ESTUDO DA CICADOFAUNA (HEMIPTERA: CICADIDAE) NO CERRADO DO CENTRO-OESTE GOIANO

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1 ESTUDO DA CICADOFAUNA (HEMIPTERA: CICADIDAE) NO CERRADO DO CENTRO-OESTE GOIANO Alan Ricardo Souza Gomes 1(IC), Douglas Henrique Bottura Maccagnan 2(PQ) 1 Graduando em Ciências Biológicas Modalidade Licenciatura, Bolsista do Programa Institucional de Bolsas de Iniciação Científica PBIC/UEG, Universidade Estadual de Goiás, Câmpus Iporá, Iporá, Goiás, Brasil. bioalanricardo2015@gmail.com 2 Docente, Universidade Estadual de Goiás, Câmpus Iporá, Iporá, Goiás, Brasil. Resumo: Cigarras (Hemiptera: Cicadoidea) são insetos geralmente de grande dimensão que se fazem evidentes pelo som que emitem. Na superfamília Cicadoidea são incluídas as famílias Tettigarctidae e Cicadidae, sendo que nesta última está a grande maioria das espécies, bem como apenas ela possui representantes no Brasil. Atualmente é registrado para o Brasil a ocorrência de 160 espécies, porém esse número é certamente subestimado, pois há poucos estudos sobre a fauna Neotropical. Sendo assim, presente trabalho objetivou-se a realizar um levantamento comparativo da cicadofauna entre duas fitofisionomias desse bioma, na região do Centro-Oeste Goiano. A área de estudo localiza-se no Centro de Tecnologia Agroecológica de Pequenos Agricultores (AGROTEC), município de Diorama GO. As coletas se deram por meio de armadilhas luminosas do tipo Luiz de Queirós, armadas com periodicidade de 15 dias. Ao todo, foram coletadas 188 cigarras, sendo 85 na área de cerrado stricto sensu e 103 espécimes na área de mata, distribuídas em 14 espécies, nove gêneros, quatro tribos e duas subfamílias. As espécies dominantes foram Fidicina mannifera, abundantes em ambas as áreas, e Guyalna cff viridifemur, encontrada principalmente em mata. As áreas de cerrado stricto sensu e de mata amostradas apresentam grandes semelhanças com relação à comunidade de cigarras. Palavras-chave: Cigarra. Análise de fauna. Estimativa de espécies. Cerrado. Introdução Com área de aproximadamente dois milhões de quilômetros quadrados, o Cerrado corresponde a cerca de 22% do território brasileiro, sendo este o segundo maior bioma nacional (OLIVEIRA & MARQUIS, 2002; AGUIAR & CAMARGO, 2004). O Cerrado é caracterizado por uma heterogeneidade de formações vegetais, que proporciona alta riqueza de espécies vegetais e animais, chegando a representar 30% da biodiversidade do país (RIBEIRO & WALTER, 1998; AGUIAR & CAMARGO,

2 2004). Entretanto pouco desta é conhecida, principalmente quando se tratam das espécies de invertebrados, como os insetos. As cigarras (Hemiptera: Cicadoidea) são insetos geralmente de grande dimensão que se fazem evidentes pelo som que emitem. Na superfamília Cicadoidea são incluídas as famílias Tettigarctidae e Cicadidae, sendo que nesta última está contida a grande maioria das espécies (MOULDS, 2005), bem como apenas ela possui representantes no Brasil (GRAZIA et al., 2012). Atualmente é relatada para o Brasil a ocorrência de 160 espécies (SANBORN, 2008, 2011; SANTOS & MARTINELLI, 2009ab; SANTOS et al., 2010; MACCAGNAN et al., 2011; MACCAGNAN & SANBORN 2015; GOGALA et al., 2015). Porém esse número é certamente subestimado, pois há poucos estudos sobre a fauna Neotropical. Isto devido à dificuldade de sua coleta e o pequeno número de profissionais que se dedicam ao grupo. O aumento do conhecimento sobre as cigarras que habitam o Cerrado possibilitaria um maior entendimento sobre o ecossistema em questão, visto que estes insetos fazem parte da dieta de diferentes classes de vertebrados, como aves, mamíferos e répteis (SAZIMA, 2009), bem como esse grupo de insetos tem se mostrado importantes no fluxo de nutrientes do subsolo ao meio aéreo em função de seu ciclo de vida em que o imaturo suga seiva do xilema da raiz de seu hospedeiro (AOKI et al., 2011). Entretanto estudos ecológicos específicos com cigarras têm sido negligenciados já há algumas décadas na região Neotropical, propiciando uma escassez de referencial teórico atualizado. Sendo assim se fazem necessários estudos direcionados especificamente para a compreensão da relação entre as cigarras e o bioma Cerrado. Dessa forma, o presente trabalho objetivou a realizar um levantamento comparativo da cicadofauna entre duas fitofisionomias desse bioma, na região do Centro-Oeste Goiano. Material e Métodos Área de Estudo A área de estudo está localiza-se no Centro de Tecnologia Agroecológica de Pequenos Agricultores (AGROTEC), município de Diorama - GO (16 14 S; W). A AGROTEC possui área de 125 hectares composta por fitofisionomias de

3 Campo sujo, Cerrado stricto sensu, Mata Galeria, Veredas e porções de capoeiras. Para a realização das coletas foi utilizada uma área de Cerrado stricto sensu e outra de Mata. Coleta e estimativa da riqueza de espécies Coletas de cigarras foram realizadas através de armadilhas luminosas do tipo Luiz de Queirós providas de lâmpada do tipo mista de mercúrio de 160W. Para cada uma das fitofisionomias estudadas foram utilizadas duas armadilhas distanciadas a cem metros uma da outra. Em campo, estas ficaram suspensas a 5 metros de altura e foram armadas com periodicidade de 15 dias, sendo que em cada data de coleta elas permaneceram em campo por duas noites consecutivas. Em laboratório as cigarras coletadas foram alfinetadas e secas em estufa à 45 C por 48 horas. Após esse processo também foi fixado ao alfinete uma etiqueta contendo os dados de coleta. As cigarras foram identificadas em nível taxonômico de gênero ou espécie, sendo utilizado para tal a literatura pertinente e comparação com material de referência depositado na Coleção Entomológica do Câmpus Iporá. Para melhor visualização, quando necessário a genitália do macho foi preparada segundo metodologia apresentada em Santos & Martinelli (2009a). Com o uso do programa EstimateS (COLWELL,2006) para cada uma das fitofisionomias foram calculadas a curva acumulativa de espécies pelo método de reamostragem de Mao Tau e a estimativa de espécie através do estimador não paramétrico Jackknife 1, ambos com 100 aleatorizações. Para essas análise, cada armadilha foi considerada como sendo uma amostra. Com o uso do programa PAST (HAMMER et al, 2001), foi calculada a diversidade pelo índice de Shannon-Wiener (H ), sendo este índice comparado entre as duas fitofisionomia pelo teste t, e o índice de similaridade de Morisita entre as duas fitofisionomias. Resultados e Discussão Ao todo, foram coletadas 188 cigarras, sendo 85 na área de cerrado stricto sensu e 103 espécimes na área de mata, distribuídas em 14 espécies, nove gêneros, quatro tribos e duas subfamílias (Tabela 1). Em ambas as áreas foram

4 coletadas 11 espécies (Figura 1), sendo que Dorisiana drewseni (Stål, 1854), Ariasa sp 1 e Majeorona aper (Walker, 1850) foram coletadas apenas na área de cerrado stricto sensu e as espécies Fidicinoides poulaine Boulard & Martinelli, 1996, Carineta sp e C. rufescens Boulard, 1986 apenas na área de mata. A espécie dominante foi a Fidicina mannifera (Fabricius, 1803), que foi a mais abundante em ambas as áreas, seguida pela Guyalna cff viridifemur (Walker, 1850), mais abundante na área de mata. A lista de espécies e a abundância é semelhante ao encontrado na mesma localidade em levantamento anterior (OLIVEIRA, 2015). Tabela 1. Cigarras coletadas por armadilha luminosa em área de cerrado stricto sensu (SS) e de mata (MT) no município de Diorama (GO) entre agosto e dezembro de SS MT Total FR* Cicadinae Latrielle, 1802 Fidicinini Distant, 1905 Dorisiana metcalfi (Olivier, 1790) ,02 Dorisiana drewseni (Stål, 1854) ,16 Dorisiana sp ,09 Cracenpsaltria brasiliorum (Kirkaldy, 1909) ,09 Ariasa sp ,01 Ariasa sp ,07 Fidicina mannifera (Fabricius, 1803) ,40 Fidicinoides poulaini Boulard & Martinelli, ,02 Majeorona aper (Walker, 1850) ,01 Guyalna cff viridifemur (Walker, 1850) ,20 Hyantiini Distant, 1905 Quesada gigas (Olivier, 1790) ,02 Cicadettinae Buckton, 1889 Carinetini Distant, 1905 Carineta sp ,01 Carineta rufescens Boulard, ,01 Taphurini Distant, 1905 Taphura sp ,06 TOTAL * (FR) represente a frequência relativa do total de ocorrência de cada espécie.

5 Figura 1. Curva de rarefação elaborada para as espécies de cigarras amostradas com armadilha luminosa em área de cerrado stricto sensu (esquerda) e de mata (direita) no município de Diorama (GO) entre agosto e dezembro de Os pontos indicam a riqueza em espécies observadas (Mao Tau) e as linhas verticais representam intervalo de confiança (95%) em torno da média estimada. Na área de Cerrado stricto sensu a estimativa de espécies determinado pelo Jackknife 1 foi de 14,8 e para a área de mata a estimativa foi de 13,8 (Figura 2). O índice de diversidade Shannon-Wiener (H ) para a área de stricto sensu foi de 1,67 e o obtido para a mata foi de 1,56, sendo que estes não diferiram significativamente (t = -0,703; p = 0,48). O índice de similaridade de Morisita foi de 0,71. Figura 2. Número de espécies de cigarras estimadas (Jackknife 1) em área de cerrado stricto sensu e de mata do município de Diorama (GO) a partir de coletas com armadilhas luminosas entre agosto e dezembro de Linhas verticais representam intervalo de confiança (95%) em torno da média estimada.

6 Embora tenham sido coletadas espécies de cigarras no final da estação seca, a maior riqueza ocorreu no mês de outubro (Figura 3), o que corresponde com o início do período chuvoso na região (ALVES, 2011). A associação de ocorrência de adultos de cigarras na transição do final da estação seca para o início do chuvoso já foi registrada em outros trabalhos na região tropical (YOUNG, 1981; SUEUR, 2002), sendo que esta relação pode ser justificada por particularidades da biologia das cigarras. Durante a fase imatura, as cigarras permanecem no subsolo, onde sugam seiva do xilema da planta hospedeira, só vindo à superfície para a emergência do adulto com fins reprodutivos (COSTA-LIMA, 1942). Em geral, as fêmeas de cigarras depositam seus ovos em ramos secos (DECARO JUNIOR et al., 2012) e a eclosão das ninfas é induzida pelo aumento da umidade, geralmente em um momento de precipitação, possibilitando que as ninfas recém eclodidas encontre o solo úmido e macio, permitindo que ela penetre rapidamente e evite risco de predação e mesmo a sua morte por dessecamento (MORIYAMA & NUMATA, 2006). Figura 3. Riqueza mensal de espécies de cigarras observadas (Mao Tau) em armadilhas luminosas em área de cerrado stricto sensu e de mata do município de Diorama (GO) entre agosto e dezembro de Linhas verticais representam intervalo de confiança (95%) em torno da média estimada.

7 Considerações Finais As áreas de cerrado stricto sensu e de mata amostradas apresentam grandes semelhanças com relação à comunidade de cigarras (Hemiptera: Cicadidae). O fato de que apenas nessas duas áreas terem sido coletadas 8,75% do total das 160 espécies com ocorrência registrada para o Brasil é um indicativo do quão subestimado é esse número e a necessidade de maiores esforços de estudo com o grupo no País. Agradecimentos Ao programa institucional de bolsa de iniciação científica da UEG (PBIC/UEG), pela concessão do benefício. A AGROTEC pela disposição da área para a realização da pesquisa de campo. Referências AGUIAR, L. M. S.; CAMARGO, A. J. A. (Eds.) Cerrado: ecologia e caracterização. Brasília: Embrapa, 249p ALVES, E.D.L. Frequência e probabilidade de chuvas no município de Iporá-GO. Caminhos de Geografia, v. 12, n. 37, p , AOKI, C.; LOPES, F.S.; OLVEIRA, A.M.R.; SOUZA, F.L.; MARQUES, M.R. Nutrient Flux Associated with the Emergence of Quesada gigas Olivier (Hemiptera: Cicadidae) in an Urban Ecosystem. Neotropical Entomology. v.40, n.4, p COLWELL, R. K. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version COSTA LIMA, A. Ordem Homoptera. In:. Insetos do Brasil. Rio de Janeiro: ENA, t. 3, p (Série Didática, 4)

8 DECARO JÚNIOR, S. T.; MARTINELLI, N. M.; MACCAGNAN, D. H. B.; P. RIBEIRO, E. S. D. P. Oviposition of Quesada gigas (Hemiptera: Cicadidae) in coffee plants. Revista Colombiana de Entomología, v. 38, n.1. p GOGALA, M.; ŠPORAR; K.; SANBORN, A. F. MACCAGNAN, D. H. B. New cicada species of the genus Guyalna (Hemiptera: Cicadidae) from Brazil. Acta Entomologica Slovenica. v. 23, n.2. p GRAZIA, J.; CAVICHIOLI, R.R.; WOLF, V.R.S; FERNANDES, J.A.M.; TAKIYA, D.M. Hemiptera Linnaeus, In: RAFAEL, J.A.; MELO, G.A.R.; CARVALHO, C.J.B.; CASARI, S.A.; CONSTANTINO, R. (eds.). Insetos do Brasil: Diversidade e Taxonomia. Ribeirão Preto: Holos p HAMMER, Ø, HARPER, D.A.T., RYAN, P. D. PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica. v. 4, n. 1, 9p MACCAGNAN, D. H. B.; MARTINELLI, N. M. Description and key to the fifth-instars of some Cicadas (Hemiptera: Cicadidae) associated with coffee plants in Brazil. Neotropical Entomology, v.40, n 4, p , MACCAGNAN, D.H.B., MARTINELLI, N.M., GOEMANS, G.; GUILHERME, E. Zammara smaragdula Walker, 1858 (Hemiptera: Cicadidae): First record for Brazil. Check List, v. 7, n. 4, p MACCAGNAN, D. H. B.; SANBORN, A. F. Orialella aerizulae (Hemiptera: Cicadidae): first record in Brazil. Florida Entomologist, v. 98, p , 2015 MORIYAMA M.; NUMATA,H. Induction of egg hatching by high humidity in the cicada Cryptotympana facialis. Journal of Insect Physiology, v. 52, p MOULDS, M. S. An appraisal of the higher classification of cicadas (Hemiptera:Cicadoidea) with special reference to the Australian fauna. Records of the Australian Museum, Sydney, v.57, n.3, p , 2005.

9 OLIVEIRA, R. N. Cigarras (Hemiptera: Cicadidae) no Cerrado: análise de fauna e pulso de nutrientes f. 45. Dissertação (Mestrado em Recursos Naturais do Cerrado) - Universidade Estadual de Goiás, Câmpus de Ciências Exatas e Tecnológicas, OLIVEIRA, P. S.; MARQUIS, R. J. The cerrados of Brazil: ecology and natural history of a neotropical savanna. New York: Columbia University Press. 398p RIBEIRO, J. F.; WALTER, B. M. T. Fitofisionomias do bioma cerrado. In: Sano, S.M.; Almeida, S.P. (Eds.) Cerrado: ambiente e flora. Planaltina: Embrapa-CPAC, p SANBORN, A. F. New Records of Brazilian Cicadas Including the Description of a New Species (Hemiptera: Cicadoidea, Cicadidae). Neotropical Entomology, Londrina, v. 37, n. 6, p , SANBORN, A.F. A new species of Orellana Distant from Brazil (Hemiptera: Cicadoidea: Cicadidade). Proceedings of the Entomological Society of Washington. v. 13, n. 3, p SANTOS, R. S.; MARTINELLI, N. M. Primeiro registro de Fidicinoides picea (Walker, 1850) e Fidicinoides poulaini Boulard & Martinelli, 1996 no Brasil. Ciência Rural, Santa Maria, v.39, n.2, p , 2009a. SANTOS, R. S.; MARTINELLI, N. M. Descrição de novas espécies de Fidicionoides Boulard & Martinelli, 1996 (Hemiptera: Cicadidae) de ocorrência no Brasil. Neotropical Entomology, Londrina, v. 38, n.5, p , 2009b. SANTOS, R. S.; MARTINELLI, N. M.; MACCAGNAN, D. H. B.; SANBORN, A. F.; RIBEIRO, R. Description of new cicada species associated with the coffee plant and an identification key for the species of Fidicinoides (Hemiptera: Cicadidae) from Brazil. Zootaxa, 2602, p , 2010.

10 SAZIMA, I. Insect cornucopia: various bird types prey on the season s first giant cicadas in an urban park in southeastern Brazil. Biota Neotropica, v. 9, n.1, p SUEUR, J. Cicada acoustic communication: potential sound partitioning in a multispecies community from Mexico (Hemiptera: Cicadomorpha: Cicadidae). Biological Journal of the Linnean Society, London, v. 75, n. 3, p , YOUNG, A. M. Notes on seasonality and habitat associations of cicadas (Homoptera: Cicadidae) in premontane and montane tropical moist forest in Costa Rica. Journal of the New York Entomological Society, v. 89, p , 1981.