Artigo Original. Resumo. Cláudio Roberto Alves de Andrade 1 Fabio Roberto Pinto 2 Jossi Ledo Kanda 3 Cláudio Roberto Cernea 4 Lenine Garcia Brandão 5

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1 Artigo Original Acesso transoral-cervical para tratamento cirúrgico de tumores localmente avançados da orofaringe ( operação tipo pull-through ): técnica cirúrgica e experiência inicial com quatro casos The transoral-transcervical approach for surgical treatment of selected locally advanced oropharyngeal tumors (the pull-through oropharyngectomy): surgical technique and initial experience with four cases Cláudio Roberto Alves de Andrade 1 Fabio Roberto Pinto 2 Jossi Ledo Kanda 3 Cláudio Roberto Cernea 4 Lenine Garcia Brandão 5 Resumo Introdução: Sem o acesso à tecnologia robótica (TORS), a qual ainda não está disponível de maneira disseminada, é difícil realizar a ressecção oncologicamente segura de lesões avançadas da orofaringe com a manutenção da integridade do arco mandibular. Assim, os acessos transmandibulares, com mandibulotomia e mandibulectomia, permanecem como opções válidas para ressecção desses tumores. Em duas publicações recentes, foi retomado o uso de um acesso combinado transoral-transcervical descrito em 1998, que possibilita a manutenção da integridade mandibular durante as ressecções da orofaringe. A descrição deste acesso, assim como a apresentação de nossa experiência inicial com a técnica, motivou a realização do presente estudo. Delineamento: Estudo prospectivo. Método: Foram incluídos inicialmente quatro pacientes portadores de carcinoma epidermoide da orofaringe localmente avançados (T3 e T4a), sendo três da loja tonsilar e um da base da língua, passíveis de serem operados conforme a técnica a seguir descrita. Técnica cirúrgica: após realização de esvaziamento cervical, o tumor é incialmente acessado por via transoral, sendo realizada a ressecção de suas porções superior, medial e lateral. Este corresponde ao tempo oral da ressecção que pode ser realizada ou não com o auxílio de cheek flap inferior. No tempo cervical, realizase o acesso aos espaços parafaríngeo e mastigatório após secção do ventre posterior do músculo digástrico e músculo estilohióideo. O músculo pterigóideo medial é desinserido do ângulo interno da mandíbula. A artéria carótida interna e o nervo hipoglosso são dissecados, a fim de permitir sua visualização durante a ressecção do tumor. Após estas manobras, é possível o deslocamento do produto da ressecção transoral para o pescoço, realizando, com segurança o término da ressecção através de um pull-through lateral. O fechamento dá-se por sutura primária ou, rotação de retalhos locais ou regionais conforme o defeito. Resultados: Todas as lesões foram ressecadas com margens cirúrgicas satisfatórias comprovadas por anatomopatológico. Nenhum paciente apresentou complicações maiores. Todos os pacientes foram decanulados precocemente e foram capazes de se alimentar exclusivamente por via oral em menos de 2 meses após a cirurgia. Conclusão: O acesso tipo pull-though é uma alternativa válida Summary Introduction: Without the aid of robotic technology (TORS), which is not available worldwide, it is very problematic to resect transorally locally advanced oropharynx tumors with satisfactory oncological margins. So, the transmandibular approaches, employing mandibulotomy or mandibulectomy, remain a valid option for resection of such malignancies. Described originally in 1998 and evoked recently by two publications, the transoraltranscervical approach or mandible preserving pull through oropharyngectomy is a rational option for the surgical treatment of selected advanced oropharyngeal tumors, mainly those located in tonsilar fossa and base of tongue. Aim: The aim of this paper is to describe the technique and our initial experience with this reintroduced surgical method. Casuistic and Methods: Four patients with locally advanced squamous cell carcinoma (T3 and T4a) of oropharynx were included in this initial experience. In three cases the tumor was located in the tonsilar fossa and in other one in the base of tongue. Surgical technique: after neck dissection, the tumor resection is initially approached transorally, with or without the aid of a lower cheek flap. At this step, the superior, lateral and medial margins of the resection are performed. After this, the masticatory and parapharyngeal spaces are accessed from the neck, after division of the posterior belly of the digastric muscle and stylohyoid muscle, as well as the medial pterygoid muscle is detached from the inner aspect of the angle of the mandible. The internal carotid artery and the hypoglossal nerve are well dissected and visualized, in order to prevent their injuries. After these maneuvers, the tumor is delivered to the neck, through the intact mandibular arch, including the whole mucosa of the retromolar area as the most lateral margin of the specimen. In the neck, with wide surgical exposure, the inferior and deep portions of the resection are completed ensuring an en-block removal of the tumor. The defect is closed primarily or with the aid of a flap if necessary. Results: All tumors were resected with satisfactory surgical margins confirmed by the anatomopathologic report. In one case a pectoralis major myocutaneous flap was needed. In the other cases, primary closed was achieved. No major complications were observed. In all patients, the tracheostomy cannula was 1) Cirurgião de Cabeça e Pescoço. Médico Assistente da Disciplina de Cirurgia de Cabeça e Pescoço da Faculdade de Medicina do ABC - Hospital Estadual Mário Covas. 2) Doutor em Ciências pela Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo. Médico Assistente do Instituto do Câncer do Estado de São Paulo (ICESP- FMUSP), Disciplina de Cirurgia de Cabeça e Pescoço da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo. 3) Doutora em Medicina pela Escola Paulista de Medicina - UNIFESP. Professora Regente da Disciplina de Cirurgia de Cabeça e Pescoço da Faculdade de Medicina do ABC. 4) Professor Livre Docente da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo. Professor Associado da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo (FMUSP) e Médico Assistente da Disciplina de Cirurgia de Cabeça e Pescoço do Hospital das Clínicas da FMUSP. 5) Professor Titular da Disciplina de Cirurgia de Cabeça e Pescoço da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo. Chefe da Disciplina de Cirurgia de Cabeça e Pescoço do Hospital das Clínicas da FMUSP / Instituto do Câncer do Estado de São Paulo (ICESP-FMUSP). Instituição: Instituto do Câncer do Estado de São Paulo (ICESP-FMUSP) - Disciplina de Cirurgia de Cabeça e Pescoço da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo; Hospital Estadual Mário Covas - Disciplina de Cirurgia de Cabeça e Pescoço da Faculdade de Medicina do ABC. Correspondência: Cláudio Roberto Alves de Andrade - Rua Afonso de Freitas, 451, apto 93 - São Paulo / SP Brasil - CEP: Telefone/Fax: (+55 11) craa1611@uol. com.br - Fábio Roberto Pinto - Rua Carlos Tiago Pereira, 915 apto São Paulo / SP Brasil - CEP: Tel: (+55 11) Fax: (+55 11) pintofr@uol.com.br Recebido em 04/03/2012; aceito para publicação em 07/06/2012; publicado on line em 27/06/2012. Conflito de interesse: não há. Financiamento PIBIC/CNPq. Programa de incentivo a iniciação científica. Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v.41, nº 2, p , abril / maio / junho

2 para ressecção de tumores avançados selecionados da orofaringe, particularmente os localizados na loja tonsilar e base de língua. Em virtude das dificuldades de acesso à tecnologia robótica em nosso meio, esta técnica mostra-se promissora para o tratamento cirúrgico destas lesões, sem as complicações associadas aos acessos transmandibulares. Descritores: Orofaringe; Neoplasias Orofaríngeas; Cirurgia Bucal. removed in few days. The oral intake ability of all patients was completely restored in less than 60 days. Conclusions: The transoral-transcervical approach is a reasonable surgical option for selected locally advanced oropharyngeal tumors. Due to the limitations for the widespread employment of TORS, the technique herein described may be useful for the surgical treatment of such kind of tumors, without the complications and morbidities associated with the transmandibular approaches. Key words: Oropharynx; Head and Neck Neoplasms; Surgery, Oral. INTRODUÇÃO A mandibulotomia para acesso à orofaringe é considerada um método consagrado nos livros texto de cirurgia de cabeça e pescoço 1,2. No entanto, temos que ressaltar as morbidades que esta via de acesso pode causar, como perdas dentárias, má oclusão bucal, osteomielite, exposição óssea e das placas de fixação, além de dor crônica 3. Estas complicações são ainda mais potencializadas em pacientes já submetidos à radioterapia 4. Seguindo os princípios propostos por Basterra et al. 5-6, que foram os primeiros a descrever a técnica de ressecção de tumores avançados da orofaringe via pull-through, desenvolvemos este trabalho. Esta operação, descrita pela primeira vez na literatura inglesa em , ganhou pouca repercussão inicialmente, talvez pelo subsequente desenvolvimento dos protocolos de preservação de órgãos para o câncer da orofaringe. Com a retomada do questionamento acerca da importância do tratamento cirúrgico para o carcinoma da orofaringe 7 e das morbidades associadas à quimioterapia e radioterapia 8, duas publicações recentes retomaram os conceitos técnicos da bucofaringectomia via pull-through e demonstraram sua aplicabilidade 9,10. Esta via de acesso combinada trans-oral/transcervical, ganha importância no resgate cirúrgico, após quimioterapia e radioterapia e como tratamento inicial das lesões de orofaringe avançadas sem envolvimento ósseo 5,6,9,10. Trata-se de abordagem cirúrgica segura do ponto de vista oncológico, na qual a ressecção de lesões da loja tonsilar e base de língua são acessadas tendo controle visual e palpatório das margens cirúrgicas, com remoção do tumor em monobloco com o produto do esvaziamento cervical. É alternativa segura às cirurgias robóticas, que dispendem de altos custos, não propiciam acesso adequado ao espaço mastigatório, e às vezes necessitam de segundo tempo cirúrgico para a realização do esvaziamento cervical 11,12. Este estudo tem por objetivo descrever a técnica cirúrgica deste tipo de operação, definir suas indicações, e apresentar nossa experiência inicial com o método. Paulo (ICESP-FMUSP) e no Hospital Estadual Mário Covas da Faculdade de Medicina do ABC (HEMC-FMABC), seguindo os seguintes critérios de inclusão: a) tumores primários da loja tonsilar ou base de língua localmente avançados sem tratamento prévio e não passíveis de serem ressecados apenas por acesso transoral convencional, segundo avaliação do cirurgião responsável pelo caso; b) ausência de trismo, o qual configura uma das contraindicações para o método por dificultar ou mesmo impossibilitar o tempo oral da ressecção; c) ausência de invasão mandibular; d) ausência de invasão do músculo pterigóideo lateral (Figura 1). Desta forma, foram selecionados 4 pacientes (3 no ICESP-FMUSP e 1 no HEMC-FMABC). A idade dos pacientes variou de 58 a 69 anos (mediana: 66 anos), sendo 2 homens e 2 mulheres. O sítio primário e o estadiamento TNM das lesões (UICC/AJCC 7ª edição) estão expostos na Tabela 1. MÉTODO De janeiro a dezembro de 2011 foram selecionados pacientes portadores de tumores localmente avançados de orofaringe no Instituto do Câncer do Estado de São Paulo Faculdade de Medicina da Universidade de São Figura 1. Tomografia computadorizada de pescoço com contraste demonstrando tumor em topografia de loja tonsilar esquerda (seta). PL: músculo pterigóideo lateral. 76 R Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v.41, nº 2, p , abril / maio / junho 2012

3 Tabela 1. Dados demográficos, sítio primário e estadiamento (TNM- UICC/AJCC 7ª edição 2010) dos quatro casos operados. CASO SEXO IDADE SÍTIO PROMÁRIO ESTADIAMENTO 1 masculino 68 Loja tonsilar T4aN0M0 2 feminino 64 Base de língua T3N0M0 3 feminino 58 Loja tonsilar T3N2bM0 4 masculino 69 Loja tonsilar T3N2bM0 Técnica Cirúrgica Após a realização do esvaziamento cervical, iniciase a ressecção das porções superior, lateral e medial do tumor por via transoral. Nos nossos casos, realizamos este tempo com auxílio de um retalho de bochecha inferior após labiotomia mediana (cheek flap inferior), mas o mesmo pode ser realizado sem o cheek flap, utilizando abridores bucais, como demonstrados pela literatura 10. Optamos pela utilização do cheek flap inferior pelo acesso amplo proporcionado neste tempo da ressecção e por facilitar o tempo cervical da operação, expondo toda a mucosa inferior da gengiva e da área retromolar. Após a liberação parcial da peça pela boca, inicia-se o tempo cervical da operação. Inicialmente secciona-se o ventre posterior do músculo digástrico e do músculo estilohióideo a fim de se obter acesso ao espaço parafaríngeo. Disseca-se a artéria carótida interna até o espaço retroestiloide a fim de prevenir sua lesão inadvertida durante a ressecção. O nervo hipoglosso também é exposto em direção à base do crânio e em direção de seus ramos na língua. A visualização completa do nervo hipoglosso é de suma importância, pois este constitui a estrutura neural de maior risco de lesão neste acesso. A seguir, desinsere-se o músculo pterigóideo medial da face interna do ângulo da mandíbula acessando, assim, o espaço mastigatório. Se o paciente for dentado, realiza-se a extração dos molares inferiores. Procede-se a ressecção da mucosa da área retromolar, separandoa, no sentido lateral-medial, da mandíbula. A mucosa da área retromolar e gengiva inferior constituem a porção mais lateral da peça cirúrgica. Desta forma, é possível a transposição da peça operatória da cavidade oral para o pescoço, através da região do ângulo da mandíbula, preservando o arco mandibular intacto. No pescoço, realiza-se o término da ressecção, particularmente das margens inferior e profunda da peça cirúrgica. Por vezes, o nervo lingual necessita ser sacrificado, principalmente nas lesões que invadem a base da língua. Todos os pacientes foram submetidos à traqueostomia de proteção. Na Figura 2 demonstram-se os principais tempos da ressecção e a peça operatória de um dos casos operados. RESULTADOS Em todos os pacientes foram obtidas margens cirúrgicas livres, confirmadas por exame intraoperatório de Figura 2. A. Tempo oral da ressecção de carcinoma epidermoide de loja tonsilar esquerda: porções superior, lateral e medial do tumor sendo liberadas (setas); B. Tempo cervical da ressecção: produto da ressecção transposto para o pescoço (seta) através do arco mandibular; C. Defeito cirúrgico visto por via cervical após a ressecção do tumor; D. Produto de bucofaringectomia esquerda via pull through: BL (base da língua) e LT (loja tonsilar). congelação e anatomopatológico definitivo. Não houve necessidade de ampliação de nenhuma margem cirúrgica no intra-operatório. Em um paciente houve lesão inadvertida de um ramo terminal do nervo hipoglosso levando a paresia da hemilíngua. Em outro caso o nervo hipoglosso foi sacrificado intencionalmente pelo acometimento extenso da base da língua pelo tumor. O fechamento do defeito cirúrgico foi primário em três casos e utilizou-se retalho miocutâneo de peitoral maior para reconstrução do outro caso. Não foram observadas complicações maiores que necessitassem de reabordagem cirúrgica. Nenhum paciente desenvolveu fístula orofaringocutânea. O tempo de internação mediano foi de 12,5 dias. Todos os pacientes foram decanulados precocemente e iniciaram dieta pastosa por via oral exclusiva em um tempo mediano de 34,5 dias da data da operação. Os dados referentes à cirurgia realizada e à evolução de cada caso estão expostos na Tabela 2. Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v.41, nº 2, p , abril / maio / junho

4 Tabela 2. Cirurgia realizada e evolução dos quatro pacientes tratados. Caso Cirurgia Realizada Tempo de Tempo de Tempo de Retirada Internação Decanulação de Sonda Enteral 1 OTPT + ESOH dir. 10 dias 3 dias 5 dias 2 OTPT ampliada com glossectomia+ ESOH esq. + RMPM 15 dias 7 dias 48 dias 3 OTPT + ECR esq. 12 dias 7 dias 31 dias 4 OTPT + ECR esq. + ESOH dir. 13 dias 7 dias 38 dias Legenda: OTPT: operação tipo pull-through; ESOH: esvaziamento cervical supraomohióideo; ECR: esvaziamento cervical radical; RMPM: retalho miocutâneo de peitoral maior; dir.: direito; esq: esquerdo. DISCUSSÃO O tratamento dos tumores malignos da orofaringe tem sido motivo de debate na literatura. Os resultados oncológicos dos tratamentos baseados em quimioterapia e radioterapia não parecem superar os resultados do tratamento cirúrgico, seguido de radioterapia adjuvante quando indicada 7. Questiona-se inclusive a ideia de que os tratamentos não cirúrgicos proporcionam uma melhor qualidade de vida aos pacientes, uma vez que visam preservar a anatomia dos órgãos acometidos pela doença. Vários autores demonstram uma incidência de sequelas funcionais importantes nesses pacientes, principalmente disfagia por período prolongado ou mesmo permanente 8. Assim, busca-se ainda a forma mais adequada de tratamento desses pacientes. Com o advento das ressecções transorais robóticas (TORS), alguns centros demonstraram ser possível a realização de ressecções oncologicamente adequadas por via natural, evitando as complicações e sequelas associadas às abordagens cirúrgicas tradicionais, particularmente os acessos transmandibulares. Graças a uma exposição adequada e à dinâmica de movimentos dos braços do robô, lesões anteriormente apenas passíveis de ressecções por mandibulotomia paramediana, passaram a ser ressecadas por via transoral, reduzindo o tempo de internação, a incidência de fístula faringocutânea, necessidade de sonda enteral e traqueostomia 11,12. No entanto, trata-se de tecnologia de alto custo, que exige treinamento específico e portanto, com limitações em sua utilização em diversos serviços do mundo. No Brasil, poucas instituições dispõem da tecnologia e a experiência brasileira com a TORS ainda é incipiente 13. Assim, impõe-se aos cirurgiões buscar alternativas para um tratamento cirúrgico oncologicamente adequado e menos mórbido para os pacientes portadores dos tumores da orofaringe. Descrita inicialmente em 1998 por Basterra et al 5, a bucofaringectomia via pull-through ou via de acesso transoral-transcervical ganhou pouco impacto na literatura, possivelmente pelo desenvolvimento dos protocolos de preservação de órgão nesse período. Recentemente, duas publicações (uma na língua inglesa e outra na língua francesa) retomaram esta técnica como uma boa opção para o tratamento cirúrgico de lesões avançadas selecionadas da orofaringe 9,10. Trata-se de um acesso combinado em que o tumor é parcialmente ressecado por via transoral (particularmente suas porções superior, lateral e medial) e o término da ressecção dá-se por via cervical após o produto da ressecção ser transposto para o pescoço através do arco mandibular, realizando-se um pull-through lateral (daí o nome operação tipo pull-through). Isso é possível através do acesso por via cervical aos espaços parafaringeo e mastigatório após secção do ventre posterior do músculo digástico e músculo estilohiódeo e desinserção do músculo pterigóideo medial da face interna do ângulo da mandíbula. Obtêm-se controle da artéria carótida interna durante a ressecção do tumor, dissecando-a, se necessário, até o espaço retro-estiloideano. Esta operação não pode ser confundida com uma faringotomia lateral. Masuda et al 10 chama atenção para as diferenças entre as duas cirurgias. Na faringotomia lateral, que está indicada para a ressecção de tumores relativamente pequenos da base da língua e da valécula, acessa-se a faringe através da abertura da mucosa do seio piriforme, após realização da Manobra de Tapia 14. Na operação tipo pull-through acessa-se a orofaringe pela face interna da região do ângulo da mandíbula e constitui uma boa opção para tumores localmente avançados da loja tonsilar e base da língua. Constitui, portanto, uma alternativa aos acessos transmandibulares, particularmente à mandibulotomia paramediana, com a vantagem de se evitar as complicações associadas à osteotomia mandibular como má oclusão, perda dentária, pseudo artrose, extrusão de placa de fixação, osteoradionecrose, entre outras 3,9,10.Como não é necessária a utilização de placas, reduz-se também o custo da cirurgia e as complicações associadas à posterior radioterapia no sítio da síntese 4,15. Nos casos que tratamos, realizou-se o tempo transoral com auxílio de um retalho de bochecha inferior (cheek flap) após labiotomia mediana. Optamos por esta estratégia a fim de melhorar a exposição transoral e facilitar a realização do pull-through, uma vez que a margem mais lateral de ressecção é constituída pela mucosa da área retromolar e da gengiva inferior na topografia dos dentes molares. No entanto, é possível a realização desta operação sem a labiotomia mediana, como mostra a literatura 6,9,10. Acreditamos que, após um período inicial de curva de aprendizado com a técnica, será possível a realização da operação sem o cheek flap inferior, reduzindo ainda mais a morbidade do procedimento. Em termos de resultados, observamos nesta experiência inicial que a técnica permite uma exposição adequada do cam- 78 R Rev. Bras. Cir. Cabeça Pescoço, v.41, nº 2, p , abril / maio / junho 2012

5 po operatório, o que possibilitou obtenção de margens livres, sem necessidade de ampliação, em todos os casos. A reabilitação funcional dos pacientes foi satisfatória, com decanulação precoce e retorno à capacidade de alimentação por via oral em todos os pacientes em um tempo aceitável. Nenhum paciente apresentou complicações maiores relacionadas ao procedimento descrito prolongando o tempo de internação. Em nossos casos não se observou o desenvolvimento de fístula orofaringocutânea, complicação descrita por Bozec et al 9 em 10 de 24 casos, sendo que sua reconstrução baseou-se principalmente em retalho livre antebraquial. Nosso tempo de mediano de internação foi de 12,5 dias comparado com 20 dias para Bozec et al 9 e 21,6 dias para Basterra et al 6. Uma lesão inadvertida de nervo hipoglosso ocorreu nos 4 casos operados. Masuda et al 10 descrevem também duas lesões em 7 pacientes, o que confirma a necessidade de dissecção e reparo deste nervo a fim de prevenir sua lesão durante o tempo cervical da ressecção (Figura 2 C). Em relação à TORS, a operação tipo pull-through apresenta a desvantagem de qualquer acesso combinado oral-cervical, ou seja, a extensa comunicação entre a cavidade oral / orofaringe e o pescoço, havendo, portanto um risco potencial de desenvolvimento de fístula orofaringo-cutânea. Esta comunicação impõe a necessidade de passagem de sonda nasoenteral para alimentação até que pelo menos ocorra a cicatrização completa da ferida operatória, e ocorra a reabilitação da capacidade de deglutição do paciente. Na TORS, apesar de em geral não haver comunicação entre a faringe e o pescoço, a alimentação por via enteral também é necessária por um período inicial na maioria dos casos, em geral mais curto que nas abordagens convencionais. Além disso, a TORS tem sido utilizada de maneira geral para lesões mais precoces (T1,T2 e T3 selecionados) e excepcionalmente para lesões T4 11,12, enquanto a operação aqui descrita pode ser indicada de rotina para tumores mais avançados 6,9,10. Em relação à mandibulotomia paramediana, o acesso tipo pull-through apresenta como vantagem evitar as complicações da osteotomia e osteossíntese mandibular, já citadas anteriormente. Como desvantagem, há a necessidade de extração dos molares inferiores para ser possível a transposição em monobloco da peça cirúrgica do interior da cavidade oral para o pescoço, fato que não ocorre no acesso por mandibulotomia. Como contraindicações para o procedimento aqui descrito relacionamos a presença de trismo (que impede o tempo transoral da ressecção), invasão extensa da mandíbula pelo tumor e comprometimento do músculo pterigóideo lateral. Esta última condição, aliás, caracteriza um tumor T4b e muitas vezes a lesão mostra-se irressecável por qualquer técnica operatória. Basterra et al. 6 não considera inapropriada a técnica quando se depara com invasão do periósteo, tendo realizado mandibulectomias marginais em 9 de 46 casos operados. Concluindo, descrevemos a técnica de ressecção transoral-transcervical para ressecção de tumores localmente avançados de orofaringe (operação tipo pullthrough) e demonstramos, através de uma experiência inicial de quatro casos, sua aplicabilidade. Em nosso meio, onde a maioria dos tumores de orofaringe é diagnosticada em estadio avançado e o acesso à tecnologia robótica ainda é extremamente limitado, acreditamos que a operação tipo pull-through possa ser uma boa opção para o tratamento cirúrgico deste tipo de neoplasia, sem a morbidade e potenciais complicações associadas aos acessos transmandibulares. REFERÊNCIAS 1. Shah JP, Patel SG. Mandibulotomy. In: Shah JP, Patel SG, editors. 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