Universidade Federal do Rio de Janeiro. Diogo Loretto DEMOGRAFIA E SELEÇÃO DE HABITAT DE MARSUPIAIS ARBORÍCOLAS

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1 Universidade Federal do Rio de Janeiro Diogo Loretto DEMOGRAFIA E SELEÇÃO DE HABITAT DE MARSUPIAIS ARBORÍCOLAS NEOTROPICAIS COM O USO DE NINHOS ARTIFICIAIS Rio de Janeiro Março 2006

2 Diogo Loretto DEMOGRAFIA E SELEÇÃO DE HABITAT DE MARSUPIAIS ARBORÍCOLAS NEOTROPICAIS COM O USO DE NINHOS ARTIFICIAIS Dissertação apresentada ao Programa de Pós Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro como requisito à obtenção do grau de Mestre em Ecologia. Orientador: Dr. Marcus Vinícius Vieira Prof. Adjunto Departamento de Ecologia / UFRJ Rio de Janeiro 2006

3 Diogo Loretto DEMOGRAFIA E SELEÇÃO DE HABITAT DE MARSUPIAIS ARBORÍCOLAS NEOTROPICAIS COM O USO DE NINHOS ARTIFICIAIS Rio de Janeiro, 22 de fevereiro de Banca examinadora: Prof. Dr. Marcus Vinícius Vieira Universidade Federal do Rio de Janeiro (Presidente da Banca) Prof. Dra. Helena de Godoy Bergallo Universidade do Estado do Rio de Janeiro Prof. Dr. Marcelo Passamani Universidade Federal de Lavras

4 iii LORETTO, DIOGO Demografia e seleção de habitat de marsupiais arborícolas neotropicais com o uso de ninhos artificiais [Rio de Janeiro], 2006 XIX, 106 f.: 29,7cm (Instituto de Biologia/UFRJ, M.Sc., Ecologia, 2006) Dissertação - Universidade Federal do Rio de Janeiro, PPGE. 1. Ninhos artificiais 2. Demografia 3.Didelfídeos I.Vieira, Marcus Vinícius (Orient.) II. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia, Programa de Pós-Graduação em Ecologia III. Título. (série)

5 iv Fui para os bosques porque queria viver deliberadamente, confrontar apenas os fatos essenciais da vida e ver se não poderia aprender o que ela tinha a ensinar, e não, quando viesse a morrer, descobrir que não havia vivido. Não queria viver o que não fosse vida... Queria viver de forma tão inflexível e espartana que pusesse de lado tudo o que não fosse vida... a vida a um ponto extremo... conhecê-la pela experiência e ser capaz de dar conta dela em minha próxima excursão. (David Thoreau, filósofo norte-americano )

6 v Dedico esta dissertação a meu falecido avô João Ubirajara Loretto que, apesar de apenas 10 anos de convivência, foi determinante no enraizamento da curiosidade e força de vontade em minha personalidade.

7 vi Agradecimentos Agradeço ao Prof. Marcus por esses quase seis anos de orientação, desde a graduação, e por ter acreditado e apostado (ou não...) na loucura de quase 200 ninhos de bambu, colocados ao lado de escadas de madeira, de onde supostamente sairiam resultados muito bons. Acho que você acreditou certo Marquinhos! Ao Programa de Pós Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro, representado pelos coordenadores Profs. Reinaldo Bozelli e Érica Caramaschi e todo o corpo de docentes pelos ensinamentos, credibilidade e apoio financeiro em meus dois anos de curso. Aos meus pais, Joceli Loretto Medeiros e Mário Sérgio Medeiros, por todo o incentivo e por terem me proporcionado essa moleza de vida de apenas estudar. A minha namorada, Marcia Mendel, por todo o incentivo, companheirismo e principalmente compreensão e terapia nos últimos e mais loucos meses que um ano pode possuir. Obrigado amor! A todos os meus familiares, principalmente meus padrinhos, João Loretto e Beatriz Loretto, minha avó Sueli Loretto e a meu tio-avô Rubens Serva, que adoraram a notícia de quando passei para a Universidade para fazer Biologia e posteriormente na seleção do Mestrado, mesmo não tendo muito conhecimento sobre o trabalho e a vida de um biólogo... disse a eles que era bom, eles vibraram com isso, e é o que importa! Ao Prof. Rui Cerqueira pelo incentivo, empolgadas conversas e ótimas sugestões. Ao Cadu ( vulgo Prof. Carlos Grelle) pelas sugestões, palpites e pela ajuda mais empolgada de todas no campo... quase contratei pra fazer o trabalho pra mim... (acho que é porque só foi uma vez...) A Natalie Olifiers, pelas muitas ajudas, comentários, perguntas e sugestões, e por ter habilmente convencido sua mãe e padrastro, Sra. Maura Sulser e Sr. William R. Ferreira, que eu não acabaria com todo o bambu de seu sítio em Itaipava. Valeu

8 vii milady!!! A Amanda Mendes, Ana C. Delciellos, Fábio Pedreira, Joana Macedo, Leonardo Lignani, Natalie Olifiers pelas sugestões e ajuda nos estágios iniciais do trabalho. À Ana C. Delciellos, Danilo Furtado, Leonardo Oliveira, Natalie Olifiers, Prof. Ricardo Santori e Vitor Rademaker pelas valiosas conversas e sugestões durante todos os estágios do trabalho. Aos companheiros Leonardo Lignani, pela inestimável ajuda na inicial e enigmática primeira semana de trabalho de campo, e Márcio Bandeira pela importantíssima ajuda no período final de expansão do número de ninhos. Às musas do ninho, Paula Chernicharo, Carolina Neves e Paula Ferreira, por toda a ajuda e companheirismo nas mais divertidas idas ao Garrafão que já existiram. À também musa do folhiço, Paula Chernicharo, por ter me ensinado a milenar arte do triar o folhiço em toda a sua leveza e magnitude. Essenciais ensinamentos que serão repassados aos meus descendentes! À minha mãe e também à minha irmã, Paloma, por terem me ajudado na triagem de quase seis mil folhas, anotando em meus protocolos as medidas de aproximadamente metade disto. Viu mãe, afinal de contas deu em algo esse negócio de medir folhas que você achava tão esquisito. Ao meu pai pela ajuda na escolha da madeira e sugestões no desenho e colocação das escadas que já me sustentam há quase três anos. À Amanda Mendes pelo incentivo e por ter me ensinado a fazer os desenhos no Corel Draw mais plays que existem! A turma do Rock Bola da Rádio Cidade, Alexandre Araújo, Alexandre Tavares, José Smeagol, Lopes Maravilha, Luiz Stein, Tony Platão, Vaguinho, Bruno Alcione e Demy Morales pela terapia de grupo e pelas diversas noites solitárias em campo, porém de muito riso. Um Rá para vocês, desgraçados! Ao Brigadista Emarco por ter sempre me dado força de vontade e me mantido

9 viii empolgado mesmo quando não aparecia nenhum bicho. À Ana C. Delciellos, Carolina Neves, Carolina Reis, Daniele Duarte, Fábio Pedreira, Fernanda Pedroza, German Medina, Harley Sebastião, Henrique Rajão, Joana Macedo, Kate Dias, Leonardo Lignani, Maíra Moura, Maja Kajin, Marcelle Pacheco, Paulo Almeida e Priscilla Cobra, por terem me ajudado uma ou muitas vezes, durante ou entre as excursões, no monitoramento, manutenção ou instalação dos ninhos em campo. Obrigado Brigadistas! Aos amigos Ademir Martins, Carolina Neves, Danilo Furtado, Fabiana Caramaschi, Fábio Pedreira, Harley Sebastião, Joana Macedo, Leonardo Oliveira, Maíra Moura, Marcelle Pacheco, Paula Aprigliano, Sylvia Mendel, e todo o pessoal da turma 97-2 (turma do meguevento), pela amizade, pelas conversas e pelas noites alegres regadas a chopp e cerva muito gelados pelas ruas do Rio, ou nos famosos e já tradicionais churrascos na casa da Jojo! A meus cachorros, Miúxa, Laika, Brida, Stallone pelas alegrias, companhia e brincadeiras; especialmente à Kika pela companhia, conversas, manhas e muitas brincadeiras nos últimos 15 anos e nas noites de redação da dissertação. Obrigado minha preta véia"!!! Quero aqui deixar também meu muito obrigado aos amigos que leram as versões preliminares desta dissertação e foram verdadeiros revisores... chatos e que pegam no pé de tudo, mas que com certeza contribuíram muito para a melhoria da qualidade de análises e discussões, além de sugestões que sem dúvida tornaram o texto mais claro e objetivo. Nesta equipe de ilustres e abençoados (afinal de contas tiveram o prazer de ler esta dissertação) estão Ademir Martins, Ana C. Delciellos e Clarice Ribeiro. Por último, mas não menos importante, quero deixar meu muito obrigado aos meus amigos marsupiais, que se esforçaram para que esta dissertação pudesse sair da imaginação e vir parar no papel.

10 ix RESUMO LORETTO, Diogo. DEMOGRAFIA E SELEÇÃO DE HABITAT DE MARSUPIAIS ARBORÍCOLAS NEOTROPICAIS COM O USO DE NINHOS ARTIFICIAIS. Dissertação de Mestrado em Ciências Biológicas (Ecologia), Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, O estudo das características demográficas e comportamentais dos marsupiais neotropicais é uma tarefa difícil, pois são animais de hábitos noturnos e arborícolas, por vezes dificilmente capturados por métodos tradicionais. O objetivo principal deste estudo foi avaliar tais questões através do método dos ninhos artificiais. A área de estudo está localizada em uma área do Parque Nacional da Serra dos Órgãos, no município de Guapimirim, Rio de Janeiro. Em três grades de formato 7 x 7, com 1,44 ha cada, foram montadas 63 estações de ninhos artificiais, 21 em cada grade. Cada estação recebeu três ninhos artificiais em três alturas diferentes (0 [N1], 2,5 [N2] e 5 m [N3]), um total de 189. Em 30 meses (junho de 2003 a novembro de 2005) em 3750 verificações, o sucesso total foi de 3,87%, com 34 indivíduos pertencentes a cinco espécies registradas (Caluromys philander, Gracilinanus microtarsus, Marmosops incanus, Micoureus paraguayanus e Rhipidpmys sp. nova). Destes, apenas cinco (14,7%) foram registrados também pelas armadilhas do estudo de marcação e recaptura (CMR). Houve diferença no sucesso de registro do início do estudo (1,27%) para o final (5,15%). Somente duas fêmeas de C. philander foram registradas com filhotes. Os registros nos ninhos artificiais quando somados aos de CMR proporcionaram uma visão mais acurada da dinâmica das populações das espécies estudadas, mostrando principalmente que duas espécies (C. philander e G. microtarsus) possuem populações perenes, e que a população de M. incanus não sofre diminuição acentuada nos meses do início do ano, como os dados de CMR sugerem. Medindo 5737 folhas que compunham os ninhos dos marsupiais foi possível determinar diferenças no uso das folhas e na construção dos ninhos das quatro espécies de marsupiais. Além disso, com estas medidas foi possível diferenciar os ninhos desocupados que pertenciam a C. philander e M. paraguayanus. Para os outros dois marsupiais a diferenciação só foi possível a partir do número de ramos e da proporção de folhas verdes usadas na construção dos ninhos. A arquitetura e o uso dos estratos também foram diferenciados. Caluromys philander usou mais o estrato alto (73,91%, N=34), seguida de M. paraguayanus (69,23%, N=9) e G. microtarsus (38,47%, N=5) com uso intermediário. Marmosops incanus foi a única que usou os

11 x ninhos artificiais à altura do solo (27,59%, N=8), e usou a maior quantidade de folhas para construir seus ninhos, semelhante a G. microtarsus, e diferente de M. paraguayanus e C. philander. Gracilinanus microtarsus só diferiu de C. philander. A obstrução foliar dos estratos entre e intra-grades não foi diferente à exceção do estrato mais baixo da grade A, mais fechado que nas demais. Foram medidos 1479 indivíduos arbóreos e mais 21 variáveis descritoras do habitat. De modo geral, os M. incanus que usaram os N1 estiveram relacionados a locais com grande quantidade de folhiço, de dossel baixo e aberto, e com pequena obstrução do estrato mais baixo da floresta. Os marsupiais que usaram os N2 estiveram principalmente em ambientes com dossel baixo, árvores de pequena espessura e em grandes densidades. Já os que usaram os N3 possuíram um padrão inverso: construíram em locais de dossel alto e menor densidade de árvores. Palavras-chave: ninhos artificiais, demografia, Didelphimorphia, uso do espaço, microhabitat, estrutura da vegetação, Mata Atlântica.

12 xi ABSTRACT LORETTO, Diogo. DEMOGRAPHY AND HABITAT SELECTION OF ARBOREAL OPOSSUMS USING ARTIFICIAL NESTS. M.Sc. Dissertation in Biology (Ecology), Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, The demographic and behavioural study of the neotropical marsupials is a hard task, because of their nocturnal and arboreal habits, and the difficulties in capturing them by traditional methods. The main objective of this study is to evaluate such questions using the artificial nest method. The study area is located in the Serra dos Órgãos National Park, in the municipality of Guapimirim, Rio de Janeiro. Sixty three artificial nest stations were constructed, 21 in each of the three grids of 7 x 7 format (1,44 ha each). Each station received three artificial nests in three different heights (0 [ N1 ], 2.5 [ N2 ] and 5 m [ N3 ]), a total of 189. In 30 monitoring months, (June, 2003 up to November, 2005) in 3,750 nest-verifications, the total success was of 3.87%, with 34 individuals registered, belonging to five species (Caluromys philander, Gracilinanus microtarsus, Marmosops incanus, Micoureus paraguayanus and Rhipidpmys sp. new). Of these, only five (14.7%) had been also registered in the marking recapture study (CMR). The success of register was diferent in the beginning of the study (1.27%) from the end (5.15%). Only two females of C. philander were registered with pouch youngs. The artificial nests registers when added to the CMR ones provided a better view of the population dynamics of the studied species, mainly showing that two species (C. philander and G. microtarsus) had perennial populations, and that the population of M. incanus did not suffer any marked reduction in the early year months, as the CMR data suggests. By measuring 5,737 nest-leaves, it was possible to determine differences in leaves usage and in the nest construction. Moreover, with the measures it was possible to differentiate the abandoned nests that belonged to C. philander and M. paraguayanus. The number of leaf-branches and the ratio of green leaves used were the only features able to differentiate possible the other two marsupials. The architecture and strata use were also different between the species. Caluromys philander most used the higher strata (73.91%, N=34), followed by M. paraguayanus (69.23%, N=9) and G. microtarsus (38.47%, N=5) with intermediate use. Marmosops incanus was the only species that used the artificial nests put in the ground height (27.59%, N=8), and also used the greater amount of leaves when constructing its nests, similar to G. microtarsus, and different of M. paraguayanus and C. philander. Gracilinanus microtarsus only differed from C. philander. The foliar blockage of stratus

13 xii between and in-grids was not different, except for the lowest A grid strata, the most closed of the three. After measuring 1,479 tree individuals and more 21 describing habitat variables, in a general sense, the M. incanus that used the N1 were related to sites with great amount of litter, of opened low canopy, and with low blockage in the lowest forest strata. The marsupials that used the N2 were mainly related to sites with low canopy, small thickness trees but with great densities. The marsupials that used the N3 showed an inverse trend: they constructed their nests in sites of high canopy and less tree density. Key-words: artificial nests, demography, Didelphimorphia, space use, microhabitat, vegetation structure, Atlantic Forest.

14 xiii Lista de Figuras Figura 1. Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842). Foto: Diogo Loretto...5 Figura 2. Marmosops incanus (Lund, 1840). Foto: Diogo Loretto...5 Figura 3. Micoureus paraguayanus (Thomas, 1916). Foto: Diogo Loretto...5 Figura 4. Caluromys philander (Linnaeus, 1758). Foto: Diogo Loretto...5 Figura 5. Localização do Parque Nacional da Serra dos Órgãos no estado do Rio de Janeiro. Fonte: Figura 6. Região da Serra dos Órgãos, onde foi feito o estudo. Foto: Diogo Loretto...13 Figura 7. Diagrama ombrotérmico feito com as normais climatológicas ( ) do município de Teresópolis. Dados do INMET...14 Figura 8. Desenho esquemático da localização relativa das grades de amostragem. GA, GB e GC grades A, B e C; E estradas vicinais. A auto-estrada (BR 116). CH Cachoeiras do Rio Iconha. C casas. As distâncias representadas desconsideram a inclinação do terreno...15 Capítulo I Figura 1.1. Desenho esquemático do ninho artificial...20 Figura 1.2. Desenho esquemático do posicionamento das estações de ninhos artificiais. Os círculos assinalam os pontos que receberam ninhos, os números marcam os pontos do estudo de CMR. A linha pontilhada demarca a área da grade do estudo de CMR. Os pontos 8 e 18 não receberam ninhos por questões logísticas relacionadas ao local em que estão localizados...22 Figura 1.3. Desenho esquemático da disposição dos ninhos artificiais na árvore...23 Figura 1.4. Desenho esquemático do posicionamento dos degraus primário e secundário na árvore que recebe os ninhos. O espaço existente na figura entre os dois degraus é apenas de caráter ilustrativo, pois em campo os dois devem permanecer juntos...24 Figura 1.5. Número de capturas das quatro espécies em armadilhas no estudo de CMR. Foi somente considerado o período em que havia armadilhas colocadas em plataformas no dossel da floresta, pois este é período que corresponde ao aparecimento das espécies mais arborícolas na área de estudo (MACEDO et al. a no prelo). A linha tracejada mostra o início do estudo com os ninhos artificiais...29 Figura 1.6. Número de indivíduos de Marmosops incanus capturados nas armadilhas ( Marmosops ) e registrados nos ninhos artificiais ( Marmosops ninhos ) no período de estudo...32 Figura 1.7. Número de indivíduos de Micoureus paraguayanus capturados nas armadilhas ( Micoureus ) e registrados nos ninhos artificiais ( Micoureus ninhos ) no período de estudo...33

15 xiv Figura 1.8. Número de indivíduos de Caluromys philander capturados nas armadilhas ( Caluromys ) e registrados nos ninhos artificiais ( Caluromys ninhos ) no período de estudo...33 Figura 1.9. Número de indivíduos de Gracilinanus microtarsus capturados nas armadilhas ( Gracilinanus ) e registrados nos ninhos artificiais ( Gracilinanus ninhos ) no período de estudo...34 Figura Colmo do ninho artificial rachado devido ao ressecamento. A seta transparente marca a entrada do ninho; a seta preenchida mostra a rachadura; a letra A assinala o fundo do colmo. Foto: Diogo Loretto...35 Figura Colmo do ninho artificial depois de receber a atadura de corda. A seta transparente marca a área que antes estava rachada; a letra A assinala o fundo do colmo. Foto: Diogo Loretto...35 Figura Colmo do ninho artificial consertado. As setas brancas mostram as ataduras feitas com corda; a letra A assinala a entrada do ninho; a linha pontilhada marca a rachadura existente antes do conserto. Foto: Diogo Loretto...36 Figura Densidade de indivíduos de Caluromys philander na Grade A no período de estudo. Estão representadas as densidades apenas a partir do primeiro registro da espécie nos ninhos artificiais...41 Capítulo II Figura 2.1. Equação usada para obtenção das áreas foliares e desenho esquemático com as respectivas medidas tiradas de cada folha usada pelos marsupiais na construção dos ninhos dentro dos colmos de bambu...47 Figura 2.2. Padrões gerais de arquitetura de ninhos de marsupiais. A figura A representa o primeiro padrão, no qual as folhas são usadas apenas para forrar o fundo do colmo do ninho artificial (assinalado pela seta cinza). A figura B representa o segundo padrão, onde as folhas são rijamente entrelaçadas formando um pequeno casulo no fundo (assinalado pela seta cinza), sob o qual depositam camadas frouxas de folhas (mostradas pela seta preta)...48 Figura 2.3. Desenho esquemático das características estruturais dos ninhos construídos pelos marsupiais na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro. Como mostrado na Figura 2.2, Caluromys philander e Micoureus paraguayanus constroem caracteristicamente ninhos de arquitetura A, enquanto que Gracilinanus microtarsus e Marmosops incanus constroem os do tipo B...51 Figura 2.4. Freqüência de ocorrência mensal de larvas de berne (Dermatobia hominis) nos indivíduos de Marmosops incanus na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro. O número de larvas representado é referente ao período de junho de 2000 até novembro de Foram contados e representados tanto os indivíduos capturados nas armadilhas do estudo de CMR ( Armadilhas ) como os registrados nos ninhos artificiais ( ninhos ). Diferentes larvas encontradas em meses distintos em um mesmo indivíduo são representadas individualmente. Mais de uma larva por indivíduo são representadas como apenas um registro de parasitismo...52 Figura 2.5. Gracilinanus microtarsus fêmea no momento em que predava um grilo que estava dentro do ninho artificial para qual fora devolvida. Foto: Paula Ferreira...54 Figura 2.6. Freqüência de áreas foliares usadas nos ninhos artificiais por Caluromys philander na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro...54

16 xv Figura 2.7. Freqüência de áreas foliares usadas nos ninhos artificiais por Micoureus paraguayanus na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro...54 Figura 2.8. Freqüência de áreas foliares usadas nos ninhos artificiais por Gracilinanus microtarsus na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro...55 Figura 2.9. Freqüência de áreas foliares usadas nos ninhos artificiais por Marmosops incanus na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro...55 Figura Box plot representando a área das folhas recolhidas nos ninhos de cada espécie. A área das folhas usadas pelas espécies foi diferente com p<10-4, através do teste de Kruskall- Wallis (KW-H). Caluromys philander é a espécie que usa as maiores folhas para fazer seus ninhos e Gracilinanus microtarsus a espécie que usa as menores folhas. Nesta figura uma das folhas usadas por C. philander não foi representada por causa de sua dimensão de mm 2, que provocaria achatamento da escala para as outras espécies...55 Figura Freqüência de áreas foliares usadas por Marmosops incanus na localidade do Garrafão Rio de Janeiro, após redividir as duas primeiras classes dos histogramas anteriores...56 Figura Freqüência de áreas foliares usadas por MIcoureus paraguayanus na localidade do Garrafão Rio de Janeiro, após redividir as duas primeiras classes dos histogramas anteriores...56 Figura Freqüência de áreas foliares usadas por Gracilinanus microtarsus na localidade do Garrafão Rio de Janeiro, após redividir as duas primeiras classes dos histogramas anteriores...56 Figura Densidade de ninhos de Caluromys philander durante o monitoramento na Grade A, na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro. A linha preta ( Registrados ) representa a densidade de indivíduos nos meses de monitoramento. A linha pontilhada ( Reg + Classificados ) representa a soma dos registrados ao número de ninhos classificados como pertencentes a esta espécie. Estão representados somente os meses a partir do primeiro registro para a espécie...59 Figura Densidade de ninhos de Marmosops incanus durante o monitoramento nas três grades, na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro. A linha preta ( Registrados ) representa a densidade de indivíduos nos meses de monitoramento. A linha pontilhada ( Reg + Classificados ) representa a soma dos registrados ao número de ninhos classificados como pertencentes a esta espécie. Estão representados somente os meses a partir do primeiro registro para a espécie...59 Figura Densidade de ninhos de Gracilinanus microtarsus durante o monitoramento nas três grades, na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro. A linha pontilhada representa a densidade de indivíduos nos meses ( Registrados ) somada ao número de ninhos classificados como pertencentes a esta espécie ( Reg + Classificados ). Estão representados somente os meses a partir do primeiro registro para a espécie...60 Capítulo III Figura 3.1. Desenho esquemático da parcela de microhabitat descritivo com as posições relativas de cada medida de obstrução foliar vertical e estimativas de cobertura de dossel...71 Figura 3.2. Box plot representando as medidas de OFV para o N1 nas três grades amostradas. As medidas da Grade A são maiores que a das outras duas (Teste de Dunn: p < 0,05 para a Grade B; p < 0,01 para a Grade C...76

17 xvi Lista de Tabelas Capítulo I Tabela 1.1. Sucesso de registros total (ST) e de indivíduos (SI) nos ninhos artificiais nas cinco fases do estudo...28 Capítulo II Tabela 2.1. Número de folhas e quantidade de material usado por espécie na construção dos ninhos. Entre parênteses estão as médias e desvios padrão do número de folhas por ninho da espécie e a quantidade média e desvio padrão de material usado por ninho. Os percentuais expressos representam a proporção média do número de folhas usadas por cada espécie em relação às demais...50 Tabela 2.2. Comparação entre número de ramos e de folhas verdes usados na construção dos ninhos de G. microtarsus e M. incanus...58 Tabela 2.3. Proporção de registros por estrato arbóreo para as quatro espécies de marsupiais didelfídeos na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro. Na primeira linha de cada espécie estão representados os indivíduos registrados dentro de seus ninhos, sua freqüência de utilização e entre parênteses o número de observações para tal estrato. Na segunda linha os registros acima descritos estão somados os registros dos ninhos desocupados sua freqüência de utilização e entre parênteses o número de observações total para o estrato...61 Capítulo III Tabela 3.1. Variáveis descritoras da estrutura da vegetação do entorno das estações dos ninhos artificiais. Estão ainda representadas as duas variáveis medidas através do método do microhabitat descritivo (DOSS e OFV)...74 Tabela 3.2. Relação dos componentes que mais explicam a variação dos dados descritores do habitat para cada um dos ninhos artificiais agrupados por grade de amostragem...79 Tabela 3.3. Freqüência de ocorrência de ninhos construídos dentro dos ninhos artificias (ninhos ocupados e desocupados considerados juntos)...80 Tabela 3.4. Regressão múltipla simples entre os factor scores dos eixos dos componentes principais ( Comp ) para os ninhos N1, 2 e 3 de cada Grade. W Wald statistic. Resultados significativos em negrito...80 Tabela 3.5. Correlação entre os descritores de habitat analisados e os eixos dos componentes principais ( Comp ) ( factor loadings ) para a Grade A. Estão representados apenas os componentes que apresentaram resultados significativos nas regressões. Correlações iguais ou maiores que 0,60 são mostradas em negrito...81 Tabela 3.6. Correlação entre os descritores de habitat analisados e os eixos dos componentes principais ( Comp ) ( factor loadings ) para a Grade B. Estão representados apenas os componentes que apresentaram resultados significativos nas regressões. Correlações iguais ou maiores que 0,50 são mostradas em negrito. Não houve relação significativa entre os componentes analisados e o N2 nesta grade...82

18 xvii Tabela 3.7. Correlação entre os descritores de habitat analisados e os eixos dos componentes principais ( Comp ) (factor loadings) para a o N3 na Grade C. Estão representados apenas os componentes que apresentaram resultados significativos nas regressões. Correlações iguais ou maiores que 0,60 são mostradas em negrito...83 Tabela 3.8. Análises de Variância Multivariada entre os descritores das três grades. Resultados significativos em negrito...83

19 xviii Sumário RESUMO...ix ABSTRACT...xi LISTA DE FIGURAS...xiii LISTA DE TABELAS...xvi INTRODUÇÃO GERAL...1 Os marsupiais neotropicais...3 Espécies de estudo...4 Objetivos e estrutura da Dissertação...10 ÁREA DE ESTUDO...12 CAPÍTULO I O MÉTODO DOS NINHOS ARTIFICIAIS COMO NOVA PERSPECTIVA NO ESTUDO DEMOGRÁFICO E COMPORTAMENTAL DE PEQUENOS MARSUPIAIS NEOTROPICAIS...17 Introdução...17 Objetivos...20 Materiais e Métodos...20 Resultados...26 Discussão...34 CAPÍTULO II USO DE ESTRATOS E ARQUITETURA DE NINHOS DE QUATRO ESPÉCIES DE DIDELFÍDEOS...43 Introdução...43

20 xix Objetivos...46 Materiais e Métodos...46 Resultados...50 Discussão...62 Anexo CAPÍTULO III CARACTERIZAÇÃO DO MICROHABITAT DESCRITIVO E ESTRUTURA DA VEGETAÇÃO DO ENTORNO DOS NINHOS DE QUATRO ESPÉCIES DE MARSUPIAIS DIDELFÍDEOS...68 Introdução...68 Objetivos...70 Materiais e Métodos...70 Resultados...76 Discussão...84 Anexo Anexo Discussão Geral...92 Conclusões...95 Referências Bibiográficas...96

21 1 Introdução Geral As florestas tropicais são, além de diversas, habitats complexos e heterogêneos (sensu AUGUST, 1983). Existem diversas hipóteses que tentam explicar sua diversidade de espécies, tais como a grande diversidade de recursos que levaria a uma grande variedade de hábitos alimentares (LACHER & MARES, 1986), ou à reduzida competição interespecífica resultante da estratificação vertical que os organismos podem experimentar nas florestas tropicais (PIANKA, 2000). Decidir ou saber qual fator explica melhor a diversidade de espécies nas florestas tropicais é tarefa difícil. No entanto, é claro que sua complexidade estrutural pode proporcionar um aumento das relações espaciais possíveis entre as espécies (AUGUST, 1983). Aliados, recursos e espaço podem representar fatores relevantes na determinação da estrutura das comunidades de vertebrados, partição dos recursos e, em última instância, na coexistência das espécies (M CLOSKEY, 1976; AUGUST, 1983). A Mata Atlântica representa um dos biomas atuais com maior riqueza de espécies de mamíferos, com pelo menos 250 espécies reconhecidas (IBAMA, 2003), sendo destas 55 endêmicas (IBAMA, 2003). Apesar disso, é hoje considerada um dos biomas mais ameaçados do mundo (MYERS et al., 2000), com menos de 10% de sua cobertura original ainda preservada. É uma floresta tropical úmida com dossel caracteristicamente alto e fechado, onde se destacam a grande riqueza de espécies vegetais e seu alto nível de estratificação vertical, com presença marcante de subbosque (RIZZINI, 1979). Estudar as populações de pequenos mamíferos não só na Mata Atlântica, mas em quase todos os biomas, requer o uso de técnicas especiais para capturá-los. Isto ocorre por possuírem pequeno tamanho corporal e por exibirem hábitos crípticos, noturnos e arborícolas, que em sua maioria, as torna de difícil identificação e observação em seu ambiente. O estudo dos parâmetros demográficos destes mamíferos é normalmente feito através do método de captura, marcação e recaptura (CMR) (AUGUST, 1983; MALCOLM, 1991; PASSAMANI, 1995, 2003; GRAIPEL et al.,

22 2 2003). Apesar de desenhos amostrais distintos, o objetivo principal destes estudos é sempre o de estimar parâmetros tais como tamanho populacional, taxas de natalidade, mortalidade, sobrevivência, razão sexual, estrutura etária (PIANKA, 2000). A maior parte dos estudos usa apenas técnicas de enumeração, como o MNKA (KREBS, 1966), para tais estimativas (FERNANDEZ, 1995). São técnicas que podem não produzir resultados tão acurados como alguns métodos probabilísticos como o Jackknife (BURNHAM & OVERTON, 1979; SLADE & BLAIR, 2000), porém são ainda capazes de definir e mostrar variações nos parâmetros populacionais de maneira semelhante (KAJIN, 2004). Tão importante para um estudo de populações quanto os próprios parâmetros populacionais de seu objeto de estudo, é a determinação de quais os recursos disponíveis no ambiente são importantes para a sobrevivência destas populações. Normalmente este é um tema de muito interesse entre os ecólogos, que em muito se esforçam para quantificar a disponibilidade de recursos (extensa discussão em MANLY et al., 1993). Considerando que a disponibilidade de recursos no ambiente varia no tempo e no espaço, seu uso também variará de forma semelhante (MANLY et al., 1993). Determinar então quais recursos são escolhidos em detrimento de outros é particularmente interessante porque provê informações fundamentais acerca da biologia dos animais e como eles lidam com seus requerimentos de sobrevivência (MANLY et al., 1993). Normalmente é assumido que uma espécie e/ou população selecionará os recursos que são mais capazes de suprir suas necessidades vitais; conseqüentemente, os recursos de alta qualidade serão os preferencialmente escolhidos (MANLY et al., 1993). Da mesma forma, quando um recurso é usado desproporcionalmente à sua disponibilidade diz-se então que existe seleção deste recurso (MANLY et al., 1993; HALL et al., 1997). Entretanto, a razão pela qual um recurso em particular é selecionado, dispensado e/ou evitado não é diretamente revelada pela estimativa do uso ou não do mesmo (MANLY et al., 1993).

23 3 Assim como os recursos disponíveis no ambiente, o habitat é sem dúvida um dos fatores mais importantes na biologia dos organismos, uma vez que só pode ser definido a partir da relação do organismo em questão com os recursos e condições ambientais que ele vivencia (HALL et al., 1997). Portanto, o habitat é espécieespecífico e relaciona a presença de uma espécie, população ou indivíduo às características físicas e biológicas de uma dada área. Desta maneira, qualquer organismo que seja suprido de suas necessidades de sobrevivência está vivendo em seu habitat (HALL et al., 1997). Os marsupiais neotropicais Os marsupiais neotropicais da Ordem Didelphimorphia são os únicos representantes atuais da Infraclasse Metatheria fora da região da Oceania. A maioria de seus representantes pertence à Família Didelphidae, que se distribui desde o sul da Argentina até o centro-sul dos Estados Unidos (NOWAK, 1999). Estão entre os mamíferos mais diversificados do Novo Mundo. No Brasil são reconhecidas atualmente 44 espécies de marsupiais (FONSECA et al., 1996). Dentre elas, as pequenas cuícas e catitas, estão entre os mais diversos na região Neotropical (HERSHKOVITZ, 1992; NOWAK, 1999). São animais que caracteristicamente possuem estações reprodutivas bem definidas, geralmente começando antes do período mais úmido do ano (FLEMING, 1973; CHARLES-DOMINIQUE et al., 1981; CERQUEIRA, 1988; JULIEN- LAFERRIÈRE & ATRAMENTOWICZ, 1990; BERGALLO, 1995; FLECK & HARDER, 1995), e possuindo seu máximo de atividade ao longo deste período estação chuvosa (JULIEN-LAFERRIÈRE & ATRAMENTOWICZ, 1990; BERGALLO, 1995). Possuem hábitos noturnos, solitários e formam comunidades diversas no uso de estratos arbóreos e terrestres (MILES et al., 1981; ATRAMENTOWICZ, 1986, 1988; FONSECA & KIERRULFF, 1989; JULIEN-LAFERRIÈRE, 1991; CUNHA & VIEIRA,

24 4 2002), assim como no uso de recursos alimentares (ATRAMENTOWICZ, 1988; PERRISSÉ et al., 1988; SANTORI et al., 1995a,b; FREITAS et al., 1997; VIEIRA & IZAR, 1999; CÁCERES & MONTEIRO-FILHO, 2001), o que evidencia separações de nicho entre as diferentes espécies (PERRISSÉ et al., 1988). Alguns deles possuem marsúpio, o que permite a obtenção de informações sobre sua prole apenas através de sua captura. Mas este não é o caso das menores cuícas e catitas. Existem informações gerais disponíveis sobre estes animais, embora muito do que se conheça ainda é representado por estudos de cativeiro, em sua maioria sobre as espécies de maior tamanho corporal (GODFREY, 1975; PÉRISSÉ et al., 1988; SANTORI et al., 1995a; HINGST et al., 1998; ASTÚA DE MORAES et al., 2003), ou de museu (TYNDALE-BISCOE & MACKENZIE, 1976; TRIBE, 1990; OLIVEIRA et al., 1992; LORINI et al., 1994; ASTÚA DE MORAES et al., 2001). Muitas características e parâmetros populacionais como os relativos à reprodução ainda são escassos. Portanto, definir parâmetros biológicos em campo, tais como, estação reprodutiva, taxas de fecundidade, tamanho de prole e tempo de gestação é uma tarefa difícil, uma vez que não são capturados com filhotes ou quando muito jovens (QUENTAL et al., 2001; PASSAMANI, 2003; MACEDO et al. a, no prelo). Ainda assim, existem estudos que têm tido sucesso em estimar parâmetros populacionais dos pequenos marsupiais (e. g. LIMA et al., 2001). Espécies de estudo Foram estudadas as catitas Gracilinanus microtarsus e Marmosops incanus, e as cuícas Caluromys philander e Micoureus paraguayanus (Figuras 1, 2, 3 e 4). São pequenos animais que possuem hábitos arbóreos em diferentes graus (para discussão detalhada ver CUNHA & VIEIRA, 2002; GRELLE, 2003; VIEIRA & MONTEIRO-FILHO, 2003), apesar de serem similares em biologia e dieta (CHARLES-DOMINIQUE et al., 1981; VIEIRA & MONTEIRO-FILHO, 2003). Entretanto, alguns diferem no tamanho de corpo, o que parece ser uma característica importante no uso do espaço e

25 5 conseqüente estratificação destas espécies, pois implicam em comportamentos locomotores distintos (ver BIEWENER, 1989; CANT, 1992; ANTUNES, 2003; DELCIELLOS, 2005 para extensa discussão). Figura 1. Gracilinanus microtarsus (Wagner, 1842). Foto: Diogo Loretto. Figura 2. Marmosops incanus (Lund, 1840). Foto: Diogo Loretto. Figura 3. Micoureus paraguayanus (Thomas, 1916). Foto: Diogo Loretto. Figura 4. Caluromys philander (Linnaeus, 1758). Foto: Diogo Loretto. Dentre estas quatro espécies, apenas C. philander possui marsúpio. As demais se valem de pregas na barriga para manter seus filhotes presos às tetas durante o estágio de desenvolvimento extra-uterino. As quatro espécies possuem caudas preênseis, uma característica importante no que diz respeito a seus hábitos arbóreos. Normalmente as usam para maior segurança e facilidade de movimentação nos pequenos ramos terminais dos estratos vegetais por onde se locomovem, funcionando

26 6 como um quinto membro (CARTMILL, 1974; CHARLES-DOMINIQUE et al., 1981). Possuem em geral uma dieta considerada generalista, variando do insetívoro/onívoro ao frugívoro/onívoro. Não são territorialistas, uma característica amplamente percebida para diversos gêneros da ordem (CHARLES-DOMINIQUE, 1983; SUNQUIST et al., 1987; RYSER, 1992; JULIEN-LAFERRIÈRE, 1995), embora seja conhecido que as fêmeas de alguns gêneros possam manter territórios durante a estação reprodutiva (FLEMING, 1972; RYSER, 1992; JULIEN-LAFERRIÈRE, 1995; PIRES & FERNANDEZ, 1999). Durante a estação reprodutiva, as C. philander fêmeas costumam carregar seus filhotes quando saem para forragear, mas apenas nos estágios iniciais de desenvolvimento dos mesmos. A partir de algumas semanas de desenvolvimento, quando os próprios filhotes já são capazes de se soltarem das tetas, as fêmeas passam a deixá-los no ninho quando saem para forragear. Neste estágio, além do fato dos filhotes estarem suficientemente grandes para permanecerem sozinhos nos ninhos, quanto maiores eles são, menor é a proteção promovida pelo marsúpio (ENDERS, 1966 apud PHILLIPS & KNOX JONES Jr., 1968). Este comportamento é tardio em C. philander, provavelmente por possuir marsúpio e por ter caracteristicamente menos filhotes que as outras três espécies (PHILLIPS & KNOX JONES Jr., 1967; CHRALES-DOMINIQUE, 1983; ATRAMENTOWICZ, 1986, 1995). Os ninhos das pequenas cuícas e catitas podem ser feitos com folhas em cavidades de árvores (CEBALLOS, 1990; NOWAK, 1999), em palmeiras de espinho (Astrocaryum aculeatissimum (Schott)) (MORAES Jr. & CHIARELLO, 2005a), no chão em forma de casulo, parecidos com os descritos para Metachirus nudicaudatus (Desmarest, 1817) (MORAES Jr., 2004; LORETTO et al., 2005), em buracos feitos em troncos caídos (MORAES Jr., 2004; observação pessoal) ou até buracos em árvores feitos por aves (CÁCERES & PICHORIM, 2003). Gracilinanus microtarsus é uma espécie pouco estudada, com distribuição restrita à Mata Atlântica (STALLINGS, 1989; HERSCHKOVITZ, 1992; EMMONS &

27 7 FEER, 1997). Vive em ambientes primários e secundários, mas não existem registros que reportem a capacidade de colonizar habitats de vegetação pioneira. O peso médio dos indivíduos na área de estudo é de 39,5g para os machos e 27,5g para as fêmeas (MACEDO et al. a, no prelo). Vieira e Izar (1999) reportam o consumo de frutos por G. microtarsus, já Hershkovitz (1992) sugere que as espécies deste gênero freqüentemente se alimentam de insetos, podendo ser classificadas então como insetívoro-onívoras (MARTINS & BONATO, 2004). Gracilinanus microtarsus possui hábitos arbóreos, mas pode ser ocasionalmente capturado em armadilhas no chão (MACEDO et al. a, no prelo). Constrói ninhos tanto para reprodução (TUBELIS, 2000), quanto para abrigo (CÁCERES & PICHORIM, 2003). Podem ainda, como Didelphis aurita (Wied-Neuwied, 1826) (observação pessoal) e outras espécies da sub-família Marmosinae, utilizar ninhos e tocas abandonados de outros animais para se instalarem, como o caso descrito de uso de um ninho abandonado do Pica-pau-anão-carijó, Picumnus nebulosus Sundevall, 1866, por um indivíduo de G. microtarsus (CÁCERES & PICHORIM, 2003). O ninho em questão possuía apenas 2,5 cm de entrada, 10,6 cm de altura e apenas 5,6 cm de diâmetro de câmara interna. Marmosops incanus distribui-se pelas áreas de Mata Atlântica (sensu lato) (NOWAK, 1999), nos Estados do Rio de Janeiro, Minas Gerais, Espírito Santo e ao sul da Bahia (FONSECA & KIERULFF, 1989; PASSAMANI, 1995), mas também ocorre em florestas de galerias e brejos no Cerrado e Caatinga (EISENBERG & REDFORD, 1999; COSTA, L. P. 2001). Possui tamanho intermediário dentre as espécies estudadas com marcado dimorfismo sexual, sendo o peso médio dos indivíduos capturados na área de estudo de 72,6g para machos e 48,1g para as fêmeas (MACEDO et al. a, no prelo). São animais com pequeno tempo de residência (MACEDO et al., a no prelo) e baixa mobilidade (dados não publicados), com áreas de vida diárias que em geral não passam de 0,5 ha (observação pessoal, a partir de estudos com o uso do carretel de rastreamento). São predominantemente frugívoros

28 8 (ASTÚA DE MORAES et al., 2003), arborícolas do sub-bosque que se movimentam cerca de 70% do tempo pelo chão da mata (observação pessoal, a partir de estudos com o uso do carretel de rastreamento) e nunca registrados no dossel (PASSAMANI, 1995; CUNHA & VIEIRA, 2002). Definir uma estação reprodutiva para as espécies do gênero Marmosops é difícil, visto que as fêmeas não são capturadas com filhotes, pois não possuem marsúpio e provavelmente deixam os jovens no ninho (FLECK & HARDER, 1995). Apesar disso, é conhecido que o período de atividade reprodutiva de Marmosops incanus é coincidente com a estação chuvosa (PASSAMANI, 2003), padrão compartilhado com diversas outras espécies da Família Didelphidae. Outro fator que dificulta o estudo demográfico de M. incanus é seu tempo de vida. Já foi sugerido que esta espécie possui uma estratégia de vida semélpara (PINE et al., 1985; LORINI et al., 1994), um padrão reprodutivo raro em mamíferos, porém já reportado e discutido na literatura (i.e. DICKMAN & BRAITHWAITE, 1992; HUMPHRIES & STEVENS, 2001). Não somente em M. incanus, mas também em M. paulensis (Tate, 1931) (LEINER, 2005) existe marcada mortalidade dos machos após o período reprodutivo, além de grande diminuição da fertilidade das fêmeas. Micoureus paraguayanus é a segunda maior espécie deste estudo, amplamente distribuída pela Mata Atlântica (MUSTRANGI & PATTON, 1997; COSTA, 2001, 2003). Há poucos anos era ainda chamado de Micoureus demerarae, porém estudos recentes, baseados em análises morfológicas e moleculares (MUSTRANGI & PATTON, 1997; COSTA, 2001, 2003), confirmam o status taxonômico da espécie. O peso médio dos indivíduos capturados na área de estudo foi de 159,2g para os machos e 102,6g para as fêmeas (MACEDO et al. a, no prelo). Assim como G. microtarsus é uma espécie predominantemente arbórea (PASSAMANI, 1995; LEITE et al., 1996; GRELLE, 1996), mas também é capturada em armadilhas no solo (MACEDO et al. a, no prelo). Tem a dieta formada de artrópodes do solo e frutos (LEITE et al., 1996; CARVALHO et al.,1999; PINHEIRO et al., 2002), mas também são

29 9 capazes de capturar pequenos vertebrados (BERGALLO, H. G., Comunicação pessoal). Em uma área de floresta de baixada no Rio de Janeiro, Rocha (2000) encontrou um tamanho médio de ninhada de dez filhotes, sendo a reprodução estacional coincidente com a estação úmida daquela região. Na área do presente estudo, fêmeas com sinais de atividade reprodutiva foram capturadas somente em fevereiro, também coincidente com o período de chuvas. A quarta e maior espécie de estudo é C. philander, que na área de estudo os machos pesam em média 224,4g e as fêmeas 206,2g. Sob condições naturais, uma fêmea desta espécie pode produzir duas ninhadas por estação reprodutiva (PERRET & BEN M BAREK, 1991; ATRAMENTOWICZ, 1995), embora a segunda não costume ser bem sucedida (PERRET & BEN M BAREK, 1991). Cada ninhada nasce após aproximadamente 24 dias de gestação, período determinado em cativeiro (PERRET & BEN M BAREK, 1991). Esta é a maior gestação dentre os marsupiais didelfídeos, e uma das maiores de todos os marsupiais, uma vez que a gestação do maior marsupial vivo, Macropus rufus (ca 400 vezes maior) é de aproximadamente 35 dias (NOWAK, 1999). As fêmeas podem possuir até sete tetas, mas os tamanhos de prole descritos vão de um a sete indivíduos, com média em torno de quatro (ATRAMENTOWICZ, 1995). As variações no número de filhotes são geralmente relacionadas a restrições ambientais, como disponibilidade de alimento, tipo de floresta (primária ou secundária), idade e tamanho corporal das fêmeas (JULIEN-LAFERRIÈRE & ATRAMENTOWICZ, 1990). Os filhotes ficam ca 80 dias na bolsa se alimentando exclusivamente de leite materno, e parecem ser incapazes de sobreviver se caírem das tetas durante este período (ATRAMENTOWICZ, 1995). Os olhos só se abrem por volta do 75 dia de vida, cinco dias depois, em média, do início do crescimento de pêlos pelo corpo. Os filhotes permanecem sob inteira custódia da fêmea até o 120 dia aproximadamente, permanecendo no ninho enquanto ela forrageia (ATRAMENTOWICZ, 1992). Até este

30 10 dia sua dieta tende a mudar gradativamente do leite para itens sólidos (ATRAMENTOWICZ, 1995). Depois de adulto, C. philander pode chegar a consumir até 75% de frutos (de onde tiram boa parte da água e açúcares) e outros 25% de uma grande variedade de invertebrados (de onde tiram a maior parte das proteínas) (ATRAMENTOWICZ, 1988). Entretanto, sua dieta pode variar em função da disponibilidade destes frutos, e em conseqüência são freqüentes visitas a grandes árvores na época em que estão florindo, onde comem suas flores e néctar (CHARLES-DOMINIQUE et al., 1981; GRIBEL, 1988), principalmente durante os meses de seca (JULIEN-LAFERRIÈRE, 1999). Objetivos e estrutura da dissertação O principal objetivo desta dissertação foi avaliar as populações de pequenos marsupiais didelfídeos através do método dos ninhos artificiais. Para isto, foram montados pontos de amostragem em três grades de 1,44 ha cada, com ninhos artificiais em três alturas. Tanto ninhos ocupados quanto os abandonados foram usados para descrever os padrões gerais de uso e arquitetura dos ninhos das quatro espécies estudadas, descritas acima. Algumas questões mais específicas foram: O método proposto é eficiente, não só no custo, praticidade e manutenção, mas também no sucesso de registros das espécies? Há como avaliar questões demográficas específicas como natalidade, mortalidade e recrutamento das populações de marsupiais estudadas? Como estes pequenos marsupiais constroem seus ninhos e/ou abrigos? Existe estratificação vertical entre as espécies no uso dos mesmos? Existem diferenças no habitat de cada ponto de amostragem que recebeu os ninhos? Essas diferenças são preditoras da presença ou ausência das espécies estudadas?

31 11 Esta dissertação está estruturada na forma de três capítulos. O primeiro descreve em detalhes o uso do método dos ninhos artificiais, que materiais foram usados, o tempo gasto em cada fase de montagem, as vantagens gerais e desvantagens frente a questões relacionadas aos registros dos indivíduos, tempo de estudo e conseqüências para estudos demográficos. O segundo capítulo descreve a arquitetura dos ninhos das quatro espécies estudadas, assim como sua preferência de estratos para a construção de ninhos. O terceiro capítulo descreve que tipos de habitats foram os escolhidos pelos pequenos marsupiais para construção de seus ninhos, onde são consideradas as medidas de obstrução e conectividade de estratos.

32 12 Área de Estudo O estudo foi desenvolvido em uma área de Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro, no município de Guapimirim, dentro dos limites do Parque Nacional da Serra dos Órgãos (Figura 5 e 6), na localidade do Garrafão ( S, W), que fica próximo ao km 94 da BR 116 (Rio-Teresópolis). Esta área compreende um grande vale, nos arredores dos afluentes do Rio Iconha, na face sul da Serra. A região de estudo está compreendida dentro do complexo vegetacional da Floresta Pluvial Montana (RIZZINI, 1979). A vegetação possui uma fisionomia formada por estágio sucessional secundário e maduro, com dois estratos no dossel. O Figura 5. Localização do Parque Nacional da Serra dos Órgãos no estado do Rio de Janeiro. Fonte: primeiro estrato subbosque é composto por indivíduos que alcançam até nove metros de altura, sendo este considerado o mais úmido em virtude de sua maior interação com o chão da floresta (MACEDO et al. a, no prelo). É principalmente constituído por arbustos e árvores finas de pequeno porte. O segundo estrato é composto por indivíduos que variam de nove a 30 m de altura (MACEDO et al. a, no prelo). Não caracterizam dossel fechado, pois existem descontinuidades representadas pela ausência ou número inexpressivo de indivíduos neste estrato. Acima dele, sobressaem poucas árvores emergentes que podem atingir 50 m de altura. A área basal média da comunidade arbórea é de 37,92 m 2 /ha (dados não publicados), o que de acordo com outros estudos (TABARELLI & MANTOVANI, 1999;

33 13 Rede de ONGs da Mata Atlântica et al., 2001; OLIVEIRA, 2002), caracteriza a área como em estágio sucessional avançado. São características da região cipós e lianas, epífitas (principalmente bromélias), irís ou palmeiras-de-espinho (A. aculeatissimum), palmitos (Euterpe edulis), pteridófitas e bambuzais (Guadua tagoara). Figura 6. Região da Serra dos Órgãos, onde foi feito o estudo. Foto: Diogo Loretto. O clima da região da Serra dos Órgãos onde foi desenvolvido o estudo pode ser classificado como mesotérmico-úmido-moderado (NIMER, 1989). A região apresenta período superúmido de outubro a março (Figura 7). É inexistente um período de real déficit hídrico (ver WALTER, 1986, para extensa discussão). Durante o período do estudo as médias mensais mínimas e máximas de temperatura variaram entre 15,7 C e 24,9 C e a pluviosidade mensal entre 0,2 mm e 508,0 mm (INMET - Teresópolis). Os meses mais secos foram junho, julho e agosto. Foram usados os

34 14 dados climatológicos da cidade de Teresópolis porque a estação meteorológica desta cidade fica mais próxima da área de estudo, em distância e altitude, do que a estação de Guapimirim. pluviosidade temperatura média 350 Pluviosidade (mm) Temperatura ( C) 0 jan fev mar abr mai jun jul ago set out nov dez 0 Figura 7. Diagrama ombrotérmico feito com as normais climatológicas ( ) do município de Teresópolis. Dados do INMET. Nesta mesma área é desenvolvido desde abril de 1997 um estudo de CMR de pequenos mamíferos. O monitoramento das populações é feito em excursões bimestrais, com cinco noites de duração. Para este estudo foram montadas três grades fixas de captura denominadas A, B e C, situadas em diferentes altitudes, mas com aproximadamente a mesma orientação (Figura 8). Nestes mesmos locais de amostragem montei as estações de ninhos artificiais (ver Capítulo I). O acesso às grades de amostragem se dá pelas estradas vicinais de um condomínio de casas de veraneio, caracterizando uma área sob distúrbio antrópico. A Grade A (22º S, 42º W), com altitude média de 748 m, tem cobertura vegetal fechada e contínua, com dossel alto e fechado de aproximadamente 10 m, com sub-bosque, cipós, lianas, epífitas, taquaras, plantas com espinhos e gramíneas. O relevo é irregular com suave inclinação na encosta. Um rio com rochas e

35 15 quedas d água passa próximo à grade. Durante as chuvas formam-se córregos temporários de fundo rochoso. Há muitas pedras e paredões rochosos e as bases de uma antiga ponte ferroviária. A Grade B (22º S, 42º W), com altitude média de 652 m, está situada ao lado do Rio Iconha, próxima a uma cachoeira de 20 m de altura com rochas formando piscinas naturais. A grade começa próximo ao final de uma trilha que vai da estrada Figura 8. Desenho esquemático da localização relativa das grades de amostragem. GA, GB e GC grades A, B e C; E estradas vicinais. A auto-estrada (BR 116). CH Cachoeiras do Rio Iconha. C casas. As distâncias representadas desconsideram a inclinação do terreno. de terra até a cachoeira e recorta a grade em alguns pontos. A cobertura vegetal é similar a da Grade A, embora em certas áreas da Grade B o sub-bosque seja mais fechado pela maior presença de bambus, e em outras é mais aberto devido ao uso freqüente da trilha de pedestres. A Grade B possui muitos cipós, lianas, epífitas, taquaras, palmitos, plantas com espinhos e áreas de afloramentos rochosos. A topografia é bastante irregular principalmente nos pontos próximos à cachoeira. A Grade C (22º S, 42º W), com 522 m de altitude média, também possui topografia irregular, está a cerca de 250 m da residência mais próxima. Ao lado dela passa uma antiga estrada de terra, inacessível para automóveis, que desce o vale do Rio Iconha, ligando o Garrafão ao bairro do Limoeiro, na região periurbana de Guapimirim. A cobertura vegetal é fechada e contínua, com dossel alto de aproximadamente 20 m, com sub-bosque um pouco aberto, cipós, lianas, epífitas e

36 16 plantas com espinhos. Um riacho com pedras e quedas d água passa atrás da grade e um pequeno córrego passa ao seu lado, mas a Grade C tem poucas áreas de afloramentos rochosos. Cada uma das grades de armadilhas ocupa uma área de 0,64 ha, com 25 estações de captura eqüidistantes 20 m. Nelas os pequenos mamíferos foram capturados com o uso de livetraps. Deles são registradas as mesmas informações que são detalhadas no Capítulo II.

37 17 Capítulo I O método dos ninhos artificiais como nova perspectiva no estudo demográfico e comportamental de pequenos marsupiais neotropicais Introdução Diversos são os possíveis métodos de estudo do comportamento de pequenos mamíferos, com abordagens que visam o estudo das características reprodutivas (RYSER, 1992), locomotoras (LORETTO & VIEIRA, 2005), alimentares (SANTORI et al., 1995b), dentre outras. Comumente faz-se necessário o uso de armadilhas em razão de seus hábitos noturnos, pequeno tamanho corporal e hábito predominantemente arborícola (RUSSEL, 2003; FLOWERDEW et al., 2004). Dentre as armadilhas usadas, existem as que capturam os animais matando-os e as que capturam os animais vivos (live traps e/ou armadilhas do tipo fojo pitfalls ). Uma das vantagens de um estudo com armadilhas de captura de animais vivos é a de poder avaliar questões referentes à relações intra, interespecíficas e espaço-temporais. Dos diversos tipos de armadilhas existentes, algumas terão maior sucesso para algumas espécies ou em ambientes particulares (FLOWERDEW et al., 2004), pois algumas espécies são de difícil capturabilidade ou habitam locais em que o uso de armadilhas convencionais se torna impraticável (ver BRESSIANI, 2003 para o caso do marsupial Chironectes minimus (Zimmermann, 1780)). Estas peculiaridades tornam necessário o uso de métodos e técnicas específicas, como o uso das rampas de pedais (treadle ramps) ou pré-iscagem (LITTLE & GURNELL, 1989; GURNELL & FLOWERDEW, 1994; SHORE et al., 1995 apud FLOWERDEW et al., 2004), ratoeiras (RUSSEL, 2003), ou ainda armadilhas que capturam animais de diversos grupos taxonômicos, como as armadilhas do tipo fojo (pitfalls). Embora mais trabalhosas de montar, a inespecificidade dos fojos parece garantir um maior sucesso não só no

38 18 número de indivíduos capturados, como também no número de espécies capturadas (UMETSU et al., no prelo). As armadilhas de captura de animais vivos são as mais usadas no Brasil, em estudos de curto (FONSECA & ROBINSON, 1990; PASSAMANI, 1995; GRELLE, 2003) e longo prazo (MACEDO et al. a, no prelo). Mesmo assim, ainda que os estudos sejam bem sucedidos e possuam um grande número de capturas provenientes de diversas espécies, existem sabidas distinções entre a capturabilidade dos pequenos mamíferos em diferentes estratos da mata (STALLINGS et al., 1990; MALCOLM, 1991). Normalmente, a colocação de armadilhas no sub-bosque ou no dossel da mata (GRAIPEL & ASTÚA DE MORAES, 2004) resulta em maior abundância de indivíduos (GRAIPEL, 2003), assim como maior riqueza de espécies (PASSAMANI, 1995; GRELLE, 2003), principalmente em habitats reconhecidamente diversos como as matas tropicais. Mesmo com o desenvolvimento de técnicas mais elaboradas e eficazes na captura dos pequenos marsupiais, estudos sobre a reprodução e demografia das populações são limitados, já que a grande maioria das espécies de cuícas e catitas não possui marsúpio, e são poucos os estudos em que fêmeas com filhotes presos às tetas são capturadas (TUBELIS, 2000; OLIVEIRA & LORETTO, dados não publicados). Se capturá-las com filhotes já é tarefa difícil, obter um número de proles suficiente para responder questões relativas à biologia reprodutiva dessas espécies se torna ainda mais improvável. Apesar destas limitações, existem informações sobre os hábitos de vida dos pequenos marsupiais em estudo de campo, como uso de tocas, abrigos, ninhos e padrões de reprodução reportados em estudos ligados ao comportamento locomotor dos animais, com o uso de técnicas como o carretel de rastreamento (MILES et al., 1981; BOONSTRA & CRAINE, 1986; CUNHA & VIEIRA, 2002; LORETTO & VIEIRA, 2005; LORETTO et al., 2005) e o radio-rastreamento (RYSER, 1992; JULIEN- LAFERRIÈRE, 1995; PIRES & FERNANDEZ, 1999; MORAES Jr. & CHIARELLO,

39 a,b). Habitats favoráveis e desfavoráveis são discutidos em estudos que avaliam variáveis do microhabitat (FREITAS et al., 1997; CERQUEIRA & FREITAS, 1999) ou da estrutura da vegetação (MELLO, 2002; FREITAS et al., no prelo). Informações sobre reprodução de algumas espécies podem ser obtidas em estudos em cativeiro (MOTTA, 1988; JACKSON & HARDER, 1996; HINGST et al., 1998). Entretanto, diversas espécies são de difícil criação em cativeiro e algumas informações não podem ser completamente extrapoladas para indivíduos na natureza, uma vez que fatores importantes, como os recursos, são oferecidos em cativeiro de forma diferenciada em relação a sua disponibilidade no ambiente natural. Desta maneira, existe uma grande lacuna no estudo dos comportamentos diretamente ligados à demografia dos marsupiais neotropicais. Esta se torna ainda maior quando consideramos estudar tais características em campo, pois demanda esforços muito grandes e concentrados, geralmente somente conseguidos através de estudos de longo prazo. Uma recente abordagem, a de uso de ninhos artificiais, pode proporcionar soluções práticas e resultados inéditos no âmbito demográfico e comportamental dos marsupiais arborícolas, além de se tornar uma boa alternativa de capturar fêmeas no estágio de reprodução que não são facilmente capturáveis em armadilhas. Em um dos primeiros estudos em que o uso dos ninhos artificiais foi sistematicamente estruturado com inspeções periódicas durante 30 meses, Tubelis (2000) desenvolveu na Mata Atlântica do estado de São Paulo, um método simples e barato para o estudo dos pequenos marsupiais arborícolas. O autor instalou 36 ninhos artificiais a três metros de altura em árvores eqüidistantes 70 m, em um formato de grade 6 x 6. Os ninhos artificiais possuíam seis diferentes diâmetros de entrada, de 33 a 65 mm. Foram registrados 15 ninhos de Gracilinanus microtarsus, que não mostraram preferência no uso dos diferentes diâmetros. Em nove ocasiões o ninho artificial estava habitado por fêmeas com filhotes recém-natos.

40 20 Na tentativa de também estudar a reprodução de marsupiais arborícolas em uma área de Mata Atlântica do Parque Nacional da Serra dos Órgãos, Rio de Janeiro, fiz pequenas modificações na conformação dos ninhos artificiais e outras mudanças mais significativas no desenho amostral de Tubelis (2000) para tentar obter maior número de registros. Objetivos Testar o método dos ninhos artificiais, através da comparação com o método tradicional de CMR, como alternativa para o estudo das características demográficas e comportamentais das cuícas e catitas arborícolas encontradas no PARNA Serra dos Órgãos, RJ. Além disso, descrever vantagens e desvantagens, assim como testar o uso de materiais para o desenvolvimento desta técnica de baixo custo financeiro. Materiais e Métodos Usei colmos de bambu gigante (Bambusa vulgaris) para fazer os ninhos artificiais, assim como no estudo de Tubelis (2000). Esta é uma espécie de bambu asiática introduzida no Brasil, que chega a diâmetros duas vezes maiores que a maior espécie de bambu nativo das Américas, Guadua tagoara. Também como o estudo supracitado, o bambu foi cortado aproveitando um dos nós para formar o fundo (Figura 1.1), porém não usei cortes laterais para fazer a janela de inspeção como no estudo de Tubelis (2000); aproveitei o buraco na parte de cima do colmo como janela. O fundo de todos os Figura 1.1. Desenho esquemático do ninho artificial.

41 21 colmos foi furado até cinco vezes com uma broca de 3 mm de espessura, para evitar o acúmulo de água da chuva. Cada colmo de bambu recebeu um pedaço de folha de compensado (6 mm de espessura), de aproximadamente 225 cm 2 (15 x 15 cm), formando a tampa da janela de inspeção (Figura 1.1). Cada tampa foi fixada ao colmo usando uma dobradiça de uma polegada e quatro pregos pequenos (bitola 10 x 10). Para manter a tampa da janela de inspeção fechada no campo usei dois pregos pequenos, colocados um em cada lado do colmo, os quais serviram como pontos de fixação para um pedaço de barbante de algodão (1,5 mm de espessura). Nas entradas dos ninhos artificiais usei apenas um diâmetro (51 mm; Figura 1.1), similar a um dos diâmetros usados por Tubelis (2000) (50 mm). Em seu estudo, Tubelis (2000) usou diversos diâmetros de entradas para avaliar possíveis preferências no uso dos ninhos. Como os objetivos do presente estudo se referem a quatro espécies, as entradas foram feitas de maneira que todas as quatro pudessem entrar e sair com facilidade. As entradas foram feitas em forma de círculo usando uma furadeira elétrica e uma serra-copo de aproximadamente 40 mm de altura de lâmina. Com um pequeno furo em uma das laterais os ninhos artificiais são presos a pregos grandes (bitola 30 x 18) colocados nas árvores escolhidas. Os ninhos artificiais foram colocados em três grades de formato 7 x 7, com 20 m de distância entre estações (Figura 1.2), formato próximo ao de Tubelis (2000), porém com distâncias entre ninhos diferentes (70 m). O formato de grade do presente estudo, as trilhas e acessos foram aproveitados do estudo de CMR de longa duração do Laboratório de Vertebrados na mesma localidade. Em cada grade foram escolhidas 22 das 49 estações disponíveis, de modo que a menor distância entre as estações de ninhos artificiais é de 30 m e a maior de 40 m (Figura 1.2). A área de amostragem total foi de m 2, sendo m 2 por grade. Em virtude da localização das estações de número 1 nas três grades, a estação representada na Figura 1.2 acima do ponto 1,

42 22 não pôde ser instalada em nenhuma das grades, pois ficariam localizadas nas estradas vicinais (Grades A e C) e dentro do Rio Iconha (Grade B). Isto levou a um total de 21 estações de ninhos em cada grade. As distâncias entre estações foram adotadas tomando com referência Figura 1.2. Desenho esquemático do posicionamento das estações de ninhos artificiais. Os círculos assinalam os pontos que receberam ninhos, os números marcam os pontos do estudo de CMR. A linha pontilhada demarca a área da grade do estudo de CMR. Os pontos 8 e 18 não receberam ninhos por questões logísticas relacionadas ao local em que estão localizados. estudos que rastreiam os animais no campo, desenvolvidos pelo Laboratório de Vertebrados na mesma área (dados não publicados), e informações disponíveis na literatura (JULIEN-LAFERRIÈRE, 1995; MORAES Jr. & CHIARELLO, 2005a). Por exemplo, Marmosops incanus é a única espécie que já foi rastreada na área de campo através do método do carretel de rastreamento e também registrada nos ninhos artificiais. A distância estimada entre dois ninhos naturais de um mesmo indivíduo era de aproximadamente 50 m (dados não publicados), semelhante às escolhidas para os ninhos artificiais. Já para C. philander as distâncias entre ninhos e/ou abrigos podem variar de 10 a 300 m (JULIEN-LAFERRIÈRE, 1995), e em M. paraguayanus de ca 15 até 600 m (MORAES Jr. & CHIARELLO, 2005a). Definidos os pontos e a distância entre eles, escolhi as árvores que receberiam os ninhos artificiais em função do seu tamanho, pois deviam suportar uma escada de madeira, que por sua vez iria suportar o peso do pesquisador. Além disso, as árvores também foram em função de sua conectividade com outras árvores, da presença de

43 23 sub-bosque fechado com árvores pequenas (<10 cm de diâmetro), cipós e emaranhados das copas. Apesar desta série de exigências na escolha, isto ocorreu dentro de um raio máximo de apenas 5 m do ponto exato de localização da estação dos ninhos. Em cada uma das estações definidas montei uma escada de madeira (Figura 1.3) presa em uma ou duas árvores. Como degraus, usei ripas de maçaranduba de 4,5 x 1,5 cm a mesma madeira usada na construção de telhados, pois são muito rígidas e resistentes às intempéries. Entretanto, sua rigidez a torna difícil de trabalhar, pois os furos usados para prendê-las às árvores têm que ser feitos com uma furadeira elétrica. O uso dos pregos diretamente sobre a madeira intacta provoca rachaduras em toda a extensão da peça, tornando-a inutilizável. Cada ripa foi cortada e préperfurada de acordo com as medidas de espessura e disposição das árvores escolhidas. Cada ripa foi fixada na(s) árvore(s) com quatro pregos grandes. Figura 1.3. Desenho esquemático da disposição dos ninhos artificiais na árvore. Para evitar rachaduras e quebras das ripas, foram usados, abaixo dos

44 24 degraus principais, degraus secundários menores fixados com dois pregos grandes, que evitam o deslocamento lateral do degrau, o que levaria ao rompimento do mesmo (Figura 1.4). Quando a escada era instalada em apenas uma árvore os degraus secundários possuíam de 30 a 40 cm de comprimento. Porém, quando colocada em duas árvores, estes possuíam o mesmo tamanho do degrau principal. Para tornar a subida mais segura, as escadas foram preferencialmente instaladas nos lados de inclinação positiva das árvores, o que permitia que o pesquisador que estivesse verificando os ninhos artificiais não dependesse exclusivamente das mãos para se apoiar na árvore. Além disso, dois apoios para as mãos foram acrescentados acima do último degrau (Figura 1.3). São pedaços de ripa de 25 cm de comprimento, fixados com dois pregos grandes posicionados mais próximos de uma das extremidades. Figura 1.4. Desenho esquemático do posicionamento dos degraus primário e secundário na árvore que recebe os ninhos. O espaço existente na figura entre os dois degraus é apenas de caráter ilustrativo, pois em campo os dois devem permanecer juntos. Os ninhos artificiais foram colocados a 0, 2,5 e 5 m de altura (Figuras 1.3), com o objetivo de verificar a existência de estratificação vertical das espécies que fossem

45 25 registradas quanto ao uso de abrigos e ninhos (ver Capítulo II). Esta é outra diferença do estudo de Tubelis (2000) que usou apenas ninhos colocados a 3 m de altura. Todos os ninhos artificiais foram colocados na posição vertical próximos a componentes estruturais descritos acima. Foram fixados às árvores usando pregos grandes que eram encaixados nos pontos de fixação de cada um (Figura 1.1). Os pregos foram introduzidos até a metade apenas nas árvores para que instabilidades geradas pela entrada e saída dos animais, ou pelo vento na área de estudo não causassem a queda dos ninhos artificiais. O monitoramento foi feito mensalmente, desde junho de Dos animais encontrados pode-se tomar nota das mesmas informações obtidas em estudos de CMR. Cada indivíduo recebeu um número de identificação através de brincos numerados (National Band and Tag Co., Newport, Kentucky), além do registro da grade, estação e altura do ninho artificial, peso, tamanho do corpo e da cauda, sexo, condição reprodutiva, descrição geral da formação de folhas dentro do ninho e observações individuais (ver Capítulo II). Os filhotes lactentes foram marcados através de corte de falange (toe clipping). Ainda foi observada a dentição de cada animal registrado para determinação da classe de desenvolvimento segundo Macedo et al. (b, no prelo). Filhotes presos às tetas ou tetas aparentes inchadas e com leite foram os sinais reprodutivos positivos considerados. Tetas inchadas sem leite ou regredidas foram considerados como sinais de que a fêmea já havia desmamado seus filhotes e estava em período não reprodutivo. A gravidez não pode ser considerada uma vez que é de difícil e subjetiva percepção, já que os filhotes nascem pouco desenvolvidos. Os machos não apresentam sinais confiáveis de atividade reprodutiva, pois desde jovens recém desmamados até adultos estão escrotados. Considerando as evidências de tamanho de corpo dos machos e estágios de desenvolvimento obtidos a partir das fêmeas (MACEDO et al. b no prelo), os mesmos só foram considerados reprodutivos a partir do estágio de sub-adultos.

46 26 Todos os indivíduos foram devolvidos para o colmo onde havia construído seu ninho ao término das medições e anotações pertinentes. Na quase totalidade das ocasiões, os animais mesmo devolvidos aos seus ninhos os abandonavam assim que os pesquisadores se afastavam (ver Capítulo II). No início do estudo (fase 1 Tabela 1.1) os animais eram devolvidos aos ninhos sem que as folhas fossem retiradas. Porém, a perturbação causada no manuseio dos animais fazia com que abandonassem seus ninhos mesmo assim. Desta forma, da fase 2 do estudo (Tabela 1.1) em diante todos as folhas que compunham os ninhos foram retiradas no momento do registro (ver Capítulo II). Chamei de registro todas as situações em que os animais foram encontrados dentro dos ninhos artificiais, assim como as ocasiões em que apenas a formação de folhas feita pelos animais era encontrada dentro dos colmos. Não defini a primeira situação como captura, pois isto significaria o aprisionamento do animal através de algum mecanismo por um período de tempo anterior à chegada do pesquisador. Isto não é o que ocorre com o método dos ninhos artificiais; os animais entram e saem sem restrições. Calculei o sucesso do método em função do número de ninhos artificiais verificados por mês de estudo. Por exemplo, se 10 registros fossem feitos em 100 ninhos artificiais disponíveis, obteria um sucesso de 10%. Este sucesso é sempre dividido em sucesso total (ST), onde os ninhos encontrados com os indivíduos são considerados juntos dos ninhos encontrados desocupados, e no sucesso de registro de indivíduos (SI), onde apenas os primeiros são levados em conta. Resultados O monitoramento dos ninhos durou 30 meses, de junho de 2003 a novembro de Estes 30 meses incluíram as campanhas usadas tanto para o monitoramento quanto para a confecção e colocação das escadas e ninhos artificiais em campo. As últimas duas tarefas somente terminaram após 19 meses do início do trabalho. Em

47 27 razão deste grande período em que ninhos artificiais ainda estavam sendo instalados nas grades, o estudo ficou dividido em cinco fases. A primeira durou sete meses e possuía 45 ninhos no campo. A segunda, a terceira e a quarta fases duraram quatro meses cada, com 72, 111 e 156 ninhos artificiais respectivamente. A última fase do estudo durou 11 meses, com 189 ninhos instalados. Neste último período a densidade de ninhos nas grades chegou a 43,75 ninhos/ha, contra uma densidade de apenas 2,94 ninhos/ha no estudo de Tubelis (2000). Em todo o estudo foram usados ca 500 m de ripas de maçarandubas (aproximadamente R$ 0,80 por metro), 8 kg de pregos grandes, aproximadamente 400 g de pregos pequenos, 2 folhas de compensado (aproximadamente R$ 30,00 cada) de 6 mm de espessura (2,2 x 1,8 m), além de mais de 350 colmos de bambu, e aproximadamente o mesmo número de dobradiças de 1 polegada (R$ 0,30 cada). Para preparar e montar todo este material, o que inclui a medição das árvores, corte e furação das ripas e montagem dos ninhos, foram necessários em média cinco dias de trabalho de campo em cada excursão, durante os primeiros 19 meses de estudo. O gasto total estimado do período de 30 meses de estudo foi de aproximadamente R$ 1.000,00. Depois que todos os ninhos artificiais foram instalados, a manutenção revelou a parte simples e rápida do estudo. Basta um dia para verificar a presença de indivíduos e ninhos desocupados a cada mês, e um dia a mais para a troca de ninhos quebrados a cada dois meses. São necessárias em média 10 trocas de ninhos artificiais por mês de monitoramento (ca 5%). Foram feitos 30 meses de monitoramento, com 189 ninhos artificiais colocados em 63 árvores, em um total de 3750 verificações-ninho. Foram registrados 33 indivíduos pertencentes a 5 espécies em 63 ocasiões, um sucesso de 1,68%. As espécies registradas foram Caluromys philander, Gracilinanus microtarsus, Marmosops incanus, Micoureus paraguayanus e Rhipidpmys sp. nova. Foram ainda registrados 82 ninhos abandonados ou desocupados momentaneamente, dentre eles

48 28 cinco ninhos suspeitos de pertencerem a uma sexta espécie, Sciurus aestuans, e um de uma outra espécie de roedor não identificada. Juntos, os sucessos de registro para todas as espécies de pequenos mamíferos foram de 3,87%. Entretanto, usarei apenas o sucesso total (registros de marsupiais e roedores) neste capítulo, pois no restante da dissertação considerarei apenas os registros dos marsupiais. Entretanto, o sucesso no primeiro ano (Fase 1 e 2, principalmente) de estudo foi baixo, com apenas 7 animais e 10 ninhos desocupados registrados neste período. Apesar do número de ninhos artificiais ter aumentado com o andamento do estudo, o número de registros não aumentou na mesma proporção que o número de ninhos artificiais adicionados até o 19 mês de estudo (Fase 4, Tabela 1.1). Ainda assim, houve dois períodos de transição, no que diz respeito ao número de registros. Da Fase 1 para a Fase 2 houve um salto, com um sucesso total aproximadamente duas vezes maior que no período anterior. As duas fases seguintes foram homogêneas entre si, com sucessos semelhantes. Tabela 1.1. Sucesso de registros total (ST) e de indivíduos (SI) nos ninhos artificiais nas cinco fases do estudo. Fases do estudo ST SI Fase 1 (45 ninhos -7 meses) 1,27% (N=4) 0,63% (N=2) Fase 2 (72 ninhos 4 meses) 3,13% (N=9) 0,69% (N=2) Fase 3 (111 ninhos 4 meses) 2,03% (N=9) 0,90% (N=4) Fase 4 (156 ninhos 4 meses) 2,40% (N=15) 0,96% (N=6) Fase 5 (189 ninhos 11 meses) 5,15% (N=107)* 2,31% (N=48) * Estão sendo considerados um registro de Riphidomys sp. n. e mais quatro de ninhos desocupados que provavelmente pertencem a esquilos. Estes registros, porém, não serão usados no restante da dissertação.

49 29 35 Caluromys Gracilinanus Marmosops Micoureus ago-00 out-00 dez-00 fev-01 abr-01 jun-01 ago-01 out-01 dez-01 fev-02 abr-02 jun-02 ago-02 out-02 dez-02 fev-03 abr-03 jun-03 ago-03 out-03 dez-03 fev-04 abr-04 jun-04 ago-04 out-04 dez-04 fev-05 abr-05 jun-05 ago-05 out-05 Figura 1.5. Número de capturas das quatro espécies em armadilhas no estudo de CMR. Foi somente considerado o período em que havia armadilhas colocadas em plataformas no dossel da floresta, pois este é período que corresponde ao aparecimento das espécies mais arborícolas na área de estudo (MACEDO et al. a no prelo). A linha tracejada mostra o início do estudo com os ninhos artificiais.

50 30 Ao término da instalação dos ninhos artificiais, no 19 mês de estudo, e conseqüente passagem para a última fase, houve novamente um marcante aumento no sucesso do número de registros, com valores duas vezes maiores que nos três períodos anteriores. Apesar disso, o padrão de flutuação das populações dos marsupiais capturados pelas armadilhas (no chão e em plataformas nas árvores) no estudo de CMR não mudou. O número total capturas por espécie permaneceu com flutuação semelhante em todos os anos para todas as espécies de marsupaisi (Figura 1.5) (dados não publicados). Isto mostra que a adição de sítios de abrigo na área de estudo não afetou a flutuação e os níveis populacionais das espécies de marsupiais estudadas pelo método de CMR. As espécies registradas foram Caluromys philander (2% e 7& em 32 registros), G. microtarsus (1%, 4& e 1 não identificado, em 7 registros), M. incanus (5% e 8& em 17 registros), Micoureus paraguayanus (2% e 3& em 6 registros) e Rhipidomys sp. nova (1% em 1 registro). Considerando apenas o primeiro registro de cada indivíduo, foram anotados predominantemente indivíduos adultos (N=18; 52,94%). Os subadultos representaram 35,29% (N=12) dos registros, e ainda houve quatro indivíduos que em razão da fuga não pude determinar sua classe (11,76%). Todos os machos estavam escrotados e fêmeas com filhotes dentro dos ninhos artificiais foram apenas registradas nos meses de outubro e novembro de Em outubro registrei duas fêmeas de C. philander com quatro filhotes cada. Em novembro apenas uma delas foi registrada novamente, ainda com os quatro filhotes na bolsa. Nenhuma das outras espécies foi registrada com filhotes presos às tetas durante todo o estudo. Apesar disso, pude perceber, com exceção de M. paraguayanus, alguns sinais de atividade reprodutiva sempre em fêmeas adultas. Duas fêmeas de M. incanus foram registradas, uma em novembro de 2004 e outra em fevereiro de 2005 com suas tetas regredidas. Uma fêmea de G. microtarsus foi registrada em outubro de 2005 com um grande inchaço na barriga, oito tetas aparentes e pesando 37 g, 34,5% acima da média para as fêmeas da área de estudo

51 31 (opt. cit.). Apesar de ser uma característica não confiável do estágio reprodutivo de uma fêmea marsupial, este indivíduo de G. microtarsus poderia estar em fase final de gravidez, e o inchaço ser resultado não somente dos embriões, mas também do acúmulo de gordura e início da produção de leite no tecido mamário. Tais afirmações são difíceis de serem confirmadas, pois não existem estudos que tenham conseguido avaliar aspectos reprodutivos dessa espécie. Entretanto, o mês em que foi feita a observação coincide com o início da reprodução para todas as outras espécies estudadas. Fêmeas inativas de C. philander foram registradas em maio de 2004, e de fevereiro a setembro de 2005, embora uma fêmea adulta tenha sido registrada em junho de 2005 com quatro tetas regredidas, o que representaria uma reprodução tardia, pois o nascimento dos filhotes teria ocorrido aproximadamente em janeiro de 2005, segundo estimativas de cativeiro (PERRET & BEN M BAREK, 1991; ATRAMENTOWICZ, 1992). Isto significaria que esta fêmea teria tido sua ninhada pelo menos 3 meses após o período normal de nascimentos da espécie (em meados de setembro). Apenas dois C. philander registrados eram machos, e apenas um deles o foi mais de uma vez. Este, na ocasião do primeiro registro era um sub-adulto. A partir do segundo registro deste indivíduo (seis meses depois) já estava com a dentição completa, sendo, portanto adulto. O outro macho registrado também era sub-adulto na única ocasião em que apareceu nos ninhos artificiais, e seu ninho estava localizado num dos pontos extremos da grade. Dos 13 indivíduos de M. incanus registrados, quatro foram depois capturados em armadilhas e apenas 1 deles foi primeiramente capturado em armadilhas e depois registrado nos ninhos. Com M. incanus e M. paraguayanus ocorreram as mesmas situações, mas somente com um único indivíduo em cada uma delas. Indivíduos de C. philander e G. microtarsus nunca foram registrados pelos dois métodos.

52 32 Agrupando os registros das quatro espécies de dois em dois meses, para coincidir com as campanhas do estudo de CMR percebe-se que o número de indivíduos novos registrados não foi constante ao longo do período de estudo para M. incanus e M. paraguayanus. Para a primeira espécie, existe marcado aumento no número de indivíduos durante o período de dezembro de 2004 até abril de 2005 (Figura 1.6). Para M. paraguayanus houve apenas quatro pequenos acréscimos no número de indivíduos da população no período de 12 meses (Figura 1.7). A maior representatividade dos indivíduos registrados somente nos ninhos artificiais foi para C. philander e G. microtarsus (Figuras 1.8 e 1.9). Para a primeira espécie foram registrados em um mesmo período cinco indivíduos na Grade A, onde em cinco anos de uso de plataformas no estudo de CMR apenas um indivíduo havia sido capturado uma única vez. Para G. microtarsus os registros nos ninhos foram de grande importância porque a espécie estava ausente da área de amostragem desde outubro de 2003, mês quando o último indivíduo foi capturado nas armadilhas (Figuras 1.5 e 1.9) Marmosops Marmosops ninhos jun-03 ago-03 out-03 dez-03 fev-04 abr-04 jun-04 ago-04 out-04 dez-04 fev-05 abr-05 jun-05 ago-05 out-05 Figura 1.6. Número de indivíduos de Marmosops incanus capturados nas armadilhas do estudo de CMR ( Marmosops ) e registrados nos ninhos artificiais ( Marmosops ninhos ) no período de estudo.

53 33 5 Micoureus Micoureus ninhos Caluromys Caluromys ninhos jun-03 ago-03 out-03 dez-03 fev-04 abr-04 jun-04 ago-04 out-04 dez-04 fev-05 abr-05 jun-05 ago-05 out-05 jun-03 ago-03 out-03 dez-03 fev-04 abr-04 jun-04 ago-04 out-04 dez-04 fev-05 abr-05 jun-05 ago-05 out-05 Figura 1.7. Número de indivíduos de Micoureus paraguayanus capturados nas armadilhas do estudo de CMR ( Micoureus ) e registrados nos ninhos artificiais ( Micoureus ninhos ) no período de estudo. Figura 1.8. Número de indivíduos de Caluromys philander capturados nas armadilhas do estudo de CMR ( Caluromys ) e registrados nos ninhos artificiais ( Caluromys ninhos ) no período de estudo.

54 34 2 Gracilinanus Gracilinanus ninhos 1 0 jun-03 ago-03 out-03 dez-03 fev-04 abr-04 jun-04 ago-04 out-04 dez-04 fev-05 abr-05 jun-05 ago-05 out-05 Figura 1.9. Número de indivíduos de Gracilinanus microtarsus capturados nas armadilhas do estudo de CMR ( Gracilinanus ) e registrados nos ninhos artificiais ( Gracilinanus ninhos ) no período de estudo. Em fevereiro de 2005 registrei um casal de M. incanus no mesmo ninho. A fêmea era adulta e o macho sub-adulto, mas ela não possuía sinais claros que acasalava com ele, pois suas 10 tetas estavam aparentes, mas sem leite. Isto mostra que ela pode ter tido uma prole anterior, mas que neste mês já não estava acasalando. Outra evidência de que este registro de um casal dentro do mesmo ninho artificial não levou a um acasalamento é de que em abril a mesma fêmea foi capturada nas armadilhas do estudo de CMR, e nesta ocasião estava com as tetas completamente regredidas, o que caracteriza o estado reprodutivo inativo. Discussão Os ninhos artificiais possuem grande resistência às intempéries e duram em média aproximadamente 12 meses. Ao contrário, as tampas da janela de inspeção duram menos tempo e estão suscetíveis a maiores danos, causados por eventuais quedas das árvores ou ao apodrecimento natural, que em florestas tropicais é um processo acelerado. Em geral duram de seis a 12 meses em campo, e são os maiores responsáveis pela manutenção.

55 35 Apesar de duráveis, os ninhos artificiais, sob regime de chuvas seguidas de dias de calor e evapotranspiração intensificada, têm sua fibra trincada e acabam por rachar (Figura 1.10). Este problema ocasionaria outro maior de cunho logístico: seriam necessárias quantidades ao menos duplicadas do número de colmos para que houvesse reparo destes ninhos artificiais rachados. Além disso, isto também tornaria necessário mais tempo na confecção dos colmos e tampas das janelas de inspeção. Porém, uma simples atadura feita com uma corda de 10 mm de espessura resolve o problema da rachadura, permitindo uma maior vida útil do colmo (Figura 1.11 e 1.12). Ao contrário dos colmos dos ninhos, que eventualmente não suportam regimes de umidade e ressecamento, as escadas feitas com as ripas de maçaranduba têm durabilidade prolongada. As madeiras usadas no início do estudo, em junho de 2003, ainda permanecem sem nenhum sinal de desgaste, corrosão ou ataque de fungos e/ou cupins. Os problemas com os degraus acontecem em sua maioria nas estações que receberam escadas em duas árvores. Figura Colmo do ninho artificial rachado devido ao ressecamento. A seta transparente marca a entrada do ninho; a seta preenchida mostra a rachadura; a letra A assinala o fundo do colmo. Foto: Diogo Loretto. Figura Colmo do ninho artificial depois de receber a atadura de corda. A seta transparente marca a área que antes estava rachada; a letra A assinala o fundo do colmo. Foto: Diogo Loretto.

56 36 Nos períodos do ano em que ventos fortes e tempestades são comuns na área de estudo, o movimento desigual das duas árvores que receberam os degraus pode causar rompimento do mesmo ou dos pregos que o fixam à elas. Apesar de todas as diferenças entre os dois estudos, as modificações feitas no desenho amostral de Tubelis (2000) (destacadas na seção Materiais e Métodos ) parecem ter surtido efeito, resultando em um maior número de registros. Em 2160 verificações dos ninhos Figura Colmo do ninho artificial consertado. As setas brancas mostram as ataduras feitas com corda; a letra A assinala a entrada do ninho; a linha pontilhada marca a rachadura existente antes do conserto. Foto: Diogo Loretto. em 30 meses, Tubelis (2000) registrou 9 indivíduos (0,42%) e mais 6 ninhos desocupados, em um sucesso total de 0,69%. Com o aumento da densidade dos ninhos consegui um sucesso de 1,66% no número de animais registrados e um sucesso total de 3,79%. Além disso, registrei 5 espécies de pequenos mamíferos, contra apenas uma no estudo anterior de Tubelis (2000), feito em uma área onde não existem levantamentos sistemáticos de pequenos mamíferos, embora a existência de Caluromys lanatus (Illiger, 1815) e Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804) seja conhecida para a localidade (comunicação pessoal da Prof a. Renata Fonseca, pesquisadora da UNESP). Caluromys lanatus poderia, a exemplo de seu congenérico, C. philander, usar os ninhos artificiais colocados no campo pelo pesquisador Dárius Tubelis em seu estudo. Entretanto, não há como tirar conclusões acerca de uma localidade para a qual não existe uma listagem das espécies de pequenos mamíferos. Mesmo assim, C. lanatus poderia ser registrado nos ninhos artificiais de Tubelis

57 37 (2000), uma vez que estavam posicionados a 3 m de altura, semelhante ao ninho colocado no estrato médio no presente estudo, mesmo que este seja o estrato onde seu congenérico, C. philander, tenha sido menos registrado (ver Capítulo II). A dificuldade inicial do trabalho foi o baixo número de registros durante os primeiros 19 meses (Fases 1, 2, 3 e 4), nos quais obtive apenas 38 registros (15 animais e 23 ninhos desocupados), contra os 101 (47 animais e 54 ninhos desocupados) nos 11 meses seguintes de estudo (Fase 5). Nas primeiras quatro fases de estudo, o sucesso foi de apenas 0,89% para os indivíduos registrados e de 2,27% para o total de registros (indivíduos e ninhos desocupados). Nos 11 meses seguintes o sucesso de indivíduos registrados aumentou para 2,26% e o sucesso total para 4,86%. Mesmo com este aumento no número de registros, nem o número de capturas nem o número de indivíduos capturados pelo estudo de CMR mudou com a colocação e posterior aumento no número de ninhos artificiais (Figura 1.5), contrariando qualquer expectativa negativa de que os ninhos poderiam influenciar negativamente a capturabilidade dos animais. À exceção de C. philander, as espécies estudadas permanecem menos de um ano na área de estudo (MACEDO et al. a, no prelo). Isto, aliado aos 94,07% (N=118) dos registros feitos depois do primeiro ano de estudo (Fases 1 e 2, principalmente), me levam a sugerir que tenha sido necessário um período de aclimatação aos artefatos colocados nas árvores por parte dos indivíduos das populações locais. Fatores como o odor dos ninhos artificiais ou dos materiais usados na sua confecção podem influenciar também o uso dos mesmos. Além disso, não usei cevas para atrair os indivíduos para os ninhos artificiais. É possível, portanto, que somente os indivíduos do segundo ano em diante, que migraram para estas áreas ou lá nasceram tenham considerado os ninhos artificiais como parte de seu ambiente. Neste contexto, os indivíduos que começaram a ser registrados nos ninhos artificiais exibiram o comportamento de abandonar os ninhos após o manuseio (ver seção Materiais e Métodos ; e Capítulo II). Este foi um comportamento, e

58 38 conseqüentemente, uma restrição do método já descrita no estudo de Tubelis (2000). Mesmo assim, as folhas que formavam os ninhos registrados durante os meses da fase 1 de estudo foram mantidos nos colmos de bambu em campo na tentativa de novos registros dos mesmos indivíduos. Este procedimento não obteve sucesso, e nos meses seguintes de estudo todos os ninhos eram recolhidos na ocasião do registro (ver Capítulo II). Dos 33 indivíduos registrados, dois (6,06%) já haviam sido pegos em armadilhas (um M. incanus e um M. paraguayanus), e outros cinco (15,15%) (quatro M. incanus e um M. paraguayanus) foram pegos em armadilhas depois de registrados nos ninhos. Os dois indivíduos de M. paraguayanus foram capturados tanto em armadilhas no chão quanto no dossel, ao contrário dos M. incanus, capturados somente em armadilhas no chão. No caso mais extremo do estudo, de C. philander, espécie não capturada nos últimos 15 meses, registrei nove indivíduos nos últimos 20 meses. Destes, sete indivíduos foram registrados em uma grade que em cinco anos de CMR, com o uso de armadilhas colocadas em plataformas no alto de árvores, apenas um indivíduo foi capturado em uma única excursão. Quanto ao período reprodutivo, apenas duas fêmeas de C. philander foram registradas nos ninhos artificiais, com quatro filhotes cada. Uma das fêmeas era residente na Grade A; a outra na Grade B, onde já haviam sido capturados duas fêmeas e um macho em anos anteriores pelo estudo de CMR. Nesta grade, uma das fêmeas teve duas ninhadas registradas, cada uma com quatro filhotes (MACEDO et al. a, no prelo). As duas ninhadas foram marcadas em outubro, de 2002 e de Em dezembro dos respectivos anos a fêmea já não carregava os filhotes no marsúpio, mas estava com suas quatro tetas inchadas e com leite, sinal de que os filhotes ainda estavam sob seu cuidado parental, provavelmente deixados no ninho enquanto ela forrageava. Este ciclo reprodutivo está de acordo com o descrito na literatura para a espécie, onde a estação reprodutiva é definida de setembro até no máximo início de fevereiro (CHARLES-DOMINIQUE, 1983; PERRET & BEM M BAREK, 1991), com 80

59 39 dias em média de crescimento dentro da bolsa e de 30 a 40 dias a mais dentro do ninho sob os cuidados da fêmea (CHARLES-DOMINIQUE, 1983). De acordo com estas informações, as fêmeas registradas com filhotes no presente estudo e no estudo de CMR devem ter desmamado completamente seus filhotes até o fim de janeiro. Apesar de terem sido registradas no mesmo mês, porém em anos e por métodos distintos, as fêmeas residentes nas Grades A e B que tiveram seus filhotes marcados ainda na bolsa parecem ter acasalado em meses diferentes. Os filhotes marcados na bolsa da fêmea capturada em outubro de 2002 tinham em média 32 mm de comprimento de corpo, enquanto que no ano seguinte a mesma fêmea carregava filhotes de 50 mm de tamanho de corpo. Os filhotes das duas fêmeas registradas nos ninhos em outubro de 2005 tinham apenas 35 mm. De acordo com o estudo de Atramentowicz (1995), os filhotes com cerca de 35 mm teriam aproximadamente 31 dias de vida, enquanto que os filhotes de 50 mm teriam aproximadamente 52 dias de vida. Parece, portanto, que C. philander só reproduz uma única vez por ano na área de estudo, ao contrário do que é descrito para a espécie na região amazônica, próxima ao equador (ATRAMENTOWICZ, 1995), onde podem ter duas ninhadas por ano. Fêmeas sub-adultas e adultas reprodutivamente inativas foram registradas nos ninhos artificiais entre os meses de fevereiro e setembro, e capturadas no estudo de CMR nos meses de abril, junho e agosto (dados não publicados). Considerando a longa gestação e cuidado parental desta espécie (ver Introdução Geral), que somam até 150 dias, pode-se afirmar que a prole resultante de um acasalamento bem sucedido em setembro será apenas completamente desmamada ao final de janeiro do ano seguinte. O período de dezembro de 2004 a maio de 2005 foi o único onde houve acréscimo contínuo no tamanho populacional de M. incanus durante todo o estudo. Este porém, apesar de pequeno, é um período bastante importante pois é quando os

60 40 tamanhos populacionais desta espécie sofrem uma grande diminuição (PASSAMANI, 2003), e é comum que nenhum indivíduo seja capturado (Figura 1.5). No caso de M. paraguayanus apenas quatro indivíduos foram registrados exclusivamente através dos ninhos artificiais, um número de registros baixo, considerando que M. paraguayanus possui, assim como M. incanus, uma população sempre presente na área de estudo (Figura 1.5 dados não publicados). Como normalmente são poucos os indivíduos capturados nas armadilhas por seção de amostragem, os quatro indivíduos registrados em quatro meses representam, em dois casos, um acréscimo de 100% no número de indivíduos registrados. Essa escassez de registros de M. paraguayanus nos ninhos artificiais pode estar associada ao uso dos estratos arbóreos. Recentemente, o estudo de Moraes Jr. & Chiarello (2005a) desenvolvido na Reserva Biológica União Rio de Janeiro, descreve o uso de ninhos e abrigos temporários de M. demerarae (= paraguayanus) através do método de radio rastreamento. Os autores mostram que M. paraguayanus utiliza ninhos preferencialmente nas bases das folhas do Iri (A. aculeatissimum) com 70,7% das observações. Estes ninhos estão localizados em média a 4,66 " 1,36 m de altura enquanto que os ninhos feitos em outros locais possuem em média 10,67 " 2,75 m de altura. Estas diferenças podem ser indícios de que M. paraguayanus prefere o uso de estratos mais elevados para construir seus ninhos e abrigos temporários na ausência de Iris, como acontece na área de estudo. Portanto, a altura dos ninhos artificiais colocados em campo estaria abaixo da altura esperadas para a espécie. Para G. microtarsus os registros nos ninhos artificiais representam não somente um maior número de indivíduos na população, mas também o registro de que a população desta espécie é provavelmente perene na área de estudo, ao contrário do que seria interpretável pelo número de capturas do estudo de CMR (Figura 1.5 e 1.9). O caso de C. philander é sem dúvida o mais chamativo. Suas densidades sempre foram caracteristicamente baixas na área de estudo. Porém, com o uso dos ninhos artificiais ficou claro que essa não é uma espécie tão rara assim, chegando a

61 41 uma densidade de até 2,78 ind/ha na Grade A (Figura 1.13), onde aconteceram 90% dos registros desta espécie nos ninhos artificiais. Este dado é ainda mais relevante por assinalar a presença de quase três indivíduos da mesma espécie com ninhos dentro da mesma área. Isto representa aproximadamente 5,5 vezes a densidade desta espécie descrita para uma localidade de floresta equatorial primária na Guiana Francesa (JULIEN-LAFERRIÈRE, 1991), e cerca de duas vezes a densidade descrita para florestas equatoriais secundárias também na Guiana Francesa (ATRAMENTOWICZ, 1986; JULIEN-LAFERRIÈRE, 1991). Estes resultados mostram que mesmo estudos que dispensam grande esforço amostral em diversos estratos da floresta, não somente na Mata Atlântica como também em outros biomas, como a Floresta Amazônica, podem estar subestimando em muito as populações de pequenos mamíferos Densidade (Ind/ha) fev/04 mar/04 abr/04 mai/04 jun/04 jul/04 ago/04 set/04 out/04 nov/04 dez/04 jan/05 fev/05 mar/05 abr/05 mai/05 jun/05 jul/05 ago/05 set/05 out/05 nov/05 Figura Densidade de indivíduos de Caluromys philander na Grade A no período de estudo. Estão representadas as densidades apenas a partir do primeiro registro da espécie nos ninhos artificiais.

62 42 As modificações no desenho amostral, principalmente as relacionadas à densidade dos ninhos (de 2,94 em TUBELIS, 2000 para 43,75 ninhos/ha no presente estudo) parecem ter proporcionado um maior sucesso no número de registros em períodos de estudo semelhantes, apesar do momentâneo insucesso com respeito a reprodução das espécies. O número de registros de fêmeas com filhotes foi reduzido em relação à expectativa que possuíamos, pois os ninhos artificiais poderiam encorajar as fêmeas a criarem suas proles neles. A desvantagem do método aparece com o pequeno número de registros no primeiro ano de estudo. Isto o torna mais apropriado para estudos de médio a longo prazo. Ainda assim, o mérito do método parece estar no número de indivíduos registrados que não são capturados pelas armadilhas. Porém este efeito não é facilmente visível para M. incanus, segunda espécie mais abundante, tanto no estudo de CMR quanto nos ninhos artificiais. Mesmo com a maioria dos registros para espécie nos ninhos artificiais serem de indivíduos que não foram capturados nas armadilhas, não existe marcada diferença quando o número de indivíduos capturados pelo CMR é somado aos registrados nos ninhos artificiais, principalmente por causa de sua grande abundância local. Mesmo assim, o método dos ninhos artificiais permite estudos demográficos mais acurados de populações de pequenos mamíferos, principalmente das espécies mais raras ou pouco abundantes, a médio-longo prazo. Pode também aumentar a acurácia na estimativa dos tamanhos populacionais baseados em métodos tradicionais.

63 43 Capítulo II Uso de estratos e arquitetura de ninhos de quatro espécies de marsupiais didelfídeos Introdução A formação de estratos nas florestas tropicais, que pode ser definida como complexidade (sensu AUGUST, 1983), é há décadas apontada como responsável por uma maior diversidade de recursos e conseqüentemente de espécies (SIMPSON, 1964; AUGUST, 1983; MALCOLM, 1995; PIANKA, 2000). Atualmente também é considerado um importante fator na coexistência não somente dos mamíferos não voadores em geral (onde cerca de 50% são arborícolas ou escansoriais) (MALCOLM, 1995), mas também das espécies simpátricas de pequenos mamíferos (CHARLES- DOMINIQUE et al., 1981; MILES et al., 1981; MALCOLM, 1991; PASSAMANI, 1995; GRELLE, 1996; LEITE et al., 1996; CUNHA & VIEIRA, 2002; GRAIPEL et al., 2003; GRELLE, 2003; VIEIRA & MONTEIRO-FILHO, 2003). A definição de pequenos mamíferos não voadores é arbitrária, pois não há características morfológicas que os separem dos outros mamíferos. Alguns estudos os definem como animais com menos de um kilograma (e.g. AUGUST, 1983; FONSECA & ROBINSON, 1990; WOODMAN et al., 1996; GRAIPEL et al., 2003), ou como menores que dois ou mais quilogramas (GAINES & MCCLENAGHAN Jr., 1980; MARES et al., 1986). O consenso existente é de que mesmo arbitrariamente, englobam as pequenas espécies de roedores e marsupiais, e excluem os morcegos. Os marsupiais são sabidamente exímios escaladores e a maioria de seus representantes possui hábitos diretamente ligados aos estratos arbóreos dos ambientes em que vivem (ver NOWAK, 1999 para considerações gerais sobre os marsupiais e seus hábitos). Recentemente, vários autores têm estudado a importância dos pequenos mamíferos arborícolas, seu padrão de uso do espaço

64 44 (ATRAMENTOWICZ, 1982; PIRES & FERNANDEZ, 1999; CUNHA & VIEIRA, 2002; LORETTO & VIEIRA, 2005), e sua estratificação vertical em florestas tropicais (MALCOLM, 1991; PASSAMANI, 1995; GRELLE, 2003; VIEIRA & MONTEIRO-FILHO, 2003). Apesar disto, estudar pequenos mamíferos, em especial os marsupiais, não é tarefa fácil, pois a maioria além de ser arborícola, possui hábitos noturnos. Por isso, técnicas específicas foram desenvolvidas para as mais variadas necessidades, tanto no que diz respeito à capturabilidade, quanto à locomoção, dieta e história de vida, dentre outros (CHARLES-DOMINIQUE et al., 1981; MILES et al., 1981; MALCOLM, 1991; GRAIPEL, 2003; GRAIPEL et al., 2003; VIEIRA & LORETTO, 2005). Uma destas técnicas é o uso de ninhos artificiais, que permite amostrar uma parcela maior de indivíduos da população, particularmente os que parecem não ser capturáveis pelas armadilhas de um estudo convencional de CMR (ver Capítulo I). Informações da literatura descrevem claras distinções no uso dos estratos arbóreos para as espécies estudadas. Marmosops incanus é considerada a mais terrestre em comparação com as outras três (ver Introdução Geral). Na área de estudo nunca foi capturada em armadilhas colocadas em plataformas (MACEDO et al., a no prelo), assim como em outros estudos (GRELLE, 2003; PASSAMANI, 1995, 2003), pois não costuma usar estratos acima de 5 m de altura (CUNHA & VIEIRA, 2002). Além disso, aproximadamente 70% dos seus movimentos são realizados no solo da floresta (dados não publicados, obtidos através do uso do carretel de rastreamento). O oposto pode-se dizer de Caluromys philander, considerada uma espécie especialista de dossel (CARTMILL, 1974; CHARLES-DOMINIQUE et al., 1981,1983; MILES et al., 1981; EMMONS & FEER, 1990; ANTUNES, 2003; GRELLE, 2003), pois é freqüentemente capturada nos estratos mais elevados da floresta (PASSAMANI, 1995; GRELLE, 2003; MACEDO et al. a, no prelo), onde se movimenta a maior parte do tempo em busca de alimento (JULIEN-LAFERRIÈRE, 1999). Intermediários às duas espécies supracitadas, estão Micoureus paraguayanus e Gracilinanus microtarsus, que são consideradas arborícolas de dossel e sub-bosque

65 45 (CHARLES-DOMINIQUE, 1983; PASSAMANI, 1995; CUNHA & VIEIRA, 2002; GRELLE, 2003; VIEIRA & MONTEIRO-FILHO, 2003). Fazem um uso misto dos estratos, realizando movimentos do chão até o dossel (VIEIRA & IZAR, 1999). São freqüentemente capturados nas armadilhas colocadas em plataformas na área de estudo (MACEDO et al. a, no prelo), mas podem ser capturadas em armadilhas no sub-bosque e no chão (PASSAMANI, 1995; VIEIRA & MONTEIRO-FILHO, 2003; MACEDO et al. a, no prelo). Assim como as características de cada espécie quanto ao uso dos estratos verticais das florestas, informações pertinentes sobre a biologia e ecologia dos organismos também podem ser extraídas dos locais onde os mesmos se abrigam e/ou usam como ninhos. A partir de estudos parasitológicos feitos na região amazônica (i.e. MILES et al., 1981), em que os ninhos dos pequenos mamíferos eram encontrados através do uso do carretel de rastreamento, o número de trabalhos que consideram ou têm como objetivo principal o estudo destes sítios é crescente, tanto para os marsupiais quanto roedores (MONTEIRO-FILHO & MARCONDES-MACHADO, 1996; TUBELIS, 2000; BRIANI et al., 2001; CÁCERES & PICHORIM, 2003; MORAES Jr., 2004; MORAES Jr. & CHIARELLO, 2005a,b; LORETTO et al., 2005). São informações importantes que aprimoram o conhecimento e entendimento das relações espaciais destas espécies, assim como o uso de territórios de forrageio (MORAES Jr. & CHIARELLO, 2005a) e áreas de vida (MORAES Jr. & CHIARELLO, 2005a,b). Da mesma forma, conhecer não só os locais que os animais constroem seus ninhos e/ou abrigos, mas também com quais materiais e de que forma estes materiais são empregados podem revelar importantes informações sobre sua biologia. Além disso, preferências de tipos fitofisiológicos ou estratos podem representar valiosas informações aplicáveis a planos de manejo e programas de conservação, necessidade crescente no atual cenário de devastação dos principais biomas terrestres.

66 46 Objetivos Descrever o uso dos estratos arbóreos, a arquitetura, características e peculiaridades dos ninhos construídos pelas espécies Caluromys philander, Gracilinanus microtarsus, Marmosops incanus e Micoureus paraguayanus através do método dos ninhos artificiais. Descrever um método estatístico para classificar os ninhos desocupados entre as espécies estudadas baseado nas medidas das folhas usadas e discutir as possíveis relações e conseqüências ecológicas e demográficas destes resultados. Materiais e Métodos O método empregado para registrar os ninhos feitos pelos marsupiais foi o de ninhos artificiais descrito no Capítulo I. Cada ninho encontrado, com ou sem seu ocupante, foi recolhido para análise em laboratório. Todos os ninhos foram recolhidos na ocasião da verificação a partir da fase 2 do estudo (ver Capítulo I), porque os indivíduos os abandonam após serem manuseados pelo pesquisador, desvantagem do método já descrita no estudo de Tubelis (2000). Como todas as folhas pertencentes aos ninhos eram retiradas na ocasião em que eram encontradas, formações subseqüentes de outros ninhos nos mesmos colmos de bambu caracterizavam registros independentes. As folhas que compunham os ninhos eram retiradas dos bambus e colocadas em sacos plásticos fechados, que recebiam no exterior identificação do indivíduo, estação e altura do ninho, e a data de coleta. As folhas recolhidas em campo foram separadas o mais rapidamente possível e medidas nas duas semanas seguintes para evitar seu ressecamento. A separação foi feita nas categorias de folhas secas, verdes, de palmeiras, galhos, sementes ou frutos, material particulado, e material particulado fino. Depois, todas as folhas (secas e verdes) tiveram suas duas maiores dimensões medidas usando uma régua Kawasa de 60 cm (Figura 2.1). A partir destas medidas, foram

67 47 calculadas as áreas foliares de cada uma das folhas, usando uma equação simples, representada por dois terços do produto dos dois comprimentos (CAIN & CASTRO, 1959) (Figura 2.1). Medidas as folhas, o material era separado em sacos de papel e mantido a 80 C em uma estufa, por 24 horas, para depois ser pesado em uma balança Marte modelo AS5500 (Marte Balanças e Aparelhos de Precisão Ltda.) de 10-2 g de precisão. A área das folhas usadas por cada espécie de marsupial foram organizados em histogramas para uma análise crítica visual de sua freqüência. O número de classes foi definido através do Algoritmo de Sturges (VIEIRA, 1998), e o intervalo das Figura 2.1. Equação usada para obtenção das áreas foliares e desenho esquemático com as respectivas medidas tiradas de cada folha usada pelos marsupiais na construção dos ninhos dentro dos colmos de bambu. classes a partir da razão entre a amplitude de variação do conjunto das áreas das quatro espécies pelo número de classes definido pelo Algoritmo anteriormente calculado 1. As áreas das folhas dos ninhos ocupados foram usadas como referenciais para cada uma das espécies, agrupando-as para comparações interespecíficas. Tais comparações foram feitas usando o pacote estatístico BioEstat 3.0 através da análise estatística de Kruskall-Wallis, com o teste de Dunn a posteriori, pois sua distribuição não atendeu a premissa de homocedasticidade de uma análise paramétrica tradicional. 1 A tabela com o número de classes e suas respectivas amplitudes está no Anexo 2.1.

68 48 Os ninhos encontrados sem seus ocupantes foram classificados em dois grupos gerais de arquitetura ainda em campo; (1) os que somente forram o fundo do ninho com as folhas, e (2) os que fazem casulos de folhas (Figura 2.2). Estes padrões já haviam sido superficialmente descritos na literatura para C. philander (MONTEIRO- FILHO & MARCONDES-MACHADO, 1996) e para G. microtarsus (TUBELIS, 2000), respectivamente, e foram usados como forma primária de diferenciação das espécies de marsupiais da área do presente estudo. Os registros foram comparados entre as espécies de arquitetura de ninhos semelhante através da Análise Discriminante, usando o pacote estatístico Statistica 6.0. Primeiramente, uma função discriminante foi obtida com todas as áreas das folhas medidas dos ninhos ocupados, para que depois então, os ninhos desocupados pudessem ser classificados Figura 2.2. Padrões gerais de arquitetura de ninhos de marsupiais. A figura A representa o primeiro padrão, no qual as folhas são usadas apenas para forrar o fundo do colmo do ninho artificial (assinalado pela seta cinza). A figura B representa o segundo padrão, onde as folhas são rijamente entrelaçadas formando um pequeno casulo no fundo (assinalado pela seta cinza), sob o qual depositam camadas frouxas de folhas (mostradas pela seta preta). dentro das quatro espécies. Foram usadas as proporções do número de folhas por ninho de cada espécie para o cálculo da função, uma vez que a probabilidade de encontrar ou não um indivíduos utilizando os ninhos artificiais não é estimável. Mesmo não sendo possível saber quantos e onde os indivíduos estarão, o número e o tamanho das folhas usadas para fazer os ninhos podem ser intrínsecos de cada espécie, como sugerido por Tubelis (2000) para G. microtarsus. Usamos então a razão entre o número de folhas e o de ninhos para cada espécies para retirar da análise o efeito da imprevisibilidade de encontro com os animais dentro dos ninhos artificiais. Assumimos então que os ninhos desocupados

69 49 devem seguir a mesma proporção no número de folhas usadas nos que foram encontrados com ocupantes. Os ninhos desocupados foram considerados ninhos de marsupiais, pois sempre eram compostos de folhas inteiras, ao contrário de ninhos de roedores que, apesar de construírem com folhas secas também, as picotam e entrelaçam para formar a pequena câmara em forma de casulo onde se abrigam (MILES et al., 1981; BRIANI et al., 2001). Para a classificação destes ninhos, os coeficientes e as constantes obtidos na função discriminante extraída anteriormente para cada espécie foram aplicados às áreas das folhas que os compunham. Como a separação prévia nos dois grupos de arquitetura geral da maioria destes ninhos pôde ser feita em campo, eles foram comparados apenas dentro de seu grupo. Portanto, ninhos com arquitetura 1 (de forrar o fundo ), tiveram suas áreas de folhas comparadas usando os coeficientes e constantes de C. philander e M. paraguayanus, as duas espécies que constroem seus ninhos desta forma (Figura 2.2). Usando os mesmos passos foram comparadas as folhas dos ninhos desocupados com arquitetura 2 ( casulo ), com os coeficientes e constantes de G. microtarsus e M. incanus (Figura 2.2). Os ninhos desocupados que não foram classificados em campo dentro dos dois grupos gerais de arquitetura, em razão de sua inacabada formação ou deterioração do material, foram comparados com as quatro espécies de marsupiais. Um ninho desocupado foi considerado como pertencente a uma espécie quando 75% ou mais das folhas de qual fazem parte fossem classificadas como de tamanho característico de tal espécie. A quantidade de folhas encontradas em cada ninho de cada espécie foi comparada através da Análise de Variância de um critério, com teste de Tukey HSD a posteriori, da mesma maneira que a quantidade de material levada para dentro de cada ninho. Esta última foi definida em gramas como a soma de todo material pertencente às categorias descritas no início da seção. Para tal análise os dados foram transformados através da logaritmização na base 10 do valor acrescido de um para que houvesse homocedasticidade de variâncias.

70 50 Resultados Descrição dos ninhos Foram coletados 138 ninhos de marsupiais, 62 (44,93%) registrados com seus ocupantes, com um total de 2646 folhas e 497,12 g de material, e 76 ninhos encontrados desocupados, com 3091 folhas e 565,52 g de material, somando um total de 5737 folhas medidas e 1.062,64 g de material usado nos ninhos (Tabela 2.1). Tabela 2.1 Número de folhas e quantidade de material usado por espécie na construção dos ninhos. Entre parênteses estão as médias e desvios padrão do número de folhas por ninho da espécie e a quantidade média e desvio padrão de material usado por ninho. Os percentuais expressos representam a proporção média do número de folhas usadas por cada espécie em relação às demais. C. philander G. microtarsus M. incanus M. paraguayanus Folhas (0 = 15,5; ± 22,72) (0 = 71,14 ± 45,38) (0 = 91,63 ± 67,94) (0 = 31 ± 25,72) 7,4% 33,99% 43,79% 14,81% Peso 228,03 g (0 = 7,13 g ± 5,54) 47,19 g (0 = 6,74 g ± 3,73) 192,64 g (0 = 12,04 g ± 6,92) 29,26 g (0 = 4,87 g ± 3,85) Em geral, os ninhos dos marsupiais encontrados no presente estudo eram formados por folhas secas e/ou em alguns casos verdes. Das quatro espécies estudadas, duas (C. philander e M. paraguayanus) mostraram arquiteturas de ninhos do tipo 1, somente forrando o fundo do colmo do ninho artificial; as outras duas (G. microtarsus e M. incanus) usaram o segundo tipo de arquitetura para construir seus ninhos, formando um casulo de folhas. Existem ainda outras sutilezas na forma com a qual as folhas são organizadas dentro de cada ninho de cada espécie (Figura 2.3). Também é comum o aparecimento dentro dos ninhos artificiais de folhas de palmeiras, pedaços de folhas de bromélias, além de folhas verdes, dos mais diferentes tipos, formas e tamanhos. Apesar de comum, folhas verdes foram usadas para a

71 51 construção de apenas nove (28,12%) dos 32 ninhos de C. philander e em um (16,7%) dos seis ninhos de M. paraguayanus. Para as outras duas espécies a proporção de ninhos construídos também com folhas verdes foi maior, G. microtarsus com quatro (57,14%) dos sete ninhos e M. incanus com 10 (62,5%) dos 16 ninhos encontrados. Figura 2.3. Desenho esquemático das características estruturais dos ninhos construídos pelos marsupiais na localidade do Garrafão, Rio de Janeiro. Como mostrado na Figura 2.2, Caluromys philander e Micoureus paraguayanus constroem caracteristicamente ninhos de arquitetura A, enquanto que Gracilinanus microtarsus e Marmosops incanus constroem os do tipo B. As folhas usadas na construção dos ninhos estão sempre secas quando os animais são encontrados dentro, assim como o colmo do ninho artificial. Nos ninhos que foram abandonados ou estão momentaneamente desocupados duas situações podem ser encontradas: os colmos de bambu e os ninhos de folhas tanto secos quanto úmidos. Nesta última situação, a causa podem ser as próprias folhas usadas pelos animais no fundo do ninho artificial, que fecham a passagem da água pelos furos