Variação Espaço-Temporal da Assembléia de Morcegos em uma. Floresta Estacional Decidual no Norte de Minas Gerais

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1 Luiz Alberto Dolabela Falcão Variação Espaço-Temporal da Assembléia de Morcegos em uma Floresta Estacional Decidual no Norte de Minas Gerais Montes Claros Minas Gerais Maio

2 Luiz Alberto Dolabela Falcão Variação Espaço-Temporal da Assembléia de Morcegos em uma Floresta Estacional Decidual no Norte de Minas Gerais Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Montes Claros, como requisito parcial necessário para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas. Orientador: Prof. Dr. Mário Marcos do Espírito Santo Co-orientador: Prof. Dr. Lemuel Olívio Leite Montes Claros Minas Gerais Maio ii

3 Luiz Alberto Dolabela Falcão Variação Espaço-Temporal da Assembléia de Morcegos em uma Floresta Estacional Decidual no Norte de Minas Gerais Dissertação de mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Montes Claros, como requisito parcial necessário para obtenção do título de mestre em Ciências Biológicas. Avaliada e aprovada no dia 26 de maio de 2010 pela banca examinadora: Montes Claros Minas Gerais Maio iii

4 AGRADECIMENTOS Aos meus orientadores Mário Marcos do Espírito Santo e Lemuel Olívio Leite por aceitarem me orientar em um projeto um tanto quanto diferente com relação ao grupo de estudo e mesmo assim me ajudarem sempre que precisei. Agradeço ainda pela paciência, amizade e, principalmente, a confiança em mim depositada durante estes três anos de projeto; Ao Frederico Neves pela disponibilidade para sempre ajudar no que for preciso e principalmente nas análises estatísticas; precisei; Ao Marcílio Fagundes pelo apoio e confiança em todos os momentos que A todos os professores do Programa de Pós Graduação em Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Montes Claros pelos ensinamentos; À Gramps e à Marina Beirão pela imensa ajuda nas análises estatísticas; Aos amigos e familiares por entenderem e sempre me apoiarem na escolha que fiz em minha carreira profissional; Aos colegas e amigos de Mestrado: Aline, Dudu, Renan, Lílian, Thaíse, Gramps, Cleandson, Cássia pelos momentos de convivência e experiências trocadas no transcorrer destes dois anos; Ao Luis Daniel e Kathryn Stoner por todo o conhecimento a nós repassado; A todos que participaram em algum momento do Bat Team : Raphael, Marcell, Lily, Patrícia, Jaíba, Thallyta, Daniel; cada um com seu jeito peculiar me ensinou e contribuiu à sua maneira em todo o projeto, sem vocês isso não seria possível; Ao IEF Itacarambi em especial ao Zé Luiz por todo suporte logístico; A todos do Laboratório de Zoologia por sempre ajudarem no que fosse preciso; Ao IAI - Inter American Institute for Global Change Research e à FAPEMIG pelo financiamento do projeto; iv

5 À UNIMONTES e a todos que fizeram parte de alguma maneira destes seis anos de vida acadêmica nesta instituição; A todos aqueles que torceram e torcem por mim, essa é minha forma de dizer MUITO OBRIGADO!!! v

6 Sumário RESUMO... 7 ABSTRACT... 9 INTRODUÇÃO MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo Captura dos animais Análises estatísticas RESULTADOS DISCUSSÃO CONSIDERAÇÕES FINAIS REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 44

7 RESUMO O objetivo do presente estudo foi verificar a variação espaço-temporal da riqueza, abundância e composição de guildas tróficas de morcegos em uma Floresta Estacional Decidual (FED) do Norte de Minas Gerais, bem como determinar a ocorrência de mudanças comportamentais (horário de atividade) associadas à sucessão ecológica nessa área. O estudo foi conduzido em 12 áreas em quatro estágios de sucessão (pasto, estágio inicial, intermediário e tardio) dentro e no entorno do Parque Estadual da Mata Seca IEF, localizado no município de Manga, Norte de Minas Gerais. A vegetação típica do Parque é a Floresta Estacional Decidual, dominada por árvores que apresentam de 90 a 95% de deciduidade foliar durante o período seco (maio a outubro). Os morcegos foram capturados em oito campanhas de doze dias cada, distribuídas ao longo de dois anos utilizando 10 redes de neblina 12 x 2,5m por noite, totalizando 96 noites de amostragem. Foram capturados 542 indivíduos distribuídos em cinco famílias e 25 espécies, sendo as mais abundantes Artibeus planirostris (131 indivíduos), Desmodus rotundus (113) e Carollia perspicillata (89), correspondendo cerca de 60% do total amostrado. Notou-se um maior número de captura, embora não significativo, em áreas no estágio tardio (n=230), do que em outros estágios sucessionais. A ausência de diferenças estatisticamente significativas provavelmente está relacionada à alta variação entre áreas de um mesmo estágio, aumentando assim a variabilidade dos dados, além da relativa proximidade entre os sítios de amostragem. Somente a proporção de morcegos nectarívoros diferiu entre os estágios sucessionais, com maior número de capturas no estágio intermediário. A abundância de morcegos foi significativamente menor na estação seca que na chuvosa, mas não foram observadas diferenças para a riqueza de espécies. Entre as diferentes guildas, somente os onívoros e nectarívoros variaram estatisticamente ao longo do tempo de amostragem. Com relação ao horário de atividade dos morcegos, observou-se uma tendência de maior atividade na primeira hora de amostragem, exceto para hematófagos. De maneira geral, este foi o padrão para todos os estágios, mas algumas variações podem ser observadas principalmente dentre os frugívoros. Nossos resultados demonstraram que, embora a perda de áreas de florestas em estágios avançados de sucessão acarrete em perda de diversidade, as áreas em estágio secundário de sucessão são importante habitat para comunidade de morcegos em FEDs. Frente à escassez de estudos e a alta taxa de desmatamento observada em Florestas Tropicais Secas, mais estudos são necessários 7

8 para que seja conhecido o padrão geral da resposta dos morcegos a degradação nestas áreas, bem como seus efeitos para conservação das mesmas. Palavras-Chave: Chiroptera; regeneração natural; mata seca; tempo de forrageio; guildas tróficas. 8

9 ABSTRACT The aim of this study was to investigate the spatial and temporal variation in abundance, richness, structure and composition of different feeding guilds in a Tropical Dry Forest (TDF) in Northern Minas Gerais, and to determine behavioral changes (foraging time) associated to ecological succession in this area. The study was conducted in 12 areas of four successional stages (pasture, early, intermediate and late stages) in the Mata Seca State Park, located in Manga, north of Minas Gerais. The typical vegetation of the Park is tropical dry forest dominated by trees that lose 90-95% of their leaves during the dry season (May to October). Bats were captured from eight samples conducted along two years, using 10 mist nets 12 x 2.5 m per night, totaling 96 sampling nights. A total of 542 individuals from five families and 25 species were captured, and the most abundant were Artibeus planirostris (131 individuals), Desmodus rotundus (113) and Carollia perspicillata (89), corresponding approximately 60% of all individuals. Bat abundance was higher, though not significantly different, in the late (n = 230) than in other successional stages. The absence of statistical significance was probably due to the high capture variation within areas of the same successional stage, thus increasing the data variability, besides the relative proximity between sampling sites. Only the proportion of nectarivores differed between stages, with a higher number of captures in the intermediate stage. Bat abundance was significantly lower in dry than wet seasons, but no difference was observed for species richness. Between guilds, only the omnivores and nectarivores varied significantly along the study period. Regarding the timing of bat activity, there was a trend for higher activity in the first hour of sampling, except for hematophagous bats, which showed the opposite behavior. Overall, this was observed for all successional stages, but some deviations can be observed mainly for frugivorous bats. Our results showed that although the loss of late forests will result in loss of diversity, areas in secondary stages of succession are important habitat for bats in TDFs. Due to the lack of studies and the high rate of deforestation observed in TDFs, more studies are needed to known determine general patterns of bat response to degradation in these areas, as well as their effects on conservation measures. guilds. Key-Words: Chiroptera; natural regeneration; dry forest; time of foraging; 9

10 INTRODUÇÃO Os morcegos (Ordem Chiroptera) são mamíferos amplamente distribuídos no planeta, ocorrendo em praticamente todos os ambientes, excetuando as calotas polares e algumas ilhas oceânicas isoladas (KUNZ & PIERSON, 1994). Atualmente, no Brasil são reconhecidas nove famílias e 167 espécies de morcegos (REIS et al., 2007). A ordem Chiroptera é considerada como um grupo bastante diverso, sendo observadas espécies das mais diversas guildas tróficas (KUNZ & FENTON, 2003). A diversidade de guildas alimentares e a peculiaridade de alguns aspectos ecológicos, como mobilidade e metabolismo (KUNZ & FENTON, 2003), fazem dos morcegos um importante grupo para estabelecimento e regulação de diversas interações ecológicas como dispersão de sementes, polinização, controle das populações de insetos e pequenos vertebrados, além de transmissão de patógenos. Os morcegos frugívoros, através da dispersão de sementes, possuem papel de destaque na regeneração em florestas tropicais (MUSCARELLA & FLEMING, 2007). São também responsáveis pela colonização de plantas em clareiras florestais, uma vez que dispersam sementes de espécies vegetais adaptadas ao crescimento em áreas perturbadas (MEDELLIN & GAONA, 1999). As espécies de morcegos nectarívoras participam do processo de polinização de centenas de espécies vegetais nos trópicos (veja GEISELMAN et al., 2009) e são considerados espécies-chave na reprodução cruzada de diversas espécies economicamente importantes nesta região (QUESADA et al., 2001). Já para espécies de morcegos insetívoros, estudos demonstraram o papel desses animais no controle de insetos em florestais tropicais, bem como na redução da herbivoria nestas áreas (KALKA, et al., 2008; WILLIANS-GUILLÉN et al., 2008). Duchamp e colaboradores (2010) demonstraram, ainda, o importante papel dos morcegos na ciclagem de nutrientes em uma floresta temperada. Mudanças no ambiente induzidas por atividades antrópicas podem alterar a capacidade de deslocamento dos morcegos em um determinado ambiente, gerando impactos diretos no estabelecimento e manutenção dos serviços prestados por estes ao ecossistema (MEYER & KALKO, 2008). Os morcegos são ideais para estudos sobre impactos da fragmentação e perturbação de hábitats em comunidades animais, por 10

11 possuírem alta diversidade ecológica e mobilidade (e.g. COSSON et al., 1999; ESTRADA & COATES-ESTRADA, 2002; MONTIEL et al., 2006; BERNARD & FENTON, 2007; MEYER & KALKO, 2008). Entretanto, são escassos os estudos que abordam variações na estrutura do hábitat durante regeneração natural após distúrbios, ao longo de gradientes sucessionais (MEDELLÍN et al., 2000; MANCINA et al., 2007; CASTRO-LUNA et al., 2007). Ambientes florestais em diferentes estágios de regeneração usualmente apresentam uma complexidade estrutural distinta, uma vez que, com a sucessão ecológica, ocorrem mudanças estruturais nas comunidades vegetais e animais (BROWN & LUGO, 1990; KALÁCSKA et al., 2004; MADEIRA et al., 2009). Assim, o aumento da densidade e riqueza de espécies vegetais, cobertura de dossel, altura, número de estratos verticais e área basal, dentre outros fatores podem influenciar toda a comunidade animal associada a ambientes em diferentes estágios sucessionais. Entretanto, a maior parte deste conhecimento em regiões tropicais provém de trabalhos desenvolvidos em florestas tropicais úmidas e não pode ser aplicado a florestas tropicais secas (VIEIRA & SCARIOT, 2006). Portanto, informações sobre mudanças na estrutura e composição vegetal, bem como fatores bióticos e abióticos que moldam o processo de sucessão em florestas secas, são importantes para desenvolvimento de programas eficazes de restauração nessas áreas (MADEIRA et al., 2009). As Florestas Estacionais Deciduais (FEDs), também chamadas de Florestas Tropicais Secas, são áreas de vegetação florestal dominadas por espécies tipicamente decíduas, com média anual de temperatura maior ou igual a 25 o C, pluviosidade média entre 500 e 2000 mm, apresentando três ou mais meses com precipitação inferior a 100 mm (SÁNCHEZ-AZOFEIFA et al., 2005). Regiões de FEDs são áreas com grande importância biológica, entretanto ainda pouco estudadas e entendidas (QUESADA et al., 2009). Atualmente, estima-se que áreas de FEDs somem km 2, sendo que mais da metade encontra-se na América do Sul (MILES et al., 2006). Segundo Miles e colaboradores (2006), cerca de 98% destas áreas encontram-se sobre algum tipo de ameaça e somente 30% têm algum tipo de proteção legal. Sanchez-Azofeifa e colaboradores (2005) indicaram a necessidade de se ampliar os estudos em florestas secas principalmente em áreas fora do México e Costa Rica, já que estes são os dois 11

12 países que mais produzem conhecimento científico a respeito desses ecossistemas. Com as taxas atuais de desmatamento (veja MILES, 2006), áreas de florestas estacionais deciduais tendem a se apresentar em manchas ou paisagens complexas compostas por diferentes estágios de sucessão (QUESADA et al., 2009). Assim, estudos que visem entender os mecanismos envolvidos nos processos de sucessão em FEDs e a influência destes sobre a comunidade biológica associada são extremamente importantes para estabelecimento de ações eficazes de manejo e conservação nestas áreas (QUESADA et al., 2009). Até o momento, um único estudo sobre os efeitos da sucessão ecológica sobre as comunidade de morcegos em florestas tropicais secas foi realizado (AVILLA- CABADILLA et al., 2009). Estudos sobre influência da estrutura do habitat na fauna de morcegos associada geralmente utilizam somente abundância e riqueza para avaliar os efeitos da interferência humana sobre este grupo (PRESLEY et al., 2009). Entretanto, mudanças na diversidade, previsibilidade e abundância de recursos, geradas por perturbações antrópicas, também podem afetar diretamente o forrageamento das espécies de morcegos, com conseqüências para a conservação destes (PRESLEY et al., 2009). Sendo assim, estudar as mudanças nos padrões de comportamento de morcegos em áreas sobre diferentes graus de perturbação pode ser uma ferramenta mais refinada para compreensão de como a perda ou fragmentação de hábitat gera, em longo prazo, perda de diversidade (PRESLEY et al., 2009). Os morcegos tendem a evitar épocas e locais de grande luminosidade, já que, em geral, isto aumenta os riscos de predação (veja ESBERARD, 2007). Mudanças estruturais na comunidade vegetal, como cobertura de dossel, ao longo do processo de regeneração natural, estão intimamente relacionados à luminosidade e podem influenciar a atividade de algumas espécies de morcegos nestas áreas. Entretanto, a maior parte dos estudos que utilizam padrões de forrageamento não está relacionada a características estruturais da área, mas sim aos mecanismos de partição de recurso entre as espécies (e.g. BERNARD, 2002; AGUIAR & MARINHO- FILHO, 2004; ESBÉRARD & BERGALLO, 2008). De maneira geral, há uma carência de estudos com morcegos em florestas tropicais secas (mas veja STONER, 2005; ÁVILLA-CABADILLA et al., 2009), Entretanto, sabe-se que estas áreas possuem características bastante peculiares e podem 12

13 abrigar uma fauna de mamíferos tão diversificada quanto as florestas úmidas (STONER & TIMM, 2004). No Brasil, a falta de estudos em FEDs é marcante, e Brito e colaboradores (2009) ressaltaram a necessidade de se alocar esforços e recursos em investigações em outras áreas como a caatinga. A sazonalidade marcante presente nessas áreas tem forte influência nos padrões de atividade reprodutiva das espécies vegetais ali presentes (veja PEZZINI, 2008), causando limitações na disponibilidade de flores e frutos para vários grupos animais, dentre eles os morcegos. Além do mais, a produção sincrônica de folhas limitada a cerca de seis meses por ano tem influência indireta sobre a quiropterofauna, uma vez que afeta a abundância de insetos disponíveis como alimento para diversas espécies de morcegos. Stoner (2005), em um trabalho conduzido em duas áreas de floresta seca na Costa Rica e no México, encontrou diferenças significativas na diversidade de espécies e abundância de morcegos frugívoros e nectarívoros em diferentes épocas do ano, correlacionando este resultado à disponibilidade de frutos em épocas úmidas e flores em épocas secas nestas áreas. O objetivo do presente estudo foi verificar a variação espaço-temporal da riqueza, abundância, estrutura e composição de guildas tróficas de morcegos ao longo de um gradiente sucessional em uma Floresta Estacional Decidual do Norte de Minas Gerais, bem como determinar a ocorrência de mudanças comportamentais (tempo de forrageio) associadas à sucessão ecológica. Especificamente, as seguintes hipóteses foram testadas: (i) a abundância e riqueza de morcegos aumentam ao longo de um gradiente sucessional, devido ao aumento na complexidade estrutural do hábitat; (ii) a abundância e riqueza de morcegos é maior em épocas úmidas do que em épocas secas, devido a maior disponibilidade de recursos; (iii) a estrutura da assembléia e a proporção de morcegos em cada guilda variam entre estágios sucessionais e entre épocas de amostragem, devido a variações espaço-temporais na disponibilidade de cada tipo de recurso; e (iv) os padrões de atividade dos morcegos variam entre os estágios sucessionais, devido a diferenças estruturais nestas áreas. MATERIAL E MÉTODOS 13

14 Área de estudo O estudo foi conduzido dentro e no entorno do Parque Estadual da Mata Seca IEF (PEMS ,44 hectares), localizado no município de Manga, no Vale do Médio São Francisco, Norte de Minas Gerais (Figura 1). Segundo a classificação de Köppen, o clima predominante na região é o Aw, caracterizado pela existência de uma estação seca bem acentuada no inverno, que compreende os meses de abril a setembro, e uma estação chuvosa que ocorre entre outubro e março. Neste tipo climático, há pelo menos um mês com precipitação inferior a 60 mm e a temperatura média do mês mais frio é superior a 18ºC. Na área de estudo, a temperatura média anual é de 24 C e o índice pluviométrico é de 871 mm (ANTUNES, 1994). Durante o estudo, a temperatura média mensal não diferiu da média histórica e a precipitação mensal variou de 0 a 262 mm (Figura 2). Estágio Tardio E. Intermediário E. Inicial Pasto 6 km Figura 1 Localização e delimitação do Parque Estadual da Mata Seca, Município de Manga, Minas Gerais, bem como das doze áreas de amostragem. 14

15 Precipitação (mm) Mai 101 Jun 102 Jul 103 Ago 104 Set 105 Out 106 Nov Dez 108 Jan 109 Fev 110 Mar 111 Abr 112 Mai Jun 115 Jul Ago 116 Set 117 Out 118 Nov 119 Dez 120 Jan 121 Fev 122 Mar 123 Maio Meses Figura 2 Precipitação total mensal e temperatura média no Parque Estadual da Mata Seca de maio de 2007 a março de Dados de estações climáticas do Parque Estadual da Mata Seca e da estação meteorológica de Mocambinho, distante aproximadamente 15 km da área de estudo Precipitação Temperatutra Scatterplot (Spreadsheet em precipitação 35 16v*23c) Julho 2007 Setembro 2007 Novembro 2007 Janeiro 2008 Março 2008 Janeiro 2009 Março 2009 Junho 2008 Agosto 2008 Outu Meses Temperatura Média ( C) A vegetação típica do Parque é a Floresta Estacional Decidual sobre solos planos e ricos em nutrientes (IEF, 2000). Essas áreas são dominadas por árvores que apresentam de 90 a 95% de deciduidade foliar durante o período seco (PEZZINI, 2008). De acordo com Madeira e colaboradores (2009), o parque possui um histórico de uso para pecuária extensiva e plantação de milho, feijão e tomate em dois pivôs centrais de 80 hectares cada. Aproximadamente 15% da área total é formada por pastos abandonados em estágio inicial de sucessão, sendo que o restante é composto por florestas em estágio primário ou secundário (IEF, 2000). Para o estudo, foram selecionadas três áreas em quatro estágios sucessionais, determinados através da estrutura horizontal e vertical de diferentes fragmentos (veja 15

16 Madeira et al., 2009): (1) áreas de pastagem, caracterizadas pela presença de espécies variadas de gramíneas, em atividade de pecuária ou recentemente abandonada; (2) estágio inicial, onde o principal componente é o herbáceo-arbustivo, com manchas esparsas de vegetação lenhosa de porte mais alto, formando um dossel descontínuo de, no máximo, 6-8 metros de altura; (3) estágio intermediário, caracterizado pela presença de dois estratos verticais, sendo o primeiro composto por árvores decíduas de crescimento rápido, que atingem um tamanho máximo de metros de altura e formam um dossel fechado; já o segundo estrato é composto por alta diversidade de lianas, árvores adultas pertencentes a espécies tolerantes à sombra e árvores juvenis; (4) estágio tardio, composto por três estratos verticais, sendo o primeiro constituído por árvores de metros de altura que formam um dossel bastante fechado; no segundo estrato, observa-se a presença de árvores juvenis de diferentes idades e tamanhos e o terceiro estrato é composto por espécies herbáceas e arbustivas típicas de sub-bosque (MADEIRA et al., 2009). Em cada estágio, foram escolhidas três diferentes áreas de amostragem, totalizando 12 áreas no PEMS e em seu entorno (Figura 2). Captura dos animais Foram realizadas oito amostragens ao longo de dois anos, sendo quatro na estação chuvosa (C) e quatro na seca (S): maio (S) e setembro (S) de 2007; fevereiro (C), abril (C), agosto (S), outubro (S) e dezembro (C) de 2008; e março (C) de As amostragens foram realizadas sempre em noites de lua nova ou crescente visando minimizar os efeitos da fobia lunar. Para captura dos morcegos foram utilizadas 10 redes de neblina 12 x 2,5m por noite, sendo cinco dispostas em pontos distintos no interior da área (determinados pela observação de possíveis rotas de vôo) e cinco distribuídas em estradas adjacentes à mesma área de amostragem, que também poderiam ser áreas de rota de vôo. As redes foram abertas ao anoitecer e assim permaneceram durante cinco horas, sendo revisadas a cada 30 minutos. Os animais capturados foram processados, registrando-se sexo, classe de idade, estágio reprodutivo, medida do antebraço e identificados no campo com o auxílio de chaves e descrições taxonômicas (MEDELLÍN et al., 1997; TIMM et al., 1998; GREGORIN & TADDEI, 2002; REIS et al., 2007). Posteriormente, os morcegos foram 16

17 marcados com uma anilha metálica e soltos. Todos os indivíduos foram classificados em uma das seguintes guildas: frugívoros, insetívoros, nectarívoros, onívoros, hematófagos e carnívoros (Reis et al.,2007). Análises estatísticas O esforço amostral total foi calculado multiplicando-se o número de dias de campanha pelas horas de exposição e pela quantidade de redes por dia (96 dias x 5 horas x 10 redes). Para verificar se este esforço foi suficiente para amostragem da assembléia de morcegos da área em estudo, foram construídas curvas de acumulação de espécies para o PEMS e para cada estágio sucessional utilizando-se o estimador de riqueza Jackknife 1 (indicado em caso com menos de 100 indivíduos por amostra), através do programa Estimates versão 8 (COLWELL, 2006). Para verificar o efeito do gradiente sucessional e as estações (seca e chuva) na abundância e riqueza de morcegos, foram construídos modelos lineares de efeito misto (LME). Esta análise foi utilizada a fim de corrigir a pseudorepetição temporal, já que as amostragens foram realizadas nas mesmas áreas de amostragem ao longo dos meses, o que viola o pressuposto de independência das amostras (CRAWLEY, 2002). Os dados de abundância e riqueza foram transformados em logaritmo para atingir uma distribuição normal, um dos requisitos desse tipo de análise. Os estágios sucessionais, estações do ano e a interação destes foram considerados variáveis explicativas, de efeito fixo, e as áreas de amostragem compuseram a variável de efeito aleatório. A abundância e a riqueza de morcegos foram inseridas como variáveis-resposta em modelos separados. A fim de verificar variações dentro de uma mesma estação, modelos similares foram construídos, com a substituição da estação do ano por meses de amostragem. Os modelos mínimos adequados foram obtidos com a exclusão das variáveis não significativas dos modelos completos e então comparados com um modelo nulo. Modelos com diferenças estatísticas significativas nesta comparação foram submetidos à análise de contraste, com a junção de termos qualitativos nãosignificativos (amalgamação) (CRAWLEY, 2002). 17

18 A estrutura da assembléia de morcegos foi comparada entre meses de amostragem e estágios sucessionais através da análise de escala multidimensional nãométrica (NMDS), utilizando a abundância para ordenação dos estágios, através do índice de Bray-Curtis (CLARKE, 1993). Este tipo de análise se propõe a ordenar as variáveis testadas (no caso estágios e meses) de acordo com uma matriz de dissimilaridade entre os mesmos e pode ser considerada uma análise robusta para dados ecológicos, já que consegue diminuir a sua amostra em uma figura com poucas dimensões, mantendo as relações acuradas entre as amostras (CLARKE, 1993). Para estas análises, utilizou-se o programa PAST (HAMMER et al., 2001). Para as análises relacionadas às guildas tróficas, os dados de abundância foram transformados em proporção para cada área amostrada da seguinte maneira: - Para variação espacial (entre estágios), dividiu-se a abundância de morcegos de cada guilda pela abundância total do estágio; - Para a variação sazonal (entre meses), dividiu-se a abundância de morcegos de cada guilda pela abundância total de morcegos capturados na amostragem em questão. - Para variação sazonal (entre estações), dividiu-se a abundância de morcegos de cada guilda pela abundância total de morcegos capturados na estação em questão. Para estas análises foram construídos modelos lineares generalizados (GLMs), sendo as proporções dos morcegos em cada guilda as variáveis-resposta e a estação do ano e os estágios sucessionais as variáveis explicativas. Novamente neste caso, também foram construídos modelos substituindo-se a estação do ano pelos meses de amostragem como variável explicativa. Os modelos mínimos adequados foram obtidos com a exclusão das variáveis não significativas do modelo completo, submetidos à análise de resíduo para adequação das distribuições de erro e comparados com um modelo nulo. Modelos com diferenças significativas foram submetidos à análise de contraste. Todas as análises supracitadas foram realizadas no programa R versão 2.6 (R DEVELOPMENT CORE TEAM, 2008). 18

19 Para verificar diferenças no padrão de atividade das diferentes guildas de morcegos entre os estágios sucessionais, o número de capturas das espécies foi computado em dez intervalos de 30 minutos (tempo entre as checagens durante a noite). O horário de captura do indivíduo foi tomado em horas e, para transformação em minutos, o horário de abertura da rede foi considerado como zero seguindo até 300 minutos, que correspondem às cinco horas de exposição. Este critério foi estabelecido devido a variações na hora de início do anoitecer (quando as redes foram abertas) entre diferentes períodos de amostragem. Foi feita a transformação da abundância em abundância relativa, dividindo número de capturas da guilda nos intervalos de tempo pelo o número total de capturas da guilda para cada estágio. As comparações entre estágios foram realizadas visualmente, pela análise dos gráficos produzidos. RESULTADOS Com um esforço de 4800 horas/rede, foi capturado um total de 513 indivíduos (29 recapturas) distribuídos em cinco famílias e 25 espécies, o que corresponde a 92% do estimado para área de estudo (27 espécies - Jacknife 1). Para a assembléia de morcegos do PEMS, a curva do coletor se estabilizou (Figura 5A). Entretanto, quando as curvas analisadas para cada estágio separadamente, a estabilização só foi observada no estágio tardio (Figura 5B). A família mais abundante foi Phyllostomidae (494 indivíduos capturados), seguida por Molossidae (37), Emballonuridae (8), Vespertillionidae (2) e Noctilionidae (1) (Figuras 3 e 4; Tabela 1). Phyllostomidae foi também a família mais representativa em riqueza, apresentando 20 espécies, seguida por Molossidae com duas espécies. As demais famílias foram representadas por somente uma espécie cada. 19

20 A B C D E F Figura 3 Algumas espécies de morcegos capturados no PEMS. A Diphylla ecaudata; B Figura Morcegos capturados no PEMS. A Diphylla ecaudata; B Desmodus rotundus; C Desmodus Lasiurus blossevillii; rotundus; C D Lasiurus Artibeusblossevillii; planirostris; D E Artibeus Lonchophylla planirostris; mordax; E F Lonchophylla Carollia mordax; perspicilata. F. Carollia perspicilata. 20

21 G H I J L M Figura 4 Morcegos Algumas capturados espécies de nomorcegos PEMS. G capturados Sturnirano lilium; PEMS. H G Micronycteris Sturnira lilium; minuta; H I Micronycteris Chrotopterus auritus; minuta; J I Phylloderma Chrotopterus setnops; auritus; L J Mimon Phylloderma crenulatum; stenops M L Noctilio Mimon albiventris crenulatum; M Noctilio albiventris. 21

22 Riqueza Estimada (Jackkinife 1) Riqueza Estimada (Jackkinife 1) A Pasto Inicial Intermediário Tardio Coletas B Figura 5 Curvas de acumulação de espécies de morcegos capturados (A) no Parque Estadual da Mata Seca, independente do estágio sucessional, e (B) e cada um dos quatro estágios sucessionais estudados(as curvas foram baseadas no estimador Jackknife 1). Coletas 22

23 Tabela 1 Abundância total (Ab.) e abundância relativa (%) de morcegos em quatro estágios sucessionais de uma floresta estacional decidual no Parque Estadual da Mata Seca. Ins. (Insetívoros), Frug. (Frugívoros), Hem. (Hematófagos), Nect. (Nectarívoros), Oni. (Onívoros.), Carn. (Carnívoros). GUILDA ESTÁGIO SUCESSIONAL TOTAL TAXA GUILDA ESTÁGIO SUCESSIONAL TOTAL TARDIO Ab. % INTERM. % INICIAL % PASTO % % Ab. Ab. Ab. Ab. FAMÍLIA EMBALLONURIDAE Peropteryx macrotis Ins FAMÍLIA MOLOSSIDAE Molossops (Molossops) temminckii Ins Molossus molossus Ins FAMÍLIA NOCTILIONIDAE Noctilio albiventris Ins FAMÍLIA PHYLLOSTOMIDAE Subfamília Carollinae Carollia brevicauda Frug Carollia perspicillata Frug Subfamília Desmodontinae Desmodus rotundus Hem Diphylla ecaudata Hem Subfamília Glossophaginae Glossophaga soricina Nect Lonchophylla mordax Nect

24 Tabela 1 Continuação GUILDA ESTÁGIO SUCESSIONAL TOTAL TARDIO % INTERM. % INICIAL % PASTO % % Subfamília Phyllostominae Chrotopterus auritus Carn Lophostoma brasiliense Ins Lophostoma silvicolum Ins Micronycteris minuta Ins Mimon bennettii Ins Mimon crenulatum Ins Phylloderma stenops Oni Phyllostomus discolor Oni Phyllostomus hastatus Oni Tonatia bidens Ins Subfamília Stenodermatinae Artibeus lituratus Frug Artibeus planirostris Frug Sturnira lilium Frug Uroderma bilobatum Frug FAMÍLIA VESPERTILIONIDAE Lasiurus blossevillii Ins TOTAL

25 As espécies mais abundantes foram Artibeus planirostris (131 indivíduos), Desmodus rotundus (113) e Carollia perspicillata (89), correspondendo, juntas, a cerca de 60% do total amostrado. Estas também foram as espécies mais representativas para os estágios tardio, intermediário e áreas de pastagens. No estágio tardio, foram capturados 230 indivíduos distribuídos em 19 espécies. Chrotopterus auritus foi a única espécie exclusiva deste ambiente, sendo representado por dois espécimes. Por sua vez, no estágio intermediário foram amostrados 86 morcegos, pertencentes também a 19 espécies sendo que nenhuma espécie foi capturada somente neste estágio. Já no estágio inicial, a abundância foi de 148 indivíduos, distribuídos em 20 espécies. A dominância de espécies diferiu dos outros estágios, uma vez que D. rotundus (28), Molossops temminckii (24) e C. perspicillata (23) foram mais abundantes. Noctilio albiventris e Lophostoma silvicolum foram espécies exclusivas deste estágio com apenas um indivíduo cada. Nas áreas de pastagem foram capturados 78 indivíduos pertencentes a 15 espécies, sendo a espécie Sturnira lilium capturada somente neste estágio e representada por dois indivíduos. Não foi encontrada diferença significativa na abundância e riqueza de morcegos entre os estágios sucessionais (Tabela 2). Entretanto, houve uma tendência marcante de aumento da abundância de morcegos ao longo do gradiente sucessional, com a exceção do estágio intermediário, que apresentou uma abundância muito baixa (Figura 6). O número de capturas em áreas no estágio tardio foi 2,9 vezes maior que nos pastos, 1,5 vezes maior que no estágio inicial e 2,6 vezes maior que no estágio intermediário. A riqueza de morcegos foi muito similar entre os estágios, porém menor nas áreas de pastagens (Figura 6). Apesar de algumas diferenças na composição e abundância relativa das espécies, a ordenação dos dados não verificou diferenças com relação à estrutura geral da assembléia de morcegos entre os estágios sucessionais (Figura 7). Entretanto, é possível notar a formação de dois grupos distintos, um formado pelas áreas do estágio intermediário e outro pelas áreas do estágio tardio (Figura 7). De acordo com Clarke (1993), um valor de stress entre permite tirar informações, com certa precisão, da ordenação dos dados. Assim, a formação de dois grupos distintos através da análise 25

26 Abundância e riqueza (Média) NMDS demonstra uma maior similaridade nas assembléias de morcegos presentes dentro das áreas do estágios intermediário e tardio. Tabela 2 Modelos lineares de efeito misto (LME) completos construídos para testar o efeito do estágio sucessional, estação do ano e meses de amostragem sobre a abundância e riqueza de morcegos em uma floresta estacional decidual. Variável resposta Variável explicativa F p Abundância Estágio Meses <0.001 Estágio*Meses Estação Estágio*Estação Riqueza Estágio Meses Estágio*Meses Estação Estágio*Estação Abundância Riqueza Pasto Inicial Intermediário Maduro Estágios sucessionais Figura 6 Abundância e riqueza de morcegos em 12 áreas em quatro estágios sucessionais de uma floresta estacional decidual (média ± EP). Não foram encontradas diferenças significativas entre os estágios sucessionais. 26

27 Axis 2 Tardio Stress: 0,1429 Intermediário 0 Inicial 0.2 Pasto Axis Axis Axis 1 Axis 1 Figura 7 Ordenação das 12 áreas de amostragem utilizando-se o índice de Bray- Curtis através da análise de escala multi-dimensional não-métrica (NMDS). A distância entre os pontos indica dissimilaridade. As elipses foram delimitadas para destacar o agrupamento observado para áreas de estágio intermediário e tardio, em dois grupos distintos. A abundância e riqueza de morcegos variaram entre os meses de amostragem (Figura 8, Tabela 2). Foi observado um aumento na abundância de morcegos em meses chuvosos, sendo que este se dá, de uma maneira geral, gradualmente do início para o fim desta estação. Para riqueza, o menor valor foi observado nos meses de setembro/07 e outubro/08 (final da estação seca). A abundância de morcegos também variou sazonalmente, sendo menor em época seca (4,56 ± 0,68 indivíduos) do que na chuvosa (6,72 ± 1,0 indivíduos) (Tabela 2). A riqueza de morcegos foi ligeiramente menor na seca (2,70 ± 0,33 espécies) do que na época chuvosa (3,22 ± 0,33 espécies), mas essa diferença não foi estatisticamente significativa (Tabela 2). Embora a abundância e riqueza variam entre os meses de amostragem, não foi possível observar uma variação 27

28 Riqueza (Média) Abundância (Média) temporal na estrutura da assembléia de morcegos através da ordenação dos dados na NMDS a a a a a 6 4 b b b 2 0 Maio Setembro Fevereiro Abril Agosto Outubro Dezembro Março a a a a 4 a 3 b a 2 1 b 0 Maio Setembro Fevereiro Abril Agosto Outubro Dezembro Março Meses de amostragem Figura 8 Abundância e riqueza de morcegos entre os meses de amostragem em uma floresta estacional decidual. Letras diferentes sobre as barras indicam diferenças significativas (média ± EP). 28

29 Proporção capturas Com relação às guildas tróficas, os morcegos frugívoros foram os mais abundantes (n= 237), seguidos pelos hematófagos (125), insetívoros (90), onívoros (46), nectarívoros (42) e carnívoros (2), sendo esta última excluída das análises devido ao baixo número de capturas. Somente os nectarívoros variaram espacialmente (entre estágios) no presente estudo, sendo que áreas no estágio intermediário apresentaram, proporcionalmente, um maior número de nectarívoros do que os demais estágios (Figura 9, Tabela 3). Apesar da ausência de diferença estatisticamente significativa, a proporção média de insetívoros variou fortemente entre os estágios, sendo maior nas áreas de pastagem (0,07) e no estágio inicial (0,11) do que nos estágios mais avançados (0,04 no estágio intermediário e 0,03 no estágio tardio; Figura 9) Frugívoros Insetívoros Nectarívoros Hematófagos Onívoros b 0.05 a a 0.00 a Pasto Inicial Intermediário Tardio Estágios sucessionais Figura 9 Proporção de morcegos em diferentes guildas entre quatro estágios sucessionais em uma floresta estacional decidual. Letras diferentes sobre as barras indicam diferenças estatisticamente significativas (média ± EP). 29

30 Tabela 3 Modelos lineares generalizados (GLM) completos construídos para testar o efeito do estágio sucessional, estação do ano e meses de amostragem sobre a proporção de captura de morcegos frugívoros, nectarívoros, insetívoros, hematófagos e onívoros em uma floresta estacional decidual. A distribuição de erros em todos os modelos foi quasipoisson. Variável Resposta (Proporção) Variável Explicativa Df Deviance Residual Df Residual Deviance p Frugívoros Estágio Estação Meses Nectarívoros Estágio Estação Meses Insetívoros Estágio Estação Meses Hematófagos Estágio Estação Meses Onívoros Estágio Estação Meses <

31 Proporção capturas A proporção de captura de morcegos nectarívoros e onívoros variou entre os meses de amostragem, sendo que os primeiros tiveram um maior número proporcional de capturas no mês de fevereiro/08 e os onívoros mais capturados em agosto/08, dezembro/08 e março/09 (Figura 10, Tabela 3). Embora não significativo, observa-se um aumento de algumas guildas em determinados meses de amostragem, como em abril/08 para os frugívoros, setembro/07 para insetívoros e outubro/08 para os hematófagos. Não foi observada diferença na proporção de captura de morcegos com relação às guildas tróficas entre as estações seca e chuvosa (Figura 11, Tabela 3). Entretanto, observa-se uma tendência de aumento na proporção de frugívoros em épocas úmidas, sendo o contrário observado para hematófagos e insetívoros Frugívoros Insetívoros Nectarívoros Hematófagos Onívoros d b d d a a a c a c a c a Maio Setembro Fevereiro Abril Agosto Outubro Dezembro Março Meses de coleta Figura 10 Proporção de morcegos em diferentes guildas amostradas entre os meses de amostragem em uma floresta estacional decidual. Letras diferentes sobre as barras indicam diferenças estatisticamente significativas (média ± EP). 31

32 Proporção capturas Frugívoros Insetívoros Nectarívoros Hematófagos Onívoros Seca seca Chuvosa chuva Estações Figura 11 Proporção de morcegos em diferentes guildas entre as estações seca e chuvosa em uma floresta estacional decidual (média ± EP). Não foram encontradas diferenças estatísticas para nenhuma das guildas analisadas. Observou-se uma maior atividade na primeira hora de amostragem, exceto para hematófagos. De maneira geral, este foi o padrão para todos os estágios, mas algumas variações podem ser observadas principalmente para frugívoros. Para esta guilda, observa-se um padrão claro com dois picos de atividade, sendo um no início da noite e outro com cinco horas de exposição nos estágios tardio, inicial e pasto. Entretanto, há variações na proporção de indivíduos capturados nestes dois picos. Para o estágio tardio, a atividade se concentrou no início da noite, com redução considerável no transcorrer da mesma, aumentando novamente na última hora de captura. Para o estágio intermediário, a proporção de capturas manteve-se estável ao longo da noite (variando de 10 a 20%), com um declínio na quarta hora, retornando ao patamar inicial na quinta hora. Já nos estágio inicial e nas áreas de pastagem, observou-se um segundo pico (no 32

33 Proporção capturas final da amostragem) maior do que o primeiro pico, que ocorreu cerca de uma hora e meia após o anoitecer (Figura 12). 0.3 Tardio Intermediário Inicial Pasto Minutos após o anoitecer Figura 12 Proporção de capturas em função do horário de amostragem para morcegos frugívoros, em quatro estágios sucessionais de uma floresta estacional decidual. Os dados foram agrupados em intervalos de 30 minutos a partir do horário de abertura da rede. 33

34 Proporção capturas Já para os nectarívoros, a tendência de forrageio no início da noite também foi observada, sendo mais proeminente no estágio tardio, com cerca de 60% das capturas acontecendo na primeira hora da noite. Em geral, foram observadas oscilações amortecidas ao longo da noite em todos os estágios sucessionais. Para a guilda dos nectarívoros, não foram utilizados os dados das áreas de pastagem, pois somente um indivíduo desta guilda foi amostrado nessas áreas (Figura 13) Tardio Intermediário Inicial Minutos após o anoitecer Figura 13 Proporção de capturas em função do horário de amostragem para morcegos nectarívoros, em quatro estágios sucessionais de uma floresta estacional decidual. Os dados foram agrupados em intervalos de 30 minutos a partir do horário de abertura da rede. 34

35 Proporção capturas Os insetívoros também apresentaram um padrão com pico de atividade no início da noite, que ocorreu um pouco mais tarde no estágio intermediário. Entretanto, capturas em diferentes proporções ao longo de toda a noite foram observadas em todos os estágios (Figura 14). 0.4 Tardio Intermediário Inicial Pasto Minutos após o anoitecer Figura 14 Proporção de capturas em função do horário de amostragem para morcegos insetívoros, em quatro estágios sucessionais de uma floresta estacional decidual. Os dados foram agrupados em intervalos de 30 minutos a partir do horário de abertura da rede. Com relação aos onívoros, foi observada uma tendência de forrageio ao longo de toda a noite para todos os estágios sucessionais, com uma leve tendência a forrageio na primeira hora no estágio intermediário. Entretanto, foram observados picos aleatórios ao longo do período amostrado em todas as áreas (Figura 15). Por fim, os hematófagos apresentam padrão semelhante para todos os estágios, com capturas ao longo de todo 35

36 Proporção capturas Proporção capturas período de amostragem e uma tendência de oscilações amplificadas com o avanço da noite (Figura 15). 0.4 Tardio Intermediário Inicial Pasto Onívoros Tardio Intermediário Inicial Pasto Onívoros Hematófagos Minutos após o anoitecer Figura 15 Proporção de capturas em função do horário de amostragem para morcegos onívoros e hematófagos, em quatro estágios sucessionais de uma floresta estacional decidual. Os dados foram agrupados em intervalos de 30 minutos a partir do horário de abertura da rede. 36

37 DISCUSSÃO A riqueza (25 espécies) observada no PEMS está dentro da faixa observada em outras áreas de Floresta Tropical Seca, sendo menor do que a encontrada por Stoner (2005) em uma área na Costa Rica (47 espécies) e maior do que a observada por Avila- Cabadilla e colaboradores (2009) em um trabalho conduzido com desenho amostral semelhante em Chamela, no México (22 espécies). No Brasil, a riqueza em áreas de cerrado e caatinga gira em torno de 20 espécies para a maioria dos estudos (e.g. FALCÃO et al., 2003; GREGORIN et al., 2008; ZORTÉA & ALHO, 2008). Entretanto, a riqueza de morcegos registrada em florestas tropicais úmidas é maior, geralmente acima de 40 espécies (e.g. BERNARD, 2002; BERNARD & FENTON, 2007). As espécies capturadas no presente estudo, em sua grande maioria, são espécies amplamente distribuídas no território brasileiro. Entretanto segundo Reis e colaboradores (2007), L. mordax não é descrita para o estado de Minas Gerais. Entretanto, esta espécie foi capturada, também, em uma área distante cerca de 100 km do PEMS, no município de Jaíba, Minas Gerais (NOGUEIRA, 1998). Estas diferenças na literatura demonstram a escassez de publicações científicas para os morcegos de uma maneira geral no Brasil, mesmo com relação a aspectos básicos como distribuição. A alta taxa de captura da família Phyllostomidae é comum em estudos com morcegos, já que se trata da família mais diversa na região tropical e a mais susceptível à captura com redes de neblina. A forte dominância de pelo menos uma das espécies três espécies mais capturadas neste estudo: A. planirostris, C. perspicillata e D. rotundus, também foi verificada em trabalhos em diferentes biomas brasileiros (e.g. AGUIAR & MARINHO-FILHO, 1994; BERNARD & FENTON, 2007; GREGORÍN, et al., 2008; ZORTÉA & ALHO, 2008; ESBÉRARD, 2009). O padrão de algumas espécies dominantes e muitas espécies com poucas capturas é comum em trabalhos com morcegos. Além do mais, a alta plasticidade alimentar e tolerância a perturbações observadas para A. planirostris e C. perspicillata (veja REIS et al., 2007) podem ser determinantes para a abundância destas espécies no PEMS, já que elas utilizam frutos e diversas ordens de insetos como alimento nesta área (L. A. D. FALCÃO, dados não publicados). Já para D. rotundus, a presença de bois e cavalos no interior do Parque e em áreas adjacentes ao mesmo durante o período de estudo pode ter contribuído para o 37

38 estabelecimento e manutenção da população desse hematófago. Zortéa & Alho (2008), também encontraram uma alta abundância desta espécie em uma área de cerrado, atribuindo isto também à presença de gado e áreas propícias de abrigo para esta espécie, como cavernas e fendas, o que também é observado no PEMS. A estabilização da curva de acumulação de espécies ocorreu somente no estágio tardio, o que pode estar relacionado às mudanças estruturais em áreas de estágios menos complexos. Um menor número de estratos verticais, menor densidade e riqueza de árvores, dentre outros fatores, podem alterar a chance de captura para algumas espécies, principalmente as raras (WILLIG, et al., 2007). Áreas em estágios iniciais de sucessão podem ser utilizadas por algumas espécies de morcegos como áreas de vôo, sendo assim, a captura nestas áreas é menos provável do que áreas em estágios de sucessão avançados, uma vez que em estágios tardios a atividade é mais intensa. Castro-Luna e colaboradores (2007), encontraram resultado semelhante em um estudo conduzido em diferentes estágios sucessionais em uma floresta úmida no México, não sendo observada, neste estudo, a estabilização da curva em nenhum estágio. Apesar de não haver diferença estatisticamente significativa na abundância e riqueza de morcegos entre os estágios sucessionais, foi observada uma clara tendência de aumento da abundância de morcegos com o avanço da sucessão, com exceção do estágio intermediário. A alta variação na taxa de captura entre áreas de um mesmo estágio pode explicar a falta de significância entre os quatro estágios sucessionais no presente estudo, o que também foi verificado por Castro-Luna e colaboradores (2007). Segundo Willig e colaboradores (2007), alterações antrópicas têm efeito mais comumente sobre a abundância do que a riqueza de morcegos, o que foi observado no presente estudo. Uma maior complexidade estrutural encontrada em áreas de estágio tardio no PEMS (MADEIRA et al., 2009) ofereceria uma maior disponibilidade e variedade de recursos quando comparadas aos estágios iniciais de sucessão, podendo abrigar uma maior abundância de morcegos. Resultados semelhantes foram encontrados por Avilla-Cabadilla e colaboradores (2009) em uma floresta seca no México. A diminuição das capturas observada em áreas de estágio intermediário, quando comparada a áreas de estágio inicial, pode estar relacionada à alta densidade de lianas nessas áreas (MADEIRA et al., 2009), o que pode dificultar o vôo para algumas 38