de difícil mapeamento, mas produz uma fragmentação sutil das populações antes contínuas. Para determinar esses efeitos da fragmentação é preciso primeiro inventariar e monitorar uma região de mata contínua com algum grau de perturbação. Neste capítulo, apresentamos um inventário da mastofauna em uma área perturbada do Parque Nacional da Serra dos Órgãos. Os mamíferos foram amostrados bimestralmente por captura-marcação-erecaptura e avistamentos durante quase sete anos. Das populações mais abundantes foram determinadas as estações reprodutivas, tempo de permanência, peso médio e tamanho médio de ninhada. Com um esforço de armadilhas-noite foram capturados 669 indivíduos em 1492 ocasiões, de oito espécies de marsupiais e sete de roedores. Sete espécies foram registradas por avistamentos. A reprodução foi estacional e concentrada de agosto a fevereiro para a maioria das espécies. Os marsupiais, com exceção dos arborícolas, estiveram presentes durante todo o estudo, enquanto que os roedores estiveram ausentes em muitos anos. Casas de veraneio poderiam estar influenciando a comunidade de mamíferos, tanto provendo alimento para os marsupiais mais sinantrópicos, como afastando os roedores, principalmente através da ação de cães e gatos. Abstract The fragmentation of populations can occur even in areas of continuous plant physiognomies because of impacts on the vegetation structure. It may be difficult to map, but creates a subtle fragmentation of previously continuous populations. The first step to determine the effects of this subtle fragmentation is to survey and monitor regions of continuous vegetation with some degree of disturbance. In this chapter, we present an inventory of the mammal fauna in a disturbed area of Serra dos Órgãos National Park. Mammals were surveyed bimonthly by capture-mark-recapture and sightings during 7 years. Reproductive seasons, mean litter size, body mass, and 1 Mestranda do Programa de Pós-graduação em Ecologia da UFRJ. (joanasm@terra.com.br) 2 Mestrando do Programa de Pós-graduação em Ecologia da UFRJ. (diogoloretto@yahoo.com.br) 3 Mestranda da Pós-graduação em Ciência Ambiental da UFF. (santiagomello@yahoo.com.br) 4 Doutora em Geografia/UFRJ, Lab. de Ecologia e Biogeografia - Depto. de Geografia - Inst. de Geociências - Universidade Federal Fluminense (UFF). (sfreitas@biologia.ufrj.br). 5 Professor Adjunto do Departamento de Ecologia da UFRJ. (mvvieira@biologia.ufrj.br) 6 Professor Titular do Departamento de Ecologia da UFRJ. (rui@biologia.ufrj.br) 7 Laboratório de Vertebrados, Departamento de Ecologia da UFRJ, CP 68020, Av. Brigadeiro Trompovsky, s/n Ilha do Fundão, CEP , Rio de Janeiro, RJ. 150

177 residence time of the most abundant populations were calculated. With an effort of 42,015 trap-nights, 8 species of marsupials and 7 of rodents were captured, totaling 669 individuals captured on 1,492 occasions. Seven species were registered only by sightings. The reproduction was seasonal and concentrated between August and February for most species. Populations of more terrestrial marsupials were present throughout the study, whereas populations of rodents were absent in many years. Weekend houses could be affecting the mammal community, whether providing food for the more synanthropic marsupials, or scaring away rodents, mainly by the presence of domestic pets. Introdução As abordagens iniciais para o estudo dos efeitos da fragmentação de habitats sobre populações e comunidades estavam centradas principalmente na relação espécie-área (McCoy, 1982). Estas abordagens têm sido insuficientes, não apenas do ponto de vista biológico, mas também porque as situações reais envolvem as populações humanas, suas atividades e seus problemas. Estes aspectos têm sido apontados cada vez mais como importantes (Lanna, 1995; Sheng, 1997; Fiszon et al., 2003). A fragmentação de populações naturais pode ocorrer mesmo em áreas onde a cobertura vegetal original permaneça contínua, por exemplo, pelo corte seletivo de algumas árvores ou pelo corte de plântulas e árvores novas do sub-bosque (criando um aspecto de bosque). Este tipo de impacto pode ser difícil de ser mapeado, já que não produz descontinuidades tão claras como o corte de toda a mata. Mesmo assim, pode causar uma fragmentação sutil das populações antes contínuas (Fiszon et al., 2003; Cerqueira et al., 2003; Cabral & Fiszon, 2004). Dentro do Projeto de Conservação e Uso Sustentável da Biodiversidade (PROBIO), da Secretaria de Biodiversidade e Florestas do Ministério do Meio Ambiente, o subprojeto A Fragmentação Sutil: Um Estudo na Mata Atlântica, coordenado pelo Laboratório de Vertebrados da UFRJ, tinha como objetivos determinar os efeitos desta fragmentação sutil sobre a biodiversidade de mamíferos. A área de estudo na Mata Atlântica foi a Bacia do Rio Macacú, situada nos municípios de Guapimirim e Cachoeiras de Macacú, na base da Serra dos Órgãos, onde foram estudados os processos de fragmentação tradicional, com remanescentes florestais inseridos numa matriz de pasto ou áreas abertas (Vieira et al., 2003). Para determinar os efeitos sutis da fragmentação era necessário inventariar e monitorar uma região de mata contínua, mas com algum grau de perturbação penetrando na estrutura da vegetação. Este capítulo se insere neste contexto, onde descrevemos detalhadamente a composição de uma comunidade de mamíferos em área de mata contínua perturbada, localizada nos limites do Parque Nacional da Serra dos Órgãos, no município de Guapimirim. São discutidos ainda os possíveis efeitos da presença de casas de veraneio e animais domésticos na área de estudo, bem como os resultados alcançados através de um monitoramento de longa duração, onde a dinâmica da composição da comunidade de mamíferos é destacada. Distúrbio causado por casas de veraneio em áreas de proteção ambiental A casa de veraneio é uma forma de ocupação do espaço associada ao desejo de usufruir de um contato maior com a natureza. Entretanto, estas residências trazem danos 151

178 às paisagens naturais, pois os impactos desta forma de uso são raramente considerados quando as mesmas são construídas (Fiszon & Cabral, 2004). Não somente a construção, mas a infra-estrutura e serviços necessários ao acolhimento desta população ocasional, bem como a construção de vias de acesso, produz fragmentação da paisagem natural através de desmatamento (Fiszon et al., 2003). Além disso, hortas, pomares, flora e fauna exóticas (plantas ornamentais e animais de estimação e criação) podem causar mudanças na estrutura das comunidades de flora e fauna silvestres. No município de Guapimirim aproximadamente 45% do território é formado de áreas de proteção ambiental (Parque Nacional da Serra dos Órgãos, Parque Estadual dos Três Picos, Estação Ecológica Estadual do Paraíso, Área de Proteção Ambiental de Guapimirim, dentre outros menores) (Fiszon et al., 2003). Paradoxalmente, a proteção destas áreas vem estimulando indiretamente a fragmentação florestal, pois exercem intensa atração às formas de ocupação associadas ao lazer de fim de semana, tais como sítios, chácaras, condomínios e pousadas. Visando manter padrões de conforto semelhantes aos urbanos, os proprietários constroem melhores vias de acesso, iluminação, equipamentos como piscinas, quadras esportivas e jardins, causando desmatamento, poluição e prejudicando a fauna e flora local (Fiszon & Cabral, 2004). Inventários da fauna de mamíferos e o Parque Nacional da Serra dos Órgãos Inventários faunísticos periódicos são relevantes formas de conhecer a composição de espécies de uma localidade, já que o ambiente muda constantemente (Yahnke et al., 1998). Poucos foram os inventários de mastofauna feitos no Parque Nacional da Serra dos Órgãos. Schirch (1932) e Miranda-Ribeiro (1935) fizeram os primeiros levantamentos em Teresópolis. Uma década depois, Davis (1945) fez coletas em uma área próxima à sede do Parque Nacional e em outra localidade do município. Recentemente, inventários sobre morcegos e mamíferos de médio e grande porte estão em andamento, inclusive com a redescoberta de muriquis (Brachyteles arachnoides) (Garcia & Andrade Filho, 2002; Cunha, 2003; Moratelli, 2004). Estudos de longa duração e sua importância em regiões tropicais Os estudos de longa duração são de grande importância para investigar mudanças climáticas como o da oscilação sul - El Niño, os efeitos de mudanças bruscas no habitat, de florações de taquaras nas populações (Jaksic & Lima, 2003) e de mudanças na composição de espécies ao longo do tempo (colonização e extinção). A maioria dos estudos de longa duração com pequenos mamíferos foi conduzida em regiões temperadas (Marcstrom et al., 1990; Agrell et al., 1992; Getz et al., 2001) ou em regiões semi-áridas (Lima & Jaksic, 1999; Lima et al., 2001), onde as variações demográficas são influenciadas primariamente pela sazonalidade do clima e recursos (Fleming, 1971). Nas florestas pluviais, a alta diversidade e a estacionalidade pouco intensa dificultam a identificação dos fatores influentes na dinâmica das populações (Fleming, 1971). Nestes ambientes a competição inter e intraespecífica têm sido sugeridas como os fatores mais relevantes. Entretanto, são raros os estudos de pequenos mamíferos com mais de quatro anos de duração conduzidos em florestas neotropicais (Cerqueira et al., 1993; Gentile et al., 2000; Rademaker 2001; Viveiros de Castro & Fernandez, 2004). 152

179 Materiais e Métodos Área de estudo O estudo foi desenvolvido em uma área de Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro, no município de Guapimirim, dentro dos limites do Parque Nacional da Serra dos Órgãos, na localidade do Garrafão ( S, W), que fica próximo ao km 94 da BR 116 (Rio-Teresópolis). Esta área compreende um grande vale, nos arredores dos afluentes do Rio Iconha, na face sul da Serra. A região de estudo está compreendida dentro do complexo vegetacional da Floresta Pluvial Montana (Rizzini, 1979). A vegetação na localidade do Garrafão possui fisionomia formada por estágio sucessional secundário e maduro, com dois estratos no dossel. O primeiro estrato subbosque é composto por indivíduos que alcançam até nove metros de altura, sendo este considerado o mais úmido em virtude de sua maior interação com o chão da floresta. É principalmente constituído por arbustos e árvores finas de pequeno porte. O segundo estrato é composto por indivíduos que variam de nove a 30 m de altura. Não caracterizam dossel fechado, pois existem descontinuidades representadas pela ausência ou número inexpressivo de indivíduos neste estrato. Acima dele, sobressaem poucas árvores emergentes que podem atingir 50 m de altura. A área basal da comunidade arbórea local é de 37,92 m 2 /ha (dados não publicados), o que de acordo com outros estudos (Tabarelli & Mantovani, 1999; Rede de ONGs da Mata Atlântica et al., 2001; Oliveira, 2002), caracteriza o local como em estágio sucessional avançado. São características da região cipós e lianas, epífitas (principalmente bromélias), irís ou palmeiras-de-espinho (Astrocaryum aculeatissimum), palmitos (Euterpe edulis), pteridófitas e bambuzais (Guadua tagoara). O clima é mesotérmico-úmido-moderado (Nimer, 1989). Durante o período do estudo as médias mensais mínimas e máximas de temperatura variaram entre 15,7 C e 24,9 C e a pluviosidade mensal entre 0,2 mm e 508,0 mm. Os meses mais secos foram junho, julho e agosto. Foram usados os dados climatológicos do Instituto Nacional de Meteorologia de Teresópolis (INMET - Teresópolis), uma vez que a estação meteorológica desta cidade fica mais próxima da área de estudo, em distância e altitude, do que a estação de Guapimirim. Coleta de dados Duas excursões de remoção, em dezembro de 1996 e fevereiro de 1997, foram feitas para identificação das espécies de mamíferos. Indivíduos posteriormente capturados e não identificados em campo também foram removidos para identificação por análise morfológica ou cariótipo. Todo material removido foi identificado pela Dr a Lena Geise (Departamento de Zoologia, Universidade Estadual do Rio de Janeiro) e será depositado no Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro. O monitoramento das populações de pequenos mamíferos foi feito a partir de abril de 1997 até outubro de 2003 em excursões bimestrais de captura-marcação-recaptura, com 153

180 cinco noites de duração. Foram montadas três grades fixas de captura denominadas A, B e C, situadas em diferentes altitudes, mas com aproximadamente a mesma orientação (Figura 2). O acesso às grades de amostragem se dá por estradas vicinais de um condomínio de casas de veraneio, caracterizando uma área sob distúrbio antrópico. A distância linear entre as grades A e B é de 853 m e entre as grades B e C é de 573 m, portanto, sem considerar o declive (Figura 1). A grade A (22º S, 42º W) fica a 750 m de altitude média, a cerca de 250 m da rodovia Rio-Teresópolis, 90 m da estrada vicinal e 80 m da casa mais próxima. Tem cobertura vegetal fechada e contínua, com dossel alto e fechado de aproximadamente 10 m, com sub-bosque, cipós, lianas, epífitas, taquaras, plantas com espinhos e gramíneas. O relevo é irregular com suave inclinação na encosta. Um rio com rochas e quedas d água passa próximo a grade. Durante as chuvas formam-se córregos temporários de fundo rochoso. Há muitas pedras e paredões rochosos e as bases de uma antiga ponte ferroviária. A grade B (22º S, 42º W), com altitude média de 650 m, está situada a cerca de 430 m da rodovia, 190 m da estrada vicinal e 210 m das residências. Uma cachoeira de 20 m de altura com rochas formando piscinas naturais passa ao lado da grade. A grade começa próximo ao final de uma trilha que liga a estrada de terra até a cachoeira, recortando-a em algumas áreas. A cobertura vegetal é similar a da grade A, embora haja diferenças na formação do sub-bosque, mais fechado em algumas áreas em razão da maior presença de bambus, e mais ralo em outras devido ao uso freqüente da trilha. A topografia é irregular principalmente nos pontos próximos à cachoeira. A grade C (22º S, 42º W) possui topografia irregular com altitude média de 522 m, está situada a 600 m da rodovia, 260 m da residência mais próxima e a 45 m de uma antiga estrada de terra, inacessível para automóveis, que desce o vale do Rio Iconha, ligando o Garrafão ao bairro do Limoeiro, na região periurbana de Guapimirim. A cobertura vegetal é fechada e contínua, com dossel alto de aproximadamente 20 m e sub-bosque fechado. Cada grade de armadilhas possuía 0,64 ha, com 25 estações de captura eqüidistantes 20 m. Inicialmente, cada estação recebeu duas armadilhas no chão para captura de pequenos mamíferos vivos; uma Sherman, modelo XLK (7,64 x 9,53 x 30,48 cm) e uma Tomahawk, modelo 201 (40,64 x 12,70 x 12,70 cm). Também foram postas cinco Tomahawks grandes, modelo 105 (50,80 x 17,78 x 17,78 cm), nos pontos mais extremos e no meio de cada grade. Todas as armadilhas foram iscadas com pasta de banana, aveia, creme de amendoim e bacon. As Tomahawks do chão foram iscadas com um pedaço de carne e um de bacon além da pasta. Todas as armadilhas foram sempre verificadas e re-iscadas de manhã cedo. Até fevereiro de 2000, cada grade possuía 55 armadilhas por excursão. A partir de abril de 2000, 13 dos 25 pontos das grades receberam uma plataforma suspensa em galhos de árvores, com alturas variando de 6 a 20 m. Cada plataforma tinha uma 154

181 Sherman XLK e uma Tomahawk 201. O esforço total de captura foi de armadilhas-noite. Nas excursões de junho, agosto e outubro de 2003 e fevereiro de 2004 foram montadas seis armadilhas do tipo fojo (pitfalls), para capturar espécies de pequenos mamíferos não capturáveis em armadilhas do tipo Sherman e Tomahawk. As armadilhas foram colocadas em um transecto começando a aproximadamente 500 m da grade A. Cada estação era composta por dois baldes de 30 litros distantes entre si aproximadamente cinco metros. Telas de nylon foram colocadas entre os baldes formando corredores para forçar a passagem dos animais até caírem nos baldes. A montagem de armadilhas de maior profundidade não foi possível, em virtude do terreno acidentado e pedregoso. Dos animais capturados foram registrados o número de marcação, espécie, grade e ponto de captura, dentição, peso, tamanho do corpo e da cauda, sexo, condição reprodutiva e observações individuais. Depois de examinados, os animais foram soltos no seu respectivo ponto de captura. Os animais adultos e jovens foram marcados com dois brincos numerados (Ear Tags, National Band and Tag Co., Newport, Kentuck, USA), um em cada orelha. Os marsupiais lactentes foram marcados por corte de falanges (toe clipping). Para análise dos efeitos da população humana local foram feitas entrevistas semiestruturadas com os moradores da região entre abril de 2004 e junho de Na entrevista eram feitas 20 perguntas, para caracterizar o perfil dos moradores e suas casas, e identificar as formas de interação com o ambiente circundante. Análise dos dados A estação reprodutiva foi determinada pela presença de fêmeas em atividade reprodutiva. A condição reprodutiva dos machos de roedores foi determinada pela presença de testículos escrotados. A condição reprodutiva de machos de marsupiais não é possível de determinação em campo através deste parâmetro, pois desde recémdesmamados possuem os testículos escrotados. Fêmeas de marsupiais foram consideradas em atividade reprodutiva quando possuíam filhotes presos às tetas, tetas inchadas com leite ou inchadas e empedradas. As fêmeas de roedores foram consideradas em atividade reprodutiva quando grávidas ou lactantes. O tamanho médio de ninhada foi calculado para as espécies de marsupiais em que foram capturadas fêmeas com filhotes. Para calcular o peso médio dos marsupiais foram considerados apenas os adultos com dentição completa (de acordo com Gentile et al., 1995). O peso médio dos roedores não foi calculado em razão da dificuldade de classificação etária em campo, por isso foram apenas usadas as amplitudes de massa de cada espécie. O tempo médio de permanência de machos e fêmeas foi estimado a partir do intervalo em meses entre a primeira e a última captura de todos os indivíduos que aparecem em pelo menos duas seções de captura. Foram desconsiderados os indivíduos capturados pela primeira vez a partir de agosto de 2002, para não subestimar o tempo de 155

182 permanência. O tempo máximo de permanência observado por espécie foi adotado como uma estimativa de longevidade. Resultados Pequenos Mamíferos Em 40 excursões de captura-marcação-recaptura e duas de remoção foram capturadas 15 espécies de pequenos mamíferos, em um total de 669 indivíduos em capturas, um sucesso de 3,53%. Foram ainda marcados 414 filhotes lactentes de marsupiais. Nas armadilhas do tipo fojo foram capturados um Monodelphis gr. americana, um Marmosops incanus, um Trinomys dimidiatus, um Oryzomys russatus, quatro Oligoryzomys nigripes e um filhote recém desmamado de Didelphis aurita. As capturas em armadilhas de queda só ocorreram em dias de muita chuva, quando o acúmulo de água impedia a fuga dos animais. As espécies capturadas pertencem a duas ordens de mamíferos, Didelphimorphia e Rodentia. Os marsupiais capturados foram Didelphis aurita (Figura 3), Marmosops incanus (Figura 4), Metachirus nudicaudatus (Figura 5), Philander frenatus (Figura 6), Gracilinanus microtarsus (Figura 7), Micoureus paraguayanus (Figura 8), Caluromys philander (Figura 9) e Monodelphis gr. americana (Figura 10). Os roedores capturados foram Akodon cursor, Oryzomys russatus, Oligoryzomys nigripes, Juliomys pictipes (Figura 11), Rhipidomys sp. nov. (Figura 12), Trinomys dimidiatus (Figura 13) e Sciurus aestuans. A classificação supra-específica baseou-se em McKenna & Bell (1997). Informações sobre número de indivíduos capturados, peso médio, tempo médio de permanência para machos e fêmeas, tamanho médio de ninhada e período reprodutivo estão representados nas Tabelas 2 e 3. Considerações gerais A estação reprodutiva variou entre as espécies tanto em seu início quanto na sua duração. A estação reprodutiva das espécies de maior tamanho corporal ocorre do meio da estação seca ao fim da estação chuvosa. Já as espécies menores reproduzem-se do início ao fim da estação chuvosa. Os marsupiais apresentaram dimorfismo sexual quanto ao peso, sendo os machos adultos sempre maiores que as fêmeas. O tempo médio de permanência foi maior para as fêmeas da maioria das espécies. Isto pode estar associado ao sistema de acasalamento promíscuo, onde os machos visitam várias fêmeas (Ryser, 1992; Cáceres 2003), que uma vez estando na estação reprodutiva tendem a ficar mais restritas a menores áreas de forrageamento (Ryser, 1992; Hossler et al., 1994; Gentile & Cerqueira, 1995; Cáceres & Monteiro-Filho, 2001; Loretto & Vieira, 2005). D. aurita e C. philander apresentaram o maior tempo de permanência, o que indica uma longevidade maior em relação às outras espécies, o que está de acordo com o estudo de Eisenberg & Wilson (1981) que descreveram longevidades de 42 e 62 meses para esses gêneros. P. frenatus teve o menor tamanho médio de ninhada. 156

183 Quanto ao hábito de vida, várias espécies ocupam mais de um estrato da floresta. Dentre os marsupiais, C. philander é a espécie mais arborícola, com todas as capturas em armadilhas nas plataformas, assim como em outros estudos (Charles-Dominique 1983; Passamani, 1995; Leite et al. 1996, Grelle 2003). M. paraguayanus e G. microtarsus foram quase sempre capturados nas plataformas, porém também ocorreram capturas no chão, mostrando que podem usar o estrato terrestre da floresta para movimentos exploratórios e/ou de forrageamento. M. incanus usa o sub-bosque em seus movimentos (Cunha & Vieira, 2002), no entanto, restringe-se até este estrato, nunca subindo mais que cinco metros (Cunha & Vieira, 2002) e ficando mais da metade do tempo no chão da floresta (D. Loretto, dados não publicados). D. aurita e P. frenatus são espécies mais terrestres, embora sejam capazes de escalar habilmente árvores e cipós. Apesar disto, D. aurita quando se move acima do solo, o faz indo até o dossel, enquanto que P. frenatus usa apenas o sub-bosque nestas ocasiões (Cunha & Vieira, 2002). M. nudicaudatus é a espécie mais terrestre de todas, com apenas três registros de movimentos acima do chão, e em apenas um deles chegando aos 2,7 m (Cunha & Vieira, 2002; D. Loretto, observação pessoal). Dentre os roedores, somente Rhipidomys sp. nov. e J. pictipes foram exclusivamente capturados em armadilhas nas plataformas, mostrando que habitam preferencialmente este estrato da floresta. Apesar de poucas capturas e de terem sido apenas em armadilhas no solo, S. aestuans é freqüentemente observado no estrato arbóreo. Isto sugere movimentos exploratórios e/ou forrageamento da espécie por todos os estratos da floresta. Mais de 90% das casas e sítios do condomínio foram visitados, num total de 46 entrevistas. No condomínio, 79% das casas possuem cachorros, 26% possuem gatos, 65% mantêm árvores frutíferas, 33% hortas e 30% algum tipo de criação animal. Baseado na produção média de lixo per capita no Brasil (600g/hab/dia), estimamos a produção de lixo no condomínio em 75,6 kg/dia, somente para os moradores do condomínio. Todos os entrevistados levam o lixo para as caçambas da Prefeitura de Guapimirim, que se localizam próximas à entrada do condomínio, e 9% dos entrevistados queimam parte do seu lixo. Muitos moradores relataram que a coleta de lixo da prefeitura é ineficiente. As três caçambas existentes não são suficientes para atender as casas do condomínio entre as coletas, feitas semanalmente. Isto gera acúmulo de lixo em volta das mesmas e freqüentemente esse lixo é revirado por quatis, gambás, gatos e cachorros, atraindo ainda insetos e ratos para o local. Avistamentos Os avistamentos de mamíferos silvestres na área de estudo estão listados na Tabela 4. Também já foram avistados andando nas grades indivíduos de M. nudicaudatus, P. frenatus, M. gr. americana e D. aurita, sendo que este último também foi visto por duas vezes no quintal da base de campo. Além das espécies silvestres, espécies domésticas ou introduzidas são freqüentes, como o caso de cães domésticos (Canis familiaris) que costumam ser vistos em todas as grades de captura; gatos domésticos (Felis catus) com três indivíduos capturados quatro 157

184 vezes em armadilhas (Tomahawk 105) e um rato-de-esgoto (Rattus sp.), visto próximo a uma casa adjacente a grade A. Discussão Comunidade de pequenos mamíferos A comunidade de pequenos mamíferos foi dominada por marsupiais, responsáveis por 92% dos indivíduos capturados e 89% do total de capturas. As populações de marsupiais, com exceção dos estritamente arborícolas, estiveram presentes durante todo o estudo, enquanto que as populações de roedores apresentaram baixa abundância e estiveram ausentes em vários períodos. Fonseca & Robinson (1990) encontraram domínio de marsupiais em áreas de Mata Atlântica, atribuindo tal domínio a fragmentação dos habitats. Outros estudos em área de restinga no Estado do Rio de Janeiro também encontraram dominância por marsupiais (Cerqueira et al. 1990; Cerqueira et al., 1993). Charles-Dominique (1983) relatou que marsupiais são tipicamente mais abundantes em florestas secundárias que em florestas primárias. A sucessão ecológica em florestas secundárias implicaria em uma maior estratificação e complexidade do habitat e em oportunidades crescentes para as espécies arborícolas (August, 1983). A mudança na composição de pequenos mamíferos em áreas perturbadas pode envolver a substituição de roedores terrestres por marsupiais arborícolas (Vieira, 1999). As capturas das espécies mais abundantes, D. aurita e M. incanus, correspondem à cerca de 60% do total, reforçando a idéia de que as comunidades de pequenos mamíferos geralmente são dominadas por uma ou duas espécies (Fleming, 1975). A riqueza de espécies de mamíferos encontrada foi menor que a encontrada por Fonseca & Kierulff (1989), Stallings et al. (1991), Olmos (1991) e Vieira (1999) em outras áreas de Mata Atlântica e por Davis (1945) e Miranda-Ribeiro (1935) na Serra dos Órgãos. O declínio da riqueza de pequenos mamíferos em florestas perturbadas pode ser considerado um indicador de uma maior e mais disseminada perda de biodiversidade no ecossistema (Stephenson, 1993). Os pequenos mamíferos são, por vezes, considerados indicadores ideais da diversidade de fauna e flora, e estudos que usem métodos padronizados de captura são importantes para medir o efeito do homem sobre os ambientes em que vivem estas espécies (Stephenson, 1993). Considerando que a floresta é um espaço tridimensional, é importante que os levantamentos amostrem diferentes estratos da floresta e não sejam pontuais. Em nosso estudo C. Philander, Rhipidomys sp. nov. e J. pictipes foram exclusivamente capturadas em armadilhas nas árvores e M. paraguayanus e G. microtarsus também foram capturados preferencialmente nestas armadilhas. Este mesmo fato ocorreu em outros estudos, onde o número de capturas ou o número de espécies aumentou com a subida de armadilhas, tanto para o sub-bosque (Fonseca & Kierulff, 1989; Grelle, 2003) quanto para o dossel (Stallings et al., 1991; Vieira, 1999; Grelle, 2003), destacando a importância do inventário em diversos estratos da floresta. O acompanhamento de longa duração também é de suma importância para o levantamento de espécies e para um melhor entendimento sobre a estrutura da comunidade e a dinâmica das populações. Uma vez possuindo distribuição espaço-temporal fluída, os padrões cíclicos de distribuição só serão conhecidos com grandes séries temporais. 158

185 Distúrbios causados pelo homem na área de estudo Já foram encontrados próximos às grades dois acampamentos de caçadores abandonados, três arapucas e três girais. Além disso, moradores locais relatam a presença freqüente de caçadores nas redondezas. Os caçadores não alteram significativamente a fisionomia da vegetação, pois usam trilhas discretas na mata, mas costumam caçar gambás e tatus, além de outros mamíferos menos abundantes como pacas e cutias. A caça de animais silvestres é um hábito comum, principalmente entre os caseiros da região. Apesar de nenhum morador ter admitido que seja caçador atualmente, alguns disseram que costumavam caçar. A maioria dos moradores sabe que existem caçadores na região e desaprovam a caça, principalmente porque os caçadores montam armadilhas perigosas na mata, do tipo trabuco. Alguns entrevistados relataram que escutam tiros à noite, e outros já tiveram cães feridos ou mortos por essas armadilhas. No caso da Serra dos Órgãos, a caça parece estar mais ligada a hábitos culturais e ao lazer do que ao comércio de animais e a caça de subsistência. Sendo assim, fica mais fácil lidar com o problema, já que não envolve a subsistência dos moradores. A educação ambiental com as crianças pode ser um meio eficaz de reduzir a caça a médio e longo prazo. Encontros com animais domésticos andando pela mata também são freqüentes. Já houve um encontro com três cães de caçadores dentro da uma das grades, além de inúmeros outros encontros com cães e gatos de estimação das casas vizinhas às grades. É difícil precisar como esse tipo de distúrbio pode influenciar na comunidade de mamíferos silvestres. A densidade de cães e gatos domésticos na área é provavelmente mais alta do que seria a de cães e gatos selvagens. A abundância destes animais pode representar um grande impacto na fauna local (Ruxton et al., 2002), já que têm o hábito de caçar, como relatado pelos próprios donos. A pressão de predação dos gatos é apontada como um dos principais fatores antrópicos a afetar a fauna de anfíbios, aves e pequenos mamíferos (Abbott, 2002; Churcher & Lawton, 1987; Dickman, 1996). Já os cães podem ter influência sobre os mamíferos predadores de maior porte, por competição (Butler & Du Toit, 2002). Por outro lado, a proximidade das casas de veraneio pode afastar predadores naturais, principalmente felinos, o que favoreceria a ocorrência de marsupiais relativamente grandes, principalmente os do gênero Didelphis (Fonseca & Robinson, 1990). Além disso, as casas de veraneio provêm alimento extra para as espécies mais sinantrópicas, como D. aurita, N. nasua e S. aestuans, que podem entrar nas casas para atacar pomares e galinheiros, além de lixo e ração de animais domésticos. O impacto dos animais domésticos, da criação animal e das hortas e pomares podem ser minimizados com medidas simples. Hortas, pomares e criações animais devem ser cercadas com telas e as rações protegidas de animais silvestres. O terreno também deve ser cercado para que os cães não saiam para caçar. Gatos deveriam usar coleiras com güisos, que diminui a habilidade da caça (Ruxton et al., 2002), e, se possível, passar as noites dentro de casa. Agradecimentos 159

186 Gostaríamos de agradecer ao Dr. Carlos Grelle pela revisão do manuscrito, Dra. Lena Geise e MSc.Luciana Pereira pela identificação das espécies, às Profª. Rhoneds Aldora e Maria de Lourdes Lemos do Departamento de Antropologia do Museu Nacional do Rio de Janeiro, pela ajuda no levantamento das características históricas da área de estudo e à MSc. Ana C. Delciellos pela montagem das armadilhas fojo. Vanina Antunes, Paulo Almeida e Érika Berenguer por ceder gentilmente parte do estudo não publicado sobre a relação comunidade-entorno, Amanda Lima, Fernanda Pedroza, Daniele e Camila Rezende pela ajuda com as entrevistas e Diogo Cabral pelas referências. Agradecemos especialmente aos entrevistados pela solicitude e paciência. Agradecemos ainda ao Instituto Nacional de Metereologia pelos dados climáticos cedidos durante todo o período de estudo, e a todos os alunos e amigos do Laboratório de Vertebrados que ajudaram no trabalho de campo, assim como a ajuda técnica e administrativa de Nélio P. Barros e Ângela Marcondes. Este trabalho vem sendo fomentado por auxílios e bolsas das agências: FAPERJ, FUJB, CNPq, PROBIO (MMA GEF), PRONEX. Referências Bibliográficas Abbot, I Origin and spread of the cat, Felis catus, on mainland Australia, with a discussion of the magnitude of its early impact on native fauna. Wildlf. Res. 29: Agrell, J.; Erlinge, S.; Nelson, J.; Sandell, M Body weight and population cyclic demography in a non-cyclic population of the field vole (Microtus agrestis). Can. J. Zool. 70: August, P. V The role of habitat complexity and heterogeneity in structuring tropical mammal communities. Ecology 64: Brasil, Lei nº 9985 de 18 de julho de 2000: institui o Sistema Nacional de Unidades de Conservação. Butler, J. R. A.; Du Toit, J. T Diet of free-ranging dogs (Canis familiaris) in rural Zimbabwe: implications for wild scavengers on the periphery of wildlife reserves. Animal Conserv. 5: Cabral, D. C.; Fiszon, J. T Padrões sócio-espaciais de desflorestamento e suas implicações para a fragmentação florestal: estudo de caso na Bacia do Rio Macacú, RJ. Scientia Forestalis 66: Cáceres, N. C Use of space by the opossum Didelphis aurita Wied-Newied (Mammalia, Marsupialia) in a mixed forest fragment of southern Brazil. Rev. Bras. Zool. 20: Cáceres, N. C.; Monteiro-Filho, E.L.A Food habits, home range and activity of Didelphis aurita (Mammalia, Marsupialia) in a forest fragment of southern Brazil. Stud. Neotrop. Fauna and Environ. 36: Cerqueira, R.; Fernandez, F. A. S.; Nunes, M. F. Q. S Mamíferos da restinga de Barra de Maricá. Pap. Av. Zool. S. Paulo 37:

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188 Fleming, T. H The role of small mammals in tropical ecosystems. In: Golley F. B.; Petusewicz K.; Ryszkowski L. (eds.). Small Mammals: their productivity and population dynamics. pp Cambridge University Press. Cambridge. Fonseca, G. A. B.; Kierulff, M. C. M Biology and natural history of Brazilian Atlantic forest small mammals. Bulletin of the Florida State Museum, Biological Sciences 34: Fonseca, G. A. B.; Robinson, J. G Forest size and structure: competitive and predatory effects on small mammals communities. Biol. Conserv. 53: Garcia, V. L. A. and Andrade Filho, J. M. de Muriquis no Parque Nacional da Serra dos Órgãos. Neotrop. Primates 10 (2): 97. Gentile, R.; D Andrea, P. S. & Cerqueira, R Age structure of two marsupials in a Brazilian restinga. J. Trop. Ecol. 11: Gentile, R.; Cerqueira, R Movement patterns of five species of small mammals in a Brazilian Restinga. J. Trop. Ecol. 11: Gentile, R.; D Andrea, P. S.; Cerqueira, R.; Maroja, L. S Population dynamics and reproduction of marsupials and rodents in a Brazilian rural area: a five-year study. Stud. Neotrop. Fauna & Environ. 35: 1-9. Getz, L. L.; Hofmann, J. E.; Mcguire, B.; Dolan, T. W Twenty-five years of population fluctuations of Microtus ochrogaster and M. pennsylvanicus in three habitats in east-central Illinois. J. Mammal. 82 (1): Grelle, C. E. V Forest structure and vertical stratification of small mammals in southeast Brazil. Stud. Neotrop. Fauna & Environ. 38 (2): Hossler, R. J.; Mcaninch, J. B.; Harder, J. D Maternal denning behavior and survival of juveniles in opossums in Southeastern New York. J. Mammal. 75 (1): Jaksic, F. M.; Lima, M Myths and facts on ratadas: Bamboo blooms, rainfall peaks and rodent outbreaks in South America. Austral Ecol. 28: Jornal do Comércio de Lanna, A. E. L Gerenciamento de bacia hidrográfica: aspectos conceituais e metodológicos. Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Renováveis, Brasília. Leite, Y. L. R.; Costa, L. P.; Stallings, J. R Diet and vertical space use of three sympatric opossums in a Brazilian Atlantic Forest reserve. J. Trop. Ecol. 12: Lima, M.; Jaksic, F. M Population dynamics of three Neotropical small mammals: time series models and the role of delayed density-dependence in population irruptions. Aust. J. Ecol. 24:

189 Lima, M.; Stenseth, N. C.; Yoccoz, N. G.; Jaksic, F. M Demography and population dynamics of the mouse opossum (Thylamys elegans) in semi-arid Chile: seasonality, feedback structure and climate. Proc. R. Soc. Lond. 268: Loretto, D; Vieira, M. V The effects of reproductive and climatic seasons on movements in the black-eared opossum (Didelphis aurita Wied-Neuwied, 1826). J. Mamm. 86 (2): McKenna, M. C.; Bell, S. K Classification of Mammals. Above the species level. Columbia University Press, New York. McCoy, E. D The application of island biogeography theory to forest tracts: problems in the determination of turnover rates. In: Duffe E. (ed.) Biological conservation. Applied Science, London. Marcstrom, V.; Hoglund, N.; Krebs, C. J Periodics fluctuations in small mammals at Boda, Sweden from J. Anim. Ecol. 59: Miranda-Ribeiro, A Fauna de Therezópolis. Bol. Mus. Nac. 11: Moratelli, N Quirópteros (Mammalia: Chiroptera) do Parque Nacional da Serra dos Órgãos, Rio de Janeiro, Brasil. Dissertação de mestrado em Biologia Animal. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro. Seropédica. Nimer, E Climatologia do Brasil. IBGE / Departamento de Recursos Naturais e Estudos Ambientais. Rio de Janeiro. Oliveira, R. R Ação antrópica e resultantes sobre a estrutura e composição da Mata Atlântica na Ilha Grande, RJ. Rodriguésia 53: Olmos, F Observations on the behaviour and population dynamics of some Brazilian Atlantic Forest rodents. Mammalia 55 (4): Passamani, M Vertical stratification of small mammals in Atlantic Hill forest. Mammalia 59 (2): Rademaker, V Ecologia de populações e reprodução de Didelphis, com particular ênfase em D. aurita em uma área perturbada de Mata Atlântica, RJ. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal de Minas Gerais. Belo Horizonte. Rede de Ongs da Mata Atlântica; Instituto Socioambiental; Sociedade Nordestina de Ecologia. Dossiê Mata Atlântica 2001: Projeto Monitoramento Participativo da Mata Atlântica. Instituto Socioambiental. Pp 407. São Paulo. Ryser, J The mating system and male mating success of the Virginia opossum (Didelphis virginiana) in Florida. J. Zool. 228: Rizzini, C. T Tratado de fitogeografia do Brasil. Vol II. Pp 374. Editora da Universidade de São Paulo. São Paulo. 163

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191 Anexo 1. Número de indivíduos capturados por ano na localidade do Garrafão, Parque Nacional da Serra dos Órgãos, RJ. (* até outubro) Espécies * Didelphis aurita Marmosops incanus Metachirus nudicadatus Philander frenatus Gracilinanus microtarsus Micoureus paraguayanus Caluromys philander Monodelphis sp Akodon cursor Oryzomys russatus Oligoryzomys nigripes Juliomys pictipes Rhipidomys sp. nov Trinomys dimidiatus Sciurus aestuans

192 Tabela 2. Espécies da Ordem Didelphimorphia capturados e os respectivos números de indivíduos machos e fêmeas capturados, número total de capturas, número de filhotes Espécie D. aurita M. nudicaudatus P. frenatus M. gr. americana M. incanus M. paraguayanus G. microtarsus Sexo N. ind. N. cap. Filhotes marcados Ordem Didelphimorphia Período reprodutivo Peso médio(g) Tempo de permanência Ninhada (meses) Média Família Didephidae, Sub-família Didelphinae Macho ,90 (± 372,94) 3,67 (± 2,48) agosto a abril Fêmea ,60 (± 359,08) 7,12 (± 4,97) 24 Macho ,80 (± 86,55) 3,52 (± 2,18) agosto a abril Fêmea ,60 (± 70,40) 3,63 (± 2,15) 8 Macho ,50 (± 61,92) 3,45 (± 2,01) agosto a abril Fêmea ,90 (± 25,67) 6,00 (± 4,32) 12 Macho 1 Fêmea Não determinado Sub-família Thylamyinae Macho 79 72,60 (± 25,62) 3,60 (± 2,11) outubro a fevereiro Fêmea ,10 (± 11,28). 3,77 (± 1,92) 8 Sub-família Marmosinae Macho ,20 (± 28,73) Não determinado Fêmea ,60 (± 17,97) 10 Macho 13 39,50 (± 7,35) 2,80 (± 1,09) 4 58 dezembro a fevereiro Fêmea ,50 (± 5,10) 4,50 (± 1,91) 6 Hábito de vida Médio máximo (mín-máx) chão árv. 7,40 (4-11) ,54 (4-9) ,71 (5-7) Família Caluromyidae C. philander Macho 3 224, outubro a dezembro Fêmea , marcados, período reprodutivo, peso médio em gramas, tempo de permanência médio e máximo em meses, tamanho médio de ninhada e total de capturas em armadilhas no chão e nas árvores. Sem registro Sem registro Sem registro Sem registro

193 Tabela 3. Espécies da Ordem Rodentia capturados e os respectivos números de indivíduos machos e fêmeas capturados, número total de capturas, amplitude do peso em gramas, tempo de permanência médio e máximo em meses, total de capturas em armadilhas no chão e nas árvores e período reprodutivo. Espécie Sexo N. ind. N. cap. Ordem Rodentia Peso máx. e mín. (g) Tempo de permanência (meses) Hábito de vida Médio máximo chão árv. Sub-ordem Myomorpha, Família Muridae, Sub-família Sigmodontinae Macho (± 6,73) 18 Rhipidomys sp. nov Fêmea O. russatus A. cursor J. pictipes O. nigripes T. dimidiatus S. aestuans Macho Fêmea 6 4 Macho Fêmea 5 4 (±3,46) Macho ,5 0 6 Fêmea 0 Macho Fêmea Sub-ordem Hystricognatha, Família Echymyidae Macho Fêmea Sub-ordem Sciuromorpha, Família Sciuridae Macho 1 Fêmea Período reprodutivo agosto a dezembro agosto a outubro não determinado não determinado não determinado não determinado não determinado 167

194 Tabela 4. Espécies avistadas na área de estudo, nome vulgar, local e número de avistamentos Classificação Nome vulgar Local e número de avistamentos Ordem Primates, Subordem Euprimates Um grupo de Cebus nigritus foi avistado no chão dentro Família Cebidae Macaco-prego dos limites da grade A. Espécie Cebus nigritus (Goldfuss, 1809) Ordem Carnivora, Subordem Caniformia Foram avistados dois grupos, um na grade C e outro na Família Procyonidae Quati lixeira do condomínio, e um indivíduo solitário na grade Espécie Nasua nasua (Linnaeus, 1766) A. Ordem Pilosa Foram avistados três indivíduos, uma fêmea com filhote nas Família Bradypodidae Bicho-preguiça proximidades da grade C e um outro indivíduo que estava Espécie Bradypus variegatus (Schinz, 1825) atravessando a estrada vicinal que leva à grade A. Ordem Pilosa Foram avistados dois indivíduos do gênero Dasypus. Família Dasypodidae Tatu Apesar do reduzido número de registros visuais, existem Gênero Dasypus numerosas tocas de tatus nas áreas das grades. Ordem Rodentia, Subordem Hystricognatha Um indivíduo foi avistado na grade C. Apesar de ter sido Família Erethizontidae Ouriço-cacheiro avistado uma única vez, são comuns relatos de cães Gênero Coendou que mordem ouriço-cacheiro. Ordem Rodentia, Subordem Hystricognatha Um indivíduo foi avistado dentro da grade C. Em virtude da Família Dasyproctidae Cutia fuga não foi possível identificar a espécie. Gênero Dasyprocta Ordem Rodentia, Subordem Sciuromorpha O avistamento é comum na mata, sendo que já foram vistos Família Sciuridae Esquilo ou também nas ruas do condomínio, andando sobre muros e Espécie Sciurus aestuans Linnaeus, 1766 Caxinguelê nos telhados das casas. Ordem Lagomorpha Foi avistado um indivíduo na grade B. Família Leporidae Tapiti ou Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus, 1758) Coelho-do-mato 168

195 Figura 1. Esquema das grades de captura. GA, GB e GC grades A, B e C. E estradas vicinais. A auto-estrada (BR 116). CH Cachoeira do Rio Iconha. C casas. 169