Eliane Reis Oliveira. Comunicação sonora do Capitão-da-mata Lipaugus vociferans (aves, Cotingidae): Dinâmica de leques e assinatura vocal

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1 Eliane Reis Oliveira Comunicação sonora do Capitão-da-mata Lipaugus vociferans (aves, Cotingidae): Dinâmica de leques e assinatura vocal Belém 2009

2 ELIANE REIS OLIVEIRA Comportamento vocal do Capitão-da-mata Lipaugus vociferans (aves, cotingidae): Dinâmica de leques e assinatura vocal Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Teoria e pesquisa do Comportamento da Universidade Federal do Pará, como parte dos requisitos para obtenção do Título de Mestre. Área de concentração: Ecoetologia Orientador: Profa. Dra. Maria Luisa da Silva Belém 2009

3 COMISSÃO EXAMINADORA Profa. Dra. Maria Luisa da Silva Universidade Federal do Pará Instituto de Ciências Biológicas Programa de Pós Graduação em Teoria e Pesquisa do Comportamento Orientadora Prof. Dr. Jacques M. E. Vielliard Unicamp Instituto de Biologia, Departamento de Zoologia Membro Prof. Dr. Olavo Galvão Universidade Federal do Pará Núcleo de Teoria e Pesquisa do Comportamento Membro Prof. Dr. Manuel da Silva Filho Universidade Federal do Pará Instituto de Biologia, Pós Graduação em Neurociências Suplente Prof. Dr. Felipe Andrés Contréra Universidade Federal do Pará Instituto de Biologia Suplente

4 i Fio d Água Não quero ser o grande rio caudaloso Que figura nos mapas. Quero ser o cristalino fio d água (ou ser o galanteador fiu-fiu). Que canta e murmura na mata silenciosa. Helena Kolody, adaptado

5 Dedico a meu Deus e a todos pela força. Ilma, Helena e Pedro, amo vocês. ii

6 iii AGRADECIMENTOS A maioria das pessoas sabe pelo que eu passei esse último ano e tenta imaginar o quanto minha volta está sendo difícil, assim tentarei com palavras agradecer, sabendo o quanto é difícil fazer isso. Minha mãe por ter acreditado e confiado que nosso Senhor ouve nossos pedidos, por minha sopa na seringa e por cuidar do meu bebê; Obrigada Malu, sempre dando forças e por acreditar na Biologia, enquanto que muita gente não acredita; À Leili, que não saberei agradecer, mas o Lipaugus sabe, então deixarei com ele. Fiu fiu; Amanda, Amandinha te amo de montão, você é um presente de Deus, ah! Já sei como comemorar com você: mingau; Paulo, não deixe os periquitos-de-asa-branca, eles precisam ser estudados por você! Você os entende, portanto, conte-os de novo (brincadeira, apenas os estude) Amigos de graduação, que nunca se esqueceram de mim. Leandra, Fábio, Regi, etc.; Às minhas tias e tios,(idalúcia, Jacirene, Tânia, Cris, Naza, Dica, Ademir, Josenor, Luís, que sempre deram força à minha mãe e filha Helena; Primos (ao primo de coração Bradnaldo) e primas (Márcia, Quíria, Quellem, Aldacy, Narcy e etc.);

7 iv Amigos de hospital, amigos que me reencontraram nesse período (Marcinete, Shirley, Sheila (Cadê meu mingau? e suas famílias, Dani- você é forte no coração e no muque ) enfermeiras e enfermeiros, terapeutas, médicos, assistentes sociais, nutricionista e seu chocolate, mãe e irmãs do Nato (Tereza e filhas, sogra e cunhadas que Deus me deu. Amo vocês!). Sem vocês eu não teria conseguido sobreviver; A todas as pessoas que achavam que eu morreria, pois isso me fez capaz de resistir e estar aqui e estar em menos tempo do que disseram que eu estaria, isso me deu forças para resistir. Obrigada! Perdi pessoas que já amava e que aprendi a amar nesse período, por isso quero relembrá-las, mesmo que seja aqui. Dona Filita, em minha infância não tive avó materna e ela assumiu esse papel, infelizmente a perdi e nem estive ao seu lado. Dona Iró, pessoa de um coração imenso e que sempre me tratou bem. Nato, dividimos pouco tempo juntos, mas momentos inesquecíveis. Nós nos encontraremos ainda e a dor que eu sinto pela ausência de vocês ao perdê-los finalmente se dissipará. Enfim, as seqüelas me impedem de realmente lembrar e expressar o que eu sinto ao pensar em todos. Deus os abençoe e recompense-os.

8 v SUMÁRIO LISTA DE FIGURAS... vi RESUMO... viii ABSTRACT... ix 1. INTRODUÇÃO COMUNICAÇÃO Comunicação sonora ARENAS GENERALIDADES SOBRE O Lipaugus vociferans JUSTIFICATIVA OBJETIVO GERAL Objetivos específicos METODOLOGIA O CAPITÃO-DA-MATA E A ÁREA DE ESTUDO Sistemática Distribuição geográfica Parque Ecológico de Gunma População estudada GRAVAÇÃO DOS CANTOS MARCAÇÃO DOS POLEIROS DE EXIBIÇÃO NAS ARENAS ANÁLISE DOS RESULTADOS RESULTADOS DISPOSIÇÃO DOS INDIVÍDUOS DENTRO DAS ARENAS ASSINATURA VOCAL DISCUSSÃO DINÂMICA DAS 39 ARENAS COMPORTAMENTO VOCAL CONCLUSÃO REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 42

9 vi LISTA DE FIGURAS FIGURA 1: L. vociferans em ambiente natural. FIGURA 2: Parque Ecológico de Gunma (PEG), localizado no Município de Santa Bárbara-PA. FIGURA 3: Localização das arenas de L. vociferans nas trilhas do PEG. FIGURA 4: Notas que compõem o canto completo de L. vociferans. FIGURA 5: Sonograma mostrando os pontos de medições. FIGURA 6: Parque Ecológico de Gunma, com as trilhas marcadas, as arenas de Lipaugus vociferans estudados e arena fora da área do Parque. FIGURA 7: Gráfico com a correlação entre o número e a distância entre os indivíduos estudados. FIGURA 8: Gráfico com a correlação entre o número de indivíduos e o comprimento das arenas. FIGURA 9: Gráfico Box plot com as médias, erros e desvios-padrão das distâncias em metros entre os indivíduos em seus poleiros dentro das arenas. FIGURA 10: Este gráfico mostra que as arenas possuem maiores distâncias entre si do que entre os indivíduos ou mesmo destes com as bordas ou trilhas. FIGURA 11: Arena 1 da Trilha B mostrando os poleiros de 11 indivíduos. FIGURA 12: Arena 2 da Trilha B mostrando os poleiros de 3 indivíduos. FIGURA 13: Arena 1 da Trilha C mostrando os poleiros de 6 indivíduos. FIGURA 14: Arena 2 da Trilha C mostrando os poleiros de 5 indivíduos. FIGURA 15: Arena da Trilha D mostrando os poleiros de 3 indivíduos. FIGURA 16: Arena I do condomínio Bom Jesus mostrando os poleiros de 2 indivíduos. FIGURA 17: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro frequência mínima da nota B. FIGURA 18: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro frequência máxima da nota B. FIGURA 19: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro duração da nota B.

10 vii FIGURA 20: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro de duração TB4-TB2. FIGURA 21: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro freqüência mínima da nota C. FIGURA 22: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro freqüência máxima da nota C. FIGURA 23: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro duração da nota C. FIGURA 24: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro de duração TC4a-TCa2. FIGURA 25: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro de duração TC4b-TC2b. FIGURA 26: Sonogramas dos cantos de indivíduos de 1 a 4 de Lipaugus vociferans. FIGURA 27: Sonogramas dos cantos de indivíduos de 5 a 8 de L. vociferans. FIGURA 28: Sonogramas dos cantos de indivíduos de 9 a 12 de Lipaugus vociferans. FIGURA 29: Sonogramas dos cantos de indivíduos de 13 a 16 de Lipaugus vociferans. FIGURA 30: Sonogramas dos cantos de indivíduos de 17 a 19 de Lipaugus vociferans. FIGURA 31: Distância euclidiana ou complete linkage com 19 indivíduos.

11 viii RESUMO Lipaugus vociferans, o Capitão-da-mata, conhecido como a voz da Amazônia, é uma espécie florestal abundante na região Amazônica, onde emite um canto forte e peculiar. Esta ave canta formando arenas, que podem ser definidas como agregações de machos em territórios de acasalamento. Esses machos se reúnem e defendem um território, se fazendo notar pela fêmea através de sinais visuais, acústicos ou olfatórios elaborados. O estudo do comportamento vocal desta espécie pode contribuir para o conhecimento da estrutura da arena e sua vantagem evolutiva, além do status ecológico da espécie. Foram analisados os cantos de 19 indivíduos em seis arenas de Lipaugus vociferans quanto aos parâmetros físicos: duração, frequências mínimas e máximas das unidades sonoras (notas) nas vocalizações com a melhor qualidade. As gravações foram feitas no Parque Ecológico de Gunma (PEG), Santa Bárbara, PA e em um terreno ao lado do PEG com gravador digital profissional Marantz PMD 660 e TASCAM DAP1 e microfone ultradirecional Sennheiser. Juntamente com o registro das emissões vocais, observou-se também o comportamento dos indivíduos nas arenas. Os resultados mostraram que é possível diferenciar os indivíduos através do canto, pois ocorrem diferenças significativas em pelo menos um dos parâmetros físicos analisados. A diferença individual pode ser observada na modulação nas notas e principalmente em relação à freqüência máxima das notas B e C, além da duração de uma parte da nota C, localizada entre os pontos denominados de TC2b e TC4b (valores observados nas freqüências de Hz e Hz). Quanto à dinâmica das arenas, observamos que a distribuição dos participantes e a distância entre os mesmos dentro das agregações não obedecem a um padrão. Com esses resultados embasaremos estudos posteriores sobre as características ecológicas dos locais onde essas arenas são formadas e do conhecimento sobre a comunicação sonora dessas aves. Palavras-chave: Arena, Cotingidae, diferença individual.

12 ix ABSTRACT Lipaugus vociferans (Screaming Piha), known as "the voice of the Amazon", is an abundant species in the Amazon forest, where emits a strong and peculiar song. This is a lekking bird, in which males perform displays (conspicuous vocalizations) in aggregations and are visited by females for the single purpose of mating. The study of the vocal behavior of the Screaming Piha can contribute to the knowledge about the structure of the lek mating system and its evolutionary advantage, besides the ecological status of this species. It was analyzed songs of 19 individuals from six leks of Lipaugus vociferans, considering the following physical parameters: duration/time, minimum and maximum frequencies of the sound elements (notes). The recordings were made at the Ecological Park of Gunma (PEG), Santa Bárbara/PA, and at in the adjacencies of the PEG using digital recorders Marantz PMD 660 and TASCAM DAP1 Professional and an shotgun microphone Sennheiser. It was also observed the lek behavior of individuals. The results showed that it is possible to differentiate the individuals by song, because there were significant differences in at least one of the physical parameters analyzed. These differences have an important function in individual recognition inside or between leks. The mainly parameters that influenced the individual difference in song were the maximum frequency of the notes B and C and the part of the duration of C (TC2b-TC4b). In relation to the lek dynamics, the distribution and the distance between individuals in the aggregations do not present a pattern. With these results we will base more studies on the ecological and behavioral characteristics of lekking birds. Key-words: Lek, Cotingidae, individual difference.

13 COMUNICAÇÃO A capacidade de comunicar informações sobre o estado fisiológico e sobre o ambiente externo aumenta as chances de sobrevivência dos animais por permitir sua reprodução. A comunicação envolve o fornecimento de informação de um emissor para um receptor em potencial, através de um sinal, tornando-o capaz de responder adequadamente considerando o que foi informado: identidade específica, identificação do sexo, receptividade para acasalamento, disponibilidade e alocações de recursos; situações de perigo; e coordenação de ações relativas a situações específicas (Guilford & Dawkins 1991; Cathpole & Slater,1995; Krebs & Davies, 1996; Bradbury & Vehrencamp, 1998; Vielliard, 2004; Cross, 2009).Os sinais empregados durante a troca de informações podem ser de natureza química ou física (Alcock, 1989; Endler, 1993; Krebs & Davies, 1996; Bradbury & Vehrencamp, 1998; Konish, 1999; Vielliard, 2004). Como a comunicação apresenta custos energéticos muito altos, a utilização dos diferentes tipos de sinais dependerá dos custos impostos aos emissores e aos receptores, além de restrições impostas pelos hábitos e hábitats destes indivíduos. Os animais envolvidos necessitam possuir órgãos especializados e disponibilidade de tempo e energia para que produzam e processem os sinais. O sinal precisa alcançar eficientemente o receptor desejado, ser claro (considerando o ruído de fundo), além de facilitar a localização do emissor pelo receptor, se este é o objetivo do emissor (Alcock, 1989; Endler, 1993; Bradbury & Vehrencamp, 1998). De modo geral, em ambientes florestais, onde a visualização dos indivíduos envolvidos é difícil, os sinais sonoros acabam se tornando mais eficazes que os demais tipos de sinais (Alcock, 1989; Endler, 1993; Krebs & Davies, 1996). O som se propaga em todas as direções, pode ultrapassar barreiras e percorrer longas

14 2 distâncias (Catchpole & Slater, 1995). Dessa forma, as aves florestais são muito vocais, e a comunicação sonora desempenha um importante papel em sua sobrevivência (Catchpole & Slater, 1995; Bradbury & Vehrencamp, 1998) Comunicação sonora Em aves, os sinais sonoros podem ser produzidos pela passagem de ar através de um órgão específico, a siringe; através de sons mecânicos produzidos pelas asas e/ou articulações; ou pela batida em objetos no ambiente, como fazem os pica-paus, por exemplo, (Konish, 1999). A siringe é uma estrutura bifurcada, localizada entre a traquéia e o pulmão, que apresenta uma parte muscular, e ao receber um estímulo nervoso produz o sinal sonoro (Catchpole & Slater, 1995; Konish, 1999). As aves podem exibir uma variedade de vocalizações, o que é chamado de repertório vocal. Este repertório é constituído de muitos chamados ou gritos distintos, relacionados a contextos diversos (chamados de contato, alarme, defesa do ninho, solicitação de alimentação na corte e pedido de comida pelos filhotes) e de um canto (Catchpole & Slater, 1995).

15 3 O canto é o sinal de comunicação sonora que possui como função biológica primordial o reconhecimento específico (Vielliard, 1987; Silva, 1995). A defesa territorial e o acasalamento são comportamentos em que o canto é muito usado (Vielliard, 1987; Silva 1995). Essa vocalização pode ser estereotipada e transmitida de uma geração para outra geneticamente, ou com variações e intermediada pela aprendizagem, o canto aprendido. O canto inato é transmitido geneticamente em sua totalidade, não havendo necessidade de aprendizagem para que cumpra sua função. Sua transmissão é realizada mesmo na ausência de um modelo, como se verifica em experimentos de criação em isolamento acústico. O canto aprendido apresenta parte de suas características determinadas geneticamente e parte, determinada pela aprendizagem. Ele não é funcional sem um aprendizado adequado (Silva, 1995; Vielliard, 1987). Em aves a aprendizagem vocal é descrita em membros da família Psittacidae, algumas espécies de beija-flores e em Passeriformes da subordem Oscines (Kroodsma, 1982; Konishi, 1989; Pepperberg, 1993; Jarvis e cols.; 2000, Vielliard, 2004). Entre os Passeriformes da ordem Suboscines o canto é inato (Kroodsma & Konishi, 1991). Na maioria das espécies, o canto é produzido apenas pelos machos e é controlado pelo hormônio masculino testosterona. Entretanto, em algumas espécies as fêmeas também cantam, e inclusive alguns casais podem cantar em dueto. No caso das espécies em que o canto é produzido apenas pelos machos, ele pode ser emitido para atrair fêmeas para acasalamento (Catchpole & Slater, 1995).

16 ARENAS O sistema de arenas ou lek 1 é uma forma de poliginia 2 em que machos agregam-se em pequenos territórios e exibem-se conspicuamente na tentativa de atrair fêmeas para o acasalamento (Bradbury, 1981; Bradbury & Gibson, 1983; Wiley, 1991; Andersson, 1994; Höglund & Alatalo, 1995; Prum, 1998). Bradbury (1981) sugeriu quatro critérios que podem ser utilizados para definir este sistema: (1) os locais de exibições não contêm os recursos básicos requeridos pelas fêmeas (o que inclui alimentação, água, poleiros, locais de ninhos, etc.), a não ser os próprios machos. Ou seja, os benefícios adquiridos pelas fêmeas são indiretos, e as mesmas freqüentam as arenas com o único propósito de acasalar; (2) os machos contribuem apenas com os gametas; (3) os machos não provêem nenhum cuidado parental aos seus descendentes, e depois da cópula, as fêmeas deixarão as arenas sozinhas para incubar os ovos e cuidar dos filhotes; e (4) as fêmeas têm a oportunidade de selecionar um parceiro em potencial. A evolução das arenas provavelmente está limitada a espécies nas quais os machos podem dedicar a maior parte de seu tempo e energia defendendo áreas e exibindo-se para as fêmeas, e isto requer sua emancipação total de esforços parentais (Snow, 1962, 1963). Podem ocorrer também quando o número de fêmeas é maior que o de machos e quando nem os recursos nem as fêmeas podem ser defendidos economicamente, dentre outras hipóteses (Krebs & Davies, 1996). 1 Lek termo em inglês. 2 Poliginia Sistema de acasalamento em que um macho possui mais de uma parceira por estação reprodutiva (Emlen & Oring, 1977; Krebs & Davis, 1996).

17 5 A razão mais provável para que os machos se agreguem em arenas é a de que este comportamento fornece a oportunidade para que as fêmeas selecionem o melhor parceiro, uma vez que elas podem ter acesso a uma grande quantidade de machos, além de ser vantajoso para os machos por aumentar suas chances de encontrar fêmeas (Bradbury & Gibson, 1983; Höglund & Alatalo, 1995). A preferência de fêmeas por machos que se reúnem em arenas pode beneficiá-las também reduzindo o risco de predação e o custo energético de procurar por parceiros (Bradbury, 1981; Reynolds & Gross, 1990). Neste caso, um macho poderia gerar potencialmente mais descendentes unindo-se a outros machos do que exibindo-se para fêmeas solitariamente (Ballard & Robel, 1974). Tipicamente, em sistemas de arena, a seleção sexual é muito forte e quase sempre há uma inclinação de sucesso reprodutivo, com poucos machos obtendo a maior proporção de acasalamentos e a maioria dos machos não obtendo nenhuma. Cada macho defende um território de exibição dentro da arena resultando em uma intensa competição, o que leva a uma classificação de machos na hierarquia de dominância, e determina quem terá mais descendentes na próxima geração (Beehler & Foster, 1988). As fêmeas geralmente selecionam os machos com base na variação de seu fenótipo, dando preferência a indivíduos com plumagens mais conspícuas ou cantos mais fortes e que desempenhem exibições exageradas (danças nupciais elaboradas acompanhadas de vocalizações especializadas e sons mecânicos), presumivelmente porque estes machos têm genes de alta qualidade (Snow, 1961; Andersson, 1989, 1993; Andersson, 1993; Grafe, 1997; Prum, 1998; Saether e cols., 2000; Rintamaki e cols., 2001; Takahashi e cols., 2008). Em algumas espécies, durante a seleção de parceiros, as fêmeas também parecem prestar atenção em aspectos do território, tais como a posição do macho dentro da arena (Rokko e cols., 1998). Geralmente machos centrais são mais experientes e/ou mais antigos

18 6 na arena que aqueles das periferias (Höglund & Lundberg, 1987), e podem mostrar também maiores níveis de testosterona (Alatalo e cols., 1996). Portanto, a centralidade também sugere qualidade do macho. Alternativas incluem a possibilidade de a centralidade estar correlacionada com o sucesso de acasalamento porque machos menos atraentes agregam-se ao redor daqueles mais atraentes (Bradbury & Gibson, 1983; Beehler & Foster, 1988), ou porque as fêmeas preferem se acasalar em posições mais seguras de predadores (Gosling & Petrie, 1990). Em muitos casos, as arenas situam-se em locais tradicionais, com os machos reunindo-se nos mesmos lugares durante anos sucessivos ao invés de estabelecerem novos territórios (Wiley, 1991; Hovi e cols., 1996; Durães e cols., 2008). O sistema de arena ocorre em uma grande variedade de táxons, incluindo insetos, peixes, anfíbios, aves e mamíferos (Snow, 1961, 1974; Lederhouse, 1982; Snow, 1982; Shelly, 2000; Booth-Binczi e cols., 2004; Friedl & Klump, 2005; Murray & Fleming, 2008). Em aves, este sistema está presente em aproximadamente 6% das espécies (Gill 1995), incluindo alguns membros das famílias Phasianidae, Otidae, Scolopacidae, Psittacidae, Trochilidae, Indicatoridae, Tyranidae, Pipridae, Cotingidae, entre outros (ver Höglund & Alatalo, 1995).

19 GENERALIDADES SOBRE O Lipaugus vociferans A espécie Lipaugus vociverans, popularmente conhecida no estado do Pará como Capitão-da-mata, é uma ave da família Cotingidae que exibe em seu sistema de acasalamento comportamento em arena. Não chama atenção por sua aparência, apresentando plumagem críptica, não apresenta dimorfismo sexual e possui porte médio 24,5 cm (Snow, 1982; Sick, 1997). Apesar de ainda não se conhecer o critério utilizado pela fêmea para a escolha do melhor macho para a cópula, é provável que seu canto desempenhe este papel. Em qualquer filme ou documentário que apresente a Floresta Amazônica como temática é comum ouvirmos como fundo musical um assobio descrito de forma onomatopéica como fiu-fiu, que, apesar de não ser um assobio vindo do galanteio de um homem para uma mulher, pode possuir comparativamente essa função. O canto do Capitão-da-mata é de fácil reconhecimento e potente, ecoando nas florestas úmidas amazônicas, chamando atenção de quem passa por ele, o que o faz merecer o título de voz da Amazônia (Snow, 1982; Sick, 1997). O número de indivíduos por arena pode chegar até trinta, mas em geral varia entre quatro e dez. O único ninho registrado da espécie foi encontrado em setembro de 1972 na reserva Ducke, próximo a Manaus. Era feito de gravetos espaçados, a uma altura aproximada de 7 metros, próximo a um igarapé, entretanto seu conteúdo nunca foi visto (Snow, 1982).

20 JUSTIFICATIVA O Lipaugus vociferans pode ser considerado uma boa espécie para que sejam realizadas observações comportamentais porque, apesar de ser uma ave críptica, apresenta hábito diurno e de modo geral é de fácil localização na Amazônia. Apesar dessas características, um estudo profundo sobre seu comportamento e biologia ainda não foi realizado e algumas questões sobre seu canto ainda não são conhecidas. Há uma carência de dados sobre aspectos básicos a respeito de seu comportamento alimentar e reprodutivo, sobre a reação do macho durante a chegada da fêmea à arena, de como a fêmea seleciona o melhor parceiro, ou mesmo se a sua localização em ambientes florestais na Amazônia pode influenciar os parâmetros físicos de seu canto. Com isso, é necessário que se inicie uma série de estudos para que estas questões fiquem esclarecidas. Grafe (1997) observou o comportamento da espécie de sapo Hyperolius marmoratus, em uma arena, e sugeriu que o sinal sonoro seria o único recurso utilizado para atrair a fêmea, devido à grande semelhança entre os machos. Possivelmente o L. vociferans também pode utilizar o recurso sonoro para seleção de parceiros, pois a priori o canto seria o único sinal de exibição utilizado por ele, uma vez que sua visualização em ambiente natural é difícil, devido a sua coloração quase imperceptível em relação a esse meio (Oliveira, 2007).

21 OBJETIVO GERAL Verificar a existência de diferenças individuais no canto de L. vociferans, uma vez que esta espécie é um Passeriforme da subordem Suboscines e, provavelmente, apresenta um canto genético e estereotipado Objetivos específicos Examinar diferenças individuais dentro e entre as arenas, considerando o canto e a posição geográfica dos poleiros, através do estudo do sonograma do canto do animal, medindo os parâmetros físicos; Identificar a localização de cada macho dentro das arenas através de georreferenciamento e mostrá-la graficamente utilizando o programa de computador Google earth.

22 10 2. METODOLOGIA 2.1. O CAPITÃO-DA-MATA E A ÁREA DE ESTUDO Sistemática Reino: Animalia Filo: Cordata Classe: Aves Ordem: Passeriformes Subordem: Suboscines Família: Cotingidae Gênero: Lipaugus Espécie: Lipaugus vociferans (Wied, 1820) Figura 1. L. vociferans em ambiente natural. Foto de Leiliany Moura.

23 Distribuição geográfica O Lipaugus vociferans está presente em toda Amazônia, das Guianas até a Bolívia, Mato Grosso, Rondônia e Maranhão (Sick, 1997) O Parque Ecológico de Gunma Figura 2. Parque Ecológico de Gunma (PEG), localizado no Município de Santa Bárbara-PA.

24 12 Os dados foram obtidos no Parque Ecológico de Gunma, o PEG (Figura 2), localizado na altura do km 16 da rodovia Augusto Meira Filho (PA 391), no município de Santa Bárbara do Pará, entre as coordenadas aproximadas de 01º S e 48º W. O PEG pertence à Associação Gunma Kenjin-Kai do Norte do Brasil, possui aproximadamente 400 hectares de floresta nativa com cerca de 10 km de trilhas e 140 hectares de área aberta para uso múltiplo ( O parque possui clima do tipo tropical úmido e a temperatura elevada durante todo o ano com média de 26 C. A floresta ombrófila (úmida) densa de terra firme é o ambiente mais representativo, seguido de floresta secundária (capoeira) latifoliada, igapó e várzea. O dossel da terra firme está entre 30-35m de altura, com as emergentes podendo alcançar 45m. A várzea e o igapó são mais baixos e mais abertos. A floresta de terra firme apresenta espécies típicas como a Maçaranduba Manilkara huberi, Acapu Vuoacapoua americana, Ipê-roxo Tabebuia impetiginosa e o Tauari Couratari guianensis. A floresta de igapó e de várzea é composta de espécies típicas de áreas alagadas como Anani Symphonia globulifera, Ucuúba-verdadeira Virola surinamensis, Açaí Euterpe oleracea dentre outras (Almeida 2003) População estudada O estudo foi realizado com a população de Lipaugus vociferans que se agrega em seis arenas localizadas nas trilhas B (arenas B1 e B2), C (arenas C1 e C2), e D (arena D) do Parque Ecológico de Gunma, e na estrada de um igarapé do condomínio Bom Jesus (arena I), em frente ao parque (Figura. 3). Essas arenas apresentam de 2 a 11

25 13 indivíduos, o que está de acordo com o número de machos por arena encontrados por Snow (1982). Nas arenas B1 e B2 da trilha B encontram-se 11 e 3 machos, respectivamente; nas arenas C1 e C2 da trilha C encontram-se 6 e 5 machos, respectivamente; na arena da trilha D encontram-se 3 machos; e na arena I do condomínio encontram-se 2 machos. Para a análise e georreferenciamento denominamos os indivíduos participantes das arenas como o esquema a seguir: Nome da arena (nome da trilha que está localizada) +Letras iniciais do nome da espécie Lipaugus vocíferans (Lv) + Número do indivíduo dentro da arena (EX.: B1Lv8, Esse indivíduo pertence à trilha B em sua primeira arena e é o indivíduo de número 8). Figura 3. Localização das arenas de L. vociferans nas trilhas do PEG.

26 GRAVAÇÃO DOS CANTOS As gravações dos cantos de machos de Lipaugus vociferans foram realizadas dentro das arenas, durante duas visitas mensais realizadas de outubro de 2007 a fevereiro de 2008, entre os horários de 6h30 e 10h30 da manhã. Estas gravações foram feitas a cerca de 6m dos poleiros, com auxílio de um microfone ultradirecional Sennheiser ME-67 e gravadores digitais Tascam DA-P1 e Marantz PMD660, todas devidamente identificadas com data, hora e local. Dos cantos gravados foram selecionados, considerando a melhor qualidade das gravações, 10 cantos de 19 indivíduos para análises posteriores acerca das diferenças individuais nos cantos do Capitão-da-mata. O número de indivíduos por arena que tiveram seus cantos analisados também foram selecionados de acordo com a qualidade das gravações MARCAÇÃO DOS POLEIROS DE EXIBIÇÃO NAS ARENAS Dentro das arenas encontradas previamente (Oliveira, 2007), cada indivíduo foi localizado, a priori, a partir de seu canto, e em seguida através de contato visual com Binóculo Nikula (10X50). Dessa forma, os pontos dos poleiros onde eles estavam se exibindo foram marcados com um GPS (Global Position System) Garmin 60Cx, durante seis visitas realizadas nos meses de outubro e novembro de 2009, entre os horários de 7h00 e 10h00 da manhã. Nas arenas B2 e D não foi possível realizar o mapeamento de todos os indivíduos, porque durante o período de marcação os machos estavam cantando com menor freqüência que no período em que as gravações foram realizadas.

27 15 Após a marcação, os pontos foram plotados no programa de computador Google earth 5.1, onde medimos a distância entre os indivíduos dentro das arenas ANÁLISE DOS RESULTADOS Silva (1996) apresenta a nota como unidade sonora contínua que pode ser individualizada no sonograma. O canto completo do Capitão-da-mata é composto por três notas, dadas em ordem alfabética, A, B e C (Figura. 4). A emissão de seu canto muitas vezes não é completa, podendo ser emitidas separadamente de várias formas (Ex.: notas AA, notas AC, somente nota C, somente B, entre outros). No estudo de assinatura vocal iremos utilizar apenas as notas B e C para a análise, por apresentarem uma estrutura mais complexa, a nota A apresenta variações mínimas de freqüência. Os parâmetros físicos analisados foram: freqüências mínimas (Fmin) e máximas (Fmáx) das notas B e C; duração de B (DB) e C (DC); a duração da nota B entre as frequências 2000 Hz (TB2) e 4000 Hz (TB4); a duração da nota C entre as frequências de 2000 Hz (TC2a) e de 4000 Hz (TC4a), na primeira vez em que estas frequências tocam a nota; e a duração da nota C entre as frequências de 2000Hz (TC2b) e de 4000Hz (TC2b), na segunda vez em que estas a tocam, como mostrado na Figura 5.

28 16 Figura 4. Notas que compõem o canto completo de Lipaugus vociferans. Figura 5. Sonograma mostrando os pontos de medições. A análise das vocalizações foi feita através dos programas de computador Adobe Audition 1.5, Avisoft, e os dados foram analisados estatisticamente com o programa Statistica 7.1 da Statsoft, com o qual produzimos gráficos, verificamos a estatística descritiva e realizamos testes de significância. Antes da realização destes testes de

29 17 significância, verificamos através do teste para normalidade Kolmogorov-Smirnov se os dados coletados apresentavam distribuição normal. Quando os dados estavam de acordo com a curva normal, realizamos o teste paramétrico de Correlação de Pearson, caso contrário foi utilizado o teste não paramétrico de Kruskal-Wallis. Além disso, realizamos a Análise de Componentes Principais (PCA), para verificar que parâmetros físicos do canto do Capitão-da-mata são mais importantes para diferenciação individual, e uma análise de conglomerados, utilizando como método a distância euclidiana de ligação completa, com o intuito de agrupar os indivíduos que apresentem cantos mais semelhantes.

30 18 3. RESULTADOS 3.1. DISPOSIÇÃO DOS INDIVÍDUOS DENTRO DAS ARENAS As arenas apresentaram variações em seu tamanho, número e disposições dos indivíduos e nas distâncias entre os indivíduos. Sem levarmos em consideração os erros em metros dos programas utilizados em computador e do GPS, por estar em mata fechada, podemos estimar a distância mínima de 31,2 m entre os indivíduos Lv7 e Lv8 do leque B1, a distância máxima de 266,9 m entre os indivíduos LV8 e Lv9, também no leque B1, e média geral da distância de 116m entre os indivíduos. Figura 6: Parque Ecológico de Gunma, com as trilhas marcadas, as arenas de Lipaugus vociferans estudados e arena fora da área do Parque.

31 19 A figura 6 mostra a área do Gunma com os leques analisados e à esquerda com ILv1 e ILv2 que são os indivíduos de uma arena que está localizada na área de um condomínio, fora da área da reserva. Através do teste de correlação de Pearson, verificamos que houve uma correlação moderada, negativa e significativa entre a distância e o número de indivíduos dentro das arenas, ou seja, quanto maior o número de indivíduos em uma arena, menor é a distância entre eles (Figura 7). Verificamos ainda uma correlação forte, positiva e significativa entre o comprimento das arenas e o número de indivíduos, portanto quanto maior o número os indivíduos, maior será o comprimento da arena (Figura 8). 12 Correlation: r = -0,5207; p=0, NÚMERO DE INDIVÍDUOS NÚMERO DE INDIVÍDUOS DISTÂNCIA distância ENTRE entreos os indivíduos INDIVÍDUOS 95% confidence Figura 7: Gráfico com a correlação entre o número e a distância entre os indivíduos estudados.

32 Correl ação: r = 0,83117; p=0, o s u i ví d d e i nd o er m n ú NÚMERO DE INDIVÍDUOS COMPRIMENTO comprimento DAS ARENAS das arenas EM emmetros metros 95 % c on f ide nce Figura 8: Gráfico com a correlação entre o número de indivíduos e o comprimento das arenas. A figura 9 mostra as médias das distâncias entre os indivíduos dentro das arenas. Através dela verificamos que as médias das distâncias nas arenas B1, B2 e C1 são semelhantes, a da arena D é um pouco mais baixa e em C2 e I, os indivíduos ficam em média mais próximos uns dos outros.

33 DISTÂNCIA EM METROS ENTRE OS INDIVÍDUOS B1 B2 C1 C2 D I ARENA Arena Média Erro-padrão Desv io-padrão Figura 9. Gráfico Box plot com as médias, erros e desvios-padrão das distâncias em metro entre os indivíduos em seus poleiros dentro das arenas. A figura 10 mostra as médias das distâncias entre os indivíduos e as trilhas (88±55 m), entre os indivíduos dentro das arenas (116±55 m), entre os indivíduos e a borda da mata (257±185 m), e entre as arenas (1.587±929 m).

34 22 DISTÂNCIA EM METROS distância em DISTÂNCIA m etros EM METROS Indxtrilhas Ind IndxBorda Arenas Média Erro-padrão Desvio-padrão Figura 10. Este gráfico mostra que as arenas possuem maiores distâncias entre si do que entre os indivíduos ou mesmo destes com as bordas ou trilhas.

35 23 A primeira arena da trilha B é a maior em comprimento (266,9 m) e em número de indivíduos (N=11). A figura 11 mostra a disposição dos machos dentro da arena B e em relação à trilha. Figura 11: Arena 1 da Trilha B mostrando os poleiros de 11 indivíduos.

36 24 (Figura 12). A segunda arena da trilha B apresenta um comprimento de 133,5 m e 3 indivíduos Figura 12: Arena 2 da Trilha B mostrando os poleiros de 3 indivíduos.

37 25 (Fig. 13). A primeira arena da trilha C apresenta um comprimento de 256,2 m e 6 indivíduos Figura 13: Arena 1 da Trilha C mostrando os poleiros de 6 indivíduos.

38 26 (Fig. 14). A segunda arena da trilha C apresenta um comprimento de 96,8 m e 5 indivíduos Figura 14. Arena 2 da Trilha C mostrando os poleiros de 5 indivíduos.

39 27 A arena da trilha D apresenta um comprimento de 117,6 m e 3 indivíduos (Fig. 15). Figura 15. Arena da Trilha D mostrando os poleiros de 3 indivíduos.

40 28 A arena do condomínio Bom Jesus, em frente ao Parque Ecológico de Gunma, apresenta um comprimento de 63,7 m e 2 indivíduos (Fig. 16). Figura 16: Arena I do condomínio Bom Jesus mostrando os poleiros de 2 indivíduos.

41 29 Em relação à distância entre as arenas, a maior distância ocorre entre as arenas C2 e I (3.382,6 m) e a menor distância ocorre entre as arenas B1 e I (633,3 m), como mostra a tabela abaixo com as distâncias. Tabela 1. Distância entre as arenas de Lipaugus vociferans na área de estudo. Arenas Distância em metros B1xB2 646,1 B1xC ,9 B1xC ,2 B1xD 755,4 B1xI 633,3 B2xC B2xC ,5 B2xD 788,5 B2xI 1.462,3 C1xC2 686,5 C1xD 1.544,2 C1XI 2.645,5 C2xD 2.441,1 C2xI 3.382,6 DxI 1.314, ASSINATURA VOCAL Os cantos analisados de L. vociferans apresentaram diferenças globais significativas quanto aos parâmetros físicos medidos, o que demonstra que estes indivíduos apresentam assinatura vocal, ou seja, diferenças individuais em seu canto (Figs. 18 a 26).

42 F min B: KW-H(18;190) = 173,6345; p = 00,0000 FREQUÊNCIA FminB MÍNIMA DE B indivíduo INDIVÍDUOS s Média Erro-padrão Desvio-padrão Figura 17. Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro frequência mínima da nota B.

43 F max B: KW-H(18;190) = 186,9287; p = 00, FREQUÊNCIA MÁXIMA DE B FmáxB INDIVÍDUOS indivíduos Média Erro-padrão Desvio-padrão Figura 18. Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro frequência máxima da nota B.

44 32 0,64 Dur B: KW-H(18;190) = 144,6898; p = 00,0000 0,62 0,60 DURAÇÃO DE B EM MS duraçãodeb 0,58 0,56 0,54 0,52 0,50 0,48 0, indivíduos INDIVÍDUOS Média Erro-padrão Desvio-padrão Figura 19: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro duração da nota B em mili segundos.

45 33 0,084 0,082 TB4-TB2: KW-H(18;190) = 146,3799; p = 00,0000 0,080 0,078 0,076 0,074 TB4- TB2 TB4-TB2 0,072 0,070 0,068 0,066 0,064 0,062 0,060 0,058 0, INDIVÍDUOS indivíduos Média Erro-padrão Desvio-padrão Figura 20. Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro de duração TB4-TB2.

46 F min C: KW-H(18;190) = 161,3807; p = 00, FREQUÊNCIA FminC MÍNIMA DE C INDIVÍDUOS indivíduos Médi a Erro-padrão Desvio-padrão Figura 21. Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro freqüência mínima da nota C.

47 F max C: KW-H(18;190) = 184,9108; p = 00, FREQUÊNCIA MÁXIMA DE C FmáxC INDIVÍDUOS indivíduos Média Erro-padrão Desvio-padrão Figura 22: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro freqüência máxima da nota C.

48 36 0,60 Dur C: KW-H(18;190) = 159,7634; p = 00,0000 0,58 0,56 DURAÇÃO duraçãodec DE C 0,54 0,52 0,50 0,48 0, INDIVÍDUOS indivíduos Média Erro-padrão Desvio-padrão Figura 23: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro duração da nota C.

49 37 0,054 TC4a-TC2a: KW-H(18;190) = 99,1131; p = 0,0000 0,052 0,050 0,048 TC4a-TC2a TC4a-TC2a 0,046 0,044 0,042 0,040 0,038 0, INDIVÍDUOS indi víduos Média Erro-padrão Desvio-padrão Figura 24: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro de duração TC4a-TCa2.

50 38 0,28 TC2b-TC4b: KW-H(18;190) = 178,7933; p = 00,0000 0,26 0,24 0,22 TC2b-TC4b TC2b-TC4b 0,20 0,18 0,16 0,14 0,12 0, INDIVÍDUOS indivíduos Média Erro-padrão Desvio-padrão Figura 25: Gráfico Box plot e teste de Kruskal-Wallis mostrando as diferenças nos cantos dos indivíduos em relação ao parâmetro de duração TC4b-TC2b. Segundo a análise de componentes principais (PCA) os parâmetros que mais influenciam na assinatura vocal do primeiro componente são as freqüências máximas de B, C, e a duração da nota C entre as frequências de 2000 Hz (TC2b) e de 4000 Hz (TC4b) (Tab. 2). Este componente explica 32% de toda a variação nas medidas dos parâmetros físicos dos cantos.

51 39 Tabela 2. Valores do primeiro componente da análise de componentes principais, valores em vermelho indicam as variáveis mais influentes. Parâmetros físicos Valores do componente 1 Frequência mínima de B 0,44 Frequência máxima de B 0,91 Duração de B 0,27 Duração de TB4-TB2-0,08 Frequência mínima de C 0,61 Frequência máxima de C 0,88 Duração de C 0,07 Duração de TC4a-TC2a -0,08 Duração de TC2b-TC4b -0,79 As figuras de 27 a 31 mostram os sonogramas de todos os cantos dos indivíduos analisados. Observações minuciosas destes sonogramas já podem evidenciar algumas diferenças nos cantos de Lipaugus vociferans.

52 Figura 26: Sonogramas dos cantos de indivíduos de 1 a 4 de Lipaugus vociferans 40

53 Figura 27: Sonogramas dos cantos de indivíduos de 5 a 8 de Lipaugus vociferans 41

54 Figura 28: Sonogramas dos cantos de indivíduos de 9 a 12 de Lipaugus vociferans 42

55 Figura 29: Sonogramas dos cantos de indivíduos de 13 a 16 de Lipaugus vociferans. 43

56 Figura 30: Sonogramas dos cantos de indivíduos de 17 a 19 de Lipaugus vociferans. 44

57 45 Segundo a análise de conglomerados, considerando os parâmetros físicos medidos, os indivíduos das diferentes arenas se misturam, portanto a diferenciação vocal é individual, não importando a que arena os machos pertençam. Exemplos dessa mistura são que os indivíduos 1 e 2, pertencentes a mesma arena, encontram-se bem distantes no dendograma e os indivíduos 5 e 9, pertencentes a arenas diferentes estão bem próximos (Figura 32) Análise de Conglomerados Distância Euclidiana: Ligação completa Média IG_15 Média B1_6 Média C2_19 Média D_3 Média D_2 Média C1_14 Média B1_7 MédiaB2_16 Média C1_12 Média B2_17 Média C1_11 Média B1_9 Média D_5 Média C1_10 Média D_4 Média C2_18 Média C1_13 Média B1_8 Média D_1 distância de ligação indivíduos Figura 31: Distância euclidiana ou complete linkage com 19 indivíduos.

58 46 4. DISCUSSÃO 4.1 DINÂMICA DAS ARENAS De acordo com os nossos resultados cada arena apresenta uma distribuição característica de indivíduos. Verificamos que as arenas estão distribuídas de forma a não permitir que haja a audição da vocalização dos machos de Lipaugus vociferans entre elas. Não é possível escutar os indivíduos da arena B1 quando se está na arena IG e vice-versa, que correspondem às arenas mais próximas entre si distam 633,3 m. A arena I é a que apresenta o menor número de indivíduos (2), a menor distância da borda da mata (49,2 m), que neste caso está fora da área do parque e é secundária. Um estudo mais detalhado das condições ecológicas de cada arena pode mostrar se estas diferenças que observamos neste estudo podem corresponder a uma influência ambiental na composição e distribuição dos indivíduos na arena. 4.2 COMPORTAMENTO VOCAL Verificamos que os cantos de Lipaugus vociferans podem ser diferenciados individualmente e podem ser relevantes para o reconhecimento dos participantes da arena, facilitando a identificação de machos provenientes de outras arenas. Estudos detalhados com marcação de indivíduos e identificação das fêmeas podem elucidar se o canto pode ser utilizado como um fator de seleção sexual. Por fazer parte da subordem Suboscines é provável que o canto do Capitão-da-mata seja inato, entretanto, Kroodsma (2005) forneceu evidências de aprendizagem vocal em

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