Levantamento da quiropterofauna do Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado, Belo Horizonte, MG, Brasil

Levantamento da quiropterofauna do Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado, Belo Horizonte, MG, Brasil Michael Bruno 1*, Fábio da Cunha Garcia 2 & Ana Paula Gotschalg Duarte Silva 3 1. Centro Universitário de Belo Horizonte UNI-BH, Campus Estoril, Av. Mario Werneck, 1.685, Estoril, Belo Horizonte - MG CEP 30455-610, Brasil. 2. Universidade Federal de Minas Gerais UFMG, Campus Pampulha, Av. Presidente Antônio Carlos, 6627 - Pampulha, Belo Horizonte - MG CEP 31270-901, Brasil. 3. Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais - PUC-MINAS, Campus Coração Eucarístico, Av. Dom José Gaspar, 500 - Coração Eucarístico, Belo Horizonte - MG CEP 30535-900, Brasil. * Corresponding author. Email: michaelbrunobio@hotmail.com Abstract Bats from the Municipal Park Fazenda Lagoa do Nado, Belo Horizonte, Brazil. The present work presents the results of a bat inventory held in the Municipal Park Fazenda Lagoa do Nado, located in Belo Horizonte, Minas Gerais. The forest fragment has approximately 311.000m 2. The fragment is composed from Cerrado vegetation and a riparian forest that surrounds a lake of 22.000m 2, that is formed by the damming of three springs. There is also a secondary dry forest with exotic species of Eucalyptus spp. Between march 2011 to april 2011, 169 bats were captured using mist nets, representing eight species of two families Phyllostomidae (seven species) and Vespertilionidae (one species). The species Artibeus lituratus (Olfers, 1818) was the most abundant, indicating its high resistance to fragmentation. Keywords: Bats, frugivory, urban Parks, Artibeus lituratus. Resumo O presente trabalho reúne os resultados do inventário de quirópteros realizados no Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado, localizado no município de Belo Horizonte, Minas Gerais. O fragmento florestal possui aproximadamente 311.000 m 2, é composto por vegetação de Cerrado e por uma mata ciliar que circunda uma lagoa de 22.000 m 2 formada pelo represamento de três nascentes. No entanto, também ocorre uma floresta secundária seca em crescimento com grande número de espécies exóticas de Eucaliptus spp. Entre março de 2011 e abril de 2011, 169 morcegos foram capturados utilizando redes de neblina, representando oito espécies de duas famílias, Phyllostomidae (sete espécies) e Vespertilionidae (uma espécie). A espécie Artibeus lituratus (Olfers, 1818) foi a mais abundante, indicando sua alta resistência à fragmentação. Palavras-chave: Morcegos, Frugivoria, Parques Urbanos, Artibeus lituratus. Introdução ser afetados se características de um habitat forem A fragmentação florestal tem provocado demasiadamente modificadas pela urbanização, se diversos efeitos sobre os ecossistemas naturais, certos recursos essenciais forem removidos, ou como a redução do tamanho de diversas ainda se as distâncias entre os habitats adequados populações e o desaparecimento de espécies que dentro do mosaico urbano forem excessivamente requerem grandes áreas para sobreviver grandes para colonização (Dickman & Doncaster (Bierregaard et al. 1992). A alteração antrópica 1989). dos habitats resulta na simplificação da estrutura Morcegos podem ser menos vulneráveis à de taxocenoses de morcegos, o que resulta na fragmentação do que outros mamíferos devido à drástica redução no número de espécies. A sua capacidade de dispersão (e.g. Barros et al. fragmentação coloca as espécies em situação de 2006; Estrada & Coates-Estrada 2001). Embora risco, podendo levar ao desaparecimento de florestas venham cedendo espaço para o avanço de espécies e na perda de populações geneticamente cidades (Sazima et al. 1994, Bredt & Uieda 1996), viáveis (Aguiar 1994). As novas condições diversas espécies de morcegos tem demonstrado geradas pela urbanização podem beneficiar capacidade de ocupar áreas urbanas ou rurais, espécies generalistas por fornecer alimento extra, utilizando remanescentes de vegetação nativa ou refúgios e sítios de reprodução (Furlonger et al. mesmo ambientes artificiais que ofereçam abrigos 1987). No entanto, animais especialistas podem e fontes de alimentos (e.g. Sazima et al. 1994, 877

Bredt & Uieda 1996, Perini et al. 2003, Esbérard 2003, Lima 2008). Algumas espécies encontram variedade e abundância de recursos alimentares e abrigos nas cidades, o que pode favorecer a ocorrência delas em regiões urbanas (Ferreira et al. 2010, Sazima et al. 1994, Bredt & Uieda 1996, Lima 2008, Esbérard 2003; Pedro et al. 1995; Félix et al. 2001), incluindo parques urbanos (Taddei 1983; Barros et al. 2006). O estudo de morcegos em áreas urbanas é de fundamental importância, uma vez que muitas de suas espécies são adaptadas a essas áreas (Leal et al. 2009). Além disto, morcegos têm grande potencial como indicadores de níveis de destruição de habitats, além de serem considerados bons instrumentos para estudos sobre diversidade, devido à grande variedade e abundância de espécies nas regiões tropicais (Fenton et al. 1992). Quirópteros são um dos grupos mais diversificados do mundo, com dezoito famílias, 202 gêneros, e 1120 espécies (Reis et al. 2007). Isso representa aproximadamente 22% das espécies conhecidas de mamíferos, que totalizam 5416 espécies (Reis et al. 2007). Desempenham importantes funções ecológicas nos sistemas naturais (Reis et al. 2007; Fleming et al. 1972). São reconhecidamente importantes na regulação dos ecossistemas tropicais, representando, em algumas áreas, 40 a 50% das espécies de mamíferos (Patterson & Pascual 1972; Timm 1994). Sua diversidade de formas, adaptações morfológicas e hábitos alimentares permitem a utilização dos mais variados nichos, em complexa relação de interdependência com o meio (Fenton et al. 1992). À medida que partilham os recursos, em especial os alimentos, os quirópteros influenciam a dinâmica dos ecossistemas naturais e agem como dispersores de sementes, polinizadores e reguladores de populações animais (Goodwin & Greenhall 1961; Kunz & Pierson 1994). Desta maneira os quirópteros podem ser utilizados como ferramentas na identificação dos processos biológicos envolvidos na perda ou transformação do habitat natural (Fenton et al. 1992). Uma compilação recente em Minas Gerais realizado por (Tavares et al. 2010) indicam uma grande e diversificada fauna de morcegos apontando 77 espécies distribuídas em sete famílias, o que coloca o estado como o mais rico do sudeste brasileiro em número de espécies de morcegos. Como destacado por Dias (1995) e Sanchez (2001), existem trabalhos com enfoque no levantamento de espécies de morcegos em áreas urbanas. Diante de sua importância, embora alguns estudos sobre a comunidade de quirópteros já tenham sido realizados na região de Belo Horizonte como no Parque das Mangabeiras (Monteiro et al. 2010), em outros parques e áreas verdes (Dias 1995; Sánchez 2001; Perini et al. 2003), e em outras áreas do município (De Knegt et al. 2005), ainda se faz necessário um melhor conhecimento da fauna de morcegos da região metropolitana de Belo Horizonte e PMFLN, pois o monitoramento das espécies e seus hábitos alimentares em áreas urbanas se mostram também uma ferramenta valiosa na conservação e manejo da quiropterofauna (Silva et al. 1996). Assim, o presente trabalho teve objetivo de realizar o inventário da quiropterofauna ocorrente em um parque urbano da cidade de Belo Horizonte Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado e comparar a riqueza de espécies entre as estações de seca e chuva. Material e Métodos O estudo foi realizado no Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado (PMFLN), região da Pampulha do município de Belo Horizonte (43 o 57' 34''W, 19 o 49' 56''S) situado a 770 m de altitude. O PMLFN possui aproximadamente 311.000 m 2, é composto por vegetação de Cerrado e por uma mata ciliar que circunda uma lagoa de 22.000 m 2 formada pelo represamento de três nascentes (Fundação de Parques Municipais 2010). No entanto, também ocorre uma floresta secundária seca em crescimento com grande número de espécies exóticas de Eucaliptus spp. (Perini et al. 2003) (Figura 1). A região de Belo Horizonte é caracterizada por um clima tropical com estações marcadas: uma seca e fria, que abrange os meses de abril a setembro e uma estação chuvosa e quente, de outubro a março (Falcão et al. 2003; Pedro et al. 2001). As capturas ocorreram entre março de 2011 a abril de 2011. Totalizaram-se 18 noites de capturas, sendo nove dias em março (estação chuvosa) e nove em abril (estação seca). Para a captura dos morcegos foi amostrada toda a área do PMFLN. Foram utilizadas redes de neblina, dispostas ao nível do solo, armadas em trilhas, clareiras e na borda da lagoa. Em cada noite de amostragem foram utilizadas três redes (12 x 3m), as quais foram abertas após o pôr-do-sol, assim permanecendo em média por quatro horas. O esforço de captura foi calculado de acordo com Straube & Bianconi (2002). As redes de neblina foram vistoriadas em intervalos de 30 minutos, evitando que os animais se machucassem ou danificassem as mesmas. Para buscar espécies que não eram passíveis de captura pela metodologia descrita foi feita a procura em abrigos artificiais diurnos, como forros, telhados e sótãos. 878

Figura 1. Área de estudo e localização dos pontos no Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado em Belo Horizonte/MG. As espécies foram identificadas em campo seguindo a literatura (Vizotto & Taddei 1973; Reis et al. 2007). Os morcegos capturados foram colocados em sacos de pano individuais e para cada um deles as seguintes informações foram registradas: 1) o estado reprodutivo das fêmeas foi determinado pela apalpação do abdômen para sentir a presença de feto (Willig 1985); 2) para os machos foram verificados a presença de desenvolvimento testicular, (Willig 1985). Foi calculada a riqueza estimada pelo método de Jackknife de primeira ordem, com o auxílio do software EstimateS 6.0 (Colwell, 2006) ambos com 100 randomizações. Foi aplicado o teste estatístico do Qui-quadrado para averiguar se houve uma real diferença na riqueza de espécies entre as duas estações. O nível de significância foi o de p<0,05. Resultados Foram obtidas um total de 169 capturas, compreendendo oito espécies distribuídas em duas famílias: Phyllostomidae (sete espécies; 87,5%) e Vespertilionidae (uma espécie; 12,5%). (Tabela 1). O esforço de captura foi de 7.776 m 2.h. O número acumulativo de espécies em função do número de noites amostradas, plotado na mesma ordem em que os dados foram obtidos indicou uma assíntota definida ao final das capturas. (Figura 2). Figura 2. Número cumulativo de espécies registradas em função do esforço de captura no Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado no município de Belo Horizonte, estado de Minas, Brasil amostrados entre março de 2011 a abril de 2011. 879

Tabela 1. Espécies de morcegos capturadas no Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado e suas respectivas guildas alimentares e freqüência de captura. Famílias Espécie Guildas N Artibeus lituratus (Olfers, 1818) Frugívoro 105 Phyllostomidae Artibeus planirostris (Leach, 1821) Frugívoro 25 Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) Frugívoro 02 Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) Frugívoro 01 Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy,1810 Frugívoro 19 Glossophaga soricina (Pallas, 1766) Nectarívoro 10 Phyllostomus discolor (Wagner, 1843) Onívoro 03 Vespertilionidae Myotis nigricans (Schinz, 1821) Insetívoro 04 Total 8 Espécies - 169 A análise da curva do coletor para o grupo dos quirópteros (Figura 2) indica que o PMFLN representa poucas espécies quanto à riqueza e que mesmo com a continuidade do estudo, e conseqüentemente um aumento no esforço amostral espera-se registrar poucas espécies novas na área de amostragem. Com base na riqueza esperada, calculada pelo estimador Jackknife de primeira ordem (9 espécies), pressupõe-se que o esforço amostral despendido no presente estudo foi suficiente para amostrar 88,88% da riqueza de espécies de morcegos do PMFLN. Dentre os filostomídeos, Artibeus lituratus foi à espécie mais abundante, perfazendo 62,13% de capturas, seguida por Artibeus planirostris (14,79%) que possui abrigos e hábitos alimentares semelhantes ao A. lituratus. Apesar disto a quantidade capturada de A. planirostris foi muito inferior a A. lituratus. Em terceiro Platyrrihinus lineatus (11,24%) um filostomídeo de hábitos alimentares e de abrigos muito semelhantes aos primeiros citados, Glossophaga soricina (5,91%), foi à quarta espécie mais capturada. Ela se adapta bem em ambientes urbanos devido à oferta de alimento e abrigos variados como cisternas, forros, depósitos (De Knegt et al. 2005). Phillostomus discolor (1,77%), Sturnira lilium (1,18%) e Carollia perspicillata (0,59%) tiveram baixa ocorrência, menos de quatro capturas (Tabela 2). Para os vespertilionideos houve o registro da espécie Myotis nigricans que corresponde 2,36% das capturas. A Tabela 2, além do número de capturas, fornece também a freqüência de capturas. Com a razão sexual dos morcegos, observa-se que, dos 169 indivíduos coletados, 89 eram fêmeas e 80 eram machos. Em relação às guildas tróficas foram registradas cinco espécies de morcegos frugívoros no PMFLN correspondendo a 89,94% de capturas (Figura 3). Tabela 2. Número de espécimes capturados (NC), freqüência de ocorrência (FO) e razão sexual (RS) Macho/Fêmea dos morcegos do Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado em Belo Horizonte, MG. Espécie NC FO RS (M/F) Artibeus lituratus 105 62,13% 54/51 Artibeus planirostris 25 14,79% 13/12 Sturnira lilium 02 1,18% 0/2 Carollia perspicillata 01 0,59% 0/1 Platyrrhinus lineatus 19 11,24% 4/15 Glossophaga soricina 10 5,91% 2/8 Phyllostomus discolor 03 1,77% 3/0 Myotis nigricans 04 2,36% 4/0 Total 169 100% 80/89 Figura 3. Relação das espécies de morcegos capturadas durante a realização do Projeto Levantamento da quiropterofauna do Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado em Belo Horizonte, MG em função do hábito alimentar entre março de 2011 a abril de 2011. Discussão Em um estudo anterior, Perini et al. (2003), registraram oito espécies no Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado. Neste estudo, além das oito espécies já registradas por Perini et al. (2003) há o registro de uma nova espécie no local, Carollia perspicillata. O número de espécies encontradas no PMFLN é baixo se comparado com outros trabalhos realizados em áreas urbanas como (Ferreira et al. 2010) em remanescentes urbanos de Cerrado em 880

Campo Grande, onde foram identificadas 26 espécies de morcegos; com o trabalho realizado por (Monteiro et al. 2010) no Parque das Mangabeiras em Belo Horizonte, onde foram identificadas 12 espécies e com o trabalho realizado por (Filho et al. 2005) no Parque Municipal do Cinturão Verde de Cianorte no Paraná, onde foram identificadas 12 espécies de morcegos. Cabe destacar que todos os estudos citados foram realizados em áreas de tamanho superior ao presente estudo. Segundo (Reis et al. 2003), reservas maiores são mais estruturadas para abrigar maior número de espécies, levando-se em consideração a qualidade do fragmento, disponibilidade de recursos e pouco efeito de borda. Dentre as capturas houve uma maior representatividade de morcegos frugívoros, isto pode estar relacionada com a quantidade de espécies arbóreas que são utilizadas em arborização de calçadas na cidade e nos parques municipais (Perini et al. 2003). Espécies vegetais como Terminalia catapa, Licania tomentosa, e espécies de Ficus atraem os morcegos frugívoros servindo como fonte de alimento e constituindo um ambiente adequado a sobrevivência em áreas urbanizadas (Perini et al. 2003; Esberard & Pereira et al. 2009). A manutenção de áreas preservadas dentro de grandes cidades do Brasil é um fator que permite a ocorrência de uma rica variedade de morcegos frugívoros nos ambientes urbanos (Perini et al. 2003; Esberard & Pereira et al. 2009; Oprea et al. 2009). A espécie A. lituratus, a mais capturada, possui uma dieta alimentar frugívora e é um importante dispersor de sementes (Bordignon 2006). Essa espécie geralmente adapta-se bem a ambientes com alterações antrópicas, pois pode alimentar-se de uma variedade de frutos (Bordignon 2006). Segundo Reis et al. (2003), A. lituratus é uma espécie considerada indicadora de áreas impactadas. Em contrapartida foi capturado um único exemplar da espécie C. perspicillata. Embora, foi à espécie menos capturada neste estudo, trata-se de uma espécie amplamente distribuída e abundante em regiões florestadas da região Neotropical. São considerados animais generalistas, alimentando-se de até 50 diferentes tipos de frutos, além de complementar sua dieta com insetos e pólen (Peracchi et al. 2006). Dessa forma podem ser abundantes em áreas com certo grau de antropização. De acordo com De Knegt et al. (2005), foram registrados exemplares da espécie C. perspicillata na região norte e na região de Venda Nova de Belo Horizonte. O PMFLN se localiza na região da Pampulha, próximo a ambas as regiões, aumentando a possibilidade de constatar que este exemplar pode ter se dispersado entre essas regiões. Reforça essa possibilidade o 881 trabalho de Perini et al. (2003), no qual também não foi registrado C. perspicillata no PMFLN. A modificação de habitats por alteração antrópica coloca espécies em situação de risco, podendo resultar no desaparecimento de espécies e na perda de populações geneticamente viáveis (Aguiar 1994). A alteração do substrato acarreta mudanças na vegetação e na composição da fauna a ela associada, a qual está relacionada com a oferta de alimentos, qualidade dos abrigos e condições para a reprodução (Ricklefs 1993). O PMFLN é um ambiente que possui diversas árvores frutíferas nativas e exóticas para uma espécie de hábito generalista como S. lilium (De Knegt et al. 2005). Embora seja um ambiente propício a esta espécie, o número de capturas foi inferior aos demais filostomídeos, o mesmo ocorre para a espécie P. discolor que foi capturada em ambas as estações. A predominância da família Phyllostomidae, em detrimento das demais famílias, parece ser um padrão comum em estudos com assembléias de morcegos em diversas regiões (e.g. Carvalho et al. 2009; Bordignon 2006; Bianconi et al. 2004; Esbérard 2003), pois pode estar relacionada à metodologia de captura empregada. O uso de redes de neblina instaladas no sub-bosque privilegia a captura deste grupo (Nobre et al. 2009), visto que a maioria destes animais utiliza o sub-bosque na procura de alimento (Nobre et al. 2009). Além disso, a família Phyllostomidae é a mais diversa entre os morcegos da região Neotropical (Fenton et al. 1992),correspondendo a respectivamente 55% das espécies registradas no Brasil (Peracchi et al. 2006). A menor representatividade de outras famílias, como Vespertilionidae (2,36%) deve ser atribuída ao fato desses insetívoros voarem mais alto e detectarem as redes com maior facilidade (Muller & Reis 1992). Apesar de baixas quantidades de captura de insetívoros no Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado, esses morcegos são extremamente abundantes em ambientes urbanos devido às novas condições de abrigo, espaços para vôo e abundância de insetos que são atraídos pelas luzes (Barros et al. 2006). Conforme trabalho realizado por Perini et al. (2003), foram capturados indivíduos da espécie Molossus molossus (Molossidae) no PMFLN, sendo que a possível explicação da ausência desta espécie no presente trabalho pode ser atribuída ao fato desses insetívoros capturarem seu alimento forrageando acima do dossel formado pelas copas das árvores, portanto não são facilmente capturados em redes (Gallo et al. 2008; Sekiama et al. 2001). Na área do parque foram percorridos todos possíveis abrigos artificiais como forros, sótãos e telhados e não houve nenhum registro, levando a entender que esta espécie provavelmente utiliza o Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado como local de

forrageio e a área de entorno como abrigos permanentes. De acordo com o teste estatístico Quiquadrado aplicado, não houve variação na riqueza de espécies capturadas entre as duas estações (X² Calculado 5,57 < X² Tabela 14, 067 - não houve diferença significativa entre a ocorrência das espécies em ambas as estações). Foram capturadas oito espécies na estação chuvosa (A. lituratus, A. planirostris, G. soricina, P. lineatus, P. discolor, S. lilium, M. nigricans e C. perspicillata) e na estação seca somente C. perspicillata foi ausente. Todas essas espécies de acordo com (Reis et al. 2007) são espécies de hábitos generalistas. As espécies frugívoras capturadas nas duas estações foram (A. lituratus, A. planirostris, P. lineatus e S. lilium são consideradas frugívoras generalistas e consomem frutos produzidos por diferentes espécies de plantas, cobrindo todo o ano (Fleming 1988). De acordo com (Aguirre et al. 2003), revelaram que, em ambientes florestais espécies de morcegos com maior dependência de recursos que variam sazonalmente (como frutos) tendem a ter maior variação de abundância ao longo dos anos que espécies com dietas mais constantes como os insetívoros. Embora C. perspicillata foi capturada apenas na estação chuvosa é uma espécie que já foi relatado a plasticidade no que refere à dieta, poderia justificar o seu padrão de ocorrência, podendo ela ter, inclusive, uma maior presença na estação seca em área de Cerrado (Zortea & Alho 2008). A única espécie insetívora (M. nigricans) capturada neste estudo foi registrada em ambas estações e como já citado, sua dieta não é dependente da sazonalidade é mais constante. Sua baixa ocorrência é atribuída a metodologia aplicada de rede de em nível de sub-bosque, pois é uma espécie que forrageia em geral em nível de dossel (Gallo et al 2008; Sekiama et al. 2001). P. discolor espécie onívora foi registrada em ambas as estações também. Adicionalmente, P. discolor forrageia predominantemente nos estratos mais altos da vegetação (Fischer 1992, Bernard 2001), comportamento que reduz a probabilidade de capturas em redes dispostas ao nível do solo. Sendo espécie generalista seus recursos alimentares ficam disponíveis o ano todo. Apesar dos avanços da urbanização, o Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado é uma área verde de grande importância para as espécies com requerimentos de habitat e abrigo mais especializados. Sua preservação é essencial, pois abriga espécies de morcegos frugívoros que contribuem para a conservação e regeneração do fragmento. Sugere-se, portanto, diminuir o máximo possível as atividades humanas que impliquem em deterioração deste ambiente; implementação de programas de educação ambiental à comunidade, em seus vários 882 segmentos, enfocando aspectos ligados à diversidade, ecologia e importância dos morcegos, bem como sobre a relevância de se minimizar os impactos na área, visto que, tal condição poderá diminuir ainda mais o número de espécies de morcegos na região. Agradecimentos Agradeço Fundação de Parques Municipais (FPM) e a Secretaria do Meio Ambiente de Belo Horizonte por permitir a realização da pesquisa; a Administração do Parque Municipal Fazenda Lagoa do Nado por ter facilitado o trabalho e ao SISBIO por ter concedido a licença (Número: 27575-1). Referências Bibliográficas Aguiar L. M. S. 1994. Comunidades de Chiroptera em três áreas da Mata Atlântica em diferentes estádios de sucessão - Estação Biológica de Caratinga, Dissertação de Mestrado. 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