Thely Alves Maciel. Efeito da temperatura e do volume da água sobre o. crescimento e desenvolvimento dos girinos de
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- Maria do Loreto Bardini Delgado
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1 Thely Alves Maciel Efeito da temperatura e do volume da água sobre o crescimento e desenvolvimento dos girinos de Pleurodema diplolister e Rhinella granulosa (AMPHIBIA, ANURA) Salvador 2008
2 Thely Alves Maciel Efeito da temperatura e do volume da água sobre o crescimento e desenvolvimento dos girinos de Pleurodema diplolister e Rhinella granulosa (AMPHIBIA, ANURA) Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Federal da Bahia, para a obtenção de Título de Mestre em Ecologia e Biomonitoramento. Orientador: Flora Acuña Juncá Salvador 2008
3 Maciel Alves, Thely Efeito da temperatura e do volume da água sobre o crescimento e desenvolvimento dos girinos de Pleurodema diplolister e Rhinella granulosa (AMPHIBIA, ANURA) 44p. Dissertação (Mestrado) Instituto de Biologia da Universidade Federal da Bahia. 1. Bufonidae 2. Leiuperidae 3. corpos d água temporários I. Universidade Federal da Bahia. Instituto de Biologia. Comissão Julgadora Prof.ª Drª. Maria Lúcia Del-Grande Prof. Dr. Mirco Solé Prof.ª Dr.ª Flora Acuña Juncá Orientadora
4 Agradecimentos A Drª Flora Acunã Juncá pela orientação durante a realização deste trabalho. A minha família pelo apoio incondicional. A Rose e Alê que me acolheram com enorme carinho e generosidade. A toda equipe do Laboratório de Animais Peçonhentos e Herpetologia/ UEFS. Em especial ao Sr. Josemir por ter divido comigo o peso dos galões de água e pela constante preocupação com os bichinhos. A Universidade Estadual de Feira de Santana pelo apoio logístico na realização do trabalho. A Fundação de Amparo a Pesquisa da Bahia pela concessão da bolsa de mestrado.
5 Índice Introdução geral Efeito da temperatura e da água sobre o crescimento e desenvolvimento dos girinos de Pleurodema diplolister e Rhinella granulosa (AMPHIBIA, ANURA). Abstract/Resumo 1.1 Introdução 1.2 Materiais e Métodos 1.3 Resultados 1.4 Discussão 1.5 Conclusão Conclusão geral
6 Introdução Geral Entre as espécies de anfíbios anuros, a duração do período larval varia de duas semanas a três anos, sendo considerada a fase decisiva na história de vida deste grupo ( DUELLMAN & TRUEB, 1986). Espécies que exploram ambientes permanentes, considerados propícios ao desenvolvimento por apresentarem condições relativamente constantes ao longo do tempo, geralmente desenvolvem-se lentamente, aproveitando os recursos disponíveis para o crescimento, metamorfoseando com tamanho que maximize as chances de sucesso no ambiente terrestre ( WILBUR & COLLINS, 1973). Ao contrário, espécies que exploram ambientes temporários, geralmente desenvolvem-se rapidamente, evitando condições adversas como dessecação, aumento na densidade de indivíduos e temperatura da água imprópria para sobrevivência, as expensas de um pequeno tamanho corpóreo (WILBUR, 1990). Nestes ambientes temporários, fatores bióticos e abióticos podm influenciar o desenvolvimento e crescimento dos girinos. Entre os fatores bióticos estão a disponibilidade de alimento ( STEINWASCHER & TRAVIS, 1983; ALFORD & HARRIS, 1988; LEIPS & TRAVIS, 1994; NEWMAN, 1994), girinos de outras espécies ( WARBURG, 1997), predadores ( MERILA el al., 2000) e densidade populacional (WILBUR & COLLINS, 1973; SEMLITSCH & CALDWELL, 1982; CLARKE & READING, 1999). Entre os abióticos estão a redução da água (Merila et al., 2000), temperatura ( LOMAN, 2002) e fotoperíodo (LAURILA et al., 2001). A capacidade dos girinos alterarem o tempo de desenvolvimento e tamanho do corpo em resposta a mudanças ambientais tem sido registrada em vários estudos ( NEWMAN, 1992; DENVER, 1997; DENVER et al., 1998; LAURILA & KUJASALO, 1999 LAURILA et al., 2002). No entanto, ainda há
7 controvérsias sobre quais fatores desencadeiam tais modificações nos girinos em ambientes temporários. Isso porque alterações como aumento da temperatura da água e densidade populacional ocorrem em decorrência da perda de água e o efeito de uma variável pode ser confundida com o efeito da outra (WILBUR, 1990; NEWMAN, 1992). A redução da água tem sido registrada como o fator que determina a redução no tempo de desenvolvimento e tamanho do corpo dos girinos em ambientes temporários ( NEWMAN, 1989; CRUMP, 1989; LAULIRA & KUJASALO, 1999; MERILA et al., 2002). A temperatura, outro fator importante nestes ambientes, tem sido monitorada em experimentos realizados em campo e em laboratório, mas, no entanto, não tem sido incluída nas análises (C RUMP, 1989; NEWMAN, 1989; LAURILA e KUJASALO, 1999; MERILA et al. 2000; BRADY e GRIFFITHS, 2000). Quando incluída, a temperatura foi considerada o fator mais importante para determinar a duração do período larval (LOMAN, 2002). CRUMP (1989), avaliando o efeito do stress hídrico sobre o desenvolvimento dos girinos de Hysthmohyla pseudopuma, detectou diferença significativa no tempo de desenvolvimento entre as bandejas onde houve redução da quantidade de água. Naquele experimento, os girinos que estavam nas bandejas próximas à janela metamorfosearam mais cedo do que os girinos que estavam em bandejas distantes da mesma. Segundo a autora, a diferença de tempo de desenvolvimento pode ter sido provocada também pela temperatura da água, que foi mais elevada nas bandejas próximas à janela. Mesmo que a temperatura seja considerada uma variável de confusão no trabalho citado, essa informação indica o possível efeito da temperatura sobre o desenvolvimento em larvas de anfíbios em situações de dessecação. NEWMAN (1989), avaliando o efeito da duração dos corpos d água sobre o desenvolvimento dos girinos de Scaphiopus choucii constatou que,
8 nos corpos d água de curta duração, os girinos metamorfosearam mais cedo em relação aos girinos dos corpos d água de longa duração. O autor detectou que a temperatura foi maior nos corpos d água de curta duração e sugeriu que o efeito da temperatura é compatível com o efeito da secagem do corpo d água. No entanto, não incluiu a temperatura nas análises, impossibilitando concluir qual a real influência dessa variável sobre o tempo de desenvolvimento das larvas estudadas. LAURILA & KUJASALO (1999) e MERILA et al. (2000) realizaram experimentos com larvas de Rana temporaria em laboratório, onde estabilizaram a temperatura em 19 C e 26 C, respectivamente. Os dois estudos demonstraram que girinos de R. temporaria são capazes de reduzir o tempo de desenvolvimento e o tamanho do corpo, em resposta apenas a restrição hídrica e que o aumento da temperatura não foi necessário para induzir tal resposta. LOMAN (2002) avaliou o tempo de desenvolvimento de Rana arvalis e Rana temporaria em 22 corpos d água durante oito anos. Segundo análise de componente principal a temperatura explicou a variação no tempo de desenvolvimento entre os corpos d água. A diferença de 5 C entre os anos, foi acompanhada pela redução do tempo de desenvolvimento em três semanas nos anos mais quentes. Durante os anos de 2006 a 2008, no Laboratório de Animais Peçonhetos e Herpetologia da Universidade Estadual de Feira de Santana, foram iniciados trabalhos experimentais que objetivaram analisar simultaneamente o efeito da temperatura e do volume de água sobre o desenvolvimento e crescimento de espécies do semi-árido nordestino que utilizam poças temporárias. Neste sentido, foram obtidas desovas de Pleurodema diplolister (2006 e 2008), Physalaemus albifrons (2007, 2008) e Rinella granulosa (2008). Embora tenham sido seguidos todos os critérios metodológicos e protocolos de manutenção para as espécies, não
9 houve êxito no desenvolvimento do experimento para P. albifrons e os girinos provenientes das desovas P. diplolister, coletadas em 2008 não desenvolveram a tempo para inclusão neste trabalho. Assim, o presente estudo tem por objetivo analisar simultaneamente o efeito do volume da água e da temperatura sobre o desenvolvimento e crescimento de Pleurodema diplolister e Rhinella granulosa, duas espécies que utilizam corpos d água temporários para reprodução.
10 Manuscrito para apreciação Este capítulo apresenta o manuscrito intitulado Efeito da temperatura e do volume da água sobre o crescimento e desenvolvimento dos girinos de Pleurodema diplolister e Rhinella granulosa (AMPHIBIA, ANURA) o qual será submetido para apreciação e publicação no periódico científico Revista Brasileira de Zoologia. A formatação segue as normas deste periódico.
11 Revista Brasileira de Zoologia Efeito da temperatura e do volume da água sobre o crescimento e desenvolvimento dos girinos de Pleurodema diplolister e Rhinella granulosa (AMPHIBIA, ANURA) Maciel, T. A. 1 e Juncá, F. A. 2 1 thelyam@yahoo.com.br 2 Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Feira de Santana, Km 13, Campus Universitário, , Feira de Santana, Bahia. florajunca@yahoo.com.br Abstract Effect of temperature and of volume water on development and growth in tadpoles of Pleurodema diplolister and Rhinella granulosa (AMPHIBIA, ANURA) under experimental conditions The capacity of larvas of amphibians anuros to reduce the time of metamorphosis and the size body in response to flotations in environmental variables of temporary ponds has been registered in several studies accomplished in field and in laboratory. The main alterations in these habitat are related the decreasing of level water and increase of temperature. The decreasing of level water is pointed as the main variable that induces such answer. However, few studies tried to dissociate the effect of reduction of water and of temperature. The objective of present study was to analyze the effect of reduction of volume water simultaneously the temperature on the development and growth in tadpoles of Pleurodema diplolister and Rhinella granulosa, species that use temporary ponds for reproduction. Tadpoles of two species were submitted to four
12 treatments: (1) volume water constant 2000 ml (Vc), constant temperature of 26Cº; (2) volume water gradually decreasing of 2000 ml for 200 ml or 150 ml(vr), constant temperature of 26Cº; (3) Vc, constant temperature of 30Cº or 33 C and (4) Vr and constant temperature as in the treatment (3). Tadpoles of P. diplolister e R. granulosa responded to high temperature decreasing o length of larval period. Tadpoles responded to decreasing volume by metamorphosing smaller size. Tadpole of P. diplolister maintained to 30 C responded decreasing size body. Tadpoles of R. granulosa increase size body when submitted to 30 C. KEYWORDS: Bufonidae, Leiuperidae, temporary ponds. Resumo A capacidade das larvas de anfíbios anuros de reduzir o tempo de metamorfose e o tamanho do corpo em resposta a flutuações nas variáveis ambientais dos corpos d água temporários tem sido registrada em vários estudos realizados em campo e em laboratório. As principais alterações nestes ambientes estão relacionadas a redução do nível da água e o aumento da temperatura. A redução da água é apontada como a principal variável que induz tal resposta. No entanto, poucos trabalhos tentaram dissociar o efeito da redução da água e da temperatura. O objetivo do presente estudo foi analisar simultaneamente o efeito da redução da água e da temperatura sobre o desenvolvimento e crescimento dos girinos de Pleurodema diplolister e Rhinella granulosa, espécies que utilizam ambientes temporários para reprodução. Girinos das duas espécies foram submetidos a quatro tratamentos: (1) volume de água constante 2000 ml (Vc), temperatura constante de 26Cº; (2) volume de água reduzido gradualmente de 2000 ml para 200 ml ou 150 ml (Vr), temperatura constante de 26Cº; (3) Vc, temperatura constante de 30Cº ou 33 C e (4) Vr e temperatura constante como
13 no tratamento (3). Girinos de P. diplolister e R. granulosa responderam a altas temperaturas reduzindo o tempo de desenvolvimento. A redução no volume da água contribuiu para redução do tamanho do corpo das duas espécies. Girino de P. diplolister mantidos a 30 C apresentaram redução no crescimento, ao contrário dos girinos de R. granulosa que apresentaram aumento no crescimento quando submetidos a 30 C. Palavras-chaves: Bufonidae, Leiuperidae, corpos d água temporários. INTRODUÇÃO A plasticidade no tempo de desenvolvimento e tamanho do corpo das larvas de anfíbios que habitam ambientes temporários tem sido registrada em várias espécies através de experimentos realizados em campo e em laboratório. Larvas de anfíbios que se desenvolvem em ambientes temporários apresentam uma tendência a reduzir o tempo de desenvolvimento, migrando mais cedo para o ambiente terrestre evitando, assim, as constantes alterações nos fatores bióticos e abióticos, as quais os corpos d água temporários estão sujeitos. Entre estas alterações, a mais notável é a perda de água que provoca, entre outras conseqüências, aumento na densidade populacional, redução na quantidade de alimento e aumento na temperatura da água (WILBUR & COLLINS, 1973; WILBUR, 1990). Inicialmente, acreditava-se que o aumento da densidade decorrente da perda de água seria o fator responsável pelas alterações no tempo de desenvolvimento e tamanho das larvas de anfíbios (WILBUR & COLLINS, 1973). Contudo, girinos de Spea hammondii (DENVER et al., 1998) e Rana temporaria (MERILA et al., 2000) criados individualmente sob condições de dessecação foram capazes de acelerar a metamorfose
14 e reduzir o tamanho do corpo, demonstrando que tal resposta pode ser independente da densidade. Neste contexto, a redução do nível da água tem sido apontada como fator que desencadeia a redução do tempo de desenvolvimento e conseqüente redução do tamanho do corpo (SEMLISTSCH & WILBUR, 1988; CRUMP, 1989; NEWMAN, 1989; TEJEDO & REQUES, 1994; DENVER, 1997; DENVER et al. 1998; LAURILA & KUJASALO, 1999; MERILA et al., 2000). A temperatura é um fator fortemente associado à quantidade de água em ambientes temporários, pois a perda de água pode provocar elevação na temperatura média e aumento na variação térmica diária dos corpos d água (WILBUR, 1990). Alguns estudos sugeriram o possível efeito da temperatura sobre a duração do período larval de anuros em ambientes temporários (CRUMP, 1989; NEWMAN, 1989). LOMAN (2002) detectou efeito significativo da temperatura sobre o tempo desenvolvimento de Rana arvalis e Rana temporaria e apontou esta variável como a mais importante para determinar o tempo de desenvolvimento dos girinos destas espécies. Entretanto, ao menos dois estudos realizados em laboratório, que tentaram dissociar o efeito da redução da água e da temperatura sobre a fase larval de anfíbios anuros, constataram um desenvolvimento larval mais rápido apenas em resposta à restrição hídrica (LAURILA & KUJASALO, 1999; MERILA et al., 2000). Assim, parece que o efeito da temperatura sobre o desenvolvimento dos girinos em ambientes temporários ainda não é bem compreendido. Girinos de Pleurodema diplolister (PETERS, 1870) e Rhinella granulosa (SPIX, 1824) desenvolvem-se em ambientes temporários e podem ser indicados, portanto, como organismos interessantes para estudos que buscam compreender como a quantidade de água e temperatura podem influenciar o período larval das espécies de
15 anfíbios anuros. Pleurodema diplolister apresenta distribuição restrita ao nordeste brasileiro, sendo encontrada em áreas de caatinga e em formações abertas da Mata Atlântica (CARDOSO & ARZABE, 1993). Rhinella granulosa é amplamente distribuída na América do Sul e, no Brasil, é encontrada desde o sudeste até a região da bacia Amazônica (FROST, 2008). O objetivo do presente estudo foi analisar simultaneamente o efeito da redução da água e temperatura sobre o tempo de desenvolvimento e tamanho do corpo dos girinos de Pleurodema diplolister e Rhinella granulosa. MATERIAIS E MÉTODOS Para avaliar o efeito do volume da água e da temperatura sobre o desenvolvimento e crescimento das larvas de P. diplolister e R. granulosa os dois fatores: água, com dois níveis (constante e reduzida) e temperatura, também com dois níveis (26ºC e 30º para P. diplolister e 26 C e 33 C para R. granulosa) foram combinados de modo que os quatro grupos formados (tratamentos) representam todas as combinações possíveis entre os níveis dos fatores. Os experimentos com P. diplolister e R. granulosa foram realizados em períodos distintos. Desovas de Pleurodema diplolister (7) foram coletadas no campus da Universidade Estadual de Feira de Santana, município de Feira de Santana, Estado da Bahia, nos dias 17 e 18 de fevereiro de 2007, em corpos d água temporários, expostos ao sol, com profundidade não superior a 4 cm. Após a eclosão, os girinos foram mantidos em bandejas plásticas até atingirem o estágio (GOSNER, 1960), quando então, foram aleatoriamente transferidos para caixas plásticas (12x14x21cm) obedecendo aos seguintes tratamentos: (1) volume de água constante 2000 ml (Vc), temperatura constante de 26Cº; (2) volume de água
16 reduzida gradualmente de 2000 ml para 200 ml (Vr), temperatura constante de 26Cº; (3) quantidade de água constante 2000 ml, temperatura constante de 30Cº e (4) quantidade de água reduzida como no tratamento (2) e temperatura constante como no tratamento (3). A redução gradual da água objetivou simular o stress hídrico comum em ambientes semi-áridos. Assim, a cada três dias foram retirados 150 ml de água. O experimento foi mantido por 39 dias. Cada tratamento foi replicado 12 vezes. Em cada caixa plástica foram mantidos 5 girinos, totalizando 240 girinos. Foram registrados: (1) o tempo de desenvolvimento, representado pelo número de dias para emissão dos membros anteriores, que corresponde ao estádio 42 seguindo GOSNER (1960) e (2) o crescimento, representado pelo comprimento rostro-cloacal (CRC). O CRC foi medido com auxílio do estereomicroscópio LEIKA MZ6 com micrométrica acoplada. As temperaturas utilizadas no experimento foram baseadas em registros das temperaturas obtidas em corpos d água permanentes e temporários do sistema natural, obtidas a partir de cinco dias de observação no mês de fevereiro de A temperatura de 26 C representa a média da temperatura de corpos d água permanentes, 30 C representa o valor médio obtido das temperaturas mínima e máxima diárias de corpos d água temporários e 33 C representa o valor máximo da temperatura em corpos d água temporários. A temperatura nas caixas plásticas foi controlada por meio de termostatos Resun. O aquecimento e a manutenção da temperatura da água foram realizados por condução, de modo que as 48 caixas plásticas (12x14x21cm) foram distribuídas em 12 bandejas com a água (9x31x52cm). Em cada bandeja foi instalado um termostato. A temperatura da água das caixas plásticas foi monitorada diariamente. Foi estabelecido um fotoperíodo de 12 horas claro e 12 horas escuro. O experimento foi desenvolvido em uma sala climatizada, a temperatura média de 25Cº e
17 iluminação artificial. Os girinos foram alimentados com ração em flocos para peixes ornamentais Nutriflakes cuja composição apresenta nutrientes de origem animal e vegetal. As caixas plásticas foram higienizadas a cada três dias. O ph foi monitorado através do Labcon Test Alcon, kit para monitoramento do ph em aquários. Desovas de R. granulosa (2) foram coletadas também em corpos d água temporários da UEFS no dia 1º de março de Os girinos foram submetidos ao mesmo delineamento experimental utilizado para P. diplolister, exceto pela mudança nos níveis do fator temperatura e nos critérios de retirada da água. Neste experimento os níveis do fator temperatura foram 26 C e 33 C. O volume d água foi reduzido de 2000 ml para 150 ml. Nos tratamentos com redução de água, após três dias do início do experimento foram retirados 1000 ml, em seguida, a cada três dias foram retirados 200 ml, sendo que no 14 º dia após o início do experimento foram retirados 250 ml, restando 150 ml. O experimento foi mantido durante 39 dias. Análises Estatísticas As premissas de normalidade, homocedasticidade e homogeneidade de covariâncias foram verificadas através dos testes Kolmogorov-Smirnov, Levene e o teste M de Box, respectivamente (MAROCO, 2003). As variáveis dependentes tempo de desenvolvimento e tamanho do corpo de P. diplolister atenderam a estas premissas e a análise prosseguiu com a realização da análise de variância multivariada (MANOVA) para detectar se as médias das variáveis dependentes diferiram em relação aos tratamentos. Entre os testes oferecidos pela MANOVA, o Pillai s Trace foi escolhido por ser um método robusto para amostras de pequena dimensão (MAROCO, 2003; QUINN &
18 KEOUGH, 2004; HAIR et al.,2005). Após a MANOVA, foi utilizado o teste de comparações múltiplas de Tukey (QUINN & KEOUGH, 2004). As análises foram realizadas através do programa SPSS 8.0 for Windows. Para R. granulosa as variáveis dependentes não atenderam a premissa de normalidade e foram analisadas individualmente utilizando a análise de variância multivariada permutacional (PERMANOVA; ANDERSON, 2005). Para esta análise, o nível de significância foi corrigido segundo método de Bonferroni (MAROCO, 2003). O nível de significância adotado para as análises foi 0,05. RESULTADOS Devido à mortalidade das larvas de Pleurodema diplolister e a presença de outliers, a MANOVA foi realizada com sete réplicas por tratamento, sendo que cada réplica representa a média do tempo de desenvolvimento e tamanho do corpo de quatro girinos, totalizando 112 larvas analisadas. Pelos mesmos motivos citados acima as PERMANOVA s foram realizadas com nove réplicas por tratamento, sendo que cada réplica representa a média do tempo de desenvolvimento e tamanho do corpo de três girinos, totalizando 108 larvas analisadas. A MANOVA detectou efeito significativo dos tratamentos sobre o tempo de desenvolvimento e tamanho do corpo (F = 6,999, p < 0,001). As PERMANOVA S detectaram efeito significativo dos tratamentos sobre o tempo de desenvolvimento (F = 12,480, p = 0,001) e tamanho do corpo (F = 5,353, p = 0,004).
19 Tempo de Metamorfose Os girinos de Pleurodema diplolister apresentaram um período larval que variou de 9 a 35 dias ( = 23; DP = 3,2; n = 112; Tabela I). A média do tempo de desenvolvimento dos girinos submetidos ao tratamento 3 (Vc; 30 C) foi significativamente diferente da média do tempo de desenvolvimento dos girinos submetidos aos demais tratamentos (Tabela II). Girinos que experimentaram temperatura alta e volume de água constante apresentaram redução no tempo de desenvolvimento quando comparados aos girinos submetidos aos demais tratamentos (Figura 1). Embora não tenha sido detectada diferença significativa entre as médias dos tratamentos 1, 2 e 4 (Tabela II), nota-se que a distribuição das médias do tratamento 4 (Vr e T 30 o.c) mostra uma tendência a redução do tempo de desenvolvimento, quando comparada às distribuições dos tratamentos 1 (Vc e T 26 o.c) e 2 (Vr e T 26 o.c) (Figura 1). O período larval de R. granulosa variou de 6 a 38 dias ( = 12,7; DP = 3,6; n = 108; Tabela III). A média do tempo de desenvolvimento das larvas de R. granulosa submetidas aos tratamentos com temperatura a 33 C diferiu significativamente da média do tempo de desenvolvimento dos girinos submetidos aos tratamentos com temperaturas a 26 C (Tabela IV). Em altas temperaturas a redução no tempo de desenvolvimento ocorreu tanto no tratamento com volume de água constante quanto no tratamento com o volume de água reduzido, indicando que a 30 C o efeito da temperatura sobre o tempo de desenvolvimento dos girinos desta espécie foi independente do volume de água (Figura 2).
20 Tamanho do corpo O comprimento rostro-cloacal dos girinos de P. diplolister variou de 9,4 a 14,7 mm ( = 11,7; DP = 0,4; n = 112; Tabela V). A média do CRC dos girinos submetidos ao tratamento 1 (Vc; 26 C) foi significativamente diferente da média do CRC dos girinos submetidos ao tratamento 4 (Vr; 30 C) (p = 0,004). Girinos que experimentaram volume de água constante e temperaturas de 26 C cresceram mais do que os girinos submetidos à redução no volume da água e temperaturas de 30 C (Tabela VI). A distribuição das médias entre os tratamentos indica que o crescimento foi influenciado negativamente por ambos: redução do volume da água e aumento da temperatura (Figura 3). Girinos de R. granulosa apresentaram um comprimento rostro-cloacal que variou de 4,4 a 7,4 mm ( = 5,8; DP = 0,3; n = 108; Tabela VI). A diferença entre as médias dos tratamentos 2 e 3 (p = 0,001) e a distribuição das médias entre os tratamentos indicam que o tamanho do corpo foi influenciado negativamente pela mudança no volume de água e positivamente pelo aumento da temperatura (Figura 4). Girinos submetidos à redução no volume de água e temperatura de 26 C cresceram menos do que os girinos mantidos a volume de água constante e temperaturas de 30 C. Assim como detectado para P. diplolister, a redução do nível da água contribuiu para redução do tamanho do corpo de girinos de R. granulosa. Entretanto, a temperatura alta atuou de forma diferente nas duas espécies diminuindo o tamanho do corpo em P. diplolister e aumentando em R. granulosa.
21 DISCUSSÃO O efeito da temperatura sobre os processos fisiológicos de anfíbios anuros é bastante conhecido, sobretudo pela natureza ectotérmica deste grupo (DUELLMAN & TRUEB, 1986; ULTSCH et al., 1999). Os resultados obtidos pelo presente estudo confirmam a importância da temperatura para os representantes deste grupo, pois a temperatura foi o fator que influenciou o tempo de desenvolvimento dos girinos de P. diplolister e R. granulosa. Altas temperaturas foram capazes de reduzir o tempo de desenvolvimento de R. granulosa independente volume de água. A redução no tempo de desenvolvimento em resposta a altas temperaturas foi detectada também por outros estudos. SMITH-GILL & BERVEN (1979) avaliaram o efeito da temperatura sobre o desenvolvimento dos girinos de Lithobates pipiens, Lithobates sylvaticus, Lithobates clamitans em diferentes densidades e constataram que o efeito da temperatura foi independente da densidade populacional. LOMAN (2002), constatou que,um aumento de 5 C na temperatura foi suficiente para reduzir o período larval de Rana arvalis e Rana temporaria em três semanas. A relação entre temperatura e tempo de desenvolvimento pode ser explicada fisiologicamente através da influência da temperatura sobre o sistema endócrino (SMITH-GILL & BERVEN, 1979). Os raros estudos direcionados à compreensão dos processos que relacionam fatores ambientais, produção de hormônios, modificações fisiológicas e morfológicas em larvas de anfíbios apontam a temperatura como o fator responsável por regular a produção da tiroxina, hormônio produzido pela glândula tireóide, que estimula o desenvolvimento das larvas de anfíbios (BROWN & FRYE, 1969; SMITH-GILL & BERVEN, 1979; DENVER, 1997).
22 A redução do nível da água pode acelerar o desenvolvimento das larvas de anfíbios através de estímulos como proximidade da superfície e redução do espaço para locomoção (DENVER et al., 1998). Tais estímulos parecem não desencadear a redução no tempo de desenvolvimento em P. diplolister, assim como não reduziu o tempo de desenvolvimento de Lithobates silvaticus, Ambystoma jeffersomianum, Ambystoma maculatum (Rowe & Dunson, 1995), Bufo bufo, Epidelea calamita, Rana temporaria (BRADY & GRIFFITHS, 2000) e Rana temporaria (VENCES et. al., 2002). Girinos de P. diplolister foram sensíveis à mudança no nível da água apenas quando expostos a 30 C e embora trabalhos relataram que a redução do nível da água desencadeia redução no tempo de desenvolvimento (LAURILA & KUJASALO, 1999; MERILA et al., 2000), em P. diplolister a redução de água retardou a metamorfose em cinco dias quando comparados aos girinos mantidos a volume constante e 30 C. O menor crescimento das larvas de P. diplolister foi associado tanto à redução no volume de água quanto à temperatura alta. A redução no tamanho do corpo desencadeada pela redução da quantidade de água foi registrada também para Hysthmohyla pseudopuma (CRUMP, 1989), Scaphiopus chocii (NEWMAN, 1989), Spea hammondii (DENVER et al., 1998), Rana temporaria (LAURILA & KUJASALO, 1999; MERILA et al., 2000) e Bufo bufo, Epidelea calamita, Rana temporaria (BRADY & GRIFFITHS, 2000). Segundo DENVER et al. (1998), a restrição hídrica diminui o espaço de locomoção, inibibindo o comportamento de forrageio e causando a redução no tamanho do corpo. Temperaturas elevadas também podem inibir o comportamento de forrageio e diminuir o crescimento como foi registrado para Pseudacris regilla (WATKINS, 2000). De modo semelhante ao que ocorreu com os girinos de P. diplolister, os girinos de R. granulosa cresceram menos quando experimentaram redução no volume da água.
23 Mas quando considerado o efeito da temperatura, os girinos desta espécie responderam a altas temperaturas crescendo mais do que os girinos mantidos a temperatura mais baixa. O aumento do crescimento em resposta a altas temperaturas foi registrado também para girinos de Litorea aurea. Girinos desta espécie foram submetidos a 15 C, 22 C e 28 C e só apresentaram aumento no comprimento rostro-clocal a 28 C (BROWNE & EDWARDS, 2003). Alguns autores têm buscado explicar a influencia da temperatura sobre o período larval. Segundo SMITH-GILL & BERVEN (1979) o tempo de desenvolvimento é mais sensível à temperatura do que o crescimento. BRADY & GRIFFITHS (2000), sugeriram que desenvolvimento e crescimento são influenciados por fatores ambientais diferentes, a temperatura determina o tempo de desenvolvimento das larvas, enquanto a mudança no nível da água determina o tamanho do corpo. Os resultados obtidos pelo presente estudo confirmam que a temperatura afeta principalmente o tempo de desenvolvimento e demonstra a sua influência sobre o crescimento, embora agindo de forma oposta nas espécies estudadas. Pleurodema diplolister é uma espécie restrita a região Nordeste do Brasil, pertencente a uma família exclusiva da América do Sul e utiliza para reprodução apenas poças temporárias (CARDOSO & ARZABE, 1993). Por outro lado, Rhinella granulosa é amplamente distribuída, pertence a uma família cosmopolita e os girinos desenvolvemse tanto ambientes permanentes quanto em ambientes temporários (GAA, 2008). Assim, possivelmente, as diferentes pressões seletivas as quais as duas espécies experimentaram ao longo de sua evolução e se submetem atualmente nos diferentes ambientes onde se desenvolvem, podem levar seus girinos a responderem de forma diferente aos diversos fatores ambientais (NEWMAN, 1992) explicando as diferenças encontradas entre as espécies.
24 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ANDERSON, M.J PERMANOVA: a FORTRAN computer program for permutational multivariate analysis of variance. Department of Statistics, University of Auckland, New Zealand. BRADY, L.; GRIFFITHS, R Developmental responses to pond desiccation in tadpoles of the British anuran amphibians. J. Zool. Lond., 252: BROWNE, R.; EDWARDS, D The effect of temperature on the growth and development of the endangered green and golden bell frog (Litoria aurea). Journal of Thermal Biology, 28: BROWN, P.; FRYE, B., 1969, Effects of Prolactin and growth hormone on growth metamorfhosis of tadpoles of the frog, Rana pipiens. General and comparative endocrinology, 13: CARDOSO, A. J.; ARZABE, C., 1993, Corte e Desenvolvimento Larvário de Pleurodema diplolistris (ANURA: LEPTODACTYLIDAE). Revista Brasileira de Biologia, 53: CRUMP, M Effect oh Habitat Drying on Developmental time and size at metamorphosis in Hyla pseudopuma. Copeia, 3: DENVER, Robert Proximate Mechanisms of Phenotypic Plasticity in Amphibian Metamorphosis. American Zoologist, 37: DENVER R.; MIRHADI, N.; PHILLIPS, M Adaptive plasticity in amphibian metamorphosis: response of Scaphiopus hammondii tadpoles to habitat dessication. Ecology, 79: DUELLMAN, W.E.; L. TRUEB Biology of Amphibian. New York, Mc Graw-Hill.
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27 LEGENDAS DAS FIGURAS Figura 1. Tempo de desenvolvimento (número médio de dias para emissão dos membros anteriores, estádio 42, segundo Gosner, 1960) dos girinos de Pleurodema diplolistris nos diferentes tratamentos. Tratamento: (1) volume de água constante 2000 ml (Vc), temperatura constante de 26Cº; (2) volume de água reduzido gradualmente de 2000 ml para 200 ml (Vr), temperatura constante de 26Cº; (3) Vc e temperatura constante de 30Cº e (4) Vr e temperatura constante como no tratamento (3). Figura 2. Tempo de desenvolvimento (número médio de dias para emissão dos membros anteriores, estádio 42, segundo Gosner, 1960) dos girinos de Rhinella granulosa nos diferentes tratamentos. Tratamento: (1) volume de água constante 2000 ml (Vc), temperatura constante de 26Cº; (2) volume de água reduzido gradualmente de 2000 ml para 150 ml (Vr), temperatura constante de 26Cº; (3) Vc e temperatura constante de 33Cº e (4) Vr e temperatura constante como no tratamento (3). Figura 3. Tamanho do corpo (Comprimento rostro -cloacal no estádio 42 em mm) dos girinos de Pleurodema diplolistris nos diferentes tratamentos. Tratamento: (1) volume de água constante 2000 ml (Vc), temperatura constante de 26Cº; (2) volume de água reduzido gradualmente de 2000 ml para 200 ml (Vr), temperatura constante de 26Cº; (3) Vc e temperatura constante de 30Cº e (4) Vr e temperatura c onstante como no tratamento (3).
28 Figura 4. Tamanho do corpo (Comprimento rostro -cloacal no estádio 42 em mm) dos girinos de Rhinella granulosa nos diferentes tratamentos. Tratamento: (1) volume de água constante 2000 ml (Vc), temperatura constante de 26Cº; (2) volume de água reduzido gradualmente de 2000 ml para 150 ml (Vr), temperatura constante de 26Cº; (3) Vc e temperatura constante de 33Cº e (4) Vr e temperatura c onstante como no tratamento (3).
29 TABELAS Tabela I: Sumário dos valores do tempo de desenvolvimento dos girinos de P. diplolister. Média, valor médio do tempo de desenvolvimento obtido a partir dos 28 girinos de cada tratamento; DP, desvio padrão; Mín, valor mínimo obtido; Máx, valor máximo obtido. Tempo de desenvolvimento Média DP Mín-Máx Tratamento 1 24,8 6, Tratamento 2 25,1 5, Tratamento 3 18,1 6, Tratamento 4 23,0 6, Total (n=112) 23,0 3,2 9-35
30 Tabela II: Sumário das probabilidades obtidas pelo teste Tukey de comparações múltiplas das médias do tempo de desenvolvimento de Pleurodema diplolister. Entre parênteses a combinação entre volume da água e temperatura dos tratamentos (Vc: volume constante; Vr: volume reduzido) Tratamentos 1 (Vc/26 C) 2 (Vr/26 C) 3 (Vc/30 C) 4 (Vr/30 C) 1 (Vc/26 C) (Vr/26 C) 0, (Vc/30 C) 0,001* 0,001* (Vr/30 C) 0,640 0,512 0,020* --- * médias com diferença significativa α = 0,05
31 Tabela III: Sumário dos valores do tempo de desenvolvimento dos girinos de Rhinella granulosa. Média, valor médio do tempo de desenvolvimento obtido a partir dos 27 girinos de cada tratamento; DP, desvio padrão; Mín, valor mínimo obtido; Máx, valor máximo obtido. Tempo de desenvolvimento Média DP Mín-Máx Tratamento 1 15,2 5, Tratamento 2 16,5 7, Tratamento 3 9,4 1, Tratamento 4 9,9 3, Total (n=108) 12,7 3,6 6-38
32 Tabela IV: Sumário das probabilidades obtidas pelo teste de comparações múltiplas realizado pela PERMANOVA das médias do tempo de desenvolvimento de Rhinella granulosa. Entre parênteses a combinação entre volume da água e temperatura dos tratamentos (Vc: volume constante; Vr: volume reduzido). Tratamentos 1 (Vc/26 C) 2 (Vr/26 C) 3 (Vc/33 C) 4 (Vr/33 C) 1 (Vc/26 C) (Vr/26 C) 0, (Vc/33 C) 0,001* 0,001* (Vr/33 C) 0,002* 0,001* 1, * p(perm); médias com diferença significativa. α = 0,025
33 Tabela V: Sumário dos valores do comprimento rostro-cloacal dos girinos de P. diplolister. Média, valor médio do comprimento rostro-cloacal obtido a partir dos 28 girinos de cada tratamento; DP, desvio padrão; Mín, valor mínimo obtido; Máx, valor máximo obtido. Comprimento rostro-cloacal Média DP Mín-Máx Tratamento 1 12,1 1,0 9,8 14,7 Tratamento 2 11,6 0,8 9,8 12,8 Tratamento 3 11,8 1,1 9,4 14,0 Tratamento 4 11,2 0,9 9,6 13,3 Total (n=112) 11,7 0,4 9,4 14,7
34 Tabela VI: Sumário das probabilidades obtidas pelo teste Tukey de comparações múltiplas das médias do tamanho rostro-cloacal de Pleurodema diplolister. Entre parênteses a combinação entre volume da água e temperatura dos tratamentos (Vc: volume constante; Vr: volume reduzido). Tratamentos 1 (Vc/26 C) 2 (Vr/26 C) 3 (Vc/30 C) 4 (Vr/30 C) 1 (Vc/26 C) (Vr/26 C) 0, (Vc/30 C) 0,453 0, (Vr/30 C) 0,004* 0,508 0, * médias com diferença significativa α = 0,05
35 Tabela VII: Sumário dos valores do comprimento rostro-cloacal dos girinos de Rhinella granulosa. Média, valor médio do tempo de desenvolvimento obtido a partir dos 27 girinos de cada tratamento; DP, desvio padrão; Mín, valor mínimo obtido; Máx, valor máximo obtido. Comprimento rostro-cloacal Média DP Mín-Máx Tratamento 1 5,7 0,4 5,2-7,1 Tratamento 2 5,5 0,4 4,4-6,3 Tratamento 3 6,2 0,4 5,3-6,9 Tratamento 4 5,8 0,5 4,8-7,4 Total (n=112) 5,8 0,3 4,4-7,4
36 Tabela VIII: Sumário das probabilidades obtidas pelo teste de comparações múltiplas realizado pela PERMANOVA das médias do tamanho rostro-cloacal de Rhinella granulosa. Entre parênteses a combinação entre volume da água e temperatura dos tratamentos (Vc: volume constante; Vr: volume reduzido). Tratamentos 1 (Vc/26 C) 2 (Vr/26 C) 3 (Vc/33 C) 4 (Vr/33 C) 1 (Vc/26 C) (Vr/26 C) 0, (Vc/33 C) 0,033 0,001* (Vr/33 C) 0,619 0,053 0, * p(perm); médias com diferença significativa. α = 0,025
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