AVALIAÇÃO DA LIMPEZA UTERINA NA ÉGUA APÓS A INFUSÃO DE CARVÃO EVALUATION OF UTERINE CLEARANCE IN THE MARE AFTER CHARCOAL INFUSION RESUMO

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1 AVALIAÇÃO DA LIMPEZA UTERINA NA ÉGUA APÓS A INFUSÃO DE CARVÃO EVALUATION OF UTERINE CLEARANCE IN THE MARE AFTER CHARCOAL INFUSION Carlos Eduardo Wayne Nogueira 1, Carlos Antônio Mondino Silva 2, Luciana Araujo Lins 3, Bruna da Rosa Curcio 4, Friedrich Frey Jr. 5 RESUMO A endometrite persistente após cobertura é uma causa comum de infertilidade na égua podendo estar relacionada com a falha dos mecanismos físicos de defesa uterina. Este estudo teve por objetivo avaliar a capacidade mecânica de limpeza uterina em éguas, utilizando-se a infusão de carvão no útero para avaliar a função endo-miometrial e a drenagem linfática de animais susceptíveis ou não à endometrite. Foram utilizadas 38 éguas, entre 4 e 23 anos, com histórico de infertilidade de, no mínimo, dois anos e com sinais clínicos/histológicos de endometrite crônica e falha na eliminação do conteúdo uterino após a cópula. Todas as éguas receberam infusões uterinas de 250 e 500mg de carvão em uma solução de 20mL de água destilada, seguidas de lavagem uterina realizada após 24 e 48 horas. O lavado uterino foi avaliado conforme o seu aspecto após a lavagem e, posteriormente, verificada a quantidade de carvão na matéria seca. Independentemente da dose, as éguas com alterações mais severas do endométrio não limparam o carvão infundido tão rapidamente quanto as éguas controle (P<0,01). A realização da avaliação da capacidade de limpeza uterina do carvão no período de 48 horas após a infusão é mais eficiente do que em 24 horas. Palavras-Chave: endometrite, carvão, endometrite crônica, drenagem linfática, limpeza uterina. 1. Prof. Dr. Dpto Clínicas Veterinária/FV/UFPel. -RS. nogueira@ufpel.edu.br 2. Prof. Dr. Dpto Clínica Grandes Animais/FV/ UFSM 3. Acadêmica Medicina Veterinária/FV/UFPel. BIPIC-CNPq 4. Médica Veterinária Ms Dr. 5. Médico Veterinário Ms

2 163 Avaliação da limpeza uterina... ABSTRACT Persistent mating-induced endometritis consists in a common cause of infertility in the mare and could be related to a failure in the uterine physical clearance mechanisms. The aim of this study was to evaluate the mechanical capacity of uterine clearance in the mare, using uterine charcoal infusion as a mean to evaluate endo-miometrial function and the lymphatic drainage in animals susceptible or not to endometritis. Thirty eight mares, 4 to 23-y-o, with an at least two-year history of infertility and clinical/histological signs of chronic endometritis and uterine clearance failure, were used in this study. All the mares received uterine infusions with 250 and 500mg of charcoal diluted in 20mL of distilled water, followed by uterine lavage 24 and 48 hours after the infusions. The uterine fluid was evaluated according to color after the lavage and, later, the amount of charcoal was determined by dry weight. Independently of the charcoal dose, mares with more severe endometrial histological changes did not clear the infused charcoal as fast as the control mares (P<0.01). The evaluation of the charcoal uterine clearance capacity is more efficient if performed after a period of 48 hours after infusion than after 24 hours. Key Words: endometritis, charcoal, chronic endometritis, lymphatic drainage, uterine clearance. INTRODUÇÃO A falha nos mecanismos físicos de defesa uterina limpeza mecânica e drenagem linfática parecem ser os maiores responsáveis pelo estabelecimento da endometrite persistente induzida pela cópula em éguas velhas e susceptíveis a endometrite. A motilidade uterina não está diretamente relacionada com a eliminação das bactérias do útero, entretanto a secreção intra-uterina pode acumular-se na ausência de infecção. Além disso, a eliminação rápida das bactérias sugere que os mecanismos não específicos de defesa, contidos na secreção uterina, além da fagocitose realizada pelos neutrófilos, são mais efetivos que os mecanismos imunológicos de defesa (TROEDSSON, 1999; NIKOLAKOPOULOS & WATSON, 1999). A contratilidade miometrial é considerada um potente mecanismo de limpeza uterina (LeBLANC et al., 1989), drenando os agentes contaminantes depositados no lume do útero por ocasião da cobertura, no que é auxiliada pelo relaxamento da cérvice (BLACK et al., 1953; MATTOS, 1989). EVANS et al. (1986 e 1987) e LeBLANC et al. (1994a) utilizaram a inoculação de microesferas e carvão no útero de éguas de diferentes idades e sob a

3 Nogueira, C.E.W. et al. 164 influência exógena de hormônios esteróides, para avaliar a relação do mecanismo de limpeza físico com a permanência da infecção uterina. Observaram a eficácia dos inócuos para esta avaliação e concluíram que as éguas mais velhas demonstram maior dificuldade de eliminar o conteúdo uterino, principalmente sob a influência da progesterona. Éguas que apresentam um útero pendular, com flacidez dos ligamentos, têm a drenagem cervical diminuída, acumulando secreção uterina (LeBLANC et al., 1994b). Éguas com drenagem linfática deficiente tendem a acumular conteúdo no útero, apresentar cistos linfáticos visíveis à ultra-sonografia e são, freqüentemente, inférteis, podendo ocorrer a presença de lacunas linfáticas (LeBLANC, 1997). Portanto, éguas com acúmulo de conteúdo intra-uterino em que não for detectada endometrite infecciosa devem ser submetidas a um tratamento que consista na remoção do fluído intraluminal, principalmente no período pós-cobertura, para garantir um ambiente adequado para a recepção do embrião (WATSON, 2000). Os vasos linfáticos drenam partículas do lume uterino e reabsorvem a secreção intramural acumulada na parede uterina durante o estro. Os vasos linfáticos do útero drenam os linfonodos aórticos (GUYTON, 1991). Éguas com lacunas linfáticas e cistos uterinos absorvem tinta nanquim ou carvão, durante o diestro, visualizando-se desta forma o trânsito da tinta até os linfonodos regionais (LeBLANC et al., 1995) O padrão vascular de uma biopsia endometrial de éguas susceptíveis geralmente apresenta angiopatia de moderada a severa, freqüentemente associada a endometrite crônica. Esta lesão se relaciona com a idade e com o número de parições e tem um papel importante na redução da perfusão endometrial e na diminuição da drenagem linfática (SCHOON et al., 1997). Este estudo tem por objetivo avaliar a capacidade mecânica de limpeza uterina em éguas, utilizando-se a infusão de carvão no útero com posterior lavagem, baseandose na presença do carvão no útero como um meio de diagnóstico para se avaliar a função endo-miometrial e a drenagem linfática de animais susceptíveis ou não à endometrite. MATERIAL E MÉTODOS Foram utilizadas 38 éguas, sem raça definida, com idades entre 4 e 23 anos, provenientes do município de Bagé-RS. A seleção das éguas foi realizada com base no histórico de permanência de no mínimo dois anos vazia, buscando-se animais com ou sem sinais clínicos e histológicos de endometrite crônica e falha na eliminação

4 165 Avaliação da limpeza uterina... do conteúdo uterino após a cópula. Estas éguas foram avaliadas quanto à sua capacidade reprodutiva pelo exame ginecológico, constando de identificação, anamnese, exame clínico geral e exame clínico específico externo e interno, com a utilização de meios complementares (Citologia, Bacteriologia, Ultra-sonografia e Hitopatologia). As éguas se encontravam em bom estado nutricional e sanitário e todas foram mantidas sob as mesmas condições de manejo. Elas foram divididas em três grupos conforme a classificação histológica do endométrio (KENNEY, 1978; SILVA et al., 1987) e o resultado dos exames realizados. Controle: Éguas clinicamente sadias, sem histórico de sub-fertilidade e com classificação histológica do endométrio sem alteração ou do Gr. I, com uma média de idade de 11 anos (4-18); Grupo 1: Éguas com histórico de endometrite crônica, com retardo na eliminação do conteúdo uterino após a cobertura e com classificação histológica do endométrio do Gr. II, com uma média de idade de 16 anos (8-23). Grupo 2: Éguas com histórico de endometrite crônica e/ou retardo na eliminação do conteúdo uterino após a cobertura e com classificação histológica do endométrio do Gr. II e III, com uma média de idade de 17 anos (16-21). Todas as éguas receberam infusão de carvão 6 durante o cio, no momento em que se observava um folículo com medida igual ou superior a 30 mm. As doses de carvão infundidas foram de 250 e 500mg, utilizadas em ciclos subseqüentes para cada égua. A cada infusão o carvão foi diluído em 20mL de água destilada. As 38 éguas, tiveram o útero lavado com 500ml de uma solução de NaCl a 0,9% após 24 e 48 horas da infusão. As lavagens uterinas, após a infusão do carvão, foram realizadas utilizando-se uma sonda tipo bivona. A sonda foi introduzida no útero por via vaginal, sendo posicionada logo após a passagem pela cérvice, tendo seu balão inflado com 10 a 30cm 3 de ar conforme o lume do corpo do útero. Através dela, foram introduzidos 500ml da solução de NaCl 0,9%. Este conteúdo foi mantido no útero por 5 minutos enquanto era realizada uma massagem uterina por via retal. Logo após, o conteúdo foi retirado por sifonagem e armazenado em um recipiente translúcido para avaliação imediata e posterior exame. Este material foi homogeneizado, separado e retiradas alíquotas de 20mL, colocando-as em tubos de ensaio do mesmo volume, 6 Carvão Ativado: VIDAPURA Indústria Farmacêutica Basa Ltda. - Av. Rossetti, 695, Caxias do Sul -RS

5 Nogueira, C.E.W. et al. 166 fechados, identificados e congelados a -5 o C para análise. Cada amostra foi submetida à desidratação e pesagem para determinação da quantidade de carvão em cada alíquota, segundo a técnica descrita por EVANS et al. (1986). Para avaliação clínica da secreção colhida após a lavagem uterina, utilizou-se um padrão subjetivo de avaliação considerando-se a coloração do lavado, conforme a observação visual, com índices de 1 a 3, onde: C1 - representa o conteúdo límpido e transparente, aparentemente sem a presença de carvão; onde C1 tem o mesmo aspecto visual da solução de NaCl 0,9%; C2 - conteúdo gris, caracterizando a presença moderada de carvão; onde tem o aspecto da coloração de uma solução contendo de 0,020g até 0,141g de carvão em 500ml de NaCl 0,9% C3 - conteúdo gris, caracterizando a presença acentuada de carvão, representando o aspecto da coloração de uma solução contendo 0,231g de carvão ou mais, em 500ml de NaCl 0,9%. Foram realizadas biopsias endometriais no período de 15 dias antes da infusão de carvão, 48 horas após a lavagem uterina e trinta dias após, para avaliação histológica e verificação de possíveis danos causados pelo carvão ao endométrio. O desenho estatístico foi realizado utilizando delineamento fatorial 2 x 2, inteiramente casualizado com 38 repetições. Foram avaliadas as doses de 250 e 500 mg carvão (n = 76), com dois períodos (24 e 48 horas) para lavagem uterina após a infusão (n = 38). Foi utilizado o Qui quadrado (X 2 ) para avaliação dos resultados, considerando-se o resultado da lavagem uterina, o tempo, a dose e o peso do carvão nas alíquotas. Foi utilizado um delineamento fatorial 3 x 2 x 2, inteiramente casualizado, considerando-se a dose de carvão e o período para a lavagem uterina. O Qui quadrado (X 2 ) e a análise de variância foram realizados levando-se em consideração o resultado da lavagem uterina, o tempo, a dose e o peso do carvão nas alíquotas. Nas duas avaliações foi utilizado o teste Tukey. Os testes estatísticos foram realizados através do Pacote Estatístico SAS- General Linear Models Procedure(1997). RESULTADOS Na Figura 1 observa-se a relação da classificação visual dos lavados uterinos, analisando-se em separado o tempo de 24 e 48 horas para realização da lavagem, após a infusão de 250 e 500 mg de carvão, nos

6 167 Avaliação da limpeza uterina... diferentes grupos de éguas, separados conforme a avaliação clínica e histológica. Obteve-se no Controle uma maior incidência de C1, sendo que as duas únicas amostras consideradas C2 foram obtidas quando se fez a lavagem 24 horas após a infusão. Grupos Doses Lavado N C1 C2 C3 C 500 mg 24hs hs mg 24hs hs Sub-total G1 500 mg 24hs hs mg 24hs hs Sub-total G2 500 mg 24hs hs mg 24hs hs Sub-total Total Figura 1 Descrição da relação entre a dose de 250 e 500 mg de carvão com o intervalo da lavagem uterina 24 e 48 horas após a infusão e a classificação visual do lavado uterino das éguas nos grupos: Controle, G1 e G2. No Grupo 1, observa-se também uma maior incidência de C1 e C2, com aumento de amostras classificadas como C3 quando se fez a lavagem uterina 24 horas após a infusão de carvão. Na avaliação das éguas do Grupo 2, das quatorze lavagens realizadas, 12 tiveram aspecto de C2 e C3. Neste grupo não ficou caracterizada variação, quando comparouse o intervalo de tempo entre a infusão e as lavagens. O aspecto da lavagem uterina foi semelhante para as duas doses de carvão utilizadas (250 e 500 mg). Após o exame e classificação visual, para definir a classificação dos diferentes resíduos no lavado, verificou-se que não houve diferença significativa entre as duas doses (Tabela 1). Tabela 1 - Classificação das lavagens em função dos resíduos de carvão no lume uterino de éguas após a infusão de 250 e 500 mg de carvão. Classificação Visual Dose (mg) C 1 C 2 C3 Total n % n % n % n % , ,1 3 7, , ,8 4 10, Total p > 0,1

7 Nogueira, C.E.W. et al. 168 Tabela 2 - Características da lavagem uterina na égua colhida após 24 e 48 horas da infusão de carvão em 76 procedimentos. Classificação Visual Tempo (h) C 1 C 2 C3 Total n % n % n % n % ,2 a 21 55,3 a 4 10, ,2 b 11 28,9 b 3 7, Total X 2 = 6,565; p < 0,06 ; a e b; p.<0,001 Na Tabela 2, pode-se observar o resultado da avaliação do lavado uterino em relação ao período decorrido entre infusão e lavagem. Observou-se uma diferença entre as lavagens realizadas 24 e 48 horas após a infusão. Houve uma incidência maior de C1 quando a lavagem foi realizada 48 horas após a infusão (p<0,06). Da mesma forma, o intervalo maior entre infusão e lavagem levou a um aumento significativo do carvão eliminado. Quando se comparou a classificação do aspecto da lavagem uterina com a classificação clínica e histológica (Tabela 3) observou-se que nas éguas Controle, 87,5% eliminaram todo o carvão infundido (C1) e as restantes apresentaram uma eliminação parcial (C2). No Grupo 1 45,7% das éguas conseguiu eliminar o carvão, 50% eliminou-o parcialmente e apenas 4,3% não conseguiram eliminá-lo. No Grupo 2, apenas 14,3% das éguas eliminaram todo o carvão (C1), outras 50% eliminaram de forma intermediária (C2), e 35,7% tiveram dificuldade em eliminar o carvão (C3). Observou-se uma diferença significativa entre as éguas em relação ao aspecto do lavado uterino. Quanto maior a alteração clínico e histológica do útero, maior foi a dificuldade de eliminar/drenar o carvão infundido (p<0,001). Tabela 3 Relação entre a classificação clínica e histológica, comparada ao aspecto do lavado uterino 24 e 48 horas após a infusão de 250 e 500 mg de carvão. Aspecto do lavado uterino após infusão de carvão Classificação C 1 C 2 C3 Total n % n % n % n % Controle 14 87,5 2 12, ,05 Grupo , ,0 2 4, ,53 Grupo ,3 7 50,0 5 35, ,42 Total 37 48, ,1 7 9, ,0 X 2 = p.<0,001 Na pesagem das alíquotas de carvão colhidas da lavagem uterina nos diferentes grupos de éguas, conforme a classificação clínica e histológica verificou-se que nas éguas Controle havia menor quantidade de carvão (X = 4mg), enquanto que nas éguas do Grupo 1 havia, em média, 13mg, e nas do Grupo 2 havia

8 169 Avaliação da limpeza uterina... uma média de 25mg. Quando se avaliou a quantidade de carvão nas alíquotas das lavagens uterinas realizadas 24 e 48 horas após a infusão, observou-se diferença significativa (respectivamente 18 e 8mg; p.<0,001), encontrando-se concentrações maiores de carvão nas lavagens feitas com intervalo de 24 horas. O peso médio do carvão retirado nas lavagens após as infusões com 250 e 500mg de carvão foi idêntico (15mg). Quando se avaliou o quadro histológico das biópsias endometriais colhidas antes da infusão de carvão com as colhidas 48 horas depois da lavagem uterina, qualquer que fosse a dose utilizada, observou-se que 18,42% (n = 7/38) delas apresentaram infiltrado celular. Essa alteração só foi confirmada em uma (2,63%) das 38 biópsias realizadas um mês após a infusão (Figura 2). Avaliação da biópsia endometrial Amostras (n) % Sem modificação 48 hs após 30 78,95 Com modificação 48 hs após 7 18,42 Com modificação 30 dias após 1 2,63 Total de éguas examinadas ,0 p. <0,001 Figura 2 - Comparação da classificação das biópsias, antes, 48 horas e 30 dias após a infusão de carvão intrauterino. DISCUSSÃO Observou-se uma diferença na eliminação uterina do carvão infundido quando foram comparados os três grupos de éguas. Após avaliação clínica, histológica e do histórico observou-se que as éguas com maior dificuldade de eliminar o carvão apresentaram alterações uterinas. As éguas que apresentaram maior alteração endometrial levaram mais tempo para eliminar o carvão. Isto também pode ser corroborado por trabalhos de EVANS et al. (1986 e 1987) e LeBLANC et al. (1989 e 1994a), que demonstraram ser a infusão de carvão e o exame da lavagem uterina posterior meios viáveis para avaliar a capacidade da égua eliminar o conteúdo uterino. As éguas que apresentaram alteração uterina mais grave necessitaram de mais tempo para eliminar o carvão. Observou-se nos animais dos Grupos 1 e 2 uma incidência mais alta de lavados com maior concentração de carvão, classificados como C3. Desta forma, quanto mais velhas as éguas e quanto mais acentuadas as alterações endometriais, mais tempo elas necessitam para eliminar o conteúdo uterino. Quando

9 Nogueira, C.E.W. et al. 170 o útero foi lavado 24 horas após a infusão, as éguas eliminaram menor quantidade de carvão, demonstrado pela maior concentração do composto no lavado. As éguas do Grupo 2 apresentaram o mesmo grau de eliminação quando se fez a comparação entre a lavagem 24 e 48 horas após a infusão. Demonstrou-se que animais com lesão uterina acentuada têm dificuldade de eliminar o conteúdo uterino, apresentando de uma maneira geral alta concentração de carvão no lavado (Figura 1 e Tabela 3). LeBLANC et al. (1994) e CADARIO et al. (1995), após infusão de microesferas e carvão no útero de éguas com atraso na eliminação de conteúdo uterino, também observaram eliminação a partir de 48 horas após a infusão. Ficou demonstrado que as éguas não conseguem eliminar todo o carvão no período de 24 horas após a infusão, ocorrendo várias amostras de lavado uterino com aspecto intermediário (C2) neste período. Aparentemente são necessárias 48 horas para que o útero responda à infusão do carvão com drenagem linfática, contração miometrial e drenagem cervical, completando assim, a limpeza uterina (Tabela 2). TROEDSSON (1999) e NIKOLAKOPOULOS & WATSON (1999) observaram que a eliminação de bactérias passaria a ocorrer 48 horas após a contaminação uterina induzida. Esses autores sugerem que, conjuntamente com a limpeza mecânica, é necessária a ação da fagocitose realizada pelos neutrófilos e dos mecanismos de defesa não específicos da secreção uterina. Observou-se que a quantidade de carvão eliminada no lavado uterino é similar utilizando-se uma infusão de 250 ou 500 mg. Isto significa que, na hipótese de se querer utilizar a infusão de carvão como um teste de avaliação da limpeza mecânica do útero, pode ser utilizada a infusão de menor quantidade de carvão (250 mg). O carvão infundido foi inócuo ao endométrio, provocando discreta alteração do quadro histológico, o que foi verificado por biopsia endometrial realizada 48 horas e 30 dias após a infusão (Figura 2). EVANS et al. (1986) observaram um comportamento endometrial semelhante após agressão uterina através da infusão com microesferas ou Streptococcus zooepidemicus. Das trinta e oito éguas utilizadas neste experimento, seis uma do Gr. III e cinco do Gr. II de acordo com a categoria endometrial eliminaram completamente o carvão infundido no útero, independentemente da dose e do tempo de lavagem uterina após a infusão. Observouse desta forma que algumas éguas, mesmo apresentando lesões endometriais severas,

10 171 Avaliação da limpeza uterina... podem eliminar o carvão em resposta à infusão uterina, demonstrando uma resposta positiva do mecanismo físico de defesa do útero. Isso indica que a etiopatogenia e susceptibilidade a endometrite podem ter caráter multifatorial. O uso de drogas antimicrobianas no tratamento e prevenção da endometrite é baseado na maioria das vezes em evidências empíricas (PERKINS, 1999). Os tratamentos de rotina usuais incluem lavagem uterina, administração de uterotônicos e infusão de antibióticos, antisépticos ou antifúngicos. CONCLUSÕES Considerando que a endometrite persistente após cobertura é uma alteração inflamatória, muitas vezes não infecciosa, torna-se importante a sua detecção precoce. A escolha correta do procedimento terapêutico deve ser com base na definição da etiologia da endometrite. Dessa forma, o teste de eliminação do carvão com inoculação de 250mg de carvão e lavagem uterina após 48hs é uma alternativa na avaliação clínica ginecológica e seus exames complementares. REFERENCIAS BLACK, W.G.; SIMON, J.; McNUTT, S.H. et al. Investigations on the physiological basis for the differential response of estrous and pseudopregnant rabbit uteri to induced infection. American Journal of Veterinary Research, Schaumburg, v.14, n.51, p , abr CADARIO, M.E.; THATCHER, M.J.; LeBLANC, M.M. Relationship between prostaglandin and uterine clearance of radiocolloid in the mare. Biology and Reproduction Monograph - Equine Reproduction, Madison, n.1, p , EVANS, M.J.; HAMER, J.M.; GASON, L.M. et al. Clearance of bacteria and non antigenic markers following intra uterine inoculation into maiden mares: effect of steroid hormone environment. Theriogenology, Nova York, v.26, n.1, p.37-50, jul EVANS, M.J.; HAMER, J.M.; GASON, L.M. et al. Factors affecting uterine of inoculated materials in mares. Journal of Reproduction and Fertility Supplement, Cambridge, v.35, p , 1987.

11 Nogueira, C.E.W. et al. 172 GUYTON, A.C. The Lymphatic System. In: GUYTON, A.C. Textbook of Medical Physioloy. Philadelphia: W.B. Saunders Company, 1991, p KENNEY, R.M. Cyclic and pathologic changes of the mare endometrium as detected by biopsy, with a note on early embryonic death. Journal of the American Veterinary Medical Association, Schaumburg, v.172, n.3, p , fev LeBLANC, M.M.; ASBURY, A.C.; LYLE, S.K. Uterine clearance mechanisms during the early postovulatory period in mares. American Journal of Veterinary Research, Schaumburg, v.50, n.6, p , jun LeBLANC, M.M.; NEUWIRTH, L.; ASBURY, A.C. et al. Scintigraphic measurement of uterine clearance in normal mares and mares with recurrent endometritis. Equine Veterinary Journal, Londres, v.26, n.2, p , mar.1994a. LeBLANC, M.M.; NEUWIRTH, L.; MAURAGIS, D. et al. Oxytocin enhances clearance of radiocolloid from the uterine lumen of reproductively normal mares and mares susceptible to endometritis. Equine Veterinary Journal, Londres, v.26, n.4, p , jul. 1994b. LeBLANC, M.M.; JOHNSON, R.D.; CALDERWOOD MAYS, M.B. et al. Lymphatic clearance of india ink in reproductively normal mares and susceptible to endometritis. Biology of Reproduction Monograph Equine Reproduction, Madison, v.1, p , LeBLANC, M.M. Effects of oxytocin, prostaglandin and phenylbutazone on uterine clearance of radiocolloid. Pferdeheilkunde, Stuttgart, v.13, n.5, p , MATTOS, R.C. Manejo reprodutivo da égua. In: TARANTO, J. R. Sangue e Raça. Rio de Janeiro: Index Ltda., 1989, p NIKOLAKOPOULOS, E.; WATSON, E.D. Uterine contractility is necessary for the clearance of intrauterine fluid but not bacteria after infusion in the mare. Theriogenology, Nova York, v.52, n.3, p , ago PERKINS, N.R. Equine reproduction pharmacology. The Veterinary Clinics of North America: Equine Practice,

12 173 Avaliação da limpeza uterina... Filadélfia, v.15, n.3, p , set./dez SAS/STAT, General Linear Models Procedure of Statistical Analysis System. In: User s Guide Release Cary: SAS Institute Inc., 1997, p SCHOON, H.A.; SCHOON, D.; KLUG, E. Vascular lesions in the equine endometrium. Pferdeheilkunde, Stuttgart, v.13, n.5, p.546, SILVA, C.A.M; BARROS, S.S.; ESQUERRE, R.A. et al. A biopsia endometrial na avaliação da fertilidade na égua. Pesquisa Veterinária Brasileira, Rio de Janeiro, v.7, n.4, p , out./dez TROEDSSON, M.T.H. Uterine clearance and resistance to persistent endometritis in the mare. Theriogenology, Nova York, v. 52, n.3, p , ago WATSON, E.D. Post-breeding endometritis in the mare. Animal Reproduction Science, Amsterdam, v.60-61, n.2, p , jul