FORMIGAS DA TRIBO ATTINI E SUA INTERAÇÃO COM MICRO-ORGANISMOS ATTINI TRIBE ANTS AND ITS INTERACTION WITH MICROORGANISMS

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1 FORMIGAS DA TRIBO ATTINI E SUA INTERAÇÃO COM MICRO-ORGANISMOS ATTINI TRIBE ANTS AND ITS INTERACTION WITH MICROORGANISMS Thiara Teixeira SANTOS 1 ; Márcia Luciana CAZETTA 2. 1 Universidade Federal do Recôncavo da Bahia. 2 Universidade Federal do Recôncavo da Bahia Centro de Ciências Exatas e Tecnológicas. Universidade Federal do Recôncavo da Bahia Rua Rui Barbosa, n 710, Centro, Cruz das Almas, Bahia, Brasil, CEP: thiarats@hotmail.com Autora responsável: Thiara Teixeira Santos. Endereço: Rua Rui Barbosa, n. 710, Centro, Cruz das Almas BA. CEP: , <thiarats@hotmail.com>. RESUMO Durante a história evolutiva da Terra, alguns organismos desenvolveram a habilidade de cultivar seu próprio alimento. Formigas da tribo Attini apresentam como hábito o cultivo de fungos, que são utilizados em sua nutrição. Esse cultivo ocorre no interior dos ninhos das formigas, nos chamados jardins de fungo. Nessa complexa relação mutualística, as formigas são responsáveis por suprir os fungos simbiontes com material específico (fezes, carcaças de insetos e material vegetal em decomposição ou fresco), protegê-los contra parasitas e predadores e realizar sua dispersão. Em troca, os fungos degradam moléculas complexas, são utilizados como principal alimento das larvas e fazem parte da dieta das formigas adultas. Além do fungo cultivado, outros micro-organismos, como bactérias, leveduras e fungos filamentosos são frequentemente encontrados associados aos jardins de fungo. Entretanto, pouco se sabe sobre a diversidade e a função de micro-organismos presentes nos ninhos de formigas Attini. Assim, esta revisão bibliográfica tem como objetivo apresentar as características da relação entre as formigas e o fungo cultivado, bem como a interferência de outros microorganismos nesses micro-habitat. Palavras-chaves: Fungos. Insetos Sociais. ABSTRACT During Earth's evolutionary history, some organisms have developed the ability to grow their own food. Ants of the Attini tribe present as a habit the cultivation of fungus, which are used in their nutrition. This cultivation takes place inside the ants' nests, in the so-called fungus gardens. In this complex mutualistic relationship, the ants are responsible for supplying symbiotic fungus with specific material (feces, insect carcasses and decaying or fresh plant material), protecting them against parasites and predators and carrying out their dispersal. In turn, fungus degrade complex molecules, are used as the main food of the larvae and are part of the diet of adult ants. In addition to cultivated fungus, other microorganisms such as bacteria, yeasts and filamentous fungus are often found associated with fungus gardens. However, little is known about the diversity and function of microorganisms present in Attini ants` nests. Thus, this bibliographic review aims to present the characteristics of the relationship between ants and the cultivated fungus, as well as the interference of other microorganisms in these microhabitats. Keywords: Fungi. Social Insects. INTRODUÇÃO Os ninhos de muitas espécies de formigas da tribo Attini são caracterizados como ambientes ainda pouco estudados. Esses habitats podem abrigar uma ampla variedade de micro-organismos com potencial para a produção de biocompostos com valor econômico agregado. Sabe-se que, além do fungo mutualista, muitos outros microorganismos estão presentes nos ninhos de formigas da tribo Attini. Alguns estudos sobre o papel das leveduras presentes nos ninhos de formigas Attini têm demonstrado que esses micro-organismos podem estar relacionados à produção de diferentes 36

2 compostos, inclusive enzimas hidrolíticas (ARCURI et al., 2014; MELO, 2014). A produção de enzimas por leveduras associadas às formigas e aos jardins de fungos infere que esses micro-organismos podem auxiliar na degradação do material vegetal depositado por esses insetos no interior dos ninhos (ARCURI et al., 2014), participando da liberação de açúcares simples, podendo auxiliar na manutenção desses microecossistemas, além de poder apresentar potencial de interesse industrial. Assim, esta revisão bibliográfica tem como objetivo apresentar os aspectos básicos existentes na relação entre as formigas Attini, seus fungos mutualistas e a associação de diversas espécies de micro-organismos em seus ninhos. É abordado, também, o papel desses micro-organismos neste micro-habitat, especialmente na degradação da biomassa vegetal oferecida aos fungos cultivados. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA Formigas da Tribo Attini Insetos como os cupins (térmitas), besouros (ambrosias) e formigas da tribo Attini, durante a história evolutiva da Terra, desenvolveram como hábito comum o cultivo de fungos como alimento (WEBER, 1966; CURRIE; STUART, 2001; MUELLER; GERARDO, 2002). As formigas Attini pertencem à família Formicidae, da subfamília Myrmicinae (MUELLER et al., 2001), e são encontradas exclusivamente no continente americano, entre as latitudes 40 N e 44 S, não ocorrendo em algumas ilhas da América Central e no Chile (WEBER, 1966). A tribo Attini compreende mais de 200 espécies, distribuídas em 12 gêneros (MUELLER et al., 2001). Durante a sua evolução, a tribo Attini divergiu em duas clades: Palleoattini e Neoattini. O grupo primitivo Palleoatini compreende os gêneros Apterostigma, Mycocepurus e Myrmicocrypta, que apresentam diversas características em comum; entretanto, a mais impressionante é uma mancha clara nas suas asas, que ainda não possui uma função definida. Já a clade Neoattini apresenta três sucessivas divergências. O primeiro grupo, basal, é composto pelos gêneros Mycetarotes, Mycetophylax, Mycetasoritis e Cyphomyrmex. Ao grupo de transição pertencem as Attinis superiores não cortadoras de folhas, Trachymyrmex, Mycetagroicus e Sericomyrmex, que possivelmente deram origem às Attinis cortadoras de folhas, constituído pelos gêneros Acromyrmex e Atta (SCHULTZ; BRADY, 2008). A associação mutualística entre as formigas e o fungo cultivado existe há mais de 50 milhões de anos, caracterizando-se como uma relação extremamente forte, sem que um possa sobreviver sem o outro (MUELLER et al., 2001; MUELLER; GERARDO, 2002; SCHULTZ; BRADY, 2008). Essa complexa relação permitiu a utilização dos fungos como parte da dieta alimentar tanto das larvas quanto dos adultos (WEBER, 1966; MUELLER et al., 2001; MUELLER, 2002). Já as formigas fornecem aos fungos substrato, proteção contra patógenos e os distribuem em novas localidades (MUELLER, 2002; CURRIE; BOT; BOOMSMA, 2003; SCHULTZ; BRADY, 2008). Algumas hipóteses são descritas para tentar entender como se originou a relação mutualista entre as formigas Attini e seus fungos. Acredita-se que, inicialmente, a fungicultura era facultativa e evoluiu para uma relação obrigatória. Entretanto, ainda não se sabe se essa relação se manteve para suprir os interesses individuais das formigas ou dos fungos cultivados. A origem dessa associação é obscura, principalmente pelo fato de que todas as formigas attines existentes são obrigatoriamente dependentes do fungo, não existindo sobrevivente que tenha uma relação facultativa com esses microorganismos para poder exemplificar os estágios primitivos dessa relação (MUELLER et al., 2001; MUELLER, 2002). Os ninhos das formigas da tribo Attini são formados por uma ou mais câmaras, dependendo do gênero, contendo formigas e jardins de fungos (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990). Esses jardins são compostos por hifas e normalmente dominados por um único clone do fungo simbionte (MUELLER, 2002), basidiomiceto, pertencente à família Lepiotaceae, especialmente o gênero Leucoagaricus (tribo Leucocoprineae). O Cyphomyrmex é o único gênero de formiga Attini capaz de cultivar fungos pertencentes à família Lepiotaceae em forma de leveduras. Já as formigas do gênero Apterostigma cultivam fungos da família Pterulaceae (SCHULTZ; BRADY, 2008). Sabe-se que as formigas fêmeas, ao saírem do ninho durante o período de acasalamento, carregam na cavidade bucal uma parte do fungo cultivado para a fundação de um novo ninho, 37

3 caracterizando a propagação clonal vertical do fungo cultivado (MUELLER, 2002; CURRIE; BOT; BOOMSMA, 2003; SCHULTZ; BRADY, 2008). As diferentes linhagens de formigas cultivam os fungos mutualistas em variados substratos (SCHULTZ; BRADY, 2008). As Neoattines basais cultivam seus fungos em fragmentos de flores e madeira, carcaças de artrópodes e sementes. Já as formigas superiores cortadeiras fornecem aos seus fungos fragmentos vegetais como flores e folhas frescas (MUELLER et al., 2001), podendo causar danos às plantas silvestres e às cultivadas (WETTERER; SCHULTZ; MEIER, 1998; MUELLER et al., 2001). O fungo mutualista caracteriza-se por estruturas em forma de bolsas nas extremidades de suas hifas, conhecidas como gongilídeos, as quais contêm os nutrientes que são oferecidos como alimento às formigas (MUELLER et al., 2001). Os gongilídeos são caracterizados como estruturas especializadas não encontradas em fungos Leococoprineos de vida livre. Acredita-se que os gongilídeos são estruturas especializadas dos fungos cultivados que evoluíram especificamente para facilitar a colheita e o consumo das formigas (MUELLER, 2002). As larvas utilizam o fungo como única fonte de alimento para o seu crescimento e desenvolvimento. O micélio representa uma rica fonte de proteínas e lipídios, visto que o tecido dos fungos cultivados apresenta aproximadamente 24% de proteína bruta, 2% de carboidratos e 27% de lipídios (MUELLER et al., 2001). Entretanto, o consumo do fungo mutualista pelas formigas adultas representa, aproximadamente, 9% das suas necessidades, sendo que a maior parte é obtida por meio da ingestão de seivas dos vegetais (MUELLER, 2002). Formigas Cortadeiras e sua associação com micro-organismos As formigas compreendem um grupo de organismos altamente especializado, representando o ápice da evolução dos insetos, tendo a complexa organização social e a comunicação química como as características mais impressionantes (HÖLLDOBLER; WILSON, 1990). São considerados insetos eussociais por apresentarem cuidados cooperativos com a prole, divisão entre organismos reprodutivos e não reprodutivos e sobreposição de, pelo menos, duas gerações na mesma sociedade (WIRTH et al., 2003). Formigas dos gêneros Atta e Acromyrmex representam o grupo das formigas cortadeiras, especializadas em utilizar diversas espécies de vegetais para suprir o fungo cultivado, causando sérios prejuízos à agricultura (WEBER, 1966). Entretanto, apesar de causar danos aos sistemas agrícolas, as formigas cortadeiras desempenham papéis importantes na manutenção dos ecossistemas tropicais da América, participando especialmente da ciclagem de compostos vegetais (WIRTH et al., 2003). As formigas Atta apresentam complexa organização social e seu tamanho determina qual atividade irão realizar dentro e fora das colônias, como: jardinagem, cuidados com a prole, corte e transporte de material vegetal para os ninhos, proteção e limpeza das colônias (WIRTH et al., 2003). Os ninhos das formigas Atta são subterrâneos, grandes e contêm inúmeras câmaras, abrigando milhares de formigas em seu interior. Já as formigas da tribo Attini necessitam que seus ninhos estejam livres de micro-organismos competidores para garantir a predominância do fungo mutualista, utilizado na sua alimentação (WEBER, 1966). Diversos mecanismos foram desenvolvidos pelas formigas na tentativa de proteger os jardins de fungos do ataque de parasitas microbianos, como a manutenção da temperatura e umidade dos ninhos (WEBER, 1972), transferência de todo o lixo do formigueiro para lugares chamados de panelas de lixo (CURRIE; STUART, 2001) e produção de substâncias antimicrobianas por suas glândulas (POULSEN et al., 2002). Entretanto, apesar de toda essa dinâmica desenvolvida pelas formigas, diversos micro-organismos estão constantemente associados aos ninhos (WEBER, 1966; BACCI JR.; ANVERSA; PAGNOCCA, 1995; RODRIGUES et al., 2005; RODRIGUES et al., 2008; RODRIGUES et al., 2009; PAGNOCCA et al., 2010; ARCURI et al., 2014). Fungos do gênero Escovopsis e vários gêneros de actinomicetos, por exemplo, são frequentemente encontrados em ninhos de formigas da tribo Attini (CURRIE; MUELLER; MALLOCH, 1999). Segundo Currie, Bot e Boomsma (2003), fungos do gênero Escovopsis são parasitas especializados da ordem Ascomycota, isolados de jardins e lixeiras de formigas da tribo Attini. Esses 38

4 micro-organismos geram um grande impacto no desenvolvimento dos jardins de fungo cultivados e, consequentemente, nas formigas, já que podem matar o ninho. Ainda de acordo com o autor, ao infectarem os ninhos, os fungos Escovopsis conseguem se manter no local, sendo constantemente isolados, resultando em dramática diminuição na taxa de crescimento da colônia. Acreditava-se que a relação mutualística existente entre as formigas Attini e o fungo cultivado envolvia apenas esses dois organismos. Entretanto, recentemente foi descoberto um terceiro mutualista: uma bactéria filamentosa do gênero Streptomyces, a qual parece estar associada a todas as formigas Attini, sendo carregada no tegumento de algumas espécies. Sua principal função é produzir substâncias antimicrobianas com elevado potencial para inibir o fungo Escovopsis (CURRIE; BOT; BOOMSMA, 2003). Favarin (2005) estudou o potencial de diferentes linhagens de Streptomyces isoladas dos ninhos de formiga Attini na inibição de fungos do gênero Escovopsis, de leveduras como Candida albicans, Cryptococcus laurentii, Saccharomyces cerevisiae e Trichosporon cutaneum e das bactérias Staphylococcus aureus, Escherichia coli, Bacillus subtilis e Pseudomonas aeruginosa. Foi observado que todas as linhagens de Streptomyces foram capazes de inibir o fungo parasita Escovopsis; entretanto, nem todas as linhagens foram capazes de inibir as leveduras e as bactérias testadas. Já nos estudos realizados por Rodrigues et al. (2008), além do fungo parasita, foram isolados 85 fungos filamentosos nos jardins de formigas do gênero Acromyrmex. Inclusive, aparentemente, ocorre uma relação entre a presença de formigas da espécie Atta sexdens rubropilosa inibindo e/ou controlando a população de fungos filamentosos tanto em ninhos naturais como artificiais e tratados com algum tipo de inseticida. Esses autores observaram que a presença de açúcares simples nos jardins de fungos contribuiu para o desenvolvimento indesejável de microorganismos, sobretudo quando as formigas não desempenhavam o papel de remoção dos fungos dos ninhos para as câmaras destinadas ao lixo do formigueiro. Situação similar foi observada nos estudos com leveduras negras isoladas da cutícula de formigas do gênero Apterostigma, cuja presença nos ninhos afetou, direta ou indiretamente, a população microbiana dos jardins de fungos. A presença dessas leveduras negras parece inibir a capacidade de essas formigas protegerem seus ninhos contra o fungo parasita ao interagirem negativamente com as bactérias Pseudonocardia, a qual é caracterizada por proteger o ninho do fungo Escovopsis (LITTLE; CURRIE, 2007). As leveduras são fungos unicelulares, arredondadas, alongadas ou ovais, caracterizadas por se reproduzirem assexuadamente por brotamento ou fissão binária (TORTORA; FUNKE; CASE, 2005). Podem ser isoladas de ambientes terrestres, aquáticos ou aéreos e estão constantemente associadas a vegetais. São microorganismos que possuem notável diversidade metabólica e bioquímica, capazes de assimilar variados compostos orgânicos, garantindo grande capacidade de dispersão e adaptação a diferentes ecossistemas (PHAFF; STARMER, 1987). As leveduras se desenvolvem em habitats bastante especializados (MORAIS; ROSA, 2000). A alta especificidade percebida entre as leveduras e seus micro-habitats pode ser influenciada por vetores, responsáveis por promoverem a dispersão de algumas espécies, e por características próprias do habitat (ARAUJO et al., 1998), como a composição de nutrientes presentes no substrato, a presença ou ausência de compostos inibitórios (MORAIS; ROSA, 2000), além da variação do ph, temperatura, atividade de água e oxigênio (FERNANDES, 2008). Esses micro-organismos podem ser isolados da água de mares, rios e lagos, da pele e do intestino de animais, em ambientes com altas concentrações de sal e açúcar (WALKER, 1998). Estão constantemente associadas a diversos grupos de insetos (BARRETO; BARRETO; ANJOS, 1998; MORAIS; ROSA, 2000; SUH, NGUYEN; BLACKWELL, 2008). Essa relação pode ser apenas mecânica, quando o inseto tem a função de disseminar as leveduras no ambiente ou benéfica (nutricional) quando as leveduras ou os metabólicos produzidos são utilizados na alimentação dos insetos (PHAFF; STARMER, 1987). Pouco se sabe sobre a diversidade e a função das leveduras presentes nos ninhos de formigas da tribo Attini. Acredita-se que, de modo geral, as leveduras podem estar atuando de forma positiva nesses ambientes, visto que algumas 39

5 espécies de leveduras têm se destacado na produção de diferentes enzimas hidrolíticas capazes de degradar substratos presentes no material vegetal, além de ser capazes de utilizar o ácido galacturônico presente nos ninhos (tóxico para as formigas e os fungos simbióticos) (ARCURI et al., 2014). Alguns estudos são dedicados a identificar e a compreender a importância das leveduras dos ninhos de outras espécies de formigas da tribo Attini (FISHER et al., 1996; PAGNOCCA et al., 1996; CARREIRO et al., 1997; RODRIGUES et al., 2009; ARCURI et al., 2014). No trabalho realizado por Carvalho (2010), por exemplo, foram isoladas 152 estirpes de leveduras em 44 ninhos de sete gêneros de formigas Attini e foi observado que existem diferenças na distribuição das espécies nos ninhos das diferentes espécies de formigas. As leveduras Pichia caribbica e Candida railenensis foram predominantes no ninho de Myrmicocrypta sp, Pichia guilliermondii foi abundante em ninhos de formigas Mycocepurus goeldii, Trachymyrmex sp e Acromyrmex sp, e Cryptococcus flavescens nos ninhos de Atta sexdens rubropilosa. Em um estudo realizado por Rodrigues (2009), foi observada a diversidade de leveduras associadas aos jardins de fungos de ninhos de formigas Atta texana, isoladas em duas áreas do Texas, EUA, em diferentes estações do ano. Foram obtidos 59 isolados, distribuídos em 32 espécies e 18 gêneros. Os gêneros Cryptococcus, Rodothorula e Kodamaea foram mais abundantes, apesar de ocorrer variação na composição da população de leveduras dos jardins de fungos durante as estações. As leveduras encontradas nos jardins de fungos podem ser provenientes do material vegetal fornecido pelas formigas aos fungos cultivados, visto que as populações de leveduras isoladas se assemelham àquelas associadas ao filoplano (RODRIGUES, 2009; CARVALHO, 2010). Além disso, os vegetais representam um excelente substrato para o desenvolvimento de inúmeras espécies de leveduras (ROSA et al., 1995; LANDELL, 2006; MAUTONE, 2008; SLÁVIKOVÁ; VADKERTIOVÁ; VRÁNOVÁ, 2009; THONGEKKAEW; KHUMSAP; CHATSA- NGA, 2012), visto que diversas plantas, ao florescerem, produzem, na base das suas flores, o néctar, substância rica em carboidratos, constituindo um local ideal para o desenvolvimento de leveduras, especialmente as que estão associadas a insetos polinizadores, que são os principais responsáveis pela dispersão desses micro-organismos de flor em flor (RUIVO, 2005). Atividade enzimática nos jardins de fungo Sabe-se que a maior parte dos substratos fornecidos pelas formigas aos fungos é de origem vegetal. Formigas superiores cortadoras de folhas, como as do gênero Atta, transportam pequenos pedaços da vegetação até os ninhos, colocando-os em diferentes regiões na câmara do jardim de fungos. Em seguida, os fragmentos são cortados em pedaços menores e misturados com secreções salivares das formigas e incorporados ao jardim de fungos (WEBER, 1966). Além da saliva, as formigas podem depositar líquido fecal composto por diversas substâncias químicas diferentes sobre o substrato oferecido aos fungos, o que pode ajudar na degradação do material vegetal. A literatura tem demonstrado que as enzimas presentes no fluido fecal das formigas originam-se do próprio fungo simbionte, especialmente dos gongilídeos, que as fornecem às formigas. Essas enzimas concentramse no intestino das formigas e são novamente depositadas no substrato recém-trazido para o ninho (MARTIN, 1992; SCHIOTT et al., 2010). Schiott et al. (2010) observaram que algumas proteínas atravessam o trato intestinal das formigas sem ser degradadas e que muitas enzimas pectinolíticas encontradas nas gotas fecais das formigas eram codificadas por genes dos gongilídeos dos fungos cultivados. Segundo estes autores, essa característica é uma importante função adaptativa dos gongilídeos, os quais, além de participarem da nutrição das formigas, são responsáveis por produzir enzimas em alta concentração, auxiliando na degradação da biomassa vegetal. O material vegetal é composto especialmente de cadeias de celulose (moléculas de glicose ligadas por ligações β-1,4-glicosídicas) unidas entre si por ligações de hidrogênio, recobertas por hemiceluloses (D-xilose, L-arabinose, D-glicose, D-manose, D- galactose, ácido galactucurônico e ácido manurônico) e lignina (WYMAN, et al., 2005). O peso seco da biomassa contém cerca de 40-50% e 20-30% de porções celulósicas e hemicelulósicas, 40

6 respectivamente, podendo ser hidrolisados a açúcares simples (OGEDA; PETRI, 2010). Os fungos, de modo geral, podem produzir uma ampla variedade de enzimas capazes de hidrolisar nutrientes e moléculas insolúveis, como o amido, a celulose e as proteínas, e transformá-los em substâncias responsáveis por promover o crescimento celular (TRABULSI, 2004). Entretanto, o processo de degradação do material vegetal fornecido aos jardins de fungos ainda não foi totalmente esclarecido. Estudos têm demonstrado que os fungos mutualistas não são eficientes na degradação da celulose, um dos componentes predominantes na biomassa vegetal (SIQUEIRA et al., 1998; ABRIL; BUCHER, 2004; ERTHAL JR. et al., 2009). Siqueira et al. (1998), na tentativa de entender o processo de degradação do material vegetal oferecido pelas formigas aos fungos cultivados, testaram a capacidade de assimilação de diversas fontes de carbono pelo fungo Leucoagaricus gongylophorus cultivado pela formiga Atta sexdens L. e observaram que o fungo teve um crescimento mais rápido em xilana e amido do que em pectina e celulose. Entretanto, foi observada uma maior produção das enzimas pectinases e baixa produção de amilases e xilanases. Abril e Bucher (2004), ao realizarem um trabalho semelhante, também observaram uma alta produção da enzima pectinase pelos fungos cultivados. De acordo com os autores, a incapacidade de os fungos degradarem alguns polímeros orgânicos afastam esses organismos do grupo de micro-organismos saprofíticos e os incluem no grupo dos biotróficos. Essa conclusão contraria a hipótese mais aceita sobre a origem do fungo mutualista, a qual indica que as formigas começaram a cultivar fungos saprófitas de vida livre (MUELLER et al., 2001). Apesar de se acreditar que a maior parte do complexo enzimático utilizado na conversão da biomassa vegetal em compostos mais facilmente assimiláveis tenha origem principal nos jardins de fungos, acredita-se que as leveduras e bactérias encontradas nos ninhos também podem contribuir para a degradação (ERTHAL JR. et al., 2009; MOLLER et al., 2011). Bacci Jr., Anversa e Pagnocca (1995) isolaram bactérias dos ninhos de Atta sexdens rubropilosa e testaram a capacidade dos isolados em hidrolisar diferentes biopolímeros. De acordo com os resultados, as bactérias isoladas apresentaram ótimo potencial para a degradação de amido, caseína e gelatina. Poucos isolados foram capazes de utilizar a celulose como fonte de carbono, pois, em um grupo de 161 bactérias Gram-negativas, apenas 7% conseguiram hidrolisar a celulose. Arcuri et al. (2014) isolaram leveduras associadas ao tegumento de machos da espécie de formiga Atta sexdens rubropilosa e observaram que os isolados foram capazes de produzir enzimas pectinases, poligalacturonase, celulase, xilanases, ligninases e lipases. Melo (2014), ao estudar a comunidade de leveduras presente nos jardins de fungos dos ninhos de formigas Acromyrmex balzani, observou que os isolados também foram capazes de produzir diversas enzimas hidrolíticas, destacando-se as enzimas xilanases, representadas por 64,4% dos isolados. CONCLUSÃO Os micro-organismos presentes nos jardins de fungo dos ninhos de formigas da tribo Attini apresentam elevado potencial para produção de diferentes compostos, os quais podem ser utilizados para a manutenção do equilíbrio nesse microhabitat. Embora ainda esteja no estágio inicial, a compreensão dessa relação é de fundamental importância, tanto do ponto de vista ecológico como econômico, uma vez que as formigas estão envolvidas na manutenção de diversos ecossistemas e também afetam as culturas agrícolas. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ABRIL, A. B.; BUCHER, E. H. Nutritional sources of the fungus cultured by leaf-cutting ants. Applied Soil Ecology, v. 26, n. 3, p , ARAUJO, F. V. et al. A preliminary note on psevalent species in yeast communities of bromeliad - tank waters in different tropical ecosystems of Rio de Janeiro, Brazil. Revista de Microbiologia, v. 29, p , ARCURI, S. L. et al. Yeasts found on an ephemeral reproductive caste of the leaf-cutting ant Atta sexdens rubropilosa. Antonie van Leeuwenhoek, v. 106, p ,

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