CURSO DE MANEJO INTEGRADO DE DOENÇAS

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1 CURSO DE MANEJO INTEGRADO DE DOENÇAS FUNGOS FITOPATOGÊNICOS PARTE 3 AUTOR Prof. Robert Weingart Barreto (UFV) COORDENADOR Prof. Laércio Zambolim (UFV) VIÇOSA, MG 1999

2 PARTE 3 FUNGOS FITOPATOGENICOS DO REINO PROTISTA Filo Plasmodiophoromycota (16 gêneros, 46 spp.) Entre os protistas tradicionalmente estudados por micologistas e de importância fitopatológica destaca-se apenas um grupo, o Filo Plasmodiophoromycota com sua uma única classe Plasmodiophoromycetes. Trata-se de um grupo pequeno de fungos que inclui duas espécies de considerável importância econômica: Plasmodiophora brassicae causadora da doença chamada de hérnia das crucíferas (repolho, couve-flor, brócolis, etc...) e Spongospora subterranea causadora da sarna pulverulenta da batata. Os Plasmodiophoromycetes são todos endoparasitos obrigatórios de plantas vasculares, algas e fungos, causando em seus hospedeiros a hipertrofia (crescimento anormal de células) e a hiperplasia (multiplicação anormal de células). Como resultado da interação destes fungos com seus hospedeiros ocorre o inchamento das porções afetadas, e em plantas superiores a deterioração do tecido vascular e afinal o nanismo. A fase somática destes fungos é um plasmódio acelular (sem paredes celulares), que se desenvolve no interior das células do hospedeiro. As células de resistência (os cistos) são produzidos em massa. As células móveis têm dois flagelos simples em posição anterior. Um sumário geral que exemplifica o que se sabe acerca dos históricos de vida destes fungos é apresentado à seguir com base em Plasmodiophora brassicae. O ciclo se inicia com a germinação dos cistos cada um dos quais dá origem a um zoósporo capaz de infectar um hospedeiro. A penetração pode se dar em um pelo radicular. O zoósporo se adere à parede do pelo radicular e encista (perde o flagelo e desenvolve uma parede dura). Estruturas especializadas na célula encistada perfuram a parede celular do hospedeiro e o protoplasto do zoósporo entra rapidamente na célula hospedeira. Depois desta penetração pequenos plasmódios esporangiógenos (capazes de se diferenciarem na maturidade em esporângios) aparecem nas células do hospedeiro e crescem gradualmente. Quando o plasmódio atinge um certo tamanho (determinado em grande parte pelo tamanho da célula hospedeira), ele se divide em segmentos que se diferenciam em zoosporângios (esporângios contendo zoósporos). Os zoosporângios podem se formar isolamente, em grupos soltos ou ainda em massas compactas (soros). Os zoósporos são afinal liberados no interior ou exterior do tecido do hospedeiro e, por desintegração do tecido ou pela formação de um tubo de saída pelo zoósporo, alcançam o ambiente externo.. Os plasmódios cistógenos (que forma cistos) são formados mais tardiamente quando o hospedeiro está moribundo. Os cistos são unidades de paredes espessas capazes de sobreviver no ambiente externo por vários anos em estado de dormência. A sua liberação para o ambiente externo se faz pela desintegração do tecido do hospedeiro. Afinal, a germinação dos cistos é estimulada pela presença de hospedeiros suscetíveis e resulta na liberação de zoósporos. 2

3 Ciclo de vida de Plasmodiophora brassicae, agente da hérnia das crucíferas Plantas de mostarda: sadia (planta da direita) e com sintomas de hérnia das crucíferas (as outras). 3

4 PARTE 4 FUNGOS FITOPATOGENICOS DO REINO CHROMISTA Filo Oomycota (95 gêneros, 694 spp.) Até relativamente recentemente os fungos do Filo Oomycota (com uma única classe Classe Oomycetes), eram tidos como sendo fungos verdadeiros e classificados juntamente com o os membros do Filo Chytridiomycetes, outro grupo de Fungos tipicamente adaptado a ambientes aquáticos possuindo, como estes, esporos com flagelos (zoósporos). Ambos eram então colocados na Subdivisão Mastigomycotina. Mas as semelhanças entre estes dois grupos se resumem, quase que unicamente, ao fato de estarem em geral adaptados a um mesmo ambiente. Estudos feitos com técnicas modernas de microscopia eletrônica e análise de dna, adicionados a outras evidências, não deixam mais dúvidas de que é correta a sua transferência para o novo Reino Chromista. A característica unificadora para o Reino Chromista é a presença de células com flagelos providos de pelos tubulares tripartidos, uma condição observada em muitos grupos de algas, como por exemplo as diatomáceas, que também são membros deste novo reino. Características importantes dos fungos do Filo Oomycota: 1- zoósporos biflagelados com flagelos de dois tipos (1 plumoso e 1 liso); 2- ultra-estrutura dos zoósporos; 3- ciclo de vida haplobionte-diplóide; 4- reprodução sexuada por contato gametangial, culminando na produção de um ou mais oósporos; 5- parede celular composta de glucanos, o aminoácido hidroxiprolina e alguma celulose; 6- mitocôndrias com crista tubular; 7- características bioquímicas e moleculares. Formas Os oomicetos podem apresentar desde formas simples holocárpicas (todo o talo se converte em uma unidade reprodutiva no momento da reprodução) até formas mais complexas eucárpicas (estruturas vegetativas e reprodutivas convivem em um mesmo talo). Estruturas somáticas O micélio dos oomicetos é tipicamente cenocítico (pseudosseptos ou constricções podem estar presentes) e o crescimento do talo pode ser determinado ou indeterminado. Reprodução assexuada Além da reprodução por simples fragmentação do talo este fungos tipicamente produzem zoósporos a partir da clivagem do protoplasma contido em vesículas unicelulares chamadas de zoosporângios. Clamidósporos e brotações sem forma definidas que se quebram do micélio (as gemas) são também encontradas em muitas espécies. 4

5 Reprodução sexuada O processo de reprodução sexuada típico dos oomicetos é o contato gametangial. Neste, a estrutura de reprodução sexuada feminina (oogônio contendo uma ou mais oosferas) entra em contacto com uma ou mais estruturas masculinas (os anterídios). Forma-se a partir do anterídio o tubo de fertilização que atravessa a parede do oogônio levando núcleos até as oosferas. Estas fertilizadas transformam-se então em oosporos. A= anterídio; O= oogônio; seta indica tubo de fertilização. Note os dois oósporos dentro do oogônio Ecologia Os oomicetos são extremamente comuns em ambientes de água doce e em solos úmidos. A maioria das espécies é saprófita, mas um grupo de espécies dentro da Ordem Peronosporales é composto por patógenos altamente especializados de plantas, sendo que muitos são biotróficos. Dentro deste grupo alguns apresentam claras adaptações para o ambiente terrestre e causam doenças na parte aérea das plantas hospedeiras. 5

6 Ciclo de vida. Ex: Pythium debaryanum Formação de zoósporos dentro da vesícula Migração de protoplasma para dentro de vesícula mucilaginosa Zoósporos secundários liberados Formação de esporângio REPRODUÇÃO ASSEXUADA Zoósporos encistados Hifa somática Cisto germinando Germinação do oósporo REPRODUÇÃO SEXUADA Contato gamentangial entre três anterídios e um oogônio Meiose Cariogamia e formação do oósporo Formação de tubos de fertilização direcionados para a oosfera Plasmogamia 6

7 Classificação Ordem Lagenidiales Leptomitales Peronosporales* Ordem Rhipidiales Saprolegniales* * Grupos contendo espécies fitopatogênicas. Família Pythiaceae Albuginaceae Peronosporaceae Ordem Peronosporales Compreende espécies aquáticas, anfíbias e terrestres, é a ordem considerada como sendo a mais evoluida dentro dos Oomycetes. Apresenta várias espécies que incitam doenças em plantas cultivadas, tais como tombamento de mudas, ferrugens brancas e míldios. Apesar de compreender espécies saprófitas, as mais evoluídas são parasitas obrigatórias. O micélio cenocítico é bem desenvolvido. Nas espécies parasitas obrigatórias, a hifa é intercelular com haustórios intracelulares. A reprodução assexuada dá-se por meio de zoóporos reniformes e biflagelados, produzidos no interior de esporângios esféricos, ovais ou limoniformes. Os esporângios são usualmente terminais em hifas especiais chamadas esporangióforos. Nas espécies mais evoluídas, os esporangióforos têm crescimento determinado, os esporângios são decíduos e após a maturação são disseminados pelo vento. Para muitos gêneros os esporângios tanto podem germinar por tubo germinativo ao invés de produzirem zoóporos ou produzem zoósporos, dependendo da temperatura. Estes nadam por algum tempo, entram em repouso, encistam e germinam por tubo germinativo. No gênero Peronospora a capacidade de produzir zoósporos foi perdida completamente. A reprodução sexuada dá-se por contato gametangial entre anterídio e oogônio, oriundos de mesmo talo ou de talos diferentes. A meiose ocorre no gametângio e resulta em oogônio e anterídio com núcleos haplóides. O oogônio é geralmente globoso contendo oosferas uni ou multinucleadas. Quando dá-se o contato, o anterídio lança um tubo de fertilização que passa através da parede oogonial e um ou mais núcleos masculinos são depositados na oosfera. Pode surgir um ou mais zigotos de parede espessa, denominados oosporos. O oosporo é resistente às condições ecológicas adversas; ao germinar produz zoósporos diretamente ou dá origem à hifa, em cuja extremidade é formado um esporângio. O tipo de germinação varia com a espécie. Famílias Peronosporaceae e Albuginaceae Os organismos pertencentes a estas duas famílias são todos parasitos obrigados de plantas e incitam dois tipos de doenças: míldios (causados pelas peronosporáceas) e ferrugens brancas (causadas pelas albugináceas). Geralmente, o micélio cresce de modo intercelular nos tecidos do hospedeiro, com a formação de haustórios que penetram nas células. Os esporangióforos, nitidamente distintos da hifa somática e de crescimento determinado, desenvolvem-se externamente ao hospedeiro e produzem os esporângios em 7

8 esterigmas na extremidade das ramificações. Os esporângios são arredondados, ovais ou limoniformes e sem exceção são decíduos e disseminados pelo vento. Normalmente, germinam originando zoóporos, mas em algumas espécies, os esporângios germinam por meio de tubo germinativo e em outras de ambos os modos. Enquanto que os míldios se caracterizam geralmente pelo amarelecimento e queima relativamente rápida de órgão atacados (sobretudo folhagem) nas ferrugens brancas os órgãos vegetais infectados apresentam bolhas (pústulas) brancas e hipertrofia. Como exemplo de espécies fitopatogênicas tem-se: A. candida em crucíferas; A. portulacae em beldroega; A. bliti em plantas da família Amaranthaceae; A. ipomeae-panduranae em batata-doce. O micélio de Albugo é intercelular, com haustórios globosos. Os esporangióforos são claviformes e produzem esporângios catenulados, sendo o mais velho aquele da extremidade. Inicialmente, os esporangióforos são sub-epidérmicos. A epiderme, sob pressão, rompe-se, expondo os soros de esporângios brancos, o que levou à denominção da doença. Os esporângios são geralmente globosos, multinucleados e conforme a espécie germinam produzindo zoósporos ou por meio de tubo germinativo. Albugo trapogoni. Corte de uma folha mostrando a epiderme levantada e abaixo desta esporângios em cadeia sobre esporangióforos. Acima, três esporângios e abaixo (interior do tecido) um oósporo. Albugo candida. Sintomas em planta de nabo 8

9 Para o reconhecimento do gênero ao qual pertence uma peronosporácea, basta observarmos o esporangióforo, que tem forma específica para cada gênero. Peronospora Plasmopara Basidiophora Sclerospora Bremia 9

10 Família Pythiaceae Apresenta espécies parasitas facultativas e saprófitas obrigadas, com micélio bem desenvolvido, intracelular ou intercelular. Haustórios podem estar ocasionalmente presentes. Os esporângios são produzidos comumente diretamente no ápice de ramificações do micélio ou intercalarmente, ou então isoladamente nos esporangióforos. Mesmo para as espécies que têm os esporangióforos diferenciados, estes nunca têm crescimento determinado, como para as peronosporáceas. Pythium e Phytophthora são os gêneros mais importantes. Embora uma das espécies mais estudadas de Phytophthora P. infestans seja um fungo com esporangióforo bem diferenciado em relação às hifas somáticas e seja um patógeno de parte aérea de plantas com um leque de hospedeiro restrito, estas são condições quase que exclusivas desta espécie. Outras espécies do gênero podem ser confundidas com uma certa facilidade com espécies de Pythium, vivendo no solo e não apresentando esporangióforo. Os especialistas consideram a característica mais útil para a separação dos dois gêneros, a produção em Pythium de uma vesícula mucilaginosa, na germinação dos esporângios, para dentro da qual migra todo o conteúdo protoplasmático do esporângio ainda não diferenciado em zoósporos. Apenas na vesícula é que ocorrem a clivagem do protoplasma e os zoósporos se formam. Estes são liberados quando se rompe a parede da vesícula. Isto não acontece em Phytophthora. Pythium middletonii. Seqüência de fotos mostrando a germinação de zoosporângio com formação de vesícula mucilaginosa. 10

11 Gênero Pythium A maioria de suas espécies tem hábito aquático ou terrestre, vivendo provavelmente, a maior parte de sua vida como saprófitas. Algumas espécies como P. debaryanum, P. ultimum e P. aphanidermatum são agentes etiológicos de tombamento de plântulas em sementeira. Outras espécies podem provocar podridões radiculares e podridões de frutos. Pythium tem micélio intra ou intercelular sem haustório. Caracteriza-se por apresentar esporangióforos ausentes ou semelhantes às hifas somáticas, sustentando esporângios globosos ou ovais, que podem ser produzidos terminal ou intercalarmente. O esporângio permanece aderido ao esporangióforo e pode germinar diretamente por um tubo germinativo ou formando zoósporos do modo descrito e ilustrado acima. Oogônios e anterídios desenvolvem-se geralmente na mesma hifa, onde ocorre a formação do oosporo. À alta temperatura (28 C) o oosporo germina por tubo germinativo e à baixa temperatura (10-17 C) forma-se uma vesícula na extremidade do tubo, para onde migra o protoplasto do oosporo e onde se diferenciam os zoósporos. Tombamento de mudas causado por Pythium sp. Note base estrangulada das plântulas (seta). Gênero Phytophthora Apresenta muitas espécies, das quais a maioria é fitopatogênica. Algumas são de grande importância fitopatológica, como P. infestans (mela da batata e do tomate), P. parasitica, P. citrophthora (gomose dos citros), P. cinnamoni (podridão do pé de muitas espécies lenhosas), P. palmivora (podridão parda do cacau), P. capsici (requeima do pimentão, podridão de frutos de abóbora), etc. As espécies de Phytophthora produzem esporangióforos de ramificação simpodial, semelhantes à hifa somática (exceção feita à P. infestans). Os esporângios são do tipo globoso, variando de piriforme a limoniforme, produzidos normalmente na extremidade do esporangióforo. 11

12 Phytophthora infestans. Esporangióforo com esporângios. Note que há esporângios de diversos tamanhos, indicando crescimento indeterminado. Como já foi dito, a distinção básica entre Pythium e Phytophthora reside no modo de germinação do esporângio: em geral, no caso de Phytophthora não há formação da vesícula evanescente do esporângio e, se isto acontece, o protoplasma sofre clivagem ainda no interior do esporângio; os zoóporos já diferenciados e maduros é que passam para o interior da vesícula e são liberados quando a parede desta se rompe. Phytophthora palmivora em fruto de cacaueiro causando podridão parda. 12

13 PARTE 5 FUNGOS FITOPATOGENICOS DO REINO FUNGI Filo Zygomycota Classe Zygomycetes (7 ordens, 125 gêneros, 867 spp.) Compreende fungos parasitas facultativos, parasitas fracos em plantas, parasitas em animais, formas patogênicas ao homem e micorrízicos. Alguns são usados na produção industrial de enzimas, ácidos etc e na fermentação de alimentos. Os zigomicetos são fungos tipicamente terrestres. A maioria das espécies é saprofítica, sendo comuns em substratos ricos em açúcares, em fezes e no solo. Uma espécie em particular, Rhizopus stolonifer o conhecido movo preto do pão é uma das espécies fúngicas mais comuns que existem, sendo inclusive freqüente como contaminante de meios de cultura em laboratórios. Importância fitopatológica Algumas espécies dos gêneros Rhizopus, Mucor e Choanephora têm uma certa importância como agentes causais de podridões moles de frutos e vegetais. Sobretudo de vegetais com partes carnosas em armazenagem. Estruturas somáticas O micélio dos zigomicetos é filamentoso em condições normais. Pode, no entanto haver dimorfismo - talo normalmente filamentoso mas passando a leveduriforme em condições especiais (ambiente pobre em oxigênio ou meio de cultura rico em açúcar). Embora hajam algumas exceções, o micélio dos zigomicetos é em geral cenocítico, bem desenvolvido c/ crescimento indeterminado. Rizóides e estólons estão presentes em algumas espécies. Centríolos estão ausentes nos zigomicetos. As paredes celulares contém quitina, quitosana e ácido poli-glucurônico. Reprodução assexuada Os zigomicetos se reproduzem assexuadamente pela produção de esporos imóveis (sem flagelos), os esporangiósporos. Estes são produzidos dentro de vesículas unicelulares por clivagem do protoplasma nelas contido. Estas vesículas, denominadas esporângios (se contendo esporos numerosos), esporangíolos (se contendo poucos esporos) ou merosporângios (se cilíndricas, contendo esporos puco numerosos e enfileirados). Os esporângios são produzidos sobre hastes, denominadas esporangióforos. Estes podem ser simples ou ramificados. Em várias espécies encontramos uma projeção do esporangióforo para dentro do esporângio que denominanos de columela. Além dos esporangiósporos, muitos zigomicetos também produzem clamidósporos. 13

14 Esporângio maduro com esporangiósporos ainda envolvidos pela parede (p), e com a parede já rompida (direita) exibindo a columela (c). Exemplos de estruturas reprodutivas assexuadas de diversos zigomicetos. A- Thamnidium elegans com esporângio terminal com columela e esporangíolos em ramificações do esporangióforo mais abaixo. 14

15 Reprodução sexuada. É por copulação gametangial. A seguinte seqüência pode ser observada nas ilustrações que se seguem, sendo típica para os zigomicetos. 1. Contacto de talos compatíveis e formação de progametângios 2 Deposição de septos 3 Delimitação dos gametângios 4 Dissolução do septo de fusão e plasmogamia 5 Formação do prozigosporângio 6 Deposição de parede espessa 7 Formação de zigosporângio contendo zigósporo (s) 8 Cariogamia e meiose 9 germinação Seqüência de fotos mostrando etapas da formação de um zigósporo Fotografia feita em microscópio eletrônico de varredura mostrando um zigosporângio e dois suspensores 15

16 Ciclo de vida. Ex: Rhizopus stolonifer Esporangiósporos caindo sobre tecido danificado e germinando Germinação de zigósporo (após cariogamia e meiose) Zigósporo sobrevivendo em tecido senescente 2 REPRODUÇÃO SEXUADA REPRODUÇÃO ASSEXUADA Plasmogamia 1 Crescimento micelial e maceração do tecido do hospedeiro (podridão mole) Hifas compatíveis conectando-se e formando respectivamente: (1) prozigosporângios, (2) zigosporângio maduro com zigósporo Classsificação Grupo de rizóides conectados por estólons, encimados por esporangióforos que terminam em esporângios. Note que dois esporângios já se romperam liberando os esporangiósporos. Ordem Mucorales* Dimargaritales Kickxellales Endogonales Glomales Zoopagales Entomophthorales * Grupo incluindo fungos fitopatogênicos 16

17 Ordem Mucorales É a única ordem de importância fitopatológica dentro do Filo Zygomycota. Compreende muitas espécies que, em sua maioria, são saprófitas em matéria orgânica vegetal ou animal. Muitas espécies saprófitas são capazes de sintetizar importantes produtos industriais. Poucos Mucorales são parasitas fracos em frutos ou partes destacadas de plantas e causam problema durante o transporte e armazenamento. Alguns são parasitas em fungos ou animais. Algumas espécies pertencentes aos generos Mucor e Rhizopus causam doenças no homem. O micélio cenocítico, geralmente é muito ramificado. A reprodução assexuada dá-se por meio de aplanosporos contidos no interior de esporângios que surgem na extremidade de esporangióforos simples ou ramificados. O esporângio geralmente é globoso sendo os esporos produzidos como resultado da clivagem do protoplasto esporangial. Na porção central do esporângio, comumente, nota-se uma estrutura denominada columela que é uma dilatação terminal do esporangióforo. Esporangiósporos diferem em forma, tamanho, cor, etc. São facilmente liberados e germinam por meio de tubo germinativo. A reprodução sexuada é por meio de copulação de gametângios multinucleados que são semelhantes em estrutura, mas que podem ser diferentes em tamanho. Os gametângios formam-se na extremidade de hifas somáticas em crescimento, denominadas zigóforos. Os zigóforos compatíveis são atraídos e fundem-se aos pares formando o septo de fusão. O septo de fusão dissolve-se, os protoplastos se misturam e então se desenvolve o zigosporângio dentro do qual é formado o zigósporo. Algumas espécies são homotálicas e outras heterotálicas. O zigósporo requer um período de repouso antes de germinar, que varia de 1 a 3 meses. Quando está apto a germinar, ocorre a meiose formando-se um esporangióforo sustentando um esporângio na extremidade. A ordem Mucorales é dividida em onze famílias distintas, das quais Mucoraceae é a mais importante. Dentre vinte ou mais gêneros desta família, três são os mais importantes para a fitopatologia: Choanephora, Rhizopus e Mucor Gênero Rhizopus Este fungo é conhecido como mofo preto do pão. O crescimento cotonoso, que se pode observar em substrato sobre o qual Rhizopus se desenvolve, consiste de hifas, rizóides, estólons, esporangióforos e esporângios (quando maduros são negros e visíveis a olho nú). Os esporângios contêm numerosos aplanosporos e são sustentados individualmente por um esporangióforo com columela. Na base do grupo de esporangióforos encontram-se os rizóides que têm função de fixar o conjunto ao substrato e exercer absorção de nutrientes. A hifa que conecta dois grupos de rizóides é denominada estólon. As espécies de importância fitopatológica incitam podridões moles pós-colheita em órgãos carnosos de plantas. Por exemplo, R. stolonifer pode causar podridão mole em batata-doce, abacate, cenoura, castanha-do-pará, morango etc. Muitas espécies de Rhizopus são capazes de sintetizar importantes produtos industriais, como álcool etílico e ácidos orgânicos como o lático, fumárico, cítrico, succinico e oxálico. R. oryzae utiliza o amido, e pode ser utilizado na fermentação alcóolica. Gênero Mucor Diferencia-se morfologicamente de Rhizopus por não possuir rizóides e estólons. M. javanica também sacarifica o amido e pode ser usado na fermentaçao alcoólica. Espécies de 17

18 Mucor podem incitar micoses profundas em seres humanos. Da mesma forma que Rhizopus, Mucor é contaminante comum em laboratório e algumas espécies podem causar podridões moles pós-colheita em órgãos carnosos de plantas. Gênero Choanephora Fungos deste gênero produzem dois tipos de estrutura reprodutiva assexuada: esporângios com ou sem columela contendo muitos esporangiósporos e esporangíolos contendo um único esporangiósporo. A espécie C. cucurbitarum é amplamente distribuida mundialmente em associação com podridão de inflorescências de inúmeras plantas. É responsável por podridões moles de cucurbitáceas cultivadas Rhizopus stolonifer: A- aparência de colônia; B- dois esporângióforos com esporângios terminais formados sobre conjunto de rizóides; C- esporângio com membrana já rompida exibindo columela recoberta por esporangiósporos; D- ídem, columela murcha. Choanephora cucurbitarum: A- esporangióforo recurvado com esporângio terminal; B e C- esporangióforo com grupo de esporangíolos terminais; D- esporângio liberando esporangiósporos; E e F- esporangiósporos. 18

19 Mucor racemosus: A- Esporangióforo ramificado (alguns clamidósporos formados internamente nestes). Mucor plumbeus: B- esporangióforo ramificado; C- columela exposta após liberação de esporangiósporos. 19

20 Fruto de graviola apresentando sintomas de podridão mole causada por Rhizopus stolonifer. Rhizopus stolonifer: grupo de esporangióforos apresentando esporângios maduros (com massa de esporangiósporos negros) e imaturos (ápice translúcido). 20

21 Filo Ascomycota (3.266 gên., spp) O Filo Ascomycota, com uma única classe Ascomycetes é o grupo de fungos com maior número de espécies. Uma grande parte destas é formadora de líquens (42 % das espécies) e saprófitas. Este filo inclui, no entanto, grande número de espécies fitopatogênicas. Há ascomicetos em praticamente todos os tipos de habitat e explorando inúmeros nichos ecológicos (solo, água, simbiontes de plantas e animais, apodrecedores de madeira e outros substratos, etc...). Algumas espécies produzem frutificações macroscópicas comestíveis e valiosas e os fermentos de importância industrial são ascomicetos. Algumas espécies são parasitas obrigatórios de plantas, mas a maior parte dos fitopatógenos deste grupo é composta de parasitas facultativos. Os Ascomycetes, juntamente com os Basidiomycetes, são comumente denominados de fungos superiores, em vista da complexidade de suas estruturas frutíferas. Características Gerais Os membros de Ascomycetes possuem micélio septado, não produzem esporos móveis e se caracterizam basicamente por produzirem seus esporos sexuais, denominados ascósporos, no interior de estruturas denominadas ascos. Tipicamente, 8 ascósporos são produzidos por asco, apesar de este número variar, dependendo da espécie, de 1 a milhares. Os ascos podem apresentar diferentes formas de liberação de ascósporos. A maioria das espécies produz os ascos e ascósporos no interior de corpos frutíferos (ascocarpos ou ascomas). Muitos dos Ascomycetes apresentam duas fases distintas em seu ciclo de vida: a fase sexual ou ascógena (forma perfeita) e a fase assexual ou conidial (forma mitospórica ou imperfeita). Geralmente, o micélio dos Ascomycetes é bem desenvolvido, constituído de hifas septadas, profusamente ramificadas, cujas paredes são ricas em quitina. Porém, nem todos os Ascomycetes possuem micélio: algumas espécies de fermentos são unicelulares, outras produzem células em cadeia, formando falso micélio; há ainda espécies de Ascomycetes que, dependendo das condições do meio, podem ser unicelulares ou produzir micélio; estas são denominadas de espécies dimórficas. Reprodução Assexuada A reprodução assexuada em Ascomycetes pode ocorrer por meio de fissão, gemulação, fragmentação do micélio, e pela produção de clamidósporos e conídios. Fissão e gemulação ocorrem em fermentos e em outros Ascomycetes. A fragmentação de hifas, para originar artrósporos, e a transformação de células pré-existentes em clamidósporos também pode ocorrer. A maioria dos Ascomycetes reproduz-se assexuadamente por meio de conídios. Os conídios são produzidos em conidióforos livres ou em corpos frutíferos. Os tipos de conídios e os modos pelos quais se formam eram até recentemente tratados separadamente na Classe Deuteromycetes. Hoje, o reconhecimento de formas assexuadas de ascomicetos e basidiomicetos em uma classe em separado não é mais aceita. A denominação informal (sem caracter taxonômico) fungos mitospóricos é hoje utilizada para este grupo heterogêneo. Os fungos mitospóricos são predominantemente formas assexuadas de ascomicetos para as quais a forma sexuada de reprodução é rara, desconhecida ou mesmo inexistente. É 21

22 importante notar, no entanto que os fungos mitospóricos compreendem um grande grupo de espécies que inclui alguns dos fitopatógenos mais importantes que existem e que estádios assexuais dos Ascomycetes são geralmente muito mais comuns que os estádios sexuados, sendo formados durante a maior parte do ano nas épocas de ambiente favorável. Esta é uma das razões pelas quais aceita-se, pelas normas de nomenclatura taxonômica como válido para os Fungos que um mesmo organismo tenha mais de um nome científico válido aplicado aos diferentes estádios que o fungo produz ao longo de seu ciclo. Assim, embora o nome da forma perfeita de um fungo tenha primazia sobre o de sua forma imperfeita, o uso desta última não é considerado incorreto. Algumas espécies de Ascomycetes perderam a capacidade de produzir a fase imperfeita, isto é, só possuem a fase perfeita ( correspondente ao estádio de reprodução sexuada). Reprodução sexuada Em Ascomycetes, como em outros organismos, a reprodução sexuada (que originará o asco com ascósporos) envolve a fusão de dois núcleos compatíveis. Assim, como os grupos já estudados, também os Ascomycetes podem ser homotálicos ou heterotálicos. Antes da fusão dos núcleos (cariogamia) ocorre a plasmogamia, que pode se efetivar por vários processos já discutidos anteriormente: - contato gametangial - espermatização - somatogamia Depois da cariogamia ocorre em geral, no ascogônio a multiplicação do núcleo proveniente do talo compatível e o seu pareamento com núcleos do talo que o recebeu. Em seguida são formadas hifas ascógenas (que gerarão ascas) onde os núcleos em pares sofrem divisões mitóticas. Após um período de crescimento as hifas ascógenas se encurvam formando um gancho (ou crozier). A célula que fica na curva do gancho é chamada de célula mãe da asca. Dentro desta célula ocorre finalmente a cariogamia, meiose e finalmente a formação dos ascósporos. 22

23 Formação de asca madura com ascósporos a partir de célula mãe da asca em um gancho. Note a formação repetitiva de ascas pela formação de novos ganchos. Tipos de ascas As ascas podem se apresentar com forma e estrutura bastante diferentes umas das outras. Os ascósporos podem ser liberados para o ambiente de diversas formas dependendo do tipo de asca: 1. as paredes da asca podem se dissolver na maturidade (ascas prototunicadas) liberando os ascósporos; 2. pode-se reconhecer uma única camada na parede que compõe a asca (ascas unitunicadas), sendo as ascósporos liberados através de uma tampa (opérculo), poro ou outro tipo de abertura; 3. podem-se reconhecer duas camadas (ascas bitunicadas), sendo que a camada externa se rompe na maturidade enquanto que a interna, que é mais elástica se expande e os ascósporos escapam por um poro na sua ponta. Alguns dos principais tipos de asca estão ilustrados abaixo. 23

24 poro Liberação de ascósporos: 1. Pyronema asca operculada (com tampa que se abre na maturidade); 2. Trichoglossum asca com poro; 3. Sporormia asca bitunicada Tipos de frutificações Na maioria dos casos, ascos e ascósporos de Ascomycetes são contidos em corpos frutíferos denominados ascocarpos ou ascomas. Os principais tipos de ascocarpos são: cleistotécio, peritécio, apotécio e ascostroma. Alguns produzem os ascos livres na superfície do substrato ou na sua própria massa vegetativa (ascos nus). Os ascos (quer produzidos nus ou em ascocarpos) podem ocorrer organizadamente. Essa camada organizada de ascos recebe o nome de himênio. Filamentos estéreis, algumas vezes, denominados paráfises, podem ser formados entre os ascos e ocorrem frequentemente no himênio. Provavelmente, tais filamentos estéreis auxiliam na disseminação de ascos e ascósporos e conferem proteção a estas estruturas. 24

25 ascas nuas cleistotécio ascostroma apotécio pertécio A distinção dos tipos de ascoma é em geral simples, quando consideramos exemplos típicos de cada frutificação. O cleistotécio é uma estrutura fechada e compacta com ascas prototunicadas distribuidas desordenadamente pelo interior da frutificação. Para que os esporos alcancem o exterior é necessário que o cleistotécio seja danificado ou se decomponha. O peritécio é uma estrutura que em geral tem a forma de um frasco com um orifício (ostíolo) pelo qual os ascósporos alcançam o ambiente exteno. O apotécio é uma estrutura com forma de taça ou disco com a camada de ascas (himênio) na superfície exposta da frutificação. O ascostroma é uma estrutura mais difícil de ser reconhecida e embora o processo de formação desta frutificação seja diferente do processo de formação do peritécio o aspecto final pode, muitas vezes, ser idêntico. Para distingüirmos ascostroma de peritécio temos duas opções: 1 a um estudo microscópico detalhado de frutificações em estádios diferentes; 2 a a simples observação das ascas contidas na frutificação. A segunda opção é quase sempre a utilizada, pois é relativamente fácil distingüir o tipo de asca (asca bitunicada) que é típico do grupo de fungos formadores de ascostroma. 25

26 Xylaria. Frutificações macroscrópicas compostas de estroma no qual estão mergulhados peritécios. Este tipo de frutificação é conhecido como dedos de defuntos. O fungo é um decompositor de madeira. Peziza. Frutificações macroscópicas. Apotécios de diversos tamanhos. 26

27 Filamentos estéreis No interior de ascocarpos, ao redor dos ostíolos ou entre as ascas, encontram-se muitas vezes estruturas estéreis. A função destas pode ser: a separação das ascas; o aumento da pressão sobre as ascas para desencadear a liberação forçada de ascósporos ou a orientação das ascas ou ascósporos em direção ao ostíolo. Este tecido interascal é conhecido pelo nome geral de hamatécio. O reconhecimento destas estruturas tem grande relevância taxonômica e existem seis tipos básicos de hamatécio. Hamatécio. A- pseudoparênquima interascal (tecido não modificado comprimido entre as ascas). B- paráfises (hifas que se originam da base da frutificação, usualmente não ramificadas e nem apresentando ligações). C- parafisóides (formadas pela modificação de tecido interascal pré-existente, formando ligações, esparçamente septadas e muito finas). D- pseudoparáfises (hifas originadas da porção da frutificação situada acima das ascas, crescendo e alcançando a base da frutificação por entre as ascas, fundindo-se com a base e muitas vezes desprendendo-se da parte superior; comumente regularmente septadas, ramificadas e formando anastomoses, diâmetro maior que C). E- perifisóides (hifas curtas originadas acima do nível onde estão as ascas em desenvolvimento, projetadas para baixo mas não alcançando a base da frutificação). F- perífises (hifas confinadas ao canal do ostíolo, não ramificadas ou anastomosadas, podendo ocorrer em combinação com B,D,ou E). G- hamatécio ausente 27

28 Ciclo de vida: Exemplo Mycosphaerella musicola (agente do mal de Sigatoka da bananeira) Conjunto de conidióforos com conídios Conídios Manchas necróticas em folhas Ascósporos Espermagônios com espermácias Ascocarpos com ascas e ascóporos Dano crescente nas folhas infectadas Germinação de esporos sobre folhas e penetração por estômatos Classificação A classificação tradicional dos ascomicetos era até recentemente baseada numa combinação de caracteres de ascocarpos e ascas. Assim, reconheciam-se os seguinte grupos: Subclasse Características Hemiascomycetidae Ascas nuas e prototunicadas Plectomycetidae Ascas prototunicadas em cleitotécios Hymenoascomycetidae Ascas unitunicadas em camadas dentro de peritécios ou sobre apotécios Laboulbeniomycetidae Formadores de peritécio mas não de micélio, em geral parasitos obrigados de artrópodes Loculoascomycetidae Ascas bitunicadas em ascostromas Embora sob o ponto de vista didático este esquema seja conveniente, hoje sabemos graças sobretudo a estudos baseados na análise do dna que estas categorias são artificiais, agrupando fungos que não tem relação filogenética próxima. Atualmente a classificação dos ascomicetos se encontra em transição. Não se está utilizando mais a subclasse como categoria para agrupar os ascomicetos e reconhecem-se mais ou menos 46 ordens diferentes dependendo do autor. Para simplificar esta abordagem, e também considerando que boa parte 28

29 da literatura para a identificação de ascomicetos é antiga, seguindo o esquema exposto acima ou alguma variação do mesmo, usaremos então aquí a classificação tradicional. Literatura relevante Além dos livros textos já citados, são úteis para a identificações de gêneros de ascomicetos as referências abaixo: AINSWORTH, G.C. (Ed.) The fungi. An advanced treatise. Vol IVA. Academic Press. HANLIN, R.T Illustrated genera of Ascomycetes. APS Press. HANLIN, R.T Illustrated genera of Ascomycetes. Vol II. APS Press. HANLIN, R.T Combined keys to illustrated genera of Ascomycetes volumes I & II. APS Press. SIVANESAN, A The bitunicate Ascomycetes. J. Cramer. Hemiascomycetidae (categoria em desuso) Esta categoria incluia aqueles ascomietos que não formam qualquer tipo de ascocarpo; os ascos são formados na superfície do hospedeiro ou substrato - ASCOS NUS. Ascas em geral são prototunicadas. É um grupo heterogêneo que inclui os ascomicetos mais primitivos e também formas consideradas evolutivamente avançadas, embora morfologicamente simples. Quase sempre, o micélio é ausente ou pouco desenvolvido. Aqui, são incluídos os fermentos, como por exemplo Saccharomyces cereviseae, leveduras e os fungos que causam encrespamento ou enrolamento de folhas de várias culturas. Do ponto de vista fitopatológico, o gênero mais importante dentre aqueles que produzem ascos nús é o gênero Taphrina. Espécies de Taphrina são fitopatógenos que incitam deformações nos tecidos infectados, como enrolamentos, encrespamento, etc. Estes patógenos produzem micélio verdadeiro, as hifas podem ser intercelulares ou subcuticulares, e formam ascos nus na superfície do hospedeiro. Em cultura, comportam-se como leveduras, e são tipicamente unicelulares. Exemplos de espécies fitopatogênicas: T. deformans, agente da crespeira das folhas de pessegueiro; T. cerasi em cereja e T. caerulescens em carvalho. Taphrina: A) folhas de pessegueiro com sintomas de crespeira; B) ascas com ascósporos na superfície de uma folha. 29

30 Plectomycetidae (categoria em desuso) Esta categoria incluia aqueles ascomicetos cujos ascos estão contidos no interior de ascocarpos fechados, geralmente esféricos - o CLEISTOTÉCIO. Ascas geralmente evanescentes (a parede dissolve-se na maturidade) ou sem um aparato especializado para a descarga de esporos (poro, opérculo ou outro tipo de abertura) e distribuidas desordenadamente dentro da frutificação (não há himênio camada fértil). Exemplos de gêneros que produzem cleistotécio: Fungos da Ordem Erysiphales: Erysiphe, Blumeria, Podosphaera, Uncinula e outros As espécies desses gêneros são parasitos obrigados de plantas e causam os oídios ou míldios pulverulentos. Os fungos desta ordem são mais conhecidos por sua forma assexuada dos gêneros de fungo mitospórico: Oidium, Oidiopsis, Ovulariopsis e Streptopodium. Com a combinação de informações sobre o tipo de apêndice presente nos cleistotécios e o número de ascas contido nos ascocarpos é possível se reconhecer a maioria dos gêneros deste importante grupo. Como exemplos, temos: Erysiphe polygoni em feijoeiro E. cichoracearum em cucurbitáceas Blumeria graminis em gramíneas Podosphaera leucotrichea em macieira Uncinula necator em videira. Oidium Oidiopsis Formas perfeitas de Erysiphales: A- Microsphaera; B- Erysiphe. Tipos de apêndice que ornamentam os cleistotécios: diversos exemplos. Formas imperfeitas de Erysiphales 30

31 Cleistotécios formados sobre a superfície do tecido do hospedeiro Sintomas de míldio pulverulento. Eurotium, Sartoria e Emericella Nestes gêneros, encontra-se a fase sexuada de muitas espécies de Aspergillus. Este grupo de fungos inclui espécies de grande importância fitopatológica, sobretudo como agentes de podridões pós-colheita, mas também podendo infectar plantas no campo. A fase assexuada é muito mais comum. De fato, espécies de Aspergillus e Penicillium estão entre os fungos mais comuns na natureza. Emericella A, B e C - forma imperfeita (Aspergillus); D cleistotécio (exterior e interior); E- ascósporo. Eupenicillium, Carpenteles Espécies destes gêneros correspondem à forma perfeita de espécies de Penicillium. 31

32 Hymenoascomycetidae (categoria em desuso) Esta categoria incluia aqueles fungos cujo ascocarpo é: 1) fechado, mas que na maturidade apresenta uma abertura (o ostíolo) por onde os ascósporos escapam - o PERITÉCIO ou 2) aberto, geralmente em forma de taça ou disco- o APOTÉCIO. As ascas neste grupo são unitunicadas e geralmente organizadas em uma camada fértil que forra o interior da frutificação. Exemplos de gêneros que apresentam peritécio: Ceratocystis Há várias espécies importantes, que incitam várias enfermidades em plantas superiores. Como exemplo, temos C. fimbriata agente da morte súbita do cacaueiro e da seca da mangueira e C. paradoxa, agente da podridão negra do abacaxi. A este gênero correspondem vários estádios conidiais diferentes. Asca e ascósporos Conidióforo com conídios Ceratocystis fimbriata Ascoma Diaporthe Geralmente, é fase perfeita de Phomopsis. D. citri causa a melanose em citros e D. phaseolorum o cancro da haste da soja. 32

33 A C Diaporthe A- Vista de substrato colonizado com os ostíolos rostrados visíveis externamente; B- Vista em corte de peritécios; C- Ascósporo D- Asca B D Glomerella A espécie mais importante é G. cingulata, agente da antracnose em muitas plantas cultivadas. G. cingulata é a fase perfeita de espécies de Colletotrichum e Entomosporium. Nectria e Giberella A espécie N. haematococca é a forma perfeita de Fusarium solani e agente da podridão do colo e de raízes de inúmeras plantas e G. fujikuroi é o agente da podridão de pokkah-boeng" da cana-de-açúcar. Espécies de Nectria e Giberella são formas perfeitas de fungos do gênero Fusarium além de Verticillium e outras formas mitospóricas. Giberella: A- peritécio; B- peritécio em corte; C- asca e paráfises; D- ascósporo Nectria: A- peritécio; B- peritécio em corte; C- asca e paráfises; D- ascósporo 33

34 Exemplos de gêneros que apresentam apotécio: Sclerotinia Os apotécios são produzidos sobre frutos mumificados ou sobre escleródios, são estipitados (possuem estipe ou caule ) e têm a forma de disco na parte superior. S. sclerotiorum é fitopatógeno importante, pois causa tombamento e/ou podridão em várias culturas como alface, repolho, feijão e tomate. Monilinia Os apotécios, que são alongados quando maduros, formam-se em frutos mumificados. Este gênero corresponde à forma perfeita de muitas espécies de Monilia. Há importantes fitopatógenos, como M. fructicola, que causa a podridão parda em frutos de pessegueiro e de outras rosáceas frutíferas. a c a b d c b Sclerotinia: A- apotécios produzidos a partir de escleródio; B- escleródios formados em tecido do hospedeiro; C- asca e paráfise; D- ascósporo. Monilinia: A- apotécios produzidos a partir de múmia; B- asca e paráfise; C- ascósporo. 34

35 Sintomas do ataque de Monilinia fructicola em frutos de pêssego. Loculoascomycetidae (categoria em desuso) Esta categoria agrupava os fungos que formam os ascos em cavidades (lóculos) dentro de massa de tecido estromático - o ASCOSTROMA. As ascas são bitunicadas. Exemplos de gêneros de ascomicetos que produzem ascostroma. Elsinoe: Entre as espécies fitopatogênicas tem-se E. fawcetti, E. australis e E. perseae que causam, verrugose da laranja azeda, laranja doce e do abacate; respectivamente. E. ampelina causa a antracnose da videira. Todas as espécies de Elsinoe possuem o mesmo estádio imperfeito, que é referido ao gênero de fungo mitospórico Sphaceloma. Sintomas de verrugose em limão cravo Mycosphaerella Apresenta mais de espécies descritas, sendo a maioria saprófita. Uma minoria parasita plantas superiores, mas pode ter grande importância, pelos elevados prejuízos que provoca. Exemplos de fitopatógenos são: M. musicola, agente do Mal de Sigatoka em bananeira, M. fragariae, agente das manchas foliares em morangueiro e M. pinodes agente de manchas foliares em ervilha. Espécies de Mycosphaerella são formas perfeitas de muitos gêneros mitospóricos, como Cercospora, Ramularia, Ascochyta etc. 35

36 Sphaceloma: a- verruga formada sobre hospedeiro; b- corte de ascostroma com lóculos contendo uma asca cada; c- asca; d- ascósporos Venturia Destaca-se a espécie V. inaequalis, agente causal da sarna da macieira. Sua fase imperfeita corresponde ao gênero Fusicladium. Formas sexuadas de fungos mitospóricos do grupo dos helmintosporoides O gênero Helminthosporium hoje se encontra restrito a um grupo de fungos assexuados que se desenvolve em madeira em decomposição. No entanto, três gêneros morfologicamente semelhantes a Helminthosporium e até recentemente, nele incluídos, são de grande importância fitopatológica. São eles: Bipolaris, Drechslera e Exserohilum. Cada forma assexuada corresponde a um gênero de ascomiceto diferente. Suas formas assexuadas podem ser separadas com base na seguinte combinação de caracteres: Característica\Gên. Bipolaris e Drechslera Exserohilum Curvularia Forma do conídio Elipsóide, fusiforme ou clavada Cilíndrica Elipsóide, fusiforme ou clavada Hilo (cicatriz do Externo e truncado Interno Protuberante conídio) Formação dos septos 1 o septo mediano, 2 o submediano Mycosphaerella: a- manchas foliares; b- vista aproximada de lesão com ostíolos aparecendo na superficie do tecido; c- corte de ascostroma; d- asca; e- ascósporo. 1 o septo submediano, 2 o septo mediano 1 o septo submediano, 2 o septo supramediano Teliomorfa Cochliobolus Pyrenophora Setosphaeria 36 Planta de milho apresentando sintomas de helmintosporiose causada por Exserohilum turcicum

37 Curvularia. Note conídios curvos com uma célula maior e duas células terminais mais claras Bipolaris. Formação de septos nos conídios Cochlioboluls teliomorfa de Curvularia e Bipolaris Drechslera. Formação de septos nos conídios Pyrenophora teliomorfa de Drechslera 37

38 Exserohilum Formação de septos nos conídios Setosphaeria teliomorfa de Exserohilum Fungos Mitospóricos Características Gerais Trata-se de um grande agrupamento heterogêneo de fungos sapróbios, simbiontes, parasiticos ou predadores, que têm por comum a ausência de uma forma de reprodução sexuada conhecida. Algumas espécies são unicelulares (as leveduras imperfeitas), enquanto que outras não produzem qualquer tipo de esporo, mas a maioria tem micélio septado e produz conídios (esporos assexuados) sobre células conidiogênicas (células férteis, capazes de produzir conídios) de vários tipos. Apesar da reprodução sexuada ser ausente ou ainda deconhecida, neste grupo de fungos, um ciclo parassexual pode operar fornecendo uma via alternativa para a geração de novos genótipos. Quando a forma de reprodução sexuada é descoberta para um fungo mitospórico, o nome que passa a ter prioridade é o da teliomorfa ou fase perfeita que é sempre um Ascomycota ou Basidiomycota. A maioria dos fungos imperfeitos é, pelo que a experiência indica, composta por formas assexuadas de Ascomycota. A antiga subdivisão Deuteromycotina, ou classe Deuteromycetes era portanto, conforme reconheciam vários micologistas, uma categoria lixo, onde os fungos seriam postos temporariamente, até que fosse esclarecido o restante de seus ciclos. Na realidade, é provável que muitos dos fungos mitospóricos já tenham perdido completamente, durante o processo evolutivo, a capacidade de se reproduzirem sexualmente. A capacidade de recombinação genética destes fungos estaria então permanentemente limitada ao resultado da parassexualidade. A maioria dos fungos mitospóricos é composta por fungos sapróbios, sem importância direta para o homem, mas muitas das doenças de plantas cultivadas são causadas por fungos imperfeitos, outros causam doenças em animais e no homem, e outros são importantes na produção de antibióticos e outros produtos. Muitos dos fungos imperfeitos crescem e esporulam bem em meio de cultura artificial. Reprodução assexuada A morfologia das estruturas reprodutivas é fundamental para a classificação e identificação destes fungos. Os conídios nunca são móveis, nem são formados por clivagem e 38

39 citoplasma ou contidos por esporângios (como ocorre nos esporangiósporos). Eles apresentam grande variedade de formas e cores podendo ser formados isoladamente, em grupos ou ainda em cadeias. Os conidióforos podem ser formados isoladamente ou então agrupados em estruturas especializadas, tais como: sinêmios (conjunto de conidióforos individuais agrupados em feixes densos), esporodóquios (massa de conidióforos soltos que assume a forma de uma almofada), picnídio (estrutura globosa, composta de pseudoparênquima e com a parte central oca e uma abertura na porção superior o ostíolo) e acérvulos (conidióforos acumulados sob a epiderme ou cutícula do hospedeiro, onde a pressão produzida por estes acaba por rompê-las expondo os conídios). Tubercularia: esporodóquio Cordana: fungo formador de conídios em conidióforos livres Podosporium: sinêmio Monochaetia: acérvulo Septoria: picnídio 39

40 A ontogenia dos conídios dos fungos mitospóricos é um aspecto importante para a classificação dos mesmos. O processo de formação dos conídios é dito tálico, quando os conídios são formados pela simples separação das células individuais das hifas (formando assim os artrósporos) e blástico quando a célula conidiogênica, ou parte dela, se modifica (comumente se inflando) antes da deposição do septo que delimita o conídio. Se na formação blástica do conídio, ambas as paredes da célula conidiógena são incorporadas no conídio, o conídio é dito holoblástico, se apenas a parede interna é incorporada, ele é dito enteroblástico. Um tipo especial de conidiogênese enteroblástica é a chamada conidiogênese trética. Nesta o conídio é formado pela expansão da parede interna da célula conidiogênica por um ou mais poros ou canais diminutos. O estudo da ontogenia de conídios é bastante complexo e há todo um vocabulário utilizado nestes estudos. Aqui nos limitaremos aos conceitos e termos já apresentados. Conidiogênese. a) tálica com formação de cadeia pela separação de células pré-existentes do micélio (formação de artroconídios); b) tálica sem formação de cadeia; c) taloblástica (septo isola uma célula terminal que muda de morfologia depois); d-e) holoblástica (todas as camadas da parede da célula conidiogênica são envolvidas na formação dos conídios); f) enteroblástica fialídica (formação repetida de conídios envolvendo apenas a parede interna da célula conidiogênica); g) enteroblástica trética (expansão da camada interna da célula conidiogênica para a formação do conídio através de 40 um poro diminuto na parede); h) conídio formado isolado; i) conídios formando cadeia simples acrópeta (conídio mais novo no ápice da cadeia); j) ídem cadeia ramificada; k) conidiogênese monoblástica determinada (apenas um conídio é produzido); l) proliferação simpodial (produção de

41 Antiga classificação Duas ou três classes de fungos mitospóricos eram comumente reconhecidas, embora hajam tratamento diferentes na literatura, particularmente quanto ao status atribuído aos fungos de micélio estéril. O conhecimento sobre estas categorias ainda é fundamental, pois a literatura sobre estes organismos é antiga e ainda segue este esquema. Subdivisão Classe Ordem Família Deuteromycotina Hyphomycetes Hyphomycetales Dematiaceae Moniliaceae Stilbelales Stilbelaceae Tuberculariales Tuberculariaceae Coelomycetes Melanconiales Melanconiaceae Agonomycetes (*) Pycnothyriales Sphaeropsidales Pycnothyriaceae Sphaeropsidaceae Os Agonomycetes (que incluem todos os Deuteromycotina que têm micélio estéril, não produzindo qualquer tipo de conídio) são por vezes incluídos como ordem da Classe Hyphomycetes. Sumário das Principais Características das Classes e Ordens Hyphomycetes: fungos que produzem conídios na extremidade de conidióforos soltos ou agrupados, mas nunca no interior de estruturas como os picnídios e acérvulos (Hyphomycetales conidióforos soltos (não agrupados); Stilbelales conidióforos agregados em sinêmios; Tuberculariales conidióforos agregados em esporodóquios). Coelomycetes: fungos que produzem conídois dentro de picnídios ou acérvulos (Melanconiales conídios e conidióforos dentro de acérvulos; Sphaeropsidales conídios e conidióforos dentro de picnídios; Picnophyriales conídios e conidióforos produzidos dentro de estruturas superficiais ou subcuticulares em forma de escudo). Agonomycetes: comentado acima. Classe Agonomycetes (Mycelia sterilia) (em desuso) Esta antiga ordem, se constituia em um grupo muito heterogêneo, congregava cerca de 20 gêneros e, aproximadamente 400 espécies. São normalmente fungos adaptados ao ambiente de solo e incitam doenças em raízes, colos e caules de plantas. A característica básica de organismos deste grupo é a não produção de esporos, micélio estéril (Mycelia 41

42 sterilia). Algumas espécies podem produzir escleródios, resultantes do enovelamento de hifas com posterior aumento da resistência da parede celular. Os gêneros mais importantes são Rhizoctonia e Sclerotium. Rhizoctonia Produz escleródios marrons a negros, de forma variável, freqüentemente pequenos. As hifas são levemente pigmentadas de marron, com células longas, apresentando ramificacões em ângulo mais ou menos reto (90 o ). Algumas espécies apresentam grampos de conexão nas hifas, sugerindo ligação com Basidiomycetes no estádio perfeito. Espécies de Rhizoctonia geralmente provocam tombamento de mudas em sementeira. R. solani pode causar o tombamento de várias plantas (algodoeiro, amendoim, batateira, cafeeiro, etc.). Porém, podem afetar também a parte aérea de plantas, como no caso da mela do feijoeiro causada por R. solani. Sclerotium É também fungo de solo e produz escleródios avermelhados, pardos ou marrons. Geralmente, os escleródios de Sclerotium são maiores que aqueles produzidos por Rhizoctonia. Sclerotium spp caracteriza-se pela produção de micélio usualmente branco. Espécies de Sclerotium causam podridões de órgãos subterrâneos ou de caule. Sclerotium rolfsii, nome dado em homenagem a P. H. Rolfs, é também fungo polífago capaz de causar doença em plantas distribuídas em aproximadamente 100 famílias. Já a espécie S. cepivorum é mais específica para a família Alliaceae, mas nem por isso, menos problemática. Áreas inteiras de plantio de alho ou cebola são abandonadas quando se tem a presença de S. cepivorum. O principal agravante é a alta longevidade dos escleródios, que podem sobreviver por até 20 anos no solo. Rhizoctonia solani: escleródio imaturo e detalhes de hifas Sclerotium cepivorum: corte de escleródio e detalhes de hifas Classe Hyphomycetes (em desuso) Os conídios são produzidos sobre conidióforos livres, não agrupados, e não contidos no interior de frutificações. Literatura relevante BARNETT, H.L. & HUNTER, B.B Illustrated Genera of Imperfect Fungi. Burgess. 42

43 CARMICHAEL, J.W., KENDRICK, W.B., CONNERS, I.L. & SIEGLER, L Genera of Hyphomycetes. University of Alberta Press. ELLIS, M.B Dematiaceous Hyphomycetes. CMI. ELLIS, M.B More Dematiaceous Hyphomycetes. CMI. Ordem Hyphomycetales Os fungos da antiga ordem Hyophomycetales produzem conídios em conidióforos livres e eram divididos em duas famílias, Moniliaceae e Dematiaceae, em função da cor dos conídios e conidióforos. Família Moniliaceae Nessa família, a produção de conídios hialinos ou de cores claras, em conidióforos não agrupados, também hialinos ou de cor clara (nunca marrom escuro, fuligíneo ou negro). Como exemplos de gêneros importantes, podemos citar: Penicillium Penicillium (pincel em latim) foi dado pelo fato de o conjunto conidióforo-conídios lembrar um pincel. Morfologicamente, o gênero se caracteriza por apresentar conídios pequenos, unicelulares, hialinos e catenulados produzidos em fiálides (células conidiogênicas) na extremidade de conidióforos longos. Trata-se de gênero extremamente comum cujos esporos estão sempre presentes na atmosfera. Um dos exemplo de espécie deste gênero mais citados é P. notatum, a partir da qual Sir Alexander Fleming isolou o primeiro antibiótico - a penicilina. Na agricultura, Penicillium spp. são responsáveis por podridões pós-colheita, como P. expansum, P. italicum e P. digitatum, que causam, respectivamente, mofo azul da maçã, mofo azul dos citros e mofo verde dos citros. Causam também apodrecimento de várias hortaliças em pós-colheita, principalmente aquelas que apresentam órgãos carnosos tais como batata-doce, batata-baroa, etc. Aspergillus Apresenta conidióforo ereto, simples, longo, com dilatação terminal em forma de vesícula. Conídios diminutos, unicelulares, hialinos e catenulados (produzidos em cadeia) são produzidos em fiálides, que recobrem totalmente a extremindade bulbosa do conidióforo. Como Penicillium, trata-se de gênero cujos esporos são comumente encontrados na atmosfera e de importante utilização industrial (todo o ácido cítrico, básico para a indústria de refrigerantes, é produzido por isolados do fungo Aspergillus niger). Espécies desse gênero são saprófitas em produtos armazenados, onde causam podridões. A. flavus ataca amendoim, milho, castanhas e produz aflatoxina, que é tóxica a animais e ao homem. A. niger causa o mofo preto em cebola. Verticillium Os conidióforos são longos e delgados. As ramificaçõss laterais dos conidióforos são verticiladas (o que sugeriu o nome do gênero). Os conídios são ovóides a elipsóides, hialinos, unicelulares, produzidos isoladamente ou em cachos. Algumas espécies podem produzir microescleródios. 43

44 V. albo-atrum incita murchas vasculares em, aproximadamente, 200 espécies de plantas cultivadas, como algodoeiro, berinjela, pimentão, quiabeiro, tomateiro, etc. Oidium Hifas ramificadas na superfície do suscetível, conidióforos curtos, não ramificados, eretos, catenulados, hialinos, unicelulares e barriliformes. Espécies ectoparasitas de plantas, incitando doenças conhecidas como oídios ou míldio pulverulento. Como exemplos: O. manihotis em mandioca O. tuckeri em videira, O. polygoni em feijoeiro, e O. caricae em mamoeiro. Muitas das espécies são reconhecidas como formas imperfeitas de espécies da familia Erysiphaceae (Ascomycetes). Vide ilustrações em Filo Ascomycota. Aspergillus Penicillium Verticillium Botrytis Apresenta micélio e conidióforos cinzas. Os conidióforos são longos delgados, ramificados e suas células terminais são globosas, suportando cachos de conídios em esterigmas diminutos. Os conídios são unicelulares, hialinos ou cinza-claro, e sua massa pode apresentar cor cinza. Microescleródios negros de forma irregular podem ser produzidos. Algumas espécies causam doenças conhecidas como mofo cinzento, como B. ricini em infrutescência da mamona, B. cinerea em frutos de morango e tomate. 44

45 Morangos apresentando sintomas de mofo cinzento. Pyricularia Apresenta conidióforos simples (raramente ramificados). Conídios terminais, obpiriformes, hialinos ou acinzentados, geralmente com dois ou mais septos (o aspecto piriforme do conídios determinou o nome do gênero). Pyricularia grisea (P. oryzae), patogênico a gramíneas e outras monocotiledôneas. P. grisea causa a brusone do arroz a doença mais importante nesta cultura em praticamente todas as regiões onde é cultivado. Como o arroz é a cultura mais importante para a alimentação da humanidade, não é exagero considerar-se a brusone como uma das mais importantes doenças de plantas que existem. Sintomas da brusone do arroz em folhas e panícula. 45

46 Botrytis Pyricularia Família Dematiaceae Nessa família, acham-se inclusos aqueles organismos que se caracterizam por produzir conidióforos e/ou conídios escuros, fuligíneos ou negros. Os conidióforos, em geral são produzidos isoladamente e nunca no interior de frutificações. Como exemplos de gêneros de importância fitopatológica, podem ser citados: Cercospora Trata-se de um gênero enorme, contendo spp. muitas das quais estão inadequadamente classificadas como pertencendo a este gênero. Muitos gêneros semelhantes a Cercospora tem sido reconhecidos e separados da espécie de depósito em que este gênero se transformou. Cercospora e os gêneros afins são colocados num grupo informal denominado de fungos cercosporóides. Na página seguinte é apresentada uma tabela para a separação destes gêneros. Apresenta conidióforos simples, fasciculados e escuros. Na sua extremidade são produzidos os conídios filiformes, retos ou ligeiramente curvos, multisseptados e hialinos. Cercospora spp. geralmente incitam manchas foliares em plantas superiores, como C. vanderysti, agente da mancha gris do feijoeiro, C. coffeicola, agente do olho pardo do cafeeiro etc. Algumas espécies são formas imperfeitas de Mycosphaerella (Ascomycetes). 46

47 GÊNEROS DE CERCOSPOROIDES FITOPATOGÊNICOS Conídios Conidióforos Célula conidiogênica Outros Gêneros forma n o sept. cicatriz superf. cor cadeias arranjo cor prolifer. cicatriz Asperisporium variav. 1 +/- esp. escura verruc. hialinamarr. cl. - esporod. marr. cl. simpod. proem. escura estroma erumpente Camptomeris obclav. 0-3 espess. escura verruc. marr. cl. - marr. - marr. cl. marr. es. simpod. espessa escura conidiof. fascicul. sobre vesic. superf. Cercospora variav. > 4 espess. escura lisa hialina - fascicul. escura simpod. espessa escura Cercosporella variav. variav. espess. ñ escura lisa hialina - fascicul. hialina simpod. espessa hialina Cercostigmina variav. >4 ñ espess. ñ escura verruc. escura - esporod. escura percorr. (anel.) ñ espess ñ escur Cladosporium variav. 0-3 cond predom. proem. escura variav. marr. cl. - marr. + isolados marr. cl. marr. poliblas. proem. escura cél. conidiog. terminais e intercalares, cadeias acrop. Distocercospora variav. >4 espess. escura verruc. escura - fascicul. marr. simpod. pou. esp. conídios distosseptados escura Fusicladium variav. freqüent fusiform 0-3 (0-1 predom) proem. espessa escura usualm. verruculosa marr. cl. +/- fascicul. marr. cl. simpod. espessa escura estroma freqëntemente presente, as vezes sub-cuticu-lar Mycovellosiella variav. freqüen. pou. esp. variav. variav. +/- fascicul. variav. simpod. pou. esp. formando cordas de micélio e >4 escura e isol. escura colônias sobre pelos foliares Paracercospora variav. >4 lisa escura - fascicul. escura simpod. cicatriz espess. e escura apenas na perif. form. anel Passalora variav. 0-3 cond pou. esp. lisa variav. - fascicul. escura simpod. pou. esp. predom. escura escura Phaeoisariopsis variav. >4 espess. escura variav. escura - sinêmio escura simpod. pou. esp. escura Phaeoramularia variav. >4 espess. escura variav. escura + fascicul. escura simpod. espessa escura Pseudocercospora variav. >4 ñ espess. ñ escura variav. escura - isol. ou fasc. escura simpod. ñ espess. ñ escura Pseudocercosporella variav. >4 ñ espess. ñ escura lisa hialina _ fascicul. ou espor hialina simpod. / ausente ñ espess. ñ escura 47

48 Ramularia variav. 0-4 espessa escura Ramulariopsis variav. 0-4 espessa escura Ramulispora acicular >4 ñ espess ñ escura Sirosporium aciclular >4 espessa escura Stenella variav. 0-4 espessa escura Stigmina variav. >4 ñ espess ñ escura variav. hialina + isolados/ fascicul. hialina simpod. espessa escura lisa hialina +/- isolados/ hialina simpod. espessa fascicul. escura lisa hialina - isolados/ hialina simpod. ñ espess fascicul. ñ escura variav. escura - fascicul. escura simpod. espessa escura variav. escura +/- isolados/ escura simpod. espessa fascicul. escura variav. escura - fascicul. escura percorr. ñ espess /esporod ñ escura células conidiog. terminais e intercal. com dentículos parasita de gramíneas, conídios as vezes com ramos conídios com paredes espess. e constricção. nos septos hifa superficial verrulosa conidios e conidiof. usualm. c/ parede espessa e verrucul. as vezes tb. c/ septos longit. 48

49 Complexo Bipolaris, Drechslera e Exserohilum (Helminthosporium): As espécies destes três gêneros se assemelham morfologicamente e, conforme já foi dito, estiveram até recentemente incluídas em um mesmo gênero (Helminthosporium). Apresentam conidióforos distintos, não ramificados e escuros. Conídios cilíndricos ou fusiformes com extremidades arredondadas, algumas vezes ligeiramente curvos, escuros, com vários septos transversais (2 a 10). As espécies desses gêneros geralmente incitam manchas foliares em gramíneas. A mancha foliar de Bipolaris maydis é doença comum em várias regiões produtoras de milho. Bipolaris sacchari causa a mancha ocular em cana-de-açúcar e B. sorokiniana causa a helmintosporiose do trigo. Drechslera tritici-repentis é o agente causal da mancha amarela do trigo. Alternaria Apresenta conidióforos eretos, escuros, distintos dos conídios. Os conídios apresentam septos longitudinais (às vezes não se formam) e transversais (muriformes) e são escuros podendo ou não serem catenulados. A forma dos conídios é variável e pode ser grosseiramente elíptica a ovalada. Espécies do gênero Alternaria causam doenças destrutivas em várias culturas. A dauci incita lesões foliares em cenoura; A. porri é agente causal da mancha púrpura em alho e cebola e A. solani causa a pinta preta do tomateiro ou da batateira. Cercospora Drechslera Alternaria 49

50 Ordem Stilbelales Esta ordem reunia os fungos produtores de sinêmios. O sinêmio é estrutura formada por conidióforos unidos pela base até, aproximadamente, 2/3 de sua altura. A partir desse ponto, as extremidades se ramificam, onde são produzidos os conídios. Os fungos que produzem sinêmio eram incluídos na Ordem Stilbelales - Família Stilbellaceae. Um dos gênero mais conhecidos dentre os fitopatogênicos deste grupo é Phaeoisariopsis. Phaeosariopsis Apresenta sinêmios escuros, compostos de conidióforos frouxamente agregados. Os conídios, bi ou multicelulares, cilíndricos, freqüentemente curvos, são produzidos na extremidade dos conidióforos ou próximos a ela. Apresenta várias espécies fitopatogênicas, entre elas, P. griseola agente da mancha angular do feijoeiro e P. clavispora que incita manchas foliares na videira. Ordem Tuberculariales Esta ordem reunia os fungos produtores de esporodóquios. O esporodóquio é estrutura formada pela união de conidióforos apenas nas suas partes basais. Os conidióforos partem de um ponto central, apresentam aspecto de alfineteiro e usualmente desenvolvem-se sobre o estroma. Alguns dos gêneros contendo espécies fitopatogênicas mais conhecidos são: Asperisporium Apresenta conidióforos curtos, simples, escuros, formados em esporodóquio. Os conídios são escuros, com um septo transversal e paredes ásperas. A. caricae causa a varíola do mamoeiro. Fusarium Em geral, Fusarium spp. apresentam micélio branco, róseo ou vináceo (arroxeado). Formam esporodóquios brancos ou de cores vivas, mas difíceis de serem encontrados ou reconhecidos como tal. Assim, a característica marcante de suas espécies é a produção de dois tipos de conídios: macroconídios (hialinos, multicelulares, usualmente curvos em forma de canoa) e microconídios (hialinos, unicelulares, ovóides e oblongos), produzidos isoladamente ou em cadeia. Algumas espécies podem formar clamidósporos. Sob o ponto de vista fitopatológico é um dos gêneros mais importantes, pois engloba grande número de espécies que podem incitar murchas, tombamentos e podridões de raízes, colo, caules, frutos e sementes de plantas superiores. F. oxysporum f. sp. vasinfectum, F. oxysporum f. sp. cubense, F. oxysporum f. sp. lycopersici incitam, respectivamente, murcha do algodoeiro, bananeira e tomateiro; F. subglutinans incita a gomose do abacaxizeiro; F. solani f. sp. phaseoli causa a podridão das raízes do feijoeiro. 50

51 Asperisporium Fusarium Classe Coelomycetes (em desuso) Categoria que reunia fungos mitospóricos que produzem seus conídios protegidos do ambiente externo em compartivmento fechado com paredes compostas unicamente de material fúngico (picnídios) ou fúngico e vegetal (acérvulo) Literatura relevante SUTTON, B.C The Coelomycetes. CMI. Ordem Sphaeropsidales Categoria que reunia os fungos produtores de pincnídios. Dentre os gêneros que formam picnídios, temos Phoma, Phomopsis, Ascochyta, Dendrophoma, Phyllosticta, Septoria e outros. Phoma sp. está envolvida como agente causal da seca de ponteiros do cafeeiro. Phomopsis sojae é a forma imperfeita de Diaporthe phaseolorum, agente causal do cancro da haste da soja. Ascochyta pisi causa a doença denominada mancha de ascochyta em ervilha. Podridão cinzenta do caule de feijoeira é causada por Macrophomina phaseolina. Dothiorella Phomopsis Ordem Melanconiales Categoria que agrupava os fungos produtores de acérvulos. Em alguns membros deste grupo é comum, sob condição de elevada umidade relativa, observar-se a formação de substancia mucilaginosa de coloração róseo-alaranjada sobre os acérvulos. Aparentemente, esta substância, que é hidrossolúvel, tem função de impedir a germinação de conídios quando 51

52 estes se encontram ainda no acérvulo. De maneira geral a tanto a água de irrigação quanto as gotas de chuva desempenham papel importante na dispersão de conídios dos fungos formadores de acérvulos, por dissolverem a mucilagem. Alguns fitopatógenos importantes como espécies de Colletotrichum, Marssonina, Entomosporium e outros formam acérvulos. Colletotrichum As espécies do gênero Colletotrichum causam doenças importantes como as antracnoses em várias culturas. Antracnoses em frutos tropicais tais como manga, mamão e banana são responsáveis por perdas consideráveis. A espécie C. gloeosporioides é a espécie mais comumente associada a antracnoses, porém não é a única. A espécie C. lindemuthianum causa antracnose do feijoeiro. Espécies de Colletotrichum podem incitar outras doenças que não antracnoses. Por exemplo, a ramulose do algodeiro, causada por C. gossypiii var. cephalosporioides ou a podridão vermelha da cana-de-açúcar causada por C. falcatum. Colletotrichum: A- vista superior de tecido atacado sobre o qual diversos acérvulos foram formados; B- grupo de setas formadas em um acérvulo com uma massa mucilaginosa de conídios presa sobre ele; C- conídios maduros e em formação sobre conidióforos. Sintomas de antracnose em folhas de chuchuzeiro e frutos de manga 52

53 Filo Basidiomycota (1.428 gên., spp.) Uma enorme variedade de fungos é incluída neste filo, que é considerado o mais complexo do Reino Fungi. Dentre os membros mais conhecidos desta subdivisão estão: as orelhas-de-pau, os cogumelos, as estrelas da terra, os ninhos de passarinho, os fungos gelatinosos, as ferrugens e os carvões. Os Basidiomycota diferem de todos os outros fungos pela presença de basidiósporos, que são produzidos externamente sobre estruturas esporogênicas especializadas denominadas basídios. Os basidiósporos são geralmente uninucleados e haplóides (embora formas binucleadas homocarióticas também sejam comuns). Assim como os ascósporos, os basidiósporos resultam da reprodução sexuada (plasmogamia/cariogamia/meiose), sendo que a cariogamia e a meiose parecem quase sempre ocorrer nos basídios. Um número determinado de basidiósporos, usualmente quatro, é então, produzido sobre os basídios. Os Basidiomycota são um grupo de fungos de grande importância, incluindo espécies úteis e nocivas. Os carvões e ferrugens causam prejuízos anuais gigantescos à agricultura mundial (por exemplo a cárie e ferrugem do trigo e a ferrugem do café). Muitos Basidiomycota atacam plantas florestais ou destroem madeira e seus subprodutos, obrigando enormes gastos com imunizantes (que por sinal são em geral altamente tóxicos ao homem e perigosos para o meio ambiente). Por outro lado, os Basidiomycota desempenham um papel importantíssimo na manutenção da biosfera participando ativamente da decomposição da matéria orgânica e em associações com plantas, como micorrizas ou endófitas em plantas cultivadas ou não. Além disto, a coleta e o cultivo de cogumelos comestíveis é uma atividade importante (e muitas vezes lucrativa) em muitas partes do mundo. Estruturas Somáticas O micélio dos Basidiomycota é composto de hifas bem desenvolvidas, ramificadas e septadas, que penetram no substrato e absorvem nutrientes. As hifas são microscópicas, mas as suas aglomerações podem ser vistas à olho nú formando massas de micélio, cordões miceliais e rizomorfas brancas, amareladas ou alaranjadas sobre a matéria orgânica úmida nas florestas. O micélio dos Basidiomycota pode atravessar até três fases distintas de desenvolvimento (primária, secundária e terciária) antes de completar o seu ciclo. Estas fases serão descritas mais adiante (em Classe Basidiomycetes. Em hifas de muitos Basidiomycota são encontradas estruturas associadas à formação de septos e denominadas grampos de conexão. Tais estruturas (vide ilustração) são produzidas durante a divisão nuclear em células binucleadas heterocarióticas e contribuem para garantir que todos os novos pares de núcleos fiquem separados e que a condição heterocariótica seja mantida. A presença de grampos de conexão é geralmente interpretada como uma indicação da condição heterocariótica. há no entanto exceções. Estudos de ultraestrutura da hifas somáticas de Basidiomycota revelaram a presença do conjunto usual de organelas em suas células. Observou-se no entanto que a estrutura dos septos da maioria dos Basidiomycotina é diferente da dos ascomicetos. Nos micélios primário e secundário há comumente septos denominados septos dolipóricos. Nestes, há um inchamento central em forma de barril rodeando um poro. De cada lado do septo há uma estrutura membranosa em forma de campânula (a tampa do poro septal) obstruindo em parte o poro. Ainda não se sabe ao certo qual a função desta estrutura. 53

54 Corte de hifa de basidiomiceto, visto em microscópio eletrônico de transmissão mostrando um septo dolipórico e a tampa do poro em cada lado Etapas na formação de um grampo de conexão simultaneamente a divisões mitóticas do par de núcleos em uma hifa dicariótica Reprodução sexuada Os Basidiomycota mais complexos produzem seus basídios em estruturas frutificativas altamente organizadas, que podem assumir diversas formas. Estas estruturas são denominadas basidiocarpos. Os basidiocarpos podem ser delgados e crostosos, gelatinosos, cartilaginosos, pergaminosos, carnosos, esponjosos, corticosos, lenhosos, ou ter qualquer outra textura. Podem variar desde microscópicos até mais de um metro de diâmetro. Os basidiocarpos são a parte mais evidente do corpo de muitos basidiomicetos. Ao contrário do que a aparência possa indicar, as orelhas-de-pau ou os cogumelos são basidiocarpos e não o organismo inteiro. A biomassa maior de micélio que sustentam estas frutificações permanecem menos evidentes. Os basidiocarpos podem estar abertos, expondo os basídios desde o início, ou então abrir apenas mais tarde ou mesmo permanecer fechados, só sendo abertos pela sua desintegração natural ou graças a forças externas. Os basídios. Os basídios são comumente produzidos em camadas férteis denominadas himênios. Nos himênios de basidiomicetos encontram-se os basídios. Ali também podem estar presentes elementos estéreis (basidiolos e cistídios). O himênio pode recobrir toda a superfície do basidiocarpo, ou estar localizado em porções especializadas deste. O basídio é a estrutura que suporta os basidiósporos resultantes de cariogamia e meiose. Nos basidiomicetos mais complexos eles têm forma clavada, mas outras formas podem ser encontradas. Inicialmente o basídio tem forma alongada e é binucleado, mas posteriormente ele se avoluma enquanto que a cariogamia e a meiose vão ocorrendo no seu interior. Os quatro núcleos haplóides (que em alguns casos pode ser dois ou mais do que quatro) migram rumo à quatro projeções em forma de cone que se formam sobre os basídios (os esterigmas). Os ápices do esterigmas se inflam formando os primórdios dos basidiósporos. Os núcleos migram para o seu interior, e quando maduros os basidiósporos uninucleados são liberados. 54

55 Etapas na formação de basidiósporos: cariogamia e meiose na extremidade de uma hifa, transformação da célula terminal em basídia com 4 esterígmas, migração dos núcleos para dentro dos basidiósporos em formação no ápice dos esterigmas. Basídia e 4 basidiósporos Os basídios podem ser divididos em três partes: o probasídio (porção onde ocorre a cariogamia), o metabasídio (porção onde ocorre a meiose) e os esterigmas (porção que fica entre o metabasídio e os basidióspors). Em certos fungos o probasídio e o metabasídio são morfologicamente diferentes, enquanto que em outros os termos se referem à mesma estrutura em momentos diferentes de seu desenvolvimento. Os basídios podem ser holobasídios (unicelulares) ou fragmobasídios (divididos por septos longitudinais ou transversais). Os basidiósporos tipicamente são unicelulares, uninucleados ou binucleados e haplóides. Podem ter forma globosa, oval, alongada, de banana, de salsicha, ou outras. Eles podem ser hialinos ou coloridos e ter ornamentações (espinhos, verrugas, etc...). Os basidiósporos frequentemente ficam sobre o ápice dos esterigmas em uma posição oblíqua, nas espécies que têm descarga forçada de esporos. Uma bolha de líquido ou de um gás parece estar envolvido no disparo de basidiósporos. Reprodução assexuada Em Basidiomycota ela pode ocorrer por brotamento, fragmentação do micélio ou pela produção de conídios (artrósporos, esporídios e urediniósporos). Um tipo especial de conídio chamado de oídio, também pode ser produzido por alguns Basidiomycota, e pode funcionar como propágulo assexuado do fungo ou como espermácia, que em contato com uma hifa somática compatível se funde com esta (plasmogamia) produzindo um micélio dicariótico. Classificação O sistema de classificação de Basidiomycota tem sido influenciado diretamente pela aplicação dos recursos da biologia molecular. Como resultado, vive-se um momento de instabilidade criativa em que grupamentos tradicionais tem sido abandonados e novos grupos, sobretudo famílias e ordens tem sido reconhecidos. Abaixo é apresentado de forma 55

56 resumida (destacando-se os grupos com importância fitopatológica) o esquema apresentado no Dictionary of the Fungi. Classe Subclasse Ordens mais relevantes Basidiomycetes Phragmobasidiomycetidae Não há Holobasidiomycetidae Agaricales Ceratobasidiales Ganodermatales Poriales Teliomycetes Não há Uredinales Ustomycetes Não há Ustilaginales Classe Basidiomycetes Entre os Basidiomycetes, estão incluídos fungos benéficos e nocivos ao homem. Assim, há os cogumelos comestíveis como Agaricus brunnescens, há os fungos micorrízicos associados ao sistema radicular de plantas superiores e os saprófitas que promovem a decomposição de restos vegetais. Estes podem causar prejuízos quando incidem sobre postes, moirões, dormentes etc. Há, também, aqueles que causam podridões em raízes de plantas cultivadas e outros que causam a morte de essências florestais e ornamentais. O micélio de muitos Basidiomycetes passa por três estádios distintos de desenvolvimento: primário, secundário e terciário. O micélio primário desenvolve-se da germinacão do basidiósporo. Pode ser multinucleado a princípio, em vista de divisões sucessivas do núcleo do basidiósporo, mas esta fase multinucleada é curta, pela formação de septos que dividem o micélio em células uninucleades. O estádio de micélio primário é, comumente, uma fase curta do ciclo de vida do fungo. O micélio secundário origina-se do primário e suas células são tipicamente binucleadas. A maioria dos Basidiomycetes é heterotálica. Portanto, a condição binucleada começa quando ocorre a plamogamia, sem ocorrer cariogamia. Para manter a condição dicariótica durante o crescimento da hifa, comumente são produzidos grampos de conexão no talo dos Basidiomycetes. Em geral, o micélio dos Basidiomycetes apresenta-se na fase dicariótica durante o maior período de seu ciclo de vida. O micélio terciário é representado pelos pletênquima organizado e especializado, originado do micélio secundário, que constituem os basidiocarpos dos Basidiomycetes. Essas estruturas podem ser gelatinosas, cartilaginosas, finas, moles, esponjosas, corticosas, com tamanho variável, de tamanho microscópico a um metro ou mais de diâmetro. A maioria dos Basidiomycetes tem os basídios contidos em basidiocarpos. Estes corpos frutíferos estão entre os exemplos mais familiares de fungos macroscópicos: cogumelos, "chapéus-de-sol", "orelhas-de-pau", "ninhos de pássaros", etc. A diversidade de formas de basidiocarpos é tremenda. Uma pequena amostra é apresentada em seguida. 56

57 Exemplos de tipos de basidiocarpos em Basidiomycetes, legenda das figuras (da esquerda para a diireita e de cima para baixo). 1) Armillariaella mellea fungo fitopatogênico e comestível; 2) Psilocib e fungo alucinogênico; s) Amanita muscaria fungo micorrízico tóxico; 3) corpo de frutificação de grande porte do tipo örelha de pau ; 4) Calvatia gigantea (o maior cogumelo comestível conhecido; 5) Sleroderma aurantium; 6) Clathrus; 7) Phalus; 8) Arseroe; 9) Cyathus (frutificação do tipo ninho de passarinho ; Ramaria - frutificação em forma de coral. No basidiocarpo, os basídios são formados tipicamente em camadas definidas denominadas himênio, que podem também conter estruturas estéreis. Embora a maioria dos membros da Classe Basidiomycetes seja composta por fungos saprófitas ou simbiontes, há alguns fungos fitopatogênicos de grande importância nesta 57

58 classe. Por exemplo: Crinipellis perniciosa, o agente causal da vassoura de bruxa do cacaueiro e Armillariella mellea, responsável pela podridão de raízes e seca de plantas lenhosas de muitas famílias diferentes em regiões temperadas são membros desta classe e produzem cogumelos, sendo parentes próximos do cogumelo cultivado. Ciclo de vida de um membro típico da Classe Basidiomycetes. Basidiósporos de tipos de pareamento sexuado compatíveis germinam formando micélio primário monocariótico. Por somatogamia os micélios compatíveis se fundem ocorrendo a plasmogamia. Forma-se o micélio secundário dicariótico. O micélio coloniza o substrato e estimulado por condições ambientais apropriadas forma um botão que se desenvolve em estrutura formada por micélio terciário (o basidiocarpo ou basidioma). Depois de maduro formam-se nas lâminas, o himênio (camada fértil) onde basidias e basidiósporos são formados. 58

59 Basidiocarpos de Crinipellis perniciosa e sintomas de envassouramento em ramo. A caneta indica a posição em que se deu a infecção reconhecida por entumescimento do ramo. Classe Teliomycetes Dentro desta classe destacam-se por sua importância os fungos da Ordem Uredinales que são todos parasitos obrigados de plantas e ocorrem em muitas culturas importantes, para vários paises, como é a ferrugem do café para o Brasil. Como outros exemplos têm-se a ferrugem cana-de-açúcar, do feijoeiro, da soja, do colmo do trigo, das mirtáceas etc. O nome da doença, que também é aplicado ao grupo de fungos é devido à coloração que a massa de esporos produzida por estes fungos confere às plantas atacadas, lembrando o ferro oxidado. Muitas delas ocorrem universalmente e são conhecidas desde tempos imemoriais. Assim, os antigos romanos consideravam as ferrugens dos cereais tão importantes que acreditavam que o deus Robigo era o responsável por elas e planejavam festivais anuais - as Robigalias - para aplacá-lo. O micélio das ferrugens é uninucleado (primário) em suas fases iniciais e, mais tarde, torna-se binucleado (secundário). Quando se estabelece no hospedeiro, o crescimento do micélio é principalmente intercelular, com produção de haustórios, que se desenvolvem após perfuração da parede celular do hospedeiro, mas sem haver perfuração da plasmalema. Basidiocarpos não são produzidos e o basídio (aqui denominado teliósporo) é consideravelmente atípico. 59

60 Ciclo de vida Todas as ferrugens, com algumas exceções, produzem teliósporos. Esta estrutura é considerada o estádio perfeito dos Uredinales, pois é nela que ocorre a cariogamia e a meiose. Além de teliósporos, as ferrugens produzem outros esporos, o que torna seu ciclo de vida bastante complexo. Assim o ciclo consiste tipicamente de cinco estádios reprodutivos distintos, a saber: Número Estádio Carga Genética 0 Pícnio N I Écio N + N II Urédia N + N III Télia N + N 2N IV Basídio N onde: N = haplóide; N + N = dicariótico e 2N = diplóide De acordo com o ciclo considerado padrão, tem-se as ferrugens macrocíclicas, que apresentam os cinco estádios, as ferrugens demicíclicas em que o estádio uredial não ocorre e as ferrugens microcíclicas as que formam teliósporos como único esporo binucleado. As ferrugens podem ser ainda classificadas em autóicas e heteróicas. Quando todos os estágios do seu ciclo ocorrem em uma única espécie de plantas a ferrugem é autóica. Quando são requeridos duas espécies distintas para completar o ciclo, a ferrugem é heteróica. O hospedeiro onde a télia é produzida é conhecido como primário e o outro como hospedeiro alternativo. Muitas vezes, os hospedeiros alternativos não são conhecidos, mas em algumas ferrugens como a do trigo (Puccinia graminis f.sp. tritici) o hospedeiro alternativo é a dicotiledônea Berberis vulgaris. Uma ferrugem macrocíclica típica produz os cinco estádios em sequência regular como a seguir: Estádio 0 - Pícnio - Espermogônio com espermácias e hifas receptivas Estádio I - Écio suportando eciosporos Estádio II - Urédia suportando uredosporos Estádio III -Télia suportando teliósporos Estádio IV -Basídio suportando basidiósporos Estádio 0 - Pícnio ou espermogônio: É a estrutura que sustenta os órgãos sexuais de Uredinales. As espermácias são os gametas masculinos e as hifas receptivas são os órgãos sexuais femininos. Da germinação do basidiósporo, origina-se o micélio primário, uninucleado, que se desenvolve no tecido do hospedeiro, de onde resultarão os pícnios. No interior do pícnio, são produzidas as espermácias em cadeia As hifas receptivas são formadas na parte superior da parede do pícnio, juntamente ou próximo às perífises (estruturas como fios que se desenvolvem na parte superior do ostíolo). Por pressão, rompe-se a epiderme do hospedeiro e as espermácias são liberadas através do ostíolo em uma gota de néctar, e entram em contato com as hifas receptivas. Em geral, as ferrugens são fungos heterotálicos, que requerem duas linhagens, + e -, para ocorrer a fertilização. Assim, não há espermatizacão entre espermácias e hifas receptivas oriundas de mesmo pícnio. Quando espermácias e hifas receptivas 60

61 compatíveis entram em contato, o que geralmente ocorre pela atividade direta de insetos atraídos pelo néctar açucarado, as paredes celulares se dissolvem e, no ponto de contato, há a dicariotização. O pícnio ou espermogônio normalmente é formado na face superior da folha. Após a plasmogamia, o micélio dicariótico formado cresce em direção à face inferior da folha, onde então dará inicio ao desenvolvimento da fase I, ÉCIO. Estádio I Écio: O écio é constituído por um grupo de células binucleadas da hifa no órgão vegetal infectado e produz cadeias de esporos denominados eciosporos. Os eciosporos são binucleados (dicarióticos) e são formados por divisões mitóticas sucessivas. Em muitas espécies de ferrugens, as células periféricas na base do écio dão origem a uma parede em forma de taça que circunda a cadeia de esporos, o perídio. Quando o écio atinge a maturidade, o perídio rompe-se e expõe os eciosporos catenulados. Os écios geralmente estão localizados na face inferior das folhas. Os eciosporos podem germinar, infectam o hospedeiro e originam estruturas denominadas de URÉDIAS, o estádio II do ciclo das ferrugens. Estádio II Urédia: Na urédia são formados uredosporos ou urediniosporos. Os uredosporos constituem o estádio propagativo das ferrugens e são formados em estruturas denominadas urédias. As células da urédia são formadas de micélio binucleado originado da germinação de um eciosporo ou de um uredosporo. Em geral, a urédia é subepidérmica e os uredosporos são unicelulares, binucleados, globosos, pedicelados, com a parede recoberta por ornamentos ou espinhos. Do ponto de vista de propagação da espécie, o estádio uredial é o mais importante, pois são produzidos várias gerações de uredosporos durante as culturas no campo. Eles são reconhecidos como os conídios das ferrugens, pois representam o único estádio repetitivo. É comum em muitas ferrugens, após várias safras de uredosporos a urédia passar a produzir teliósporos, principalmente quando as condições ambientais são desfavoráveis ao fungo. A partir deste momento, passa-se para o estádio III TËLIA. Estádio III Télia: A télia assemelha-se morfologicamente à urédia. Comumente, os teliósporos possuem parede espessa e resistem, bem mais que os uredosporos, às condições adversas do meio. A forma, o número de células, o arranjo destas células, se são pedicelados ou sésseis (não dispõem de pedicelos), a cor, as ornamentações externas da parede e outras características variam bastante nos teliósporos e servem de base para a classificação de Uredinales em famílias e gêneros. No teliósporo ocorre a cariogamia. Quando as condições são favoráveis, cada célula do teliósporo (probasídio) germina por tubo germinativo curto, o promicélio (metabasídio) para onde migra o núcleo diplóide. O promicélio é considerado o estádio IV Basídio. Estádio IV Basídio: O núcleio diplóide sofre meiose e origina quatro núcleos haplóides que se distribuem mais ou menos equidistantes no metabasídio. São formados três septos entre os núcleos, que dividem o promicélio em quatro células uninucleadas. Cada uma dessas células produz um esterigma sobre o qual desenvolve-se um basidiósporo. O núcleo migra para o basidiósporo e este, mais tarde, é violentamente ejetado. O basidiósporo germina por tubo germinativo, produz micélio monocariótico e haplóide e infecta um hospedeiro da mesma espécie (ferrugens autóicas) ou alternativo (ferrugens heteróicas). O ciclo de vida da ferrugem macrocíclica heteróica Puccinia graminis f.sp. tritici, está descrito a seguir, como um exemplo bastante ilustrativo. Teliósporos bicelulares são produzidos em folhas e caules de suscetíveis primários como o trigo. Neste estádio, ocorre a 61

62 cariogamia e o teliósporo torna-se uninucleado diplóide, condição na qual sobrevive ao inverno. Cada célula do teliósporo germina e forma o promicélio (basídio), para o qual migra o núcleo diplóide e onde ocorre a meiose que formará os quatro núcleos haplóides. Septos se formam para separaras quatro células uninucleadas no promicélio. Em cada célula, é formado um esterigma sobre o qual um basidiósporo é produzido. Os núcleos migram para os basidiósporos e são formados dois esporos correspondentes a uma raça e dois à outra. Os basidiósporos são ejetados e carregados pelo vento e caem sobre plantas de Berberis vulgaris ou B. canadensis, que são os hospedeiros alternados. Para que os basidiósporos germinem, é necessário água livre. Ao germinar sobre as plantas de Berberis, o basidiósporo emite tubo germinativo que penetra no hospedeiro, onde se nutre por meio de haustórios. Desenvolve-se o micélio monocariótico, com núcleos que carregam o fator A1 ou o A2, correspondente ao do basidiósporo que germinou. Na natureza, muitos basidiósporos caem sobre a mesma folha de Berberis. Assim, tanto o micélio com núcleos com o fator A1 quanto o com o fator A2 podem se desenvolver próximos. Poucos dias após a infecção, formam-se os pícnios na epiderme superior da folha. Nos pícnios, formam-se espermácias e hifas receptivas que carregam no núcleo o fator correspondente ao do basidiósporo que originou o micélio. Na mesma folha de Berberis, são encontradas espermácias e hifas receptivas com os fatores A1 e A2 e, com o auxílio de insetos, dá-se a espermatização. O micélio penetra em toda a folha e, próximo à epiderme inferior, começa a ser formado o écio. Após a espermatização, as células do primórdio do écio tornam-se binucleadas. Rompe-se então a epiderme inferior e os eciosporos são liberados. Estes são disseminados pelo vento e em condições favoráveis germinam e, se caírem sobre o hospedeiro primário, causam a infecção com micélio binucleado. Com a infecção no trigo, forma-se uma massa de células no micélio que é a urédia, onde uredosporos binucleados surgem em pedicelos. Os uredosporos são ovais, amarelos e com espinhos na parede externa. Com a pressão, rompe-se a epiderme e forma-se uma pústula. Os uredosporos são liberados e reinfectam plantas de trigo, nas quais são produzidos novos uredosporos, o que aumenta a população do fungo. Assim, a urédia se repete muitas vezes, durante o ciclo da cultura. Os teliósporos são produzidos, assim que os grãos começam a encher, em pústulas de coloração mais escuras (quase negras) chamadas télias. A urédia pode passar a produzir teliósporos, mas télias também são produzidas diretamente no micélio. Completa-se assim o ciclo de vida de P. graminis f. sp. tritici. 62

63 Basidiósporos germinando e penetrando diretamente através da cutícula Pícnios compatíveis Contato entre espermácia e hifa receptiva compatível - plamogamia Bérberis Formação de télias com teliósporos em tecido senescente Formação de écio com eciósporos Trigo Germinação de teliósporo com formação de promicélio e basidiósporos Cariogamia no interior dos teliósporos Formação de urédias com uredósporos (estádio repetitivo) Germinação de eciósporo sobre o trigo e penetração através do estômato Classificação Os membros de Uredinales são classificados em três famílias com base no tipo de agregação dos teliósporos. São elas : Pucciniaceae, Melampsoraceae e Coleosporiaceae. A Família Pucciniaceae é a mais importante e aquí serão apresentados apenas alguns exemplos de gêneros desta família. O reconhecimento de gêneros diferentes de ferrugens depende em geral da observação dos teliósporos. Para estes existe uma grande diversidade de formas, enquanto que para o esporo mais comum das ferrugens, o uredósporo, praticamente não há diferenças morfológicas entre espécies pertencentes a gêneros muito diferentes. 63

64 Teliósporos de algumas espécies diferentes de ferrugens: A- Uromyces, B- Puccinia graminis, C- Puccinia coronata; D- Phragmidium; E- Ravenelia; F- Uromycladium. Literatura relevante CUMMINS, G.B. & HIRATSUKA, Y Illustrated genera of rust fungi. APS Gênero Puccinia Produz, tipicamente, teliósporos bicelulares e pedicelados. É o maior gênero da classe, incluindo espécies de grande importância econômica, como P. graminis agente da ferrugem dos cereais, P. psidii agente da ferrugem das mirtáceas, etc. Gênero Uromyces Apresenta teliósporos unicelulares e pedicelados formados em télia subepidérmica que rompe a epiderme quando madura. U. appendiculatus é o agente da ferrugem do feijoeiro e U. pisi da ferrugem da ervilha. Gênero Hemileia Produz uredósporos de morfologia característica (um lado dorsal convexo e provido de espinho e o lado ventral liso) e teliósporos unicelulares (raramente observados). Os soros contendo uredósporos (e ocasinalmente também teliósporos) são superficiais e formados através dos estômatos. H. vastatrix é a espécie mais importante, sendo o agente da ferrugem do cafeeiro. 64

65 Classe Ustomycetes Nesta classe, há uma ordem de grande importância fitopatológica. Trata-se da Ordem Ustilaginales onde estão agrupados os importantes patógenos que causam as doenças denominadas carvões. Esta denominação lhes é dada em vista da massa preta de esporos comumente produzidos pelos patógenos sobre ou dentro dos órgãos atacados. Economicamente os carvões são importantes em muitas culturas e causam prejuízos severos em muitas regiões. Os carvões são parasitas obrigatórios em plantas superiores. Várias partes do hospedeiro podem ser infectadas, embora as partes florais sejam as mais comumente afetadas. A hifa geralmente é intercelular, apesar de haver espécies com micélio intracelular. Haustórios podem ou não estar presentes, dependendo da espécie. Grampos de conexão ocorrem no micélio de várias espécies. Suspeita-se que os carvões poderiam sobreviver na natureza como saprófitas, pelo menos por algum período (embora não tenha ainda sido confirmado por observações no campo). No laboratório, crescem em meio de cultura, comumente formando colônias leveduriformes. Os membros de Ustilaginales não produzem órgãos sexuais em nem basidioma. A plasmogamia ocorre pela fusão de duas células compatíveis que podem ser dois basidiósporos, ou de células do micélio (somatogamia). Os ustilósporos são as estruturas mais evidentes de Ustilaginales. Estes são formados em agrupamentos denominados de soros, que podem se desenvolver em diferentes órgãos da planta como, flores, gemas, folhas, hastes e outros. 65

66 Para a produção de esporos, o micélio dicariótico forma grande número de septos e formam-se hifas de células curtas. O protoplasto de cada célula arredonda-se e a parede celular espessa-se e gelatiniza-se. Quando a formação do ustilósporo se conclui, freqüentemente observam-se minúsculos ornamentos na superfície dos mesmos. Tais ornamentos, muitas vezes só podem ser vistos adequadamentes sob o microscópio eletrônico de varredura. Como o processo de formação dos ustilósporos é semelhante ao que ocorre na formação de clamidósporos, e como funcionalmente eles são análogos aos teliósporo de Uredinales, determinados autores usam a denominação clamidósporos ou teliósporos. As características do ustilósporos e dos soros onde são encontrados são importantes na taxononomia do grupo. Ao germinar, geralmente estimulado por baixas temperaturas, o ustilósporo forma um promicélio (metabasídio) para qual os núcleos migram e sofrem meiose. Os basidiósporos haplóides são formados diretamente sobre o promicélio, tanto lateralmente como terminalmente, sem presença de esterigma. Classificação Tradicionalmente a Ordem Ustilaginales é dividida em duas famílias: Ustilaginaceae e Tilletiaceae. A base para a separação dos gêneros de carvões entre estas duas famílias é o padrão observado quando da germinação dos ustilósporos. Em Ustilaginaceae o padrão geralmente observado é o seguinte: - O ustilósporo germina formando um tubo germinativo (promicélio) septado e basidiósporos são formados a partir de cada célula. Os basidiósporos por sua vez produzem brotações que se também brotam. A produção de basidiósporos é repetitiva. Em Tilletiaceae o que se observa é: - O ustilósporo germina formando promicélio asseptado que é terminado em estruturas filiformes, denominadas por alguns autores de basidiósporos e por outros de esporídio primário. Entre estas estruturas formam-se tubos que permitem uma copulação. Como resultado forma-se um micélio dicariótico ou então diretamente sobre os esporídios primários um esterigma sobre o qual é formada uma estrutura morfologicamente semelhante a um basidiósporo, denominada de conídio por alguns autores e de esporídio secundário por outros. Literatura relevante VANKY, K Illustrated genera of smut fungi. Gustav Fischer Verlag. Os dois gêneros mais importantes de carvões são: Ustilago e Tilletia. Ambos são encontrados atacando gramíneas cultivadas. Assim temos por exemplo: U. maydis, causador de carvão em milho, U. scitaminea (carvão da cana-de-açúcar), U. tritici (em trigo), U.nuda (em cevada) e outros. Tilletia tem poucas espécies de importância fitopatogênica para as condições brasileiras, sendo T. caries, agente causal da cárie do trigo, a mais conhecida. Esta e outras espécies que atacam o trigo são muito importantes nos países de clima temperado. 66

67 Ustilago. Teliósporo germinado com promicélio septado e produção repetitiva de basidiósporos Tilletia. Teliósporo germinando e germinado apresentando promicélio sem septos e grupo de esporídios primários terminalmente. Um esporídio secundário foi formado após copulação entre esporídios primários Carvão do milho, deformação (galhas) em espiga imatura e massa de s exposta após a ruptura das galhas maduras. 67