Entradas de cavernas: interfaces de biodiversidade entre ambientes externos e subterrâneos

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA, CONSERVAÇÃO E MANEJO DA VIDA SILVESTRE Entradas de cavernas: interfaces de biodiversidade entre ambientes externos e subterrâneos Distribuição dos artrópodes da Lapa do Mosquito, Minas Gerais Xavier Prous Dissertação apresentada ao Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais como requisito parcial para a obtenção do título de Mestre em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre. Área de concentração: Ecologia de Cavernas. Orientador: Dra. Claudia Maria Jacobi Co-Orientador: Dr. Rodrigo Lopes Ferreira Belo Horizonte Dezembro de 2005

2 Agradecimentos À Dra. Claudia Jacobi, por ter aceitado prontamente orientar-me, enveredandose pelos escuros caminhos da biologia de cavernas, e pelos ensinamentos e sugestões intelectuais. Ao meu Co-orientador e amigo Dr. Rodrigo Lopes Ferreira por ter aberto as portas para este fascinante mundo das cavernas e pelos anos de orientação e amizade. À meus pais, Pascale e André, pelo apoio e exemplo ao longo de minha vida. À Carina, pelo incondicional apoio, carinho, amor, compreensão e paciência nestes dois ultimos anos. Aos amigos da CPI e BBBH, que nos momentos de estresse me arrastavam para um bom papo acompanhado de uma cervejinha no buteco. À Deise, Edelvânia, Isabella, pelas horas que passaram em frente às lupas, auxiliando nas triagens e na coleta. Aos amigos e colegas Marconi, Leopoldo, Érika, Vanessa, Felipes, Cândida, Akemi, Mateus, Diogo, Randerley, Wendel, Ricardo e todos os outros que me auxiliaram nas coletas em campo e que, sem vocês, este trabalho seria quase impossível. Às amigas Maja e Lucíola pelo apoio e eterna amizade, maior que qualquer distância. Aos colegas de turma Dana, Marcos, Rafael, Betânia, Claudinha, Waldney, Angelita, Nuno, Érika, Sofia, Moretti e Eloisa pelos momentos de descontração ao longo destes anos. Ao Flávio e ao IBAMA/CECAV pela licença concedida a este estudo. Ao curso de ECMVS, CAPES e WSFish pelo apoio financeiro e infra-estrutura. 2

3 Sumário RESUMO... 4 ABSTRACT INTRODUÇÃO OBJETIVOS OBJETIVO GERAL ÁREA DE ESTUDO MATERIAIS E MÉTODOS LEVANTAMENTO DE DADOS Variáveis abióticas Amostragem de artrópodes de solo Distribuição espacial das variáveis bióticas e abióticas ANÁLISES Análise de Grupos Restrita Espacialmente - AGRE Matriz de Similaridade Diversidade Relações entre as variáveis ambientais e espécies RESULTADOS VARIÁVEIS AMBIENTAIS PRINCIPAIS GRUPOS FAUNÍSTICOS ENCONTRADOS ANÁLISE DE GRUPOS RESTRITA ESPACIALMENTE Luminosidade Estrutura de habitat Espécies DELIMITAÇÃO DA COMUNIDADE PARA-EPÍGEA Similaridade RIQUEZA E DIVERSIDADE DE ARTRÓPODES DISTRIBUIÇÃO DAS ESPÉCIES DE ARTRÓPODES NOS COMPARTIMENTOS EP ÍGEO, PARA-EPÍGEO E HIPÓGEO DISTRIBUIÇÃO DAS 21 POPULAÇÕES UTILIZADAS NAS ANÁLISES DE AGRUPAMENTOS TEIAS TRÓFICAS DISCUSSÃO AMBIENTE FÍSICO DA ENTRADA PADRÕES ESPACIAIS DE DIVERSIDADE E RIQUEZA NA LAPA DO MOSQUITO DISTRIBUIÇÃO ESPACIAL DE ALGUMAS POPULAÇÕES DE PREDADORES COMUNIDADE PARA-EPÍGEA DA LAPA DO MOSQUITO CONSIDERAÇÕES FINAIS CONCLUSÕES REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS APÊNDICE 1: LISTA DE TAXA ENCONTRADOS NOS DIFERENTES COMPARTIMENTOS DA LAPA DO MOSQUITO

4 Resumo Entradas de cavernas são zonas de transição com características intermediárias, como maior estabilidade ambiental quando comparada ao ambiente epígeo e maior disponibilidade de recursos alimentares comparada aos ambientes hipógeos. Associada a estas interfaces há uma comunidade especifica, capaz de explorar suas características intemediárias e únicas, chamada de comunidade para-epígea. Apesar de fazer parte do ecossistema cavernícola como um todo, nenhum estudo ecológico jamais abordou as zonas de entrada de cavernas de forma abrangente. Este trabalho investigou a comunidade para-epígea da Lapa do Mosquito, identificando sua composição e distribuição espacial de suas populações, bem como explorou suas relações com características climáticas e estruturais do ambiente e relações tróficas. Ao todo foram encontrados indivíduos distribuídos em 483 morfoespécies de artrópodes. Foi identificada uma comunidade para-epígea composta por 155 espécies, sendo 55 exclusivas desta comunidade, 49 compartilhadas entre a para-epígea e epígea, 37 compartilhadas entre para-epígea e hipógea e 14 espécies distribuídas nas três comunidades. A comunidade para-epígea estava presente na região compreendida entre 0 e 36 primeiros metros da caverna. A riqueza de espécies variou entre 4 e 8 em setores da região hipógea, aumentando gradativamente a medida em que se aproximava da entrada e atingindo valores em torno de 15 espécies no ambiente epígeo. A diversidade foi intermediária àquelas dos ambientes adjacentes. A luminosidade é um filtro que atua na entrada da caverna e determina a presença e distribuição de várias espécies na comunidade para-epígea. Esta comunidade, desta forma, é parte integrante e fundamental para o ecossistema cavernícola como um todo. Ações que visem a conservação e o manejo de cavernas devem obrigatoriamente contemplar esta comunidade em seu planejamento. Palavras-chave: artrópodes, caverna, comunidade, ecótone, neotrópicos, para-epígea. 4

5 Abstract Cave entrances are transition zones with intermediate characteristics between epigean environments, which bear lower environmental stability, and hypogean environments, with lower food resources. Associated to these interfaces there is a specific community, capable of exploring its unique and intermediate characteristics, known as para-epigean community. Although they are part of the cave system as a whole, no ecological study ever addressed cave entrance zones comprehensively. This work investigated the para-epigean community of Lapa do Mosquito, MG, identifying its arthropod species composition and spatial distribution, and exploring its relationships with climatic and structural environment characteristics and trophic relations. Spatially constrained clustering, species diversity and similarity indices were used to map the distribution of the species and habitat features, and to detect zones of rapid changes on species richness and total arthropod abundance. The first 80 m of the main conduct of the cave and the external area surrounding the cave entrance were divided into 418 square sections (4 m 2 ). In each one, ground arthropods were collected, and temperature, moisture, light, organic matter and structural habitat complexity were measured. The total number of arthropods was 12,438, distributed in 483 morpho-species. A paraepigean community was identified, composed of 155 species, of which 55 were exclusive of this community, 49 were shared with the epigean community, 37 with the hypogean community, and 14 were found in the three communities. Although detritus is the base of the para-epigean trophic web, light allows the establishment of some producers, and even herbivores. The para-epigean community was present in the region comprised between 0 and 36m from the cave entrance. Species richness varied between 4 and 8 in sectors of the hypogean region, increasing gradually towards the entrance, and reaching values of approximately 15 species in the epigean environment. Species diversity was intermediate to that of the adjacent environments. Light is the main filter that acts near the cave entrance and determines the presence and distribution of several species in the para-epigean community. Therefore, this community is an integral part of the cave ecosystem as a whole. Cave conservation and management strategies should incorporate actions to study and protect para-epigean communities. Keywords: arthropods, cave, community, ecotone, neotropics, para-epigean. 5

6 1 Introdução Cavernas são formadas por diferentes processos atuando sobre estruturas diversas: vento, lava vulcânica, erosão por ondas do mar, tectônica de placas e dissolução por água (White e Culver 2005). No entanto, a grande maioria das cavernas foi formada em rochas sedimentares, principalmente carbonáticas, e fazem parte de um sistema denominado Carste. Carste é o nome dado a terrenos embasados principalmente sobre rochas carbonáticas, os quais têm sua topografia formada pela dissolução da rocha pela água, e normalmente contendo dolinas, sumidouros, drenagens subterrâneas e cavernas (Monroe 1970). O Carste é o resultado de um processo natural causado pela dissolução e lixiviamento de rochas calcárias, dolomitos, gipsitas, alitas e outras rochas solúveis (UNESCO 1972). O ambiente cavernícola (hipógeo) é considerado climaticamente estável, sendo as temperaturas constantes e próximas às medias anuais externas, a umidade relativa do ar é próxima à saturação e a luz é permanentemente ausente (Poulson e White 1969, Culver 1982). Freqüentemente as cavernas são divididas em três zonas que levam em conta as condições ambientais, como luz e temperatura (Mohr e Poulson 1966, Poulson e White 1969): a zona de penumbra é a área da caverna onde há luz suficiente para permitir a visão humana; a zona de temperatura variável é a área da caverna onde a temperatura varia de acordo com as estações do ano, e a zona de temperatura constante é a área da caverna onde a temperatura não varia ao longo do ano e é próxima à temperatura média anual externa. A ausência permanente de luz restringe a produção primária em cavernas a organismos quimioautotróficos (Sarbu et al. 1996, Engel 2005) e a raízes que crescem a partir de plantas epígeas (Howarth 1983, Souza Silva 6

7 2003) sendo raros os casos onde estes são os principais fornecedores de energia na base da teia trófica. Desta forma, quase todos os nutrientes presentes nos ambientes cavernícolas são provenientes dos ambientes externos (epígeos). A importação da matéria orgânica do ambiente externo para as cavernas se dá por agentes físicos ou biológicos (Culver 1982, Ferreira e Martins 1999, Howarth 1983). Rios e enxurradas podem transportar grande quantidade de matéria orgânica na forma de folhas, troncos, e carcaças de animais (Souza-Silva 2003). Já as águas de percolação podem conter uma série de compostos orgânicos dissolvidos enquanto infiltrava-se pelo solo (Gibert et al. 1994). Fezes e carcaças de animais que se abrigam em cavernas ou que entram acidentalmente são também importantes fontes de recursos, principalmente em cavernas onde não há a presença de água (Culver 1982, Howarth 1983, Ferreira e Martins 1998, Ferreira e Martins 1999). Uma vez que não existem produtores primários fotossintetizantes em cavernas, a base da teia alimentar são detritos. Mesmo presente, a matéria orgânica apresenta-se, em geral, pouco disponível, já que deve ser processada por microorganismos que não são tão abundantes quanto no meio externo. Além disso, as fezes já tiveram grande parte de seu conteúdo orgânico aproveitado, sendo mais pobre que o alimento de origem. Assim, teias tróficas baseadas em organismos detritívoros em cavernas são freqüentemente consideradas simples em comparação às do ambiente epígeo, não comportando vários níveis tróficos com predadores de segunda ou terceira ordem, por exemplo (Culver 1982, Howarth 1983, Trajano 2000, Poulson 2005). As fortes pressões ambientais existentes nas cavernas podem levar os organismos a uma série de modificações evolutivas de caráter morfológico, 7

8 fisiológico e comportamental. Os organismos cavernícolas podem ser agrupados em três categorias segundo suas modificações evolutivas (Culver e Wilkens 2000, modificado do sistema Schinner-Racovitza): i) Troglóxenos são aqueles organismos que habitam as cavernas, mas que obrigatoriamente têm que sair dela em algum momento de seu ciclo de vida (exemplo típico são os morcegos). ii) Troglófilos são os animais que podem completar todo seu ciclo de vida tanto no ambiente epígeo quanto hipógeo. iii) Troglóbios são as espécies mais especializadas possuindo, em geral, caracteres adaptativos (morfológicos, fisiológicos e comportamentais) e tendo seu ciclo de vida restrito ao abmbiente cavernícola. Tais organismos em geral exibem a tendência à redução de estruturas oculares e asas, e/ou alongamento de apêndices sensoriais, que evoluíram em resposta às pressões seletivas presentes em cavernas ou à ausência de pressões seletivas presentes no meio epígeo (eg. luz). As comunidades cavernícolas terrestres podem ser agrupadas em três categorias segundo sua distribuição espacial e dependência de recursos alimentares: na zona hipógea estão presentes as recurso-espaço-dependentes e as recurso espaço-independentes, enquanto que na zona para-epígea (próximas as entradas) além destas existem as comunidades para-epígeas (Ferreira e Martins 2001). As comunidades recurso-espaço-dependentes são compostas geralmente por organismos pequenos (alguns milímetros), de pouca mobilidade e de ocorrência preferencial junto ao recurso (manchas de guano de morcego, troncos em decomposição). Nas comunidades recurso-espaçoindependentes os organismos não estão restritos a uma mancha de recurso apenas, sendo capazes de se deslocar entre manchas ao longo da caverna em 8

9 curtos intervalos de tempo. Já as comunidades para-epígeas estão presentes nas entradas das cavernas e são compostas por organismos epígeos, hipógeos e outros exclusivos desta região. As zonas de entradas de cavernas são sujeitas a variações climáticas do ambiente externo, sofrendo variações diárias e anuais de temperatura, umidade e luminosidade. No entanto, as amplitudes diminuem na medida em que se distancia do ambiente externo (Gamble et al. 2000). A incidência de luz de forma direta, e até mesmo refletida, permite a presença de organismos fotossintetizantes nas entradas das cavernas (Pentecost e Zhaohui 2001, Serena e Meluzzi 1997). A maior concentração de matéria orgânica transportada gravitacionalmente (folhas, troncos etc.) somada aos organismos fotossintetizantes, faz das entradas de cavernas áreas com maior quantidade de recursos alimentares quando comparadas ao ambiente cavernícola típico. Estas características fazem das entradas de cavernas regiões de transição entre o ambiente epígeo e hipógeo, podendo ser caracterizadas como ecótones, onde pode-se encontrar tanto elementos dos ambientes adjacentes quanto elementos exclusivos (Prous et al. 2004, Culver 2005). Ecótones são freqüentemente descritos como uma membrana de permeabilidade seletiva, interferindo no fluxo de material, energia e organismos de um ambiente a outro (Hansen et al. 1988a, di Castri et al. 1988, Wiens et al. 1985, Johnston e Naiman 1987, Bider 1968; Wegner e Merriam 1979; Wiens et al. 1985; Schonewald-Cox e Bayless 1986; Gibert et al. 1997, Fagan et al. 1999; Strayer et al. 2003). Por suas características intermediárias e também únicas, as zonas de ecótone constituem um dos temas mais estudados na ecologia de paisagens. 9

10 Ries et al. (2004) identificaram quatro fatores essenciais à determinação da presença de espécies nas zonas de ecótone: i) fluxo ecológico, ii) acesso a recursos separados espacialmente, iii) distribuição dos recursos e iv) interações entre espécies. Ries et al. (2004) descrevem modelos gerais que prevêem as possíveis respostas destes fatores a diferentes situações nas zonas de ecótone entre diferentes habitats. Entre estas situações, descrevem as possíveis respostas em uma zona de ecótone entre um habitat rico em recursos e outro pobre, situação encontrada nas entradas de cavernas. Nestas condições, os fatores-chave podem ser suplementares, ou seja, aqueles presentes no habitat pobre também estão presentes no habitat rico. Isto geraria um efeito transicional na disponibilidade de recursos, sendo o efeito negativo no habitat rico, diminuindo a qualidade ou quantidade do fator-chave ao se aproximar da transição, e positivo no ambiente pobre, aumentando o fatorchave ao se aproximar da zona de transição. Ao invés de suplementares, os recursos podem ser complementares, ou seja, há recursos no habitat pobre que não existem no habitat rico. Nesta situação, há um efeito positivo nos fatores-chave na zona de transição dos dois habitats, aumentando localmente a disponibilidade de recursos na transição (Figura 1). Habitat rico Habitat pobre a) Suplementares (mesmos recursos) Negativo Positivo b) Complementares (recursos diferentes) Positivo Positivo Figura 1: Modelo preditivo de resposta dos fatores-chave na zona de ecótone em diferentes situações: a) não há nenhum fator-chave novo no habitat pobre, assim a resposta na zona de contato é negativa no habitat rico, diminuindo a qualidade ou quantidade do fator-chave, e positivo no habitat pobre, aumentando o fator-chave. b) o habitat pobre tem fatores-chave 10

11 diferentes daqueles presentes no habitat rico, assim, na zona de contato há uma soma destes fatores, sendo positivo para os dois habitats. (modificado de Ries et al. 2004). Características como elevada diversidade, influência no fluxo de energia entre os ambientes adjacentes e a falta de conhecimento sobre os efeitos das alterações antrópicas sobre estes ambientes fazem dos ecótones importantes áreas para o desenvolvimento de estudos ecológicos (Risser 1990 e 1995, Fagan et al. 1999, Fagan et al. 2003, Cadenasso et al. 2003, Strayer et al. 2003). Apesar de serem reconhecidamente importantes (Gibert 1997), estudos abordando a transição entre os ambientes epígeos e hipógeos são raros. Grandes avanços ocorreram nos últimos anos na identificação e compreensão dos processos biológicos e abióticos que ocorrem nos ecótones entre rios epígeos e hipógeos (Gibert et al. 1990, Gibert et al. 1994, Gibert et al. 1997, Gibert et al. 2000). No entanto, estudos sobre ecótones terrestres entre ambientes epígeos e hipógeos continuam escassos (Culver e Poulson 1970, Prous et al. 2004). Estudos que abordem aspectos da distribuição espacial da comunidade, dos recursos e a interação entre estes são primordiais na compreensão do funcionamento dos ecótones. As comunidades presentes nas entradas de cavernas constituem um dos principais componentes dos ecótones entre os ambientes epígeos e hipógeos. O contato entre os organismos dos ambientes epígeos e hipógeos ocorre nas zonas de entrada. Do mesmo modo, os filtros presentes nas chamadas membranas de permeabilidade seletiva e que agem sobre os organismos, permitindo ou não a colonização e fixação de populações nos ambientes cavernícolas, atuam principalmente nestas zonas. Assim, antes de tentar compreender como é o funcionamento da zona de ecótone e, até 11

12 mesmo, o funcionamento de todo o ecossistema cavernícola, é primordial a compreensão de como é a estrutura e funcionamento das entradas das cavernas. No entanto, nenhum trabalho jamais investigou as zonas de entrada de cavernas de forma abrangente, abordando os aspectos de estrutura da comunidade, distribuição das populações e relações tróficas. No presente estudo foram investigadas a entrada e regiões adjacentes de uma caverna a fim de avançar na compreensão do funcionamento dos ecossistemas cavernícolas como um todo. 2 Objetivos 2.1 Objetivo geral Este trabalho tem como objetivo geral estudar as comunidades de artrópodes nas regiões externa, da entrada e interna da Lapa do Mosquito, identificando-as quanto à composição e distribuição espacial de suas espécies, bem como explorar suas possíveis relações com características climáticas e estruturais do ambiente e relações tróficas. Para tanto foram exploradas as seguintes hipóteses e suas predições: Hipótese 1 Ambientes epígeos e hipógeos são extremos quanto à estabilidade ambiental e características tróficas. Predição i Por estarem localizadas entre estes dois ambientes, as zonas de entrada de caverna são ecótones com características ambientais e tróficas únicas e intermediárias àquelas encontradas nos ambientes adjacentes. Predição ii Existem espécies de artrópodes na zona de entrada de cavernas, compondo uma comunidade para-epígea, capaz de explorar as características peculiares e transicionais deste ambiente. 12

13 Hipótese 2 Ecótones localizados entre ambientes com diversidades extremas, um muito diverso e outro pouco diverso, a diversidade é intermediária. Predição Por estar entre um ambiente com alta diversidade (epígeo) e outro com baixa diversidade (hipógeo) as entradas de caverna têm diversidade biológica intermediária a estes. Hipótese 3 Ecótones funcionam como membranas de permeabilidade seletiva permitindo a passagens de algumas espécies e não de outras. Predição i Existem filtros que atuam na membrana. Predição ii Espécies diferentes têm capacidades (facilidade) diferentes de atravessar a zona de entrada de uma caverna (ecótone) e estabelecer populações em seu interior. 13

14 0 Km 5 Km 10 Km 3 Área de estudo O estudo foi realizado na Lapa do Mosquito ( S, W), uma caverna calcária localizada no município de Curvelo, MG (Figura 2). A região tem clima predominantemente seco, com temperatura média de 28 C. Cerrado senso estrito é a principal formação vegetal, mas existem grandes áreas com plantações de eucaliptos nas proximidades. A Lapa do Mosquito está localizada em um fragmento de floresta subcaducifólia, com estrato arbóreo-arbustivo. Figura 2: Imagem de satélite da região de Curvelo (MG), com destaque para a localização da Lapa do Mosquito em um fragmento florestal (fonte: Google Earth 3.0). Descrição física da cavidade A caverna tem uma projeção horizontal de mais de metros, com pelo menos três entradas. A maior das entradas, e objeto deste estudo, tem aproximadamente 50 metros de largura e 20 metros de altura. Após uma constrição por depósitos de carbonato de cálcio a 30 metros da entrada iniciase o principal conduto da caverna com largura média de aproximadamente 20 metros. Nos primeiros 150 metros deste conduto o piso é coberto por sedimento terroso extremamente ressequido, devido à ausência de drenagem 14

15 à exceção de alguns pontos de gotejamento. Após percorrer aproximadamente 150 metros, este conduto se conecta a outro percorrido por uma drenagem externa que penetra na caverna pela entrada inferior. Na entrada principal, blocos de abatimento formam um aglomerado que declina tanto para o interior da caverna como para fora, sendo o ponto mais elevado deste aglomerado bem abaixo da projeção vertical da frente calcária. Internamente, os blocos estão dispostos até 20 metros da entrada. Após os blocos de abatimento, o piso do conduto principal da caverna é coberto por terra e algumas pedras esparsas. O córrego que originalmente penetrava na caverna por sua entrada principal sofreu um desvio em conseqüência deste abatimento. Atualmente esta drenagem entra na caverna por uma abertura topograficamente rebaixada situada a 50 metros da entrada principal. Após percorrer 150 metros pela nova entrada, o córrego intercepta o conduto principal e nele segue até seu sumidouro. Uma terceira entrada localizada a 800 metros das duas outras consiste de uma clarabóia (entrada vertical) que se abre na mata que recobre toda a região. Condição trófica Na zona de entrada da caverna, uma vegetação arbóreo-arbustiva recobre o aglomerado de blocos de abatimento. Serapilheira recobre todo o aglomerado de blocos na área externa e, por ser um declive acentuado, também cobre parte dos blocos abatidos já no interior da caverna, até aproximadamente 10 metros. Briófitas e algas são encontradas nas paredes e blocos até aproximadamente 30 metros da entrada, onde ainda há a presença considerável de luz. Uma grande colônia de morcegos, onde coexistem indivíduos hematófagos (Desmodus rotundus), carnívoros (Chrotopterus 15

16 auritus) e onívoros (Phyllostomus elongatus), é responsável pelo aporte de uma grande quantidade de guano, depositado principalmente em um salão situado a 200 metros da entrada. Esta grande mancha é heterogênea, com áreas mais antigas e outras recém depositadas, além de possuir áreas com grande quantidade de sementes e outras com apenas guano de hematófagos ou carnívoros. Manchas esparsas de guano são encontradas por toda a extensão da caverna. Junto ao leito do córrego são encontrados bancos de matéria orgânica (eg. folhas, troncos) provenientes de pulsos de inundações freqüentes nos períodos chuvosos. Uso histórico da cavidade O primeiro mapa da Lapa do Mosquito foi feito por Peter Lund e Andreas Brandt. A Lapa do Mosquito foi local de escavação daquele que é considerado o pai da Paleontologia brasileira, Peter Lund. Entre os anos de 1830 e 1840 Lund retirou da Lapa do Mosquito centenas de peças fósseis da megafauna do Pleistoceno. Naquela oportunidade foi montada na entrada da caverna toda uma infra-estrutura para a manutenção da equipe de escavação. Foram construídos currais para os animais que carregavam as cargas, áreas para depósito de materiais, área para o preparo da alimentação e locais de processamento do material retirado da caverna (Figura 3). Assim, a entrada da Lapa do Mosquito sofreu uma possível desestruturação na sua condição original quando dos trabalhos desenvolvidos há mais de 150 anos e ainda hoje é possível encontrar material abandonado pela equipe. 16

17 Figura 3a: Desenho da entrada da Lapa do Mosquito feito por Brant durante as escavações da equipe de Peter Lund na caverna. Figura 3b: Foto atual da entrada da Lapa do Mosquito. 17

18 4 Materiais e métodos 4.1 Levantamento de dados O estudo foi realizado no período de chuvas, entre janeiro e abril de A detecção de padrões espaciais na distribuição das espécies de artrópodes de solo e das características ambientais na Lapa do Mosquito dependem de um mapeamento detalhado de toda a área da entrada, foco principal deste estudo. A fim de possibilitar o uso de métodos de análises espaciais, uma rede de quadrículas de 4m² foi traçada no piso por toda a área próxima à entrada da caverna, incluindo o ambiente epígeo (figura 4 e figura 5). A quadriculação se estendeu no ambiente hipógeo até o ponto em que a luminosidade atingiu o valor de 0 Lux. Como isto ocorreu a 68m de distância da entrada, toda a área interna localizada entre a entrada e os primeiros 68 metros da caverna foi quadriculada. Uma amostragem das variáveis bióticas e abióticas no ambiente epígeo era fundamental para a identificação e compreensão das peculiaridades na região da entrada da caverna. No entanto, uma quadriculação em uma grande área externa inviabilizaria o estudo, uma vez que a quantidade de organismos encontrados e de quadrículas necessitaria de um tempo muito extenso para seu processamento. A fim de viabilizar o estudo, era necessário um desenho amostral que permitisse a coleta em uma grande área externa, mas que reduzisse o número de quadrículas. Assim, foram traçados 5 raios de 20m a partir do ponto central da entrada da caverna, sendo um a 0 (perpendicular à linha da entrada) e outros quatro a 30, 60, 300 e 330. Nestes raios foram traçados transectos de quadrículas, sendo que o transecto localizado no raio de 0 tinha largura de 8m (4 quadrículas), os de raio 30 e 330, largura de 6m (3 quadrículas) e os de raio 60 e 300, largura de 4m (2 quadrículas). O 18

19 começo da caverna foi definido a partir da linha de gotejamento ( dripline ), que é formada a partir do gotejamento proveniente da rocha localizada acima da entrada. Cada uma das quadrículas recebeu uma identificação numérica. Foram traçadas 294 quadrículas no interior da caverna e 124 na área externa, totalizando 418 quadrículas. 0m 10m Figura 4: Croqui esquemático da área de estudo, mostrando as quadrículas numeradas na área interna e externa da caverna 19

20 Figura 5: Área quadriculada próxima à entrada da Lapa do Mosquito Variáveis abióticas Em cada uma das quadrículas foram medidas a temperatura e umidade com auxílio de termo-higrômetro, a luminosidade com um luxímetro e, finalmente, a estrutura do habitat. Para medir esta variável, cada quadrícula de 4m² foi dividida em 100 parcelas de 400cm². Cada uma destas parcelas foi classificada de acordo com o substrato predominante: clastos, terra, rocha, 20

21 serapilheira, tronco, guano, árvore, espeleotema e raiz (Figura 6). Assim, foi possível uma estimativa de porcentagem de cobertura de cada quadrícula de 4m² por cada tipo de substrato. Isto permitiu também uma estimativa da porcentagem de cobertura de cada quadrícula por matéria orgânica em geral, sendo esta a soma de guano, raízes, serapilheira, troncos e árvores. Figura 6: Divisão e contagem do tipos de substrato em cada parcelas de 400 cm². Em a) pode-se notar terra e clastos e em b) serapilheira, terra e clastos. A diversidade estrutural do habitat foi obtida a partir do índice de diversidade de Shannon, c H = -Σ pi ln(pi) i onde C é o número de categorias (tipos de cobertura) e pi é a proporção da categoria i na amostra. A queda de uma árvore que encobriu 37 quadriculas na área externa impossibilitou as medições de estrutura de habitat neste local (Figura 7). 21

22 a b Figura 7: Gameleira localizada na entrada da Lapa do Mosquito: a) de pé e b) após tombar sobre a área de estudo Amostragem de artrópodes de solo Em cada uma das quadrículas foi feita uma busca minuciosa por todos os artrópodes presentes e, com o auxílio de pinças e pincéis, foram coletados todos aqueles não identificados no local. Aquelas espécies identificadas no momento da coleta eram apenas contadas e um indivíduo era coletado como testemunho. Todos os organismos coletados eram colocados dentro de vidros contendo álcool 70% e identificados com o número de cada quadrícula. Na área externa da caverna as buscas foram direcionadas a ambientes com características microclimáticas semelhantes às do ambiente cavernícola, como debaixo de pedras e troncos. Em laboratório todos os organismos coletados foram identificados até o menor nível taxonômico possível e separados em morfoespécies. Pela impossibilidade de identificação das larvas e seus respectivos adultos, todas as larvas foram consideradas morfoespécies à parte. 22

23 Todos os organismos coletados estavam de acordo com a licença fornecida pelo IBAMA/CECAV (n ) para a realização desta pesquisa Distribuição espacial das variáveis bióticas e abióticas Mapas com a distribuição de cada uma das espécies mais freqüentes e das variáveis abióticas foram confeccionados com o auxílio do programa BoundarySeer versão (TerraSeer Inc. s Software for Geographic Boundary Analysis, As cores em cada uma das quadrículas simbolizam o valor da variável mapeada, correspondendo tons claros a baixos valores e escuros a altos valores. Como os valores de luminosidade eram muito discrepantes, desde valores muito elevados a valores muito baixos, estes foram logaritmizados (ln) e depois multiplicados por 10 para permitir seu mapeamento. 4.2 Análises Análise de Grupos Restrita Espacialmente - AGRE A divisão em zonas climáticas, tipos predominantes de habitat e de espécies de artrópodes na comunidade foi feita através de Análise de Grupos Restrita Espacialmente - AGRE. A análise de agrupamentos tradicional ( Cluster analysis ) une objetos baseada na proximidade dos valores das variáveis (similaridade), independentemente de sua localização espacial. Já a AGRE leva em consideração também a posição espacial do ponto em relação a um grupo. Assim, este ponto fará parte do grupo apenas se estiver espacialmente próximo a este. Pontos distantes espacialmente, mesmo que 23

24 com valores similares ao grupo, não farão parte dele. A AGRE identifica, assim, áreas com relativa homogeneidade, produzindo mapas com grupos fechados. Algoritmos de ligação Em análises de agrupamentos, inicialmente cada elementos representa um grupo, e a distância entre os elementos é obtida pela medida de distância definida, como o índice de Bray-Curtis, por exemplo. No entanto, a medida que vários elementos são ligados e reunidos em grupos é necessária uma regra que defina quando dois grupos, sejam eles compostos de um único elementos ou vários, são suficientemente similares para serem unidos em um mesmo grupo (Legendre e Legendre 1998). Existem diferentes algoritmos que definem como devem ser conectados os diferentes grupos. O algoritmo de ligação simples (Single Linkage), também chamado de vizinho mais próximo, une dois grupos desde que quaisquer dois elementos presentes nestes sejam mais próximos entre si do que de outros grupos. O algoritmo de Ligação completa (Complete linkage) une dois grupos desde que a distância entre os dois elementos mais distantes destes grupos seja menor do que a maior distância destes elementos em relação aos de outros grupos. No presente estudo a ligação completa não seria a mais adequada por ser muito restritiva, o que poderia levar a um número muito grande de pequenos grupos, sendo de difícil interpretação. A ligação simples tampouco era adequada por ser muito flexível, o que geraria grupos muito heterogêneos e pouco informativos. Assim, um terceiro algoritmo, de ligação intermediária, que permite qualquer escolha entre a ligação simples e a ligação completa, foi utilizado. Optou-se por uma ligação próxima da completa, a fim de obter grupos 24

25 representativos e informativos. Enfatizou-se assim a importância da construção de grupos coesos, com menor variabilidade entre os objetos de um mesmo grupo. As distâncias entre os pares de amostras foram calculadas usando-se o índice de similaridade de Bray-Curtis abaixo: B = p 2Σmin(z i z i ) I=i p p Σz i + Σz i i=i i=1 Onde p representa o número de categorias, Z i é o valor da categoria i no primeiro ponto, e Z i é o valor da categoria i no segundo ponto. O índice de Bray-Curtis, também chamado de Sørensen quantitativo, tem a vantagem de ser auto-normalizante, onde os valores variam de 0 a 1. Definição do número de grupos Um problema recorrente em análises de agrupamentos é a decisão de quantos grupos devem ser divididos seus dados. Várias estratégias para definição do número ideal de grupos ou de número ideal de elementos em cada grupo existem (Fraley e Raftery, 1998). Para estimar o número ideal de grupos para a análise usou-se o índice de Gordon (Fortin e Dale 2005): G(k) = [B/(k-1)] / [W/(n-k)] onde B é a variância inter-grupo, W é a variância intra-grupo, k é o numero de grupos e n é o número de pontos. O método inicia-se com k grupos pré-determinados e, a partir daí, realoca-se os elementos entre os diferentes grupos com o objetivo de 25

26 minimizar as diferenças dentro de um mesmo grupo e de maximizar a diferença entre os grupos. Definiu-se que o índice seria aplicado sobre grupos entre 3 e 30, uma vez que mais de 30 grupos poderia tornar a interpretação difícil e pouco informativa. Após aplicar o índice, um gráfico de dispersão foi gerado com um valor obtido pelo índice para cada conjunto de grupos definido. Os conjuntos de grupos que têm maior valor obtido pelo índice são os mais indicados para a análise de agrupamento. A fim de minimizar a presença de grupos compostos por uma quadrícula optou-se pelo menor número de agrupamentos dentre aqueles que geraram picos a partir do índice de Gordon. Para viabilizar a análise da comunidade de artrópodes por AGRE foram consideradas apenas aquelas espécies presentes em pelo menos 10% das quadrículas, ou seja em mais de 41 quadrículas. Assim, procurou-se restringir a análise às espécies mais freqüentes no ambiente epígeo e hipógeo. Adicionouse as larvas de formiga-leão (Myrmeleontidae) às demais espécies por ser esta um possível filtro biológico da zona de entrada da Lapa do Mosquito. As AGRE foram realizadas usando-se o programa Boundary-Seer (versão 1.2.0), TerraSeer Inc. s Software for Geographic Boundary Analysis ( Matriz de Similaridade Utilizando-se a metodologia modificada a partir de Prous et al. (2004), definiu-se os limites da distribuição das comunidades epígea e para-epígea no interior da Lapa do Mosquito. O método original consiste em comparar as espécies presentes em setores eqüidistantes da entrada da caverna, o que permite uma delimitação do ecótone na entrada da caverna. 26

27 No presente trabalho dois setores de referência foram definidos para se traçar a similaridade entre estes e os demais setores. Cada setor consiste na área compreendida pelas quadrículas de uma mesma linha a uma determinada distância da entrada. Ou seja, todas as quadrículas eqüidistantes em linha reta da entrada fazem parte de um mesmo setor. Os dois setores de referência são o mais externo, com a menor influencia possível do ambiente hipógeo, e o setor localizado no início da caverna (logo abaixo da linha de gotejamento setor de entrada). Para identificar a presença de organismos epígeos na caverna, foi comparada a similaridade entre a fauna do setor de referência externo com a dos demais setores. Já a similaridade entre a fauna presente no setor de referência da entrada e demais setores da caverna foi usada para delimitar a distribuição da comunidade para-epígea. Para determinar a similaridade entre os setores foi empregado o índice de Sørensen qualitativo, S = 2c/a+b, onde c é o número de espécies comuns a ambas as amostras (setores), a é o número total de espécies na amostra A, b é o número total de espécies na amostra B. O índice de Sørensen qualitativo leva em conta apenas a presença ou ausência das espécies, não importando sua abundância. Uma vez que buscava-se apenas a similaridade quanto à presença de espécies, este índice foi mais adequado que um quantitativo. A matriz foi feita usando-se o programa BioDiversity Pro (The Scottish Association for Marine Science, e os valores foram expressos em porcentagem de similaridade Riqueza e Diversidade 27

28 A riqueza e diversidade foram calculadas para cada setor definido como descrito para a matriz de similaridade. A diversidade foi calculada usando-se o índice de Shannon Relações entre as variáveis ambientais e espécies As relações entre as diferentes variáveis ambientais, assim como as relações entre algumas das espécies mais abundantes e as variáveis ambientais foram analisadas através de regressões lineares múltiplas (Zar 1986). 5 Resultados 5.1 Variáveis ambientais A luminosidade medida em cada quadrícula variou em um gradiente de maior luminosidade fora e menor dentro. A luminosidade atingiu valor de 0 Lux a aproximadamente 68 metros da entrada da Lapa do Mosquito. Deste ponto até o exterior foi possível identificar um aumento gradativo, sendo que na boca da caverna a luminosidade teve valores bem similares àqueles de pontos externos (maiores que 2000 Lux ) (Figura 8). A temperatura média no interior da caverna (19,8 C) foi inferior à externa (26,6 C). Uma evidente tendência à constância da temperatura foi observada nas porções mais distantes da entrada da caverna, (variando de 18 C a 22 C)de enquanto que o ambiente externo mostrou uma grande amplitude térmica até mesmo entre quadrículas próximas (variando de 21 C a 35 C) (Figura 9a). A umidade exibiu um padrão inverso à temperatura, sendo mais elevada no interior da caverna (média de 63%) e baixa na região externa 28

29 (média de 50%). A zona localizada entre 20 e 40 metros no interior da caverna teve a maior umidade relativa do ar (média de 73%). Nesta região havia pequenas poças de água formadas a partir de água de percolação que gotejam constantemente (Figura 9b). Todo o ambiente epígeo e a entrada da caverna tiveram diversidade de habitat mais elevados que o interior da caverna e valores próximos. Após 30 metros de distância da entrada, a diversidade de habitat teve uma queda, atingindo valores mais baixos a partir dos 40 metros (Figura 10a). A matéria orgânica (MO) encontrada nas quadrículas externas foi principalmente composta por serapilheira, alguns troncos caídos e poucos troncos de árvores. Todas as quadrículas externas tiveram parte de sua superfície coberta por MO, variando de 30% a 98% de cobertura (Figura 10b). Internamente poucas manchas de matéria orgânica foram encontradas. Duas quadrículas se destacaram por ter 40% e 58% de sua superfície coberta por guano de morcegos hematófagos (Figura 11a). As demais quadrículas apresentaram apenas uma pequena porcentagem de sua superfície coberta por MO, em geral raízes ou pequenos troncos. Na entrada da caverna um grande número de quadrículas ainda estava coberto por serapilheira trazida por vento ou gravidade a partir do ambiente externo, facilitado por um acentuado declive causado pelos blocos de abatimento (Figura 11b). O vento é um veículo pouco eficiente quanto à distância de transporte de partículas grandes, assim a maior parte desta matéria orgânica está localizada logo nos primeiros metros da caverna, onde há um grande declive. Após 10m da entrada, os recursos alimentares tornam-se escassos restando apenas alguns poucos troncos, raízes e pequenas e manchas de guano já 29

30 depauperadas. A maior parte da matéria orgânica presente no interior da Lapa do Mosquito parece ser importada através do córrego localizado em uma segunda entrada, ou via terrestre, na forma de fezes de morcego. Assim, a entrada da Lapa do Mosquito, apesar de grande, é um ambiente pobre em matéria orgânica quando comparado ao ambiente epígeo, pois a maior parte do recurso alimentar que entra ou está restrito aos primeiros metros da caverna ou são transportados diretamente às regiões mais distantes da entrada pelos morcegos. Os substratos predominantes no piso da caverna foram terra e clastos. As quadrículas situadas a mais de 30 metros de distancia da entrada eram quase que inteiramente cobertas por terra, enquanto que aquelas localizadas próximas da entrada (de 0 a 30 metros da caverna) tinham uma grande quantidade de clastos recobrindo o piso (Figura 12a e 12b). As regressões demonstraram relação significativa positiva entre luminosidade e temperatura (r 2 = 0,4821; p = 0,0000) e relação significativa negativa entre temperatura e umidade (r 2 = 0,6302; p = 0,0000) entre as variáveis climáticas de temperatura, umidade e luminosidade (Figuras 13 e 14). Houve relação significativa negativa entre umidade e luminosidade, porém a porcentagem da variação dos dados explicados pela regressão foi muito baixa (r 2 = 0,1679; p = 0,0000). 30

31 Luminosidade (ln Lux x 10) Figura 8: Mapa da luminosidade (ln Lux X 10). 31

32 Temperatura ( C) Umidade (%) a b Figura 9: Mapas da a) temperatura ( C) e b) umidade relativa do ar (%). 32

33 a Diversidade de habitat (H x 100) b % de cobertura de MOT Figura 10: Mapas da a) diversidade de habitat (H ) e b) cobertura por matéria orgânica total (guano, raízes, serapilheira e troncos). 33

34 Guano (% de cobertura) Serapilheira (% de cobertura) a b Figura 11: Mapas indicando porcentagem de cobertura de cada quadrícula pelos diferentes substratos: a) Guano, b) Serapilheira. 34

35 Terra (% de cobertura) Clastos (% de cobertura) a b Figura 12: Mapas indicando a porcentagem de cobertura de cada quadrícula pelos diferentes substratos: a) Terra, b) Clastos.. 35

36 36 r 2 = ; p = ; y = *x Temperatura ( C) Luminosidade (ln Lux) Figura 13: Regressão linear simples entre temperatura e luminosidade. 80 r 2 = ; p = ; y = *x 70 Umidade (%) Temperatura ( C) Figura 14: Regressão linear simples entre umidade e temperatura. 36

37 5.2 Principais grupos faunísticos encontrados Ao todo foram encontrados indivíduos, distribuídos em 483 morfoespécies (Apêndice 1) dos seguintes taxa: Araneae (96 spp), Acari (28 spp), Pseudoscorpiones (5 spp), Opiliones (4 spp), Palpigradi (1 sp), Isopoda (2 spp), Coleoptera (97 spp), Collembola (20 spp), Dermaptera (1 sp), Dictyoptera (9 spp), Diplura (4 spp), Diptera (49 spp), Ephemeroptera (1 sp), Heteroptera (17 spp), Homoptera (12 spp), Hymenoptera (62 spp), Isoptera (2 spp), Lepidoptera (24 spp), Neuroptera (1 sp), Orthoptera (5 spp), Psocoptera (19 spp), Thysanoptera (2 spp), Diplopoda (8 spp), Chilopoda (7 spp), Symphyla (2 spp), Pauropoda (2 spp), Platyhelminthes (1 sp), Oligochaeta (1 sp) e Hirudinea (1 sp). Dos aracnídeos, Araneae foi a ordem com maior riqueza, com 96 morfoespécies distribuídas em pelo menos 27 famílias. Theridiidae foi a família com maior riqueza, 27 morfoespécies, enquanto que as espécies mais abundante foram Loxosceles similis (n = 3.439) (Sicariidae) e Oecobius navus (n = 1.927) (Oecobidae). Já entre os insetos, a ordem com maior riqueza foi Coleoptera, com 97 morfoespécies distribuídas em, no mínimo, 18 famílias. A família com maior riqueza foi Staphylinidae, com 37 morfoespécies, e a morfoespécie mais abundante foi uma larva de Tenebrionidae (95 indivíduos). A grande maioria das espécies foi encontrada em menos de 40 quadrículas amostradas, sendo que apenas 20 estavam presentes em pelo menos 10% das quadrículas. Estas espécies são: Loxosceles similis (287 quadrículas), Oecobius navus (212 quadrículas), Zelurus sp1 (180 quadrículas), Tineidae larva sp1 (126 quadrículas), Psylipsocidae sp2 (121 quadrículas), 37

38 Pholcidae sp1 (109 quadrículas), Theridiidae sp5 (90 quadrículas), Tineidae sp1 (76 quadrículas), Pseudoescorpiones sp3 (69 quadrículas), Entomobryidae sp1 (64 quadrículas), Coleoptera larva sp1 (59 quadrículas), Acarina sp1 (57 quadrículas), Polyxenida sp2 (53 quadrículas), Psocoptera sp2 (50 quadrículas), Acarina sp7 (49 quadrículas), Milichiidae sp1 (47 quadrículas), Opiliones sp1 (46 quadrículas), Formicidae sp5 (44 quadrículas), Acarina sp10 (42 quadrículas) e Campodeidae sp1 (42 quadrículas). 5.3 Análise de Grupos Restrita Espacialmente Número de agrupamentos A partir dos gráficos gerados pelo índice de Gordon, escolheu-se 8 grupos como divisão ideal para a estrutura de habitat, 14 grupos para a comunidade de artrópodes, 6 grupos para luminosidade e 7 grupos para temperatura e umidade Luminosidade O mapa de agrupamentos apresenta seis grupos de luminosidade na Lapa do Mosquito (Figura 15a). O grupo 1 tem uma luminosidade média de 77,79 ln Lux x 10 e é uma grande área composta por 235 elementos que une a área externa e o início da cavidade, onde ainda existe uma incidência direta de luz (zona eufótica). O grupo 2 é composto de 95 elementos com luminosidade média de 31,67 ln Lux x 10 e está disposto logo após o primeiro grupo, seguindo no conduto principal da caverna, região que recebe luz refletida da zona eufótica. Os grupos 3 e 4 são compostos por 38 e 45 elementos e têm luminosidade média de 0,47 e 1,83 ln Lux x 10 respectivamente, sendo que apenas algumas quadrículas têm luminosidade em intensidade muito baixa, e 38

39 as demais afóticas. Apesar de seus valores muito próximos, os grupos 3 e 4 não podem ser fundidos por estarem separados espacialmente pelo grupo 2. O grupo 5 é uma única quadrícula que teve uma luminosidade de 7 ln Lux x 10 e o grupo 6 é composto por 4 quadrículas com luminosidade zero Estrutura de habitat O mapa da AGRE de estrutura de habitat é dividido em 8 grupos (Figura 15b). O grupo 1 é composto por 98 quadrículas localizadas principalmente no meio externo à caverna, conseqüentemente o substrato mais abundante é serapilheira. O grupo 2 tem 66 quadrículas que se estendem desde a entrada a até aproximadamente 30 metros no interior da caverna. O substrato predominante no agrupamento são clastos, resultado dos abatimentos ocorridos na entrada da caverna. O grupo 3 é o maior dos agrupamentos, composto por 184 quadrículas. As quadrículas deste grupo englobam praticamente toda a área quadriculada interna a partir dos 30 metros de distância da entrada da caverna. As quadrículas são cobertas principalmente por terra. Os grupos 4, 5 e 8 são pequenos grupos de 3, 2 e 1 quadrículas, sendo seus substratos predominantes rocha, serapilheira e clastos respectivamente. Os grupos 6 e 7 são grupos de 14 e 13 quadrículas onde terra e espeleotema predominam. De maneira geral, é possível distinguir três grandes áreas quanto à estrutura do habitat, uma predominantemente coberta por serapilheira (grupo 1) e localizada no ambiente externo, outra coberta por clastos (grupo 2), 39

40 localizada na entrada da caverna, e outra com substrato predominantemente terroso (grupo 3) localizada no interior da caverna (Tabela 1). Tabela 1: Porcentagem média de cobertura de uma quadrícula por cada tipo de estrutura e número de quadrículas em cada agrupamento. Grupo Nº quadriculas Árvore Espeleotema Serapilheira Guano Clasto Raiz Rocha Terra Tronco ,0 0,0 61,6 0,0 32,3 4,2 6,0 11,7 6, ,0 28,6 26,2 0,0 64,7 0,0 28,3 22,8 5, ,0 12,6 40,0 8,3 12,0 5,6 15,0 84,4 2, ,0 0,0 22,7 0,0 17,0 0,0 69,5 13,5 15, ,0 46,0 63,0 0,0 14,0 0,0 0,0 0,0 0, ,0 37,9 6,0 0,0 21,7 0,0 31,0 50,3 3, ,0 64,3 3,0 5,0 14,8 0,0 0,0 33,5 1, ,0 0,0 0,0 0,0 85,0 0,0 0,0 15,0 0, Espécies Dos quatorze grupos obtidos a partir das espécies determinadas, três grupos se destacam (Figura 15c). O maior deles é composto por 166 quadrículas e se estende desde o ambiente epígeo até o hipógeo, a uma distância de aproximadamente 50 metros da entrada. Neste grande grupo, a espécie predominante é Loxosceles similis (abundância média de 19,62 indivíduos por quadrícula), seguido de Diptera larva sp3 e Oecobius navus, com abundância média de 7,63 e 7,18 indivíduos por quadrícula, respectivamente. O segundo maior grupo tem 153 quadrículas e está na caverna. Neste grupo, a espécie predominante é O. navus (abundância média de 10,52 indivíduos por quadrícula), seguido de Entomobryidae sp1 e L. similis, com abundância média de 9,71 e 7,23 indivíduos por quadrícula, respectivamente. O terceiro grande grupo é composto por 56 quadrículas distribuídas entre o ambiente epígeo e a entrada da caverna. Este grupo possui apenas uma espécie que se destaca em abundância, Myrmeleontidae sp1 (abundância média de 6,0 indivíduos por quadrícula). 40

41 Os demais agrupamentos são de no máximo 13 quadrículas, sendo que vários destes são compostos apenas por uma quadrícula. Estes grupos de uma quadrícula em geral se diferenciam daquele pelo qual está rodeado por possuir uma abundância elevada de uma determinada espécie. 41

42 a b c 2 Figura 15: Grupos obtidos a partir das AGRE e os fatores principais de cada grupo: a) Luminosidade; b) Diversidade de habitat: 1- serapilheira, 2 clastos, 3 - terra; e c) Comunidade de artrópodes: 1 L.similis, 2 - O. navus, 3 Myrmeleontidae 42

43 5.4 Delimitação da comunidade para-epígea Similaridade A similaridade entre o setor de referência externo e demais setores e entre o de referência da entrada e demais setores da caverna está apresentada na Figura 16. A similaridade entre a fauna do setor de referência externo e demais setores diminui lentamente até a entrada da caverna. A partir da entrada da caverna há uma queda brusca nos valores de similaridade, atingindo valores muito baixos a partir de 10 metros no interior da caverna. Os valores de similaridade entre o setor de referencia externo e os setores localizados entre 10 metros e 36 metros no interior da caverna oscilam entre 0% a 2,75%. Quando comparado com os setores distantes a mais de 36 metros da entrada da caverna, a similaridade entre o setor de referência é zero. Assim, a partir de 38 metros da entrada da caverna não há representantes das espécies no setor de referência externo. A fauna presente no setor de referência da entrada tem similaridade com todos os demais setores cavernícolas. Inicialmente, a similaridade diminui gradativamente de 26,39% quando comparado com o setor a 4 metros da entrada, a até 10,53% no setor localizado a 36 metros da entrada da caverna. A similaridade entre o primeiro setor da caverna (setor de entrada) e os setores localizados a partir de 38 metros da entrada exibe uma tendência à estabilização dos valores, que flutuaram entre 5,17% e 9,62%. Estes últimos valores não atingiram zero principalmente pela presença de L. similis, Zelurus sp. e O. navus, em quase todas as quadrículas amostradas. 43

44 Sobrepondo-se os valores de similaridade do setor de referência externo com os demais e os valores de similaridade do setor de referência da entrada com os demais percebe-se uma congruência na posição onde as similaridades atingem seus valores mais baixos. Ou seja, a partir de 38 metros da entrada é observada uma ausência de espécies epígeas, além da ausência de espécies localizadas na entrada, exceção feita a algumas espécies presentes em todo o ambiente cavernícola. Assim, a comunidade para-epígea da Lapa do Mosquito corresponde à zona compreendida entre 0 metros e 38 metros a partir da entrada da caverna (Figura 16). A comunidade epígea esta na área externa e a comunidade hipógea após os 38 metros iniciais da caverna. 44

45 Distância da entrada (m) Índice de Similaridade de Sorensen (%) , , , , , , , , , , ,39 6, ,47 6, ,87 3, ,52 0, ,79 1, ,67 0, ,09 0, ,88 0, ,79 1, ,04 1, ,62 0, ,51 0, ,81 2, ,00 1, ,48 1, ,28 0, ,53 1, ,26 0, ,93 0, ,17 0, ,88 0, ,12 0, ,77 0, ,77 0, ,88 0, ,77 0, ,77 0, ,88 0, ,62 0, ,66 0, ,26 0, ,41 0, ,90 0,00 Figura 16: Similaridade (índice de Sorensen) entre o setor de referência externo (em azul) e demais setores, e entre o setor de referência interno (em verde) e demais setores da caverna. O setor em amarelo indica o setor final da distribuição da comunidade para-epígea. 45

46 Riqeza 5.5 Riqueza e Diversidade de artrópodes por setor Padrões similares foram observados para riqueza e diversidade nos setores. No interior da caverna os dois apresentaram baixos valores comparados aos do exterior. No entanto, na região localizada na entrada há uma transição gradual entre os ambientes epígeo e hipógeo. Esta região de transição compreende aproximadamente 20 metros, sendo 10 metros na caverna e 10 metros no exterior. Pode-se observar uma certa estabilidade na riqueza nos setores internos mais distantes da entrada da caverna, que tinham valores variando entre 4 e 8 espécies por setor. A partir dos 10 metros iniciais da caverna tem-se um aumento acentuado do número de espécies, chegando a 19 espécies no setor localizado a 8 metros no ambiente epígeo. Segue-se então uma queda acentuada no número de espécies, atingindo-se uma riqueza de 11 espécies no setor mais externo, a 20 metros da entrada da caverna (Figura 17) Distância da entrada (m) Figura 17: Riqueza média de espécies por quadrícula de cada setor da Lapa do Mosquito. 46

47 Diversidade (H') Assim como a riqueza, a diversidade foi baixa e relativamente constante nos setores internos mais distantes da entrada da caverna, oscilando entre 0,6 e 1,0. Já na zona da entrada, a partir dos primeiros 6m da caverna, há um acentuado aumento na diversidade, atingindo um patamar de 1,8 no setor externo localizado a 6 metros da entrada. Deste setor em diante a diversidade permanece por volta de 1,8 até o ultimo setor externo, a 20 metros da entrada (Figura 18). 2 1,8 1,6 1,4 1,2 1 0,8 0,6 0, Distância da entrada Figura 18: Diversidade de Shannon (H ) nos setores da Lapa do Mosquito. A regressão múltipla indicou relações significativas e positivas (r 2 =0,509; p=0,000) entre a riqueza nas quadriculas e diversidade de habitat ( =0,104), luminosidade ( =0,135) e temperatura ( =0,419). 5.6 Distribuição das espécies de artrópodes nos compartimentos epígeo, para-epígeo e hipógeo Muitas espécies (165) só foram encontradas em uma quadrícula. A grande maioria das espécies (372 espécies ou 77%) se restringiu a apenas um compartimento, sendo que 63% destas estavam presentes apenas no 47

48 compartimento epígeo, 15% no para-epígeo e 22% no hipógeo. Ao todo, 14 espécies estavam presentes em todos os três compartimentos, 49 espécies estavam presentes nos compartimentos epígeo e para-epígeo, 37 espécies nos compartimentos hipógeo e para-epígeo e 11 espécies estavam presentes exclusivamente no compartimento hipógeo e epígeo (Tabela 2, Apêndice 1). Tabela 2: Número de espécies encontradas nos diferentes compartimentos da Lapa do Mosquito. Hipógeo Para-epígeo Epígeo * 11* * Ao todo foram encontradas 11 espécies em comum nos compartimentos hipógeo e epígeo 5.7 Distribuição das 21 populações utilizadas nas análises de agrupamentos Tanto as larvas de Diptera sp3 (figura 22a) quanto Diplura sp2 (figura 22b) foram encontradas apenas no ambiente epígeo, sempre de baixo de pedras. Já Formicidae sp5 foi encontrada no ambiente externo e alguns poucos indivíduos nos primeiros metros da caverna (figura 23a). Entomobryidae sp1 foi observado no ambiente epígeo, na área abrangida pela comunidade paraepígea (figura 27b), sendo que na zona para-epígea, foram observados apenas em uma região onde existem pequenas poças de água formadas pelo gotejamento de água de percolação. Dípteros Milichiidae sp1 foram observados exclusivamente no compartimento hipógeo, sendo que a grande maioria dos indivíduos foi encontrada em zonas afóticas (figura 28a). Os indivíduos de Myrmeleontidae sp1 foram todos encontrados em quadrículas localizadas nos metros iniciais da caverna (de 0 a 10 metros) 48

49 (figura 25a), área coberta por terra. As larvas de Tineidae sp1 estavam distribuídas por toda a extensão da área amostrada. Na área externa, estão distribuídas de forma esparsa, enquanto que no interior da caverna as larvas estavam localizadas principalmente na porção central do conduto principal (figura 28b). Os psocópteros Psyllipsocidae sp1 foram todos encontrados apenas no interior da caverna, sendo observados inicialmente já na região para-epígea, aumentando sua abundância nas regiões mais distantes da entrada (figura 29b). Zelurus sp. foi encontrado exclusivamente no interior da caverna, sendo que sua maior abundancia registrada após a zona para-epígea, localizada em uma região onde a superfície é coberta predominantemente por terra (figura 30b). Dos aracnídeos, Quase todos os indivíduos de Mesabolivar sp1 (Pholcidae) foram encontrados nos compartimentos para-epígeo e epígeo, em geral, associados a vãos de pedras ou à parede da caverna (figura 26a). Theridiidae sp5 é uma aranha pequena (1 cm aproximadamente) que encontrada principalmente na área externa, sendo que apenas alguns poucos indivíduos ocorriam nos primeiro 4 metros da caverna (figura 26b). Em geral, estas aranhas foram encontradas em pedras ou em espaços e fissuras das mesmas. A distribuição de Oecobius navus (Oecobidae) também se restringiu ao interior da caverna. Foi observada uma distribuição mais uniforme por toda a área quadriculada, com um aumento na abundância na região hipógea (figura 29a). A população de aranhas-marrons (L. similis) praticamente se restringiu ao ambiente cavernícola, sendo poucos indivíduos encontrados no ambiente epígeo. Apesar de presente em quase toda a caverna, L. similis foi encontrada 49

50 em maior abundância na região para-epígea (figura 30a), zona com maior concentração de clastos no ambiente. Pseudoscorpiones sp3 foi encontrado exclusivamente no ambiente epígeo, tendo ocorrido indivíduos por quase toda a área externa amostrada (figura 23a), distribuição bem similar à de Opiliones sp1 (figura 25b). Entre os ácaros, Acarina sp7 (figura 24a) e Acarina sp 10 (figura 24b) foram encontrados principalmente no ambiente externo, enquanto Acarina sp1 (figura 27a) foi encontrado de forma mais dispersa desde o ambiente externo até o interior da caverna. A regressão múltipla entre a abundância de L. similis e as demais variáveis indicou relações significativas (r 2 =0,53; p=0,000) positivas com diversidade de habitat ( =0,253), luminosidade ( =0,389), abundância de Zelurus sp. ( =0,268) e abundância total ( =0,274). A regressão múltipla entre a abundância de Zelurus sp. e as demais variáveis indicou relações significativas (r 2 =0,31; p=0,000) positivas com substrato terroso ( =0,436), umidade ( =0,317) e abundância de L. similis ( =0,396), e negativa com luminosidade ( = - 0,47) (Figura 19). Figura 19: Mapas de distribuição evidenciando as áreas de maior abundância de Zelurus sp. e menor luminosidade. 50

51 A distribuição da população de O. navus demonstrou-se independente das variáveis medidas e da presença de L. similis ou de Zelurus sp. uma vez que nenhuma relação significativa foi encontrada entre a abundância desta espécie nas quadrículas e outros fatores. 51

52 a Riqueza b Abundância total Figura 20: Mapas de a) riqueza e b) abundância de artrópodes encontrados nas quadrículas. 52

53 a Abundância de predadores b Abundância de detritívoros Figura 21: Mapas de a) abundância de predadores e b) abundância de detritívoros encontrados nas quadrículas. 53

54 a Abundância de Diptera larva sp3 b Abundância de Diplura sp2 Figura 22: Mapas com a distribuição das populações de a) Diptera larva sp3 e b) Diplura sp2. 54

55 a Abundância de Formicidae sp5 b Abundância de Pseudoescorpiones sp3 Figura 23: Mapas com a distribuição das populações de a) Formicidae sp5 e b) Pseudoescorpiones sp3. 55

56 a Abundância de Acari sp10 b Abundância de Acari sp7 Figura 24: Mapas com a distribuição das populações de a) Acari sp10 e b) Acari sp7. 56

57 a Abundância de Myrmeleontidae sp1 b Abundância de Opiliones sp1 Figura 25: Mapas com a distribuição das populações de a) Myrmeleontidae sp1 e b) Opiliones sp1. 57

58 a b Abundância de Mesabolivar sp1 Abundância de Theridiidae sp5 Figura 26: Mapas com a distribuição das populações de a) Mesabolivar sp1 e b) Theridiidae sp5. 58

59 a Abundância de Acari sp1 b Abundância de Entomobryidae sp1 Figura 27: Mapas com a distribuição das populações de a) Acari sp1 e b) Entomobryidae sp1. 59

60 a Abundância de Milichiidae sp1 b Abundância de Tineidae larva sp1 Figura 28: Mapas com a distribuição das populações de a) Milichiidae sp1 e b) Tineidae larva sp1. 60

61 a Abundância de Oecobius navus b Abundância de Psyllipsocidae sp1 Figura 29: Mapas com a distribuição das populações de a) Oecobius navus e b) Psyllipsocidae sp1. 61

62 a Abundância de Loxosceles similis b Abundância de Zelurus sp1 Figura 30: Mapas com a distribuição das populações de a) Loxosceles similis e b) Zelurus sp1. 62

63 5.8 Teias tróficas Produtores primários e detritos eram a base da teia trófica no ambiente epígeo, sendo consumidos por uma variedade muito grande de organismos herbívoros e detritívoros, entre eles os mais comuns foram formigas, colêmbolos e larvas de dípteros. Estes herbívoros e detritívoros são presas de um grande número de predadores, principalmente aranhas (as mais comuns eram Theridiidae) e coleópteros (Staphilinidae). Na comunidade para-epígea, produtores primários foram escassos e apenas um pequeno número de herbívoros ainda foi encontrado. A maior parte da base trófica era constituída por detritos, consumida por organismos detritívoros. Predadores com estratégias diversificadas de caça foram encontrados em grande número. As estratégias de caça vão desde espécies praticamente sedentários que constroem armadilhas, como Myrmeleontidae, a aranhas que constroem teias, como Mesabolivar sp1, e caçadores cursoriais que vagam a procura da presa, como Zelurus sp. e Loxosceles similis (Figura 31). Na comunidade hipógea da Lapa do Mosquito, a base trófica constituisue principalmente de matéria orgânica morta trazida via córrego ou guano de morcegos, sendo também encontrados poucos locais com raízes expostas. Uma grande variedade de organismos detritívoros estava associada às manchas de matéria orgânica, enquanto outros estavam dispersos por todo o conduto da caverna, se deslocando entre as manchas de recurso alimentar. Os predadores eram abundantes ao longo de toda a caverna, sendo a predação ativa a mais freqüente. Os principais predadores foram aranhas (Sicariidae, 63

64 Theridiidae), pseudoescorpiões (Chernetidae) e heterópteros (Reduviidae, Ploiaridae). Vários organismos estavam presentes em mais de uma região, algumas vezes desempenhando funções de grande importância nas diferentes comunidades. L. similis foi um predador abundantemente encontrado tanto nas comunidades hipógea quanto na para-epígea, assim como O. navus e Zelurus sp. Já Mesabolivar (Pholcidae), outra espécie predadora, foi encontrada em grande número nas regiões para-epígea e epígea. A presença de vários organismos cursoriais em mais de um compartimento, como alguns dos predadores descritos acima, indica que estes podem estar se movimentando de um compartimento ao outro. Este fato indica uma conexão entre os diferentes compartimentos tróficos, envolvendo inclusive um compartilhamento de organismos e, conseqüentemente de energia. 64

65 Herbívoros Coleoptera Chrysomelidae Curculionidae Heteroptera Ensifera Caelifera Homoptera Cicadellidae Hymenoptera Formicidae Heteroptera Reduviidae (Zelurus) Ploiaridae Neuroptera Myrmeleontidae Pseudoscorpiones Chernetidae Acarina Predadores Aranae Araneidae Agelenidae Pholcidae (Mesabolivar) Theridiidae Theridiosomatidae Uloboridae Ctenidae (Ctenus) Salticidae Scytodidae Sicariidae (Loxosceles similis) Oecobidae (Oecobius navus) Oonopidae Tetrablemmidae Caponidae Lepidoptera Noctuidae Tineidae Hymenoptera Apidae Braconidae micro-hymenoptera Isoptera Termitidae Nasutitermitidae Dictyoptera Blattellidae Detritívoros Diptera Culicidae Drosophilidae Milichiidae Mycethophilidae Phoridae Psychodidae (Lutzomia) Tipulidae Ensifera (Endecous) Caelifera Collembola Entomobryidae Sminthuridae Psocoptera Lyposcelidae Pseudocaecilidae Psylipsocidae Acarina Para-epígeo Vegetação Serapilheira Matéria Orgânica Total Predação intraguilda Predação Figura 31: Provável teia trófica da comunidade para-epígea da Lapa do Mosquito. 65

66 6 Discussão A maioria dos trabalhos em ambientes cavernícolas aborda principalmente os organismos troglóbios e muitas vezes generalizações ecológicas são feitas com base nestas espécies (Sket 1999, Schneider e Culver 2004, Culver e Sket 2000, Christman e Culver 2001, Gibert e Deharveng 2002, Deharveng 2005, Hobbs III 2005, Humphreys 2005, Gibert e Culver 2005) e, como ressaltado por Ferreira (2004), desconsideram o resto da comunidade da caverna. A freqüente ênfase dada a espécies troglóbias pode ser importante para se discutir padrões ecológicos de organismos desta categoria, mas não são significativas quando se pretende avaliar a comunidade cavernícola como um todo. Ferreira (2004) observa que tal ênfase em organismos troglóbios demonstra a pouca importância que as pesquisas vêm dispensando à compreensão do funcionamento dos ambientes cavernícolas em geral, analisando apenas alguns componentes do ecossistema cavernícola como um todo. Mais recentemente surgiram alguns estudos abrangendo as interrelações de toda a comunidade cavernícola e suas relações com o ambiente, especialmente no meio aquático (Edington 1984, Humphreys 1991, Galas et al. 1996, Jasinska et al. 1996, Simon et. al 2003, Souza-Silva 2003, Ferreira 2004). Apesar de entradas de cavernas fazerem parte do sistema cavernícola como um todo, pouca atenção vem sendo dada a estas regiões. Poucos estudos abordam as relações dos organismos ali presentes com o ambiente e entre eles (Culver e Poulson 1970; Peck 1976; Gers 1998; Prous et al. 2004, Ducarme et al. 2004). Este é o primeiro estudo a identificar especificamente 66

67 quem são os componentes da comunidade para-epígea, avaliando sua distribuição espacial e relações tróficas. 6.1 Ambiente físico da entrada Poucos estudos abordaram os aspectos climáticos das entradas de cavernas (Serena e Meluzzi 1997; Turquin e Bouvet 1977; Pentecost e Zhaohui 2001). A estabilidade climática nas regiões mais distantes das entradas já foi registrada em vários estudos (di Russo et al 1999; Pentecost e Zhaohui 2001, Ferreira 2004). A entrada da Lapa do Mosquito é uma zona de evidente transição entre os ambientes epígeos e hipógeos onde, em direção ao interior, as amplitudes são amenizadas. Este mesmo efeito já foi observado em vários outros trabalho (di Russo et al 1999; Serena e Meluzzi 1997; Turquin e Bouvet 1977; Pentecost e Zhaohui 2001). O uso de critérios diferentes para a delimitação das zonas de penumbra, de temperatura variável e de temperatura constante (Mohr e Poulson 1966, Poulson e White 1969) acaba por gerar um conflito para sua aplicação. Gamble et al. (2000) ressaltam que esta zonação, a princípio sugerida para cavernas em ambientes temperados, dificilmente pode ser adotada em cavernas tropicais. Tais autores afirmam que as entradas de cavernas tropicais estão sujeitas a maiores amplitudes diárias de temperatura e umidade que em cavernas temperadas, assim, a zonação variaria ao decorrer de um mesmo dia. Na entrada da Lapa do Mosquito, a regressão mostrar uma relação evidente entre a luminosidade e temperatura, mas apenas até uma determinada intensidade de luminosidade (aproximadamente 5 ln Lux). Em intensidades inferiores a esta, a temperatura se estabiliza, contrariamente à luminosidade que continua a baixar, impossibilitando a adoção da zonação descrita acima. 67

68 Resultados semelhantes foram encontrados por Pentecost e Zhaohui (2001), que observaram uma constância da temperatura e umidade ainda em uma zona de penumbra. Além disso, deve-se avaliar qual a importância efetiva que estes fatores têm para os diferentes componentes biológicos da caverna. Uma vez que a presença de luz nas entradas de caverna é fator primordial para a presença de uma série de organismos (Serena e Meluzzi 1997; Pentecost e Zhaohui 2001), a definição de zonas baseada nesta variável pode ser mais interessante do ponto de vista biológico. Culver (1982) descreve uma zonação composta pelas zonas eufótica (onde há incidência direta de luz), disfótica (onde há incidência de luz refletida) e áfotica. Os valores de luminosidade inferiores a 5 ln Lux (a partir do qual há a estabilização da temperatura) ocorrem por volta dos 30 metros de distância da entrada e corresponde ao inicio do segundo grupo da AGRE de luminosidade, que é justamente a região disfótica, reforçando a consistência desta zonação. Assim, o uso desta zonação parece ser mais coerente para a entrada da Lapa do Mosquito. 6.2 Estrutura trófica em cavernas As entradas das cavernas são muito importantes como locais de aporte de matéria orgânica do ambiente epígeo para o hipógeo, que tem base detritívora (Gibert 1997, Prous et al. 2004, Culver 2005). Além dos de recursos alimentares trazidos de forma abiótica (gravitacional, enxurradas, córregos etc) e por morcegos, os próprios invertebrados presentes em cavernas podem funcionar como importadores de alimento. Opiliões do gênero Goniosoma foram observados deixando as cavernas onde habitavam para se alimentar nas 68

69 copas de árvores próximas às entradas nos períodos noturnos (Gnaspini 1996, Santos e Gnaspini 2002, Machado et al 2001). Da mesma forma, grilos são freqüentemente apontados como organismos que abandonam as cavernas para se alimentar, retornando em seguida (Reichle 1963, Reichle et al. 1965, Gnaspini e Hoenen 1999, Poulson 2005, Taylor et al. 2004). Em geral estes troglóxenos ao retornar defecam, são presas ou morrem disponibilizando a energia obtida no ambiente epígeo para o consumo dentro da caverna. Assim, as comunidades de invertebrados cavernícolas têm uma ligação evidente com o ambiente externo, e as entradas das cavernas são justamente uma das mais importantes conexões entre o ambiente epígeo e hipógeo. A ausência permanente de luz em cavernas restringe as teias alimentares a dois grupos, os detritívoros e os predadores (Mohr e Poulson 1966), a exceção de alguns casos de teias baseadas em microorganismos quimioautotróficos (Sarbu et al. 1996, Poulson 2005, Summers 2005) e em raízes (Howarth 1983, Jasinska et al. 1996; Poulson e Lavoie 2000, Souza Silva 2003, Stone et al. 2005). Além das teias tróficas cavernícolas serem, em geral, restritas a dois grupos (detritívoros e predadores) alguns autores sugerem que estas possam ser ainda mais simples, considerando uma grande redução no número de predadores que podem até mesmo deixar de existir (Gibert e Deharveng 2002). Há alguns casos de predadores típicos em ambiente epígeos que no interior de cavernas passam a ser detritívoros, como o isópode intersticial Stenasellus virei que normalmente se alimenta de artrópodes vivos e em cavernas se alimenta principalmente de detritos presentes no sedimento (Magniez 1975), ou os coleópteros do gênero Aphaenops que, apesar de seu aparelho bucal altamente especializado à 69

70 predação, se alimenta de madeira em decomposição e terra (Gers 1995). Em geral, os predadores presentes na Lapa do Mosquito são generalistas, o que corrobora a idéia de que uma comunidade baseada troficamente em recursos efêmeros (como comunidades de guano ou cavernas em geral) é pobre em predadores especializados (Ostfeld e Keesing 2000, Gibert e Deharveng 2002). O grande número de predadores e de detritívoros no interior da Lapa do Mosquito, quando comparada a cavernas temperadas, se deve provavelmente à disponibilidade elevada de recursos alimentares. Em geral, a quantidade de alimento é maior em cavernas tropicais que em temperadas, pois a biomassa no ambiente epígeo é maior nos trópicos e sua produção é contínua ao longo de todo o ano (Poulson e Lavoie 2000; Souza Silva 2003, Hüpop 2005). Assim, a freqüente grande redução ou inexistência de predadores em cavernas como descrito por Gibert e Deharveng (2002) dificilmente ocorre em cavernas tropicais, como pode ser observado em um grande número de estudos com vários predadores em suas teias tróficas (Trajano 2000, Ferreira e Martins 1999, Souza Silva 2003, Gnaspini 2005) e pelos inúmeros predadores normalmente encontrados em trabalhos de levantamento da fauna cavernícola (Pinto-da-Rocha 1995, Gnaspini e Trajano 1994, Ferreira e Martins 1998, Ferreira e Martins 1999, Ferreira et al. 2000). A presença de luz nas zonas de entrada de cavernas permite o estabelecimento de vários organismos fotossintetizantes como algas, briófitas e angiospermas (Serena e Meluzzi 1997, Dobat 1998, Pentecost e Zhaohui 2001). Assim, a teia trófica da comunidade associada à entrada da Lapa do Mosquito se diferencia da teia trófica do interior da caverna principalmente pela presença de espécies herbívoras. Além destas espécies herbívoras, a teia 70

71 trófica da entrada da Lapa do Mosquito pode ter ainda espécies que explorem recursos no ambiente epígeo e que se abriguem na entrada da caverna, como já observado para algumas espécies de opilião e grilos (Gnaspini 1996, Santos e Gnaspini 2002, Machado et al. 2001, Taylor et al. 2004). O provável aumento na quantidade de alimento disponível permite um aumento no número de espécies detritívoras e de predadores. 6.2 Padrões espaciais de diversidade e riqueza na Lapa do Mosquito Ao se abordar a diversidade geral das comunidades cavernícolas, é notório que esta é baixa quando comparada com o ambiente epígeo. Sket (1999) salienta três razões para explicar esta baixa diversidade: 1 - Acesso limitado ao habitat: de forma geral, uma caverna tem uma área muito maior do que as áreas abrangidas pelas possíveis fontes de entrada. Assim, a zona de contato entre os ambientes epígeos e hipógeos é pequena, restringindo a possibilidade de um determinado organismo encontrar esta entrada e adentrá-la. 2 - A homogeneidade relativa do habitat: uma caverna pode ter uma diversidade grande de habitats, no entanto, quando comparado ao ambiente epígeo, esta diversidade é pequena uma vez que não existem plantas em seu interior que, associado à variação de condições climáticas, poderiam agregar um número incontável de habitats. 3 - A baixa disponibilidade de energia: a ausência de produtores primários, com exceção de alguns quimioautotróficos, restringe a disponibilidade de recurso alimentar. Assim, em geral, cavernas não suportam espécies ou grandes populações que necessitem de grande quantidade de alimento. 71

72 As baixas diversidade e riqueza encontradas na região hipógea da área estudada na Lapa do Mosquito, quando comparadas com o ambiente epígeo, podem ser reflexo da relativa homogeneidade do habitat nas áreas mais distantes da entrada e da baixa disponibilidade de recursos alimentares, como previsto por Sket (1999). Vários estudos demonstram que a complexidade estrutural do habitat tem relações positivas importantes na diversidade de artrópodes (Greenstone 1984, Davidowitz e Rosenzweig 1998, Halaj et al. 2000, Romero-Alcaraz e Ávila 2000, Tanabe et al. 2001, Tews et al. 2004) incluindo cavernas (Culver 1969, Poulson e Culver 1969). Nas regiões mais distantes da entrada da Lapa do Mosquito o piso da caverna era coberto quase que exclusivamente por terra. Além disto, temperatura, umidade e luminosidade eram fatores ambientais pouco variáveis. Estes fatores resultam em uma diversidade de habitat pequena nesta região. Uma vez que entradas de caverna são considerados ecótones (Prous et al. 2004, Culver 2005) e que uma das características típicas de ecótones é a presença de espécies dos ambientes adjacentes, somada a espécies exclusivas, seria natural admitir que esta zona é a mais diversa (Trajano e Andrade 2005). A diversidade na entrada da Lapa do Mosquito, no entanto, foi intermediária àquelas dos ambientes epígeo e hipógeo. Estes resultados corroboram as predições de Hansen e colaboradores (1988a), que afirmam que diversidades intermediárias podem ser encontradas em ecótones entre ambientes onde em um deles existe uma diversidade muito superior ao outro. Prous et al. (2004), Culver e Poulson (1970) e Gers (1998) também observaram que a diversidade em ecótones localizados nas entradas de 72

73 caverna é intermediária àquelas encontradas no ambiente epígeo e hipógeo. Hansen e colaboradores (1988a) também sugerem que uma diversidade mais baixa pode ser encontrada em ecótones que sejam áreas que sofram grandes e constantes distúrbios. Peck (1976) observou uma biodiversidade menor na zona de entrada de uma caverna localizada em uma região temperada (Alabama - EUA), e que vivencia fortes amplitudes térmicas anuais. Até o presente, ainda não há estudos que tenham constatado que a diversidade é maior na entrada de cavernas. A riqueza total da Lapa do Mosquito, 248 morfoespécies, é muito elevada quando comparada a cavernas inventariadas em vários estudos já realizados no Brasil (Dessen et al. 1980, Chaimowicz 1984, Trajano 1987, Trajano e Gnaspini-Netto 1991, Trajano e Moreira 1991, Trajano 1992, Trajano 1996, Trajano 1998, Bichuette e dos Santos 1998, Trajano 2000, Ferreira e Horta 2001, Zeppelini Filho et al. 2003, Chagas et al. 2004). No entanto, a grande diferença de riqueza na Lapa do Mosquito pode ser reflexo da diferença entre as metodologias empregadas nos levantamentos. No presente estudo, além da inclusão da comunidade para-epígea como parte integrante da comunidade cavernícola, grande atenção foi dispensada aos micro-habitats. Outros trabalhos que utilizaram metodologias similares encontraram também riquezas bem elevadas, como Souza-Silva (2003) que encontrou mais de 200 espécies de artrópodes na Lapa Ribeirão dos Porcos (GO), e Ferreira (2004) que registrou mais de 100 espécies em 6 cavernas de Minas Gerais. Assim, a grande riqueza da Lapa do Mosquito é, na verdade, o resultado de um inventário minucioso. Ferreira (2005) ressalta a pouca atenção que tradicionalmente vem sendo dispensada aos micro-habitats durante inventários 73

74 em cavernas, fato provavelmente resultante da concepção errônea de que os organismos cavernícolas não buscam abrigos com condições microclimáticas específicas, uma vez que estas condições já estão presentes no ambiente cavernícola (ausência de luz, elevada umidade, temperatura constante). Como conseqüência deste descaso com micro-habitats a maioria dos inventários resultam em uma riqueza sub-estimada dos ambientes hipógeos. 6.3 Distribuição espacial de algumas populações de predadores A distribuição de algumas espécies na entrada da Lapa do Mosquito apresenta indícios de uma estruturação espacial. Três destas espécies são predadores muito abundantes na Lapa do Mosquito, sendo duas delas comuns também em muitas outras cavernas de Minas Gerais, L. similis e Zelurus sp. (Ferreira e Martins 1998, Ferreira 2004, Pinto-da-Rocha 1995). Oecobius foi registrado em duas outras cavernas em Minas, Lapa Nova de Maquiné (O. navus, Ferreira 2004) e em uma caverna no município de Poté (Oecobius sp. Souza Silva com. pess.). Ao contrário da Lapa do Mosquito, apenas poucos indivíduos de O. navus foram encontrados na Lapa Nova de Maquiné, mas em Poté foi encontrada uma grande população de Oecobius sp. Apesar destas três espécies estarem presentes em quase todas as quadrículas amostradas na caverna, as regiões de maior abundância de cada uma delas se localizam em áreas distintas. A distribuição destas espécies pode estar vinculada a características físicas do habitat. L. similis é geralmente encontrada junto a pedras ou frestas em rochas, locais que permitem a instalação de sua teia residencial (Bucherl 1961, Ferreira et al. 2005). A grande quantidade de pedras e blocos abatidos presentes na 74

75 entrada da Lapa do Mosquito oferece um aumento na diversidade de habitat e, consequentemente, na quantidade de micro-habitats ideais para a instalação de suas teias, sendo que em áreas mais distantes da entrada estes microhabitats já não são tão freqüentes Entre as presas potenciais de Loxosceles estão heterópteros, coleópteros, lepidópteros, diplópodes e ortópteros (Levi e Spilman 1961, Hite et al 1996, Fischer 1996, Ferreira et al 2005). Ferreira et al. (2005) observaram uma maior quantidade de L. similis nas regiões próximas à entrada da Gruta da Lavoura (MG), conseqüência provável da maior disponibilidade de presas nesta região que em outras partes da caverna. Assim, a maior abundância de presas potenciais na entrada da Lapa do Mosquito também podem ser a causa da maior abundância de L. similis nesta região. O. navus constrói sua teia em pequenas depressões, seja nas rochas ou em pedras, e também é encontrada sobre ou em fissuras nas manchas de guano (Ferreira e Martins 1998). Na Lapa do Mosquito, O. navus se distribuiu praticamente por toda a área amostrada, assim como observado por Ferreira e Martins (1998) com uma população na caverna Morrinho (BA). A presença de locais favoráveis à instalação de sua teia residencial por toda a caverna permite que O. navus ocupe toda a extensão da Lapa do Mosquito. Zelurus sp. é um heteróptero que tem por hábito se cobrir de terra (ou alguns outros sedimentos). As áreas mais distantes da entrada da Lapa do Mosquito são as regiões onde uma percentagem maior do solo é coberta por sedimento terroso, ideal para que Zelurus sp. se cubra. No entanto, a distribuição de Zelurus sp. aparenta ser fortemente influenciada pela luminosidade, uma vez que estes evitam áreas cobertas por sedimento terroso 75

76 e que ainda estão expostas a luz refletida (zona disfótica), concentrando-se nas regiões praticamente afóticas. 6.4 Comunidade para-epígea e os filtros ecológicos A zona da entrada da Lapa do Mosquito é um mosaico composto por blocos abatidos, terra, serapilheira e outras estruturas. Somando-se a variação climática a estas estruturas, surge um número alto de micro-habitats que podem ser explorados por diferentes organismos. Associado a isso, existe na entrada da caverna uma grande abundância de recursos alimentares quando comparado ao interior da caverna, e uma relativa estabilidade ambiental quando comparado ao exterior. Assim, o efeito combinado de fatores essenciais que ocorre em ecótones entre áreas complementares, como proposto por Ries et al. (2004), é facilmente distinguível na entrada da Lapa do Mosquito. Este mesmo efeito foi descrito por Prous et al. (2004) nas entradas das grutas Dona Rita e do Retiro (MG), o que pode apontar para um padrão geral, ao menos para cavernas tropicais. Os organismos móveis, que precisam buscar por seus recursos espacialmente espalhados, encontram maior quantidade de recursos ao se aproximar da entrada da caverna. Já os sedentários, que não vão a busca de seus recursos, vivenciam um fluxo de recursos maior na entrada que no interior da caverna (como aranhas que constroem teias, eg. Mesabolivar e Theridiidae, e larvas de formiga-leão). A distribuição dos recursos de maneira diferente da encontrada no interior da caverna possivelmente faz com que as espécies também estejam distribuídas de forma diferente. A mudança na distribuição das espécies na entrada da caverna pode levar a novas interações, o que implicaria 76

77 em novas mudanças de abundancia e distribuição destas espécies, além da possibilidade de fixação de novas espécies. A soma de todas estas mudanças em composição, interação e distribuição das espécies tem como resultado a estruturação da comunidade para-epígea. O grande número de espécies exclusivas da comunidade para-epígea, 55 espécies de um total de 248, demonstra a capacidade deste ecótone em abrigar espécies que não são viáveis nos ambientes adjacentes, oferecendo uma variedade de recursos ausentes tanto no ambiente epígeo quanto hipógeo (Hansen et al. 1988a). O número maior de espécies comuns às comunidades para-epígea e epígea (49 espécies), quando comparado às espécies comuns à para-epígea e hipógea (37 espécies), assemelha-se ao encontrado por Prous et al. (2004). Este fato indica que em ambientes tropicais o ambiente epígeo é mais importante como fonte de espécies para a comunidade para-epígea do que o hipógeo. Contrariamente, Culver e Poulson (1970), encontraram uma similaridade maior entre as comunidades localizada na entrada da caverna Cathedral (Kentucky USA) e aquela hipógea. Possivelmente casos como este são mais comuns em cavernas temperadas, onde ambientes epígeos estão sob influencia de grandes amplitudes térmicas anuais (Prous et al. 2004). Espécies que estavam presentes apenas no ambiente hipógeo e epígeo, mas não no para-epígeo, são indícios da importância das diferentes entradas como vias de colonização da Lapa do Mosquito. Opiliones, Palpigradi e Isopoda são grupos que normalmente são encontrados em regiões de substrato mais úmido. O substrato na entrada estudada é extremamente ressequido, salvo exceções de pequenos gotejamentos. A colonização do interior da caverna pode ter ocorrido pelas outras entradas da Lapa. Uma delas 77

78 é um conduto com substrato bem úmido, sendo que em períodos de chuva há uma drenagem que percorre todo o conduto e que leva ao conduto principal da caverna. A outra entrada é uma clarabóia localizada em meio a mata que circunda toda a caverna. A colonização pode ainda ter ocorrido pela entrada principal mas, por ser uma área pouco favorável ao estabelecimento de populações destes grupos (muito seca), as espécies atravessaram-na por completo fixando população apenas no interior da caverna. Ecótones são descritos como membranas de permeabilidade seletiva (Hansen et al. 1988a e 1988b, Wiens et al.1985, Johnston e Naiman 1987, Bider 1968; Wegner e Merriam 1979; Schonewald-Cox e Bayless 1986; Fagan et al. 1999, Prous et al. 2004). A queda no número de espécies herbívoras na transição do ambiente epígeo para o hipógeo, assim como a diminuição na riqueza em geral, indica que a entrada da Lapa do Mosquito funciona como uma membrana de permeabilidade seletiva, assim como sugerido por Prous et al. (2004) para entradas de caverna em geral. Segundo Strayer et al. (2003) esta membrana (ou ecótones) pode atuar sobre espécies, matéria ou energia de diferentes formas, podendo transmiti-las parcialmente, transformá-las, absorvê-las, refleti-las, amplificá-las ou atuar de forma neutra. Os filtros presentes nestas membranas podem ser biológicos ou físicos. A maioria das espécies do ambiente epígeo e hipógeo da Lapa do Mosquito não são capazes de atravessar esta membrana localizada na entrada. A entrada da Lapa do Mosquito funciona para estas espécies como uma membrana impermeável, não permitindo a passagem de organismos de um ambiente a outro, uma vez que esta entrada é seca em comparação com os ambientes adjacentes. Este efeito de impermeabilidade das áreas de 78

79 transição sobre animais já é bem documentado (Wiens et al. 1985, Duelli et al. 1990, Fagan et al. 1999, Lidicker 1999). Várias espécies de predadores (eg. Salticidae) e herbívoros (eg. Cicadelidae) são absorvidas pela comunidade para-epígea, sendo capazes de se estabelecer na zona de entrada onde ainda existe luminosidade suficiente que permita a predação visual e a presença de fotossintetizantes, mas incapazes de colonizar o ambiente hipógeo. Já populações de algumas espécies de predadores muito comuns no ambiente hipógeo, como L. similis, Zelurus sp. e Ctenus sp, podem ter sido amplificadas quando colonizaram as cavernas. As fortes pressões seletivas do ambiente cavernícola, como baixa abundância de presas potenciais e a ausência de luz, restringem a colonização e estabelecimento de populações no interior da caverna a poucos predadores generalistas pré-adaptados às condições hipógeas. A redução na riqueza de predadores (e respectiva competição inter-específica e predação intra-guilda) possibilita então o aumento no tamanho das populações das espécies capazes de colonizar o ambiente hipógeo quando comparadas àquelas populações do ambiente epígeo. A luz parece ser um dos filtros mais importantes desta membrana, impossibilitando a presença no interior da caverna de quaisquer organismos (predador, herbívoro e detritívoro) que dela dependam. Uma evidência disto é a clara sobreposição da distribuição da comunidade para-epígea com a área de maior luminosidade da AGRE. No entanto, caso a presença de luz fosse o único filtro era de se esperar que as espécies tivessem sua distribuição gradualmente reduzida a medida que se entra na caverna, assim como a luz. 79

80 No entanto, as espécies estão distribuídas de forma irregular, o que aponta para a presença de outros filtros. Algumas espécies já estabelecida na zona de entrada podem funcionar como filtros biológicos. A presença de larvas de neurópteros (formigas-leão) em uma área é fortemente influenciada por fatores ambientais como temperatura e compactação do solo, freqüência de distúrbio da armadilha (queda de folhas, chuva) e presença de presas (Gotelli 1993, Gatti e Farji- Brener 2002, Farji-Brener 2003). Espécies como as formigas-leão têm grande benefício ao se abrigar na entrada da caverna, diminuindo os riscos de destruição de sua armadilha por chuva ou folhas que caem das árvores e ao abrigo de um insolação intensa. Aliado a este ganho em estabilidade ambiental, está a relativa freqüência de presas potenciais, como formigas, presentes em grande número no ambiente epígeo e que por ali transitam. Apesar da abundância de presas não ser considerado fator determinante na distribuição das populações de formigas-leão (Gotelli 1993, Crowley e Linton 1999), é provável que a colonização do ambiente hipógeo por estas espécies é impedida pela escassez na abundância de espécies cursoriais, sendo este um filtro para formiga-leão. Dos dois registros de larva de formiga-leão no interior de cavernas, estas estavam sobre manchas de guano e não construíam armadilhas do tipo funil (Ferreira e Martins 1999 na Toca do Morrinho - BA, e Ferreira com. pessoal em Coromandel - MG). No entanto, o comportamento de predação não foi visualizado. Interações entre espécies também são filtros biológicos. A grande abundância de Loxosceles similis (Ferreira et al. 2005) e de formiga-leão no 80

81 piso das entradas de cavernas pode funcionar como um filtro absorvendo as espécies cursoriais epígeas que aventuram-se a tentar entrar nas cavernas. Desta forma, as entrada de caverna funcionam como membranas de permeabilidade seletiva, atuando de diferentes formas sobre diferentes espécies. A combinação entre os diferentes filtros, biológicos ou não, é responsável pela presença e distribuição das espécies tanto nas entradas das cavernas quanto no interior destas. Uma vez que o arranjo espacial da comunidade para-epígea depende da combinação de vários fatores, entre eles climáticos, é importante ressaltar que variações sazonais podem levar a mudanças na comunidade ao longo do tempo. Provavelmente as comunidade para-epígeas são dinâmicas, modificando sua estrutura espacial em resposta às variações externas. 6.5 Considerações finais Ações humanas têm levado a modificações no funcionamento dos ecossistemas cavernícolas como: supressão de cavernas, alteração das dinâmicas hídricas, eutrofização de cursos d água, mudanças no aporte de alimentos entre outros (Gilbert et al. 1995, Trajano 2000, Ferreira e Martins 2001, Ferreira 2004, Elliott 2005). Entradas de cavernas são regiões que freqüentemente sofrem alterações de natureza antrópica como a instalação de currais, depósitos de material, construção de residências, barragens, santuários, infra-estrutura turística e, até mesmo, pesquisas cientificas (eg. escavações paleontológicas e arqueológicas) (Figura 32). Os impactos provocados pelas diferentes ações antrópicas variam desde pontuais, como o pisoteio de uma visitação esporádica, a até impactos de grandes proporções, 81

82 como inundações e escavações, que podem provocar a desestruturação completa das entradas de cavernas e conseqüentemente das comunidades para-epígeas. a b c d e f Figura 32: Impactos antrópicos em entradas de caverna, a) residência, b) barragem e bomba para captação de água, c) curral, d) depósito de materiais, e) e f) santuários. A própria entrada da Lapa do Mosquito foi local de profundos impactos durante os anos de escavações paleontológicas conduzidas por Peter Lund. 82