ECOLOGIA TRÓFICA DE SEIS ESPÉCIES DE ANUROS EM UMA ÁREA DOMINADA POR FLORESTAS DE MANGUE NA AMAZÔNIA BRASILEIRA ARTHUR LUIZ RAIOL DE BRITO

UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA AMBIENTAL MESTRADO EM ECOLOGIA DE ECOSSISTEMAS COSTEIROS E ESTUARINOS ECOLOGIA TRÓFICA DE SEIS ESPÉCIES DE ANUROS EM UMA ÁREA DOMINADA POR FLORESTAS DE MANGUE NA AMAZÔNIA BRASILEIRA ARTHUR LUIZ RAIOL DE BRITO Orientador: Prof. Dr. Marcus Emanuel Barroncas Fernandes Bragança 2012

UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIOLOGIA AMBIENTAL MESTRADO EM ECOLOGIA DE ECOSSISTEMAS COSTEIROS E ESTUARINOS ECOLOGIA TRÓFICA DE SEIS ESPÉCIES DE ANUROS EM UMA ÁREA DOMINADA POR FLORESTAS DE MANGUE NA AMAZÔNIA BRASILEIRA ARTHUR LUIZ RAIOL DE BRITO Dissertação de mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Ambiental, do Instituto de Estudos Costeiros, da Universidade Federal do Pará, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do Grau de Mestre em Biologia Ambiental. Prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes Orientador Bragança 2012

ARTHUR LUIZ RAIOL DE BRITO ECOLOGIA TRÓFICA DE SEIS ESPÉCIES DE ANUROS EM UMA ÁREA DOMINADA POR FLORESTAS DE MANGUE NA AMAZÔNIA BRASILEIRA Dissertação de mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Ambiental, do Instituto de Estudos Costeiros, da Universidade Federal do Pará, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do Grau de Mestre em Biologia Ambiental. Prof. Dr. Marcus E. B. Fernandes Orientador: BANCA EXAMINADORA --------------------------------------------------- Prof. Dr. Marcus Emanuel Barroncas Fernandes (Orientador) UFPA - Campus de Bragança Profa. Dra. Maria Cristina dos Santos Costa (UFPA - ICB) (Titular) Prof. Dr Gleomar Fabiano Maschio (UFPA - ICB) (Titular) Profa. Dra. Rita de Cássia Oliveira Santos (Titular) Prof. Dr. José Antonio Renan Bernardi (Instituto Federal do Pará IFPA) (Suplente)

AGRADECIMENTOS Agradeço a FAPESPA pela bolsa fornecida durante o curso. Ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Ambiental, IECOS, Campus de Bragança. Ao Laboratório de Ecologia de Manguezal. Ao Dr. Marcus Fernandes, que se dispôs a me orientar e acreditar na viabilidade do trabalho, bem como por estar aberto a trabalhar com um grupo diferenciado de sua linha de pesquisa. A minha família, Ruth Helena, Luiz Alberto e Aimée que sempre esteve perto pra me apoiar a ajudar de todas as formas possíveis e impossíveis. A Tayana Maria pelo seu companheirismo durante quase 7 anos me aturando e me dando forças, em cada uma das batalhas, que juntos tivemos que superar. A Dra. Ilmarina por fazer parte da minha vida, me dando e recebendo muito amor e carinho. Aos amigos Rosivan, Kelle, Folha, André Palmeira, Dani, Cinthya, Adriano, Dante, Denis, Kelli, Nara, Cristovam e Célio agradeço pela ajuda durante esta jornada, tendo enfrentado juntos as adversidades e alegrias. Certamente não conseguirei me lembrar de todos. Para aqueles aqui não citados, minhas sinceras desculpas. Agradeço também ao João e o Eliphas, que me ajudaram muito nos trabalhos de laboratório, se tornando grandes amigos. Enfim, a todos que ajudaram nessa jornada.

i Sumário CAPÍTULO 1... 1 INTRODUÇÃO GERAL... 1 ESTUDOS DE ECOLOGIA ALIMENTAR... 2 FATORES QUE INFLUENCIAM AS RELAÇÕES TRÓFICAS... 2 A DIETA DOS ANUROS... 3 ESTRATÉGIAS DE FORRAGEIO DOS ANUROS... 4 OS ANUROS ANALISADOS... 5 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 7 CAPÍTULO 2... 11 ECOLOGIA TRÓFICA DE SEIS ESPÉCIES DE ANURAS EM UMA ÁREA DOMINADA POR FLORESTAS DE MANGUE NA AMAZÔNIA BRASILEIRA... 11 ABSTRAT... 12 RESUMO... 13 INTRODUÇÃO... 14 MATERIAL E MÉTODOS... 15 Área de Estudo... 15 Espécies de Anuros... 16 Composição da Dieta... 16 Análise Estatística... 18 RESULTADO... 19 Composição da Dieta... 19 Sobreposição e Índices de Diversidade... 23 Morfologia e Dieta... 25 DISCUSSÃO... 26 Partição de Recursos... 26 Dieta e Forrageio... 28 LITERATURA CITADA... 31

1 CAPÍTULO 1 INTRODUÇÃO GERAL Capitulo escrito segundo as normas da ABNT (autor-data).

2 ESTUDOS DE ECOLOGIA ALIMENTAR Em geral, um dos principais objetivos em estudos de ecologia animal é avaliar os tipos de alimento e a variedade de hábitat que os animais utilizam (Johnson, 1980), sendo a ideia de teia alimentar central nesses estudos. Tais relações tróficas atuam na história de vida, fisiologia, comportamento e regulação populacional em resposta às adaptações a competidores intra e interespecíficos, à defesa de suas presas e aos próprios inimigos naturais (Wilbur, 1997). Deste modo, as relações tróficas atuam como um importante componente que possibilita um melhor entendimento da estrutura de comunidade animais, desempenhando grande papel na dinâmica de suas populações. Seu estudo ainda possibilita a identificação de possíveis competidores, a definição do período em que estão ativos e as interações predatórias em que estão envolvidos (Caldwell, 1996; Peltzer e Lajmanovich, 1999). Na ecologia trófica de uma dada assembleia, a amplitude (diversidade das presas consumidas) e a sobreposição (similaridade da dieta) do nicho trófico são medidas importantes para o entendimento da dinâmica das populações estudadas (Pianka, 1974). Estes índices têm sido amplamente utilizados em estudos da dieta de anfíbios que vivem em simpatria (Lima e Magnusson, 1998; Santos, Almeida e Vasconcelos, 2004; Menin, Rossa-Feres e Giaretta, 2005; Piatti e Souza, 2011). FATORES QUE INFLUENCIAM AS RELAÇÕES TRÓFICAS Os ecólogos também têm apontado para o fato de que a dieta dos anuros é fortemente influenciada por interações interespecíficas, relacionados a predação e a competição (Gordon, 2000). Nesse sentido varios estudos tem correlacionado a dieta dos anfíbios com fatores, como: tamanho da presa e do predador, número e volume das presas consumidas e mudanças ontogenéticas (Lima e Moreira, 1993; Lima e Magnusson, 1998; Menin, Rossa-Feres e Giaretta,

3 2005; Batista et al., 2011; Piatti e Souza, 2011). Deste modo, a dieta pode afetar a organização de uma dada comunidade, podendo determinar assim, a existência ou co-existência de uma determinada espécie, onde a utilização de vários itens alimentares é de extrema importância nessas relações, diminuindo a competição entre as espécies (Caldwell, 1996). Além do mais, estudos recentes sugerem ainda que a mirmecofagia e a toxicidade são traços coevolutivos em algumas famílias de anuros (Caldwell, 1996; Darst et al., 2005). Tais mecanismo que permite que as diferentes espécies utilizem os recursos (ex. espaço, alimento e tempo) disponíveis de forma diferenciada, foi o que Schoener (1989) chamou de partição de recursos. Essa partição é resultado de dois ou mais fatores e ocorre independente de cada espécie, sendo essencial para as interações de uma comunidade, determinando a diversidade, distribuição e abundância dessas espécies (Pianka, 1974; Toft, 1985). De maneira geral, os estudos realizados sobre a partição de recursos assumem que a similaridade morfológica entre as espécies conduz ao uso de alguns recursos de modo similar (MacArthur e Levins, 1967) e que para acessar a dieta de diferentes espécies dentro de uma determinada assembleia é importante o melhor entendimento das relações entre essas espécies (Duré, Kehr e Schaefer, 2009). A DIETA DOS ANUROS Os anfíbios são, excepcionalmente, carnívoros quando adultos, alimentando-se principalmente de invertebrados, tais como: insetos, crustáceos e moluscos (Beebee, 1996). Alguns espécies de maior porte podem chegar a consumir uma diversidade de vertebrados, como doninhas (Beringer e Johnson, 1995), aves (Wu et al., 2005), roedores (Quiroga, Sanabria e Acosta, 2009) e, eventualmente, morcegos (Silva, Santos e Amorim, 2010). Outras podem consumir anuros, como por exemplo, as rãs neotropicais do gênero Leptodactylus (Teixeira e Vrcibradic, 2003; Brito,

4 2011; Heitor et al., 2012). Como exceção ao grupo dos anuros carnívoros podemos mencionar a espécie Rana hexadactyla, cujos indivíduos podem consumir insetos na fase de girino e macrófitas aquáticas na fase adulta (Das, 1996), além de Xenohyla truncata, cujos espécimes incluem frutas em sua dieta (Da Silva e De Britto-Pereira, 2006). Apesar do grande número de estudos que trata sobre a dieta de anfíbios, ainda são poucos aqueles que enfocam a partição de recursos em nível interespecífico (Toft, 1980; 1981; Rosa et al., 2002; Santos, Almeida e Vasconcelos, 2004; Vignoli e Luiselli, 2012). A maioria investiga a dieta de uma espécie ou grupos taxonômicos (Hirai e Matsui, 2002; Duré, Kehr e Schaefer, 2009; Quiroga, Sanabria e Acosta, 2009; Solé et al., 2009; Valderrama-Vernaza, Ramírez-Pinilla e Serrano-Cardozo, 2009; Paula-Lima, Roedder e Solé, 2010). ESTRATÉGIAS DE FORRAGEIO DOS ANUROS Muitos herpetólogos consideram os anuros como sendo consumidores generalistas, entretanto diversos estudos têm revelado a existência de várias guildas alimentares (Parmelee, 1999). Existem duas estratégias de forrageio relacionadas aos anfíbios anuros: i) o forrageio senta-eespera e ii) o forrageio por busca ativa. Na primeira estratégia o predador espera imóvel a presa passar. Suas presas são relativamente grandes, de alta mobilidade, o número de captura por dia é baixo, gasta-se pouca energia para a captura, utilizando-se principalmente a visão. As espécies de sapos são geralmente robustas, de coloração críptica, apresentam baixas taxas metabólicas e boca larga. Esse é um tipo de forrageamento utilizado por diversas espécies de leptodactilídeos e hilídeos (Toft, 1981; Perry e Pianka, 1997). Na segunda estratégia, o predador procura ativamente suas presas, as quais são geralmente menores, de baixa mobilidade e maior abundância, utilizando o olfato, além da visão, para efeito de captura. São animais geralmente menores

5 quando comparados àqueles que usam a técnica senta-e-espera. Muitas espécies possuem toxinas na pele, como os dendrobatídeos e bufonídeos, além de apresentarem altas taxas metabólicas, bem como altas taxas de capturas de presas por dia (Toft, 1981; Perry e Pianka, 1997). Ambas as estratégias alimentares podem estar relacionadas a fatores externos (ex. disponibilidade de presas, presença ou ausência de competidores e risco de predação) e fatores intrínsecos (ex. idade, sexo e estado reprodutivo), além da preferência da dieta e dos nutrientes que cada espécie necessita (Perry e Pianka, 1997). Por último, fatores como as limitações sensoriais, características morfológicas e parâmetros fisiológicos (Perry e Pianka, 1997). OS ANUROS ANALISADOS O presente trabalho analisou a dieta de seis espécies de anuros pertencentes a três famílias: Hylidae, Leptodactylidae e Leiuperidae, ocorrentes na península de Ajuruteua, em Bragança, Pará. Das espécies estudadas, quatro pertencem à família Hylidae: Hypsiboas raniceps Cope, 1862 um hilídeo, amplamente distribuídos na Amazônia brasileira, sendo registrado em vários tipos de hábitats. Em áreas de floresta essa espécie pode ser encontrada em lagos ou na vegetação de entorno, podendo ser encontrada também nas savanas amazônicas, áreas urbanas e hábitats degradados (La Marca, 2004; Zina, De Sá e Prado, 2010). Phyllomedusa hypochondrialis (Daudin, 1800) - uma espécie noturna que pode ser encontrada em grande parte da bacia amazônica brasileira. É facilmente encontrada em arbustos e herbáceas de savanas inundadas e de hábitats florestais, bem como em hábitats degradados e áreas urbanas (Azevedo-Ramos et al., 2010).

6 Scinax x-signatus (Spix, 1824) - espécie facilmente adaptável à perturbação humana, ocorrendo em savanas tropicais e bordas de floresta da Venezuela até o Suriname e em boa parte do Brasil (Miquel, Ulisses e Abraham, 2010). Este hilídeo é muito comum próximo às habitações humanas, apresentando hábitos noturnos e arborícolas (Galatti et al., 2007). Dendropsophus nanus (Boulenger, 1889) Espécie de hilídeo que ocorre em quase todo o território brasileiro, em vegetações herbáceas na beira da água parada, podendo ser encontrada em florestas e savanas, além de áreas abertas e perturbadas (Reichle et al., 2004). A família Leptodactylidae está representada, no presente trabalho, por apenas uma espécie: Leptodactylus macrosternum Miranda-Ribeiro, 1926 - uma rã que pode ser encontrada em uma grande variedade de hábitats, tanto em florestas tropicais úmidas quanto em áreas abertas, como os ambientes savânicos, campos e áreas secas (Heyer et al., 2008). A espécie L. macrosternum é amplamente distribuída na América do Sul, a leste dos Andes. A família Leiuperidae também está representada por apenas uma espécie: Pseudopaludicola cf. canga (Giaretta & Kokubum, 2003) - uma rã classificada como endêmica da região de Carajás (Giaretta e Kokubum, 2003), porém estudos recentes têm demonstrado que a distribuição geográfica dessa espécie pode ser maior do que o conhecido (Duarte et al., 2010; Pansonato, Morais e Ávila, 2012). O manguezal é um ecossistema que apresenta condições ambientais (ex. solo lamoso, inundação diária e salinidade da água) que pode limitar a ocorrência e o estabelecimento de muitas espécies de anuros. Considerando que as diferenças na ecologia alimentar são decorrentes do mecanismo de partição dos recursos disponíveis entre espécies que vivem em simpátria, espera-se que o grau de sobreposição dessas espécies seja maior entre aquelas taxonomicamente semelhantes. Assim, o

7 presente estudo tem como objetivo maior descrever as relações tróficas de espécies de anuros presentes em áreas de manguezal. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS AZEVEDO-RAMOS, C. et al. Phyllomedusa hypochondrialis. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.1.: IUCN 2013. < www.iucnredlist.org>. 2010. BATISTA, R. C. et al. Diet of Rhinella schneideri (Werner, 1894) (Anura: Bufonidae) in the Cerrado, Central Brazil. Herpetology Notes, v. 4, p. 17-21, 2011. BEEBEE, T. J. C. Ecology and Conservation of amphibians. London, UK: Chapmam Hall, 1996. BERINGER, J.; JOHNSON, T. R. Rana catesbeiana (Bullfrog). Diet. Herpetological Review, p. 26:98, 1995. BRITO, A. L. R. Dieta de Leptodactylus macrosternum (Anura-Leptodactylidae) em áreas de restinga e manguezal na península de Ajuruteua, Bragança, Pará, Brasil. 2011. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Ciências Biológicas). Faculdade de Biologia, Universidade Federal do Pará, Bragança, Pará. CALDWELL, J. P. The evolution of myrmecophagy and its correlates in poison frogs (Family Dendrobatidae). Journal of Zoology, v. 240, p. 75-101, 1996. DARST, C. R. et al. Evolution of dietary specialization and chemical defense in poison frogs (Dendrobatidae): A comparative analysis. The American Naturalist, v. 165, n. 1, p. 56-69, 2005. DAS, I. Folivory and seasonal changes in diet in Rana hexadactyla (Anura: Ranidae). Journal of Zoology, v. 238, n. 4, p. 785-794, 1996. DA SILVA, H. R.; DE BRITTO-PEREIRA, M. C. How much fruit do fruit-eating frogs eat? An investigation on the diet of Xenohyla truncata (Lissamphibia: Anura: Hylidae). Journal of Zoology, v. 270, n. 4, p. 692-698, 2006. DUARTE, T. C. et al. Chromosome analysis in Pseudopaludicola (Anura, Leiuperidae), with description of sex chromosomes XX/XY in P. saltica. Hereditas, v. 147, n. 2, p. 43-52, 2010. DURÉ, M. I.; KEHR, A. I.; SCHAEFER, E. F. Niche overlap and resorce partitioning among five sympatric bofonids (Anura - Bufonidae) from northeastern Argentina Phyllomedusa, v. 8, n. 1, p. 27-39, 2009.

8 GALATTI, U. et al. Anfíbios da Área de Pesquisa Ecológica do Guamá (APEG) e Região de Belém. In: GOMES, J. I.;MARTINS-DA-SILVA, M., et al (Ed.). Mocambo: Diversidade e Dinâmica Biológica da Área de Pesquisa Ecológica do Guamá (APEG). Belém: MCT/Museu Paraense Emílio Goeldi, 2007. p.75-95. GIARETTA, A. A.; KOKUBUM, M. N. C. A new species of Pseudopaludicola (Anura, Leptodactylidae) from northern Brazil. Zootaxa, v. 383, p. 1 8, 2003. GORDON, C. E. The coexistence of species La coexistencia de especies. Revista chilena de Historia natural, v. 73, n. 1, p. 175-198, 2000. HEITOR, R. C. et al. Predation of Hypsiboas pardalis (Anura, Hylidae) by the butter frog Leptodactylus cf. latrans (Anura, Leptodactylidae), in municipality of Espera Feliz, State of Minas Gerais, southeastern Brazil. Herpetology Notes, v. 5, p. 23-25, 2012. HEYER, R. et al. Leptodactylus ocellatus. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2010.2.: IUCN 2010. < www.iucnredlist.org>. 2008. HIRAI, T.; MATSUI, M. Feeding relationships between Hyla japonica and Rana nigromaculata in rice fields of Japan. Journal of Herpetology, p. 662-667, 2002. JOHNSON, H. E. The comparison of use and availability measurements for evaluating resource preference. Ecology, v. 61, n. 1, p. 65-71, 1980. LAMARCA, E. et al. Hypsiboas raniceps. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.2.: IUCN 2013 < www.iucnredlist.org> 2004. LIMA, A. P.; MAGNUSSON, W. E. Partitioning seasonal time: interactions among size, foraging activity and diet in leaf-litter frogs. Oecologia, v. 116, p. 259-266, 1998. LIMA, A. P.; MOREIRA, G. Effects of prey size and foraging mode on the ontogenetic change in feeding niche of Colostethus stepheni (Anura: Dendrobatidae). Oecologia, v. 95, n. 1, p. 93-102, 1993. MACARTHUR, R. H.; LEVINS, R. The limiting similarity, convergence and divergence of coexisting species. The American Naturalist v. 101, p. 377-385, 1967. MENIN, M.; ROSSA-FERES, D. C.; GIARETTA, A. A. Resource use and coexistence of two syntopic hylid frogs (Anura, Hylidae). Revista Brasileira de Zoologia, v. 21, n. 1, p. 61-72, 2005. MIGUEL, T. R.; ULISSES, C.; ABRAHAM, M. Scinax x-signatus. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.1.: IUCN 2013 2010. PANSONATO, A.; MORAIS, D. H.; ÁVILA, R. W. A new species of Pseudopaludicola Miranda-Ribeiro, 1926 (Anura: Leiuperidae) from the state of Mato Grosso, Brazil, with

9 comments on the geographic distribution of Pseudopaludicola canga Giaretta & Kokubum, 2003. Zootaxa, v. 3523, p. 49-58, 2012. PARMELEE J. R. Trophic ecology of a tropical anuran assemblage. Natural History Museum, University of Kansas, 11, 1-59. PAULA-LIMA, J. E.; ROEDDER, D.; SOLÉ, M. Diet of two sympatric Phyllomedusa (Anura: Hylidae) species from a cacao plantation in southern Bahia, Brazil. North-Western Journal of Zoology, v. 6, n. 1, p. 13-24, 2010. PELTZER, P. M.; LAJMANOVICH, R. C. Análisis trófico en dos poblaciones de Scinax nasicus (Anura, Hylidae) de Argentina. Alytes, v. 16, p. 84-96, 1999. PERRY, G.; PIANKA, E. R. Animal foraging: past, present and future Tree, v. 12, n. 9, p. 360-364, 1997. PIANKA, E. R. Niche overlap and diffuse competition. Proceedings of the National Academy of Science, v. 71, n. 5, p. 2141-2145, 1974. PIATTI, L.; SOUZA, F. L. Diet and resource partitioning among anurans in irrigated rice fields in Pantanal, Brazil. Brazilian Journal of Biology, v. 71, n. 3, p. 653-661, 2011. QUIROGA, L. B.; SANABRIA, E. A.; ACOSTA, J. C. Size- and Sex-Dependent Variation in Diet of Rhinella arenarum (Anura: Bufonidae) in a Wetland of San Juan, Argentina Journal of Herpetology, v. 43, n. 2, p. 311-317, 2009. REICHLE, S. et al. Dendropsophus nanus. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2013.1.: IUCN 2013 2004. ROSA, I. et al. Diet of four sympatric anuran species in a temperate environment. Boletín de la Sociedad Zoológica del Uruguay, v. 13, p. 12-20, 2002. SANTOS, E. M.; ALMEIDA, A. V.; VASCONCELOS, S. D. Feeding habits of six anuran (Amphibia: Anura) species in a rainforest fragment in Northeastern Brazil. Iheringia. Série Zoologia, v. 94, n. 4, p. 433-438, 2004. SCHOENER, T. W. Resource partitioning in ecological communities. Science, v. 185, n. 4145, p. 27-39, 1974. SILVA, L. A. M. D.; SANTOS, E. M. D.; AMORIM, F. O. D. Predação oportunística de Molossus molossus (Pallas, 1766) (Chiroptera: Molossidae) por Rhinella jimi (Stevaux, 2002) (Anura: Bufonidae) na Caatinga, Pernambuco, Brasil. Biotemas, v. 23, n. 2, p. 215-218, 2010. SOLÉ, M. et al. Diet of Leptodactylus ocellatus (Anura: Leptodactylidae) from a cacao plantation in southern Bahia, Brazil. Herpetology Notes, v. 2, p. 9-15, 2009

10 TEIXEIRA, R. L.; VRCIBRADIC, D. Diet of Leptodactylus ocellatus (Anura; Leptodactylidae) from coastal lagoons of southeastern Brazil. Cuadernos de Herpetologia, v. 17, p. 113-120, 2003. TOFT, C. A. Feeding ecology of thirteen syntopic species of anurans in a seasonal tropical environment. Oecologia, v. 45, n. 1, p. 131-141, 1980.. Feeding ecology of panamanian litter anurans: patterns in diet and foraging mode. Journal of Herpetology, v. 15, p. 139-144, 1981.. Resource partitioning in amphibians and reptiles. Copeia, v. 1985, n. 1-21, 1985. VALDERRAMA-VERNAZA, M.; RAMÍREZ-PINILLA, M. P.; SERRANO-CARDOZO, V. H. Diet of the Andean frog Ranitomeya virolinensis (Athesphatanura: Dendrobatidae). Journal of Herpetology, v. 43, n. 1, p. 114-123, 2009. VIGNOLI, L.; LUISELLI, L. Dietary relationships among coexisting anuran amphibians: a WILBUR, H. M. Experimental ecology of food webs: complex systems in temporary ponds. Ecology, v. 78, n. 8, p. 2279-2302, 1997. WRIGHT, P. et al. The crab eating frog, Rana cancrivora, up regulates hepatic carbamoyl phosphate synthetase I activity and tissue osmolyte levels in response to increased salinity. Journal of Experimental Zoology Part A: Comparative Experimental Biology, v. 301, n. 7, p. 559-568, 2004. WU, Z. et al. Diet of Introduced Bullfrogs (Rana catesbeiana): Predation on and Diet Overlap with Native Frogs on Daishan Island, China. Journal of Herpetology, v. 39, n. 4, p. 668-674, 2005/12/01 2005. ZINA, J.; DESÁ, F. P.; PRADO, C. A. P. Amphibia, Anura, Hylidae, Hypsiboas raniceps Cope, 1862: Distribution extension. Check List, v. 6, n. 2, 2010.

11 CAPÍTULO 2 ECOLOGIA TRÓFICA DE SEIS ESPÉCIES DE ANURAS EM UMA ÁREA DOMINADA POR FLORESTAS DE MANGUE NA AMAZÔNIA BRASILEIRA Artigo a ser submetido à revista Herpetologica

12 ABSTRAT.- Most anurans are regarded as generalist predator because of its diet reflect the availability of prey. However, the feeding of the animals may also be influenced by environmental and morphological factors. We evaluate trophic relationships in order to describe the dietary composition of six sympatric species of frogs and verify the effect of breadth and niche overlap on this resource partitioning in areas dominated by mangrove forests. We observed that the highest values of overlap were recorded between taxonomically similar species, however this trend was not true for all species. Our results showed that among the six species studied three are ant specialists (H. Raniceps, L. macrosternum, and P. cf. canga) two are not ant specialists (P. hypocondrialis and D nanus) and one is generalist (S. x-signatus). However, other tests involving the collection of more detailed information about prey electivity can improve the understanding of how frogs use the available resources in their environment, besides better determine trends that nocturnal anurans present about their foraging way. Keywords: diet, mangrove, anurans assemblage, Pará, Brazil

13 RESUMO.- A maioria dos anuros é considerada como predador generalista, devido a sua dieta refletir a disponibilidade das presas. Entretanto, sua alimentação pode ser influenciada também por fatores ecológicos e morfológicos. Aqui nós avaliamos as relações tróficas no intuito de descrever a composição da dieta de seis espécies de anuros que vivem em simpatria e verificar o efeito da amplitude e sobreposição de nicho sobre a partição desse recurso em áreas dominadas por florestas de mangue. Observamos que os maiores valores de sobreposição foram entre espécies taxonomicamente semelhantes, entretanto essa tendência não foi verdadeira para todas as espécies. Nossos resultados mostraram que entre as seis espécies estudadas, três são especialistas em formiga (H. raniceps, L. macrosternum e P. cf. canga) duas são não especialistas em formiga (P. hipocondrialis e D. nanus) e uma generalista (S. x-signatus). Entretanto, outros testes que envolvem a coleta de informações mais detalhadas sobre a eletividade da dieta podem melhorar o entendimento de como os anuros usam os recursos disponíveis em seu ambiente, além de melhor determinar as tendências que os anuros noturnos apresentam quanto ao modo de forrageio. Palavras-chave: dieta, manguezal, assembleia de anuros, Pará, Brasil

14 INTRODUÇÃO Estudos têm demonstrado que os animais partilham os recursos disponíveis no ambiente de três formas básicas: eles diferem quanto ao tempo de atividade, quanto ao espaço que exploram e quanto aos alimentos que ingerem (Pianka, 1973; Schoener, 1974). Além desses tipos de partilha de recursos, tradicionalmente os anuros também diferem quanto suas estratégias de forrageio. Eles podem ser do tipo de predador que procura ativamente suas presas (forrageador ativo), ou podem ser predadores por emboscada, que esperam suas presas (forrageador senta-e-espera) (Perry e Pianka, 1997). Tais diferenças tanto no uso dos recursos como nas estratégias de forrageio reduzem a competição, pois lhes permitem capturar uma gama variada de presas, além de permitir uma coexistência de uma variedade de espécies (Duré e Kehr, 2004). A maioria dos anuros tem uma alimentação considerada oportunista, já que sua dieta é altamente influenciada pela disponibilidade de alimentos (Parmelee, 1999). Entretanto, trabalhos em laboratório têm revelado que algumas espécies são seletivas em sua alimentação, principalmente das famílias Bufonidae e Dendrobatidae (Drewes e Roth, 1981; Simon e Toft, 1991). Outros estudos ainda apontam para uma especialização a nível individual (Bolnick et al., 2003; Araújo et al., 2009), onde cada indivíduo utiliza apenas um pequeno subconjunto do seu nicho populacional. Fatores como a plasticidade da dieta e a habilidade de explorar vários tipos de presas são essenciais para o sucesso das espécies de anuros em ambientes inóspitos, como o manguezal. Globalmente, pouco se sabe sobre a fauna de anuros no ecossistema de manguezal (Kathiresan e Bingham, 2001). Adicionalmente, a maioria dos trabalhos se limita apenas a reportar a ocorrência de certas espécies nesse ambiente (Kathiresan e Rajendran, 2004; Rao, 2004; Satheeshkumar, 2011; Dev Roy e Sivaperuman, 2012; Jena et. al., 2013), sendo escassos os trabalhos que tratam de ecologia trófica (Glorioso, et al., 2012).

15 De fato, as relações tróficas apresentam-se como uma ferramenta importante que melhora o entendimento da história de vida dos anuros (Vignoli e Luiselli, 2012). Tais relações ajudam a compreender o modo de forrageio, a forma de utilização do habitat, além do comportamento de regulação populacional, em resposta às adaptações a competidores e à defesa de suas presas (Wilbur, 1997; Parmelee, 1999). Partindo desse pressuposto, nós avaliamos as relações tróficas no intuito de descrever a composição da dieta de seis espécies de anuros que vivem em simpatria e verificar o efeito tanto da amplitude quanto da sobreposição de nicho sobre a partição de recursos em áreas dominadas por florestas de mangue. MATERIAL E MÉTODOS Área de Estudo A área de estudo está localizada na península de Ajuruteua (46º50 46º38 W e 00º05 01º00 S), nos limites da Reserva Extrativista Marinha Caeté-Taperaçú, município de Bragança, nordeste do Estado do Pará. Essa região é entrecortada por canais-de-maré que ligam as florestas de mangue ao estuário (Fernandes, 2003) possuindo um regime de macromarés semidiurnas (DHN, 2011). Para o ano amostrado, os níveis de umidade relativa do ar ultrapassam 90%, com taxa de precipitação pluviométrica anual de 3.613 mm e temperatura do ar média anual de 26 C. Duas estações foram definidas de acordo com a pluviosidade mensal: uma estação seca, que abrangeu o período de agosto a dezembro/2008 (precipitação <100 mm), e uma estação chuvosa, compreendendo o período representado pelos meses de julho/2008 e de janeiro a junho/2009 (precipitação >100 mm). Dados foram obtidos da Estação meteorológica automática (A226), localizada no município de Bragança- PA. A vegetação de mangue ocupa a maior parte da Planície Costeira Bragantina, distribuindo-se ao longo dos canais-de-maré em direção ao continente (Souza-Filho e El-Robrini, 2000). Ao longo da

16 península também ocorrem manchas de vegetação de campo natural, as quais são alagadas periodicamente, sob influência de águas pluviais e estuarinas (Souza-Filho e El-Robrini, 2000). O local onde os anuros foram coletados é uma área dominada por florestas de mangue, contígua às zonas de marismas de água doce (freshwater marshes), e é conhecida localmente como Furo do Taici. Os manguezais são dominados por Avicennia germinans (L.) Stearn, com ocorrência de Rhizophora mangle L. e Laguncularia racemosa (L.) Gaertn f., sendo esta última encontrada principalmente nas bordas da floresta. Apenas as marés equinociais inundam essa área de manguezal, e por esse motivo o chão da floresta permanece a maior parte do tempo consolidado, facilitando a entrada e o forrageio de espécies de anuros terrícolas nesse ambiente. As áreas de marisma contíguas ao manguezal acumulam água doce no período chuvoso, secando totalmente no período seco. Espécies herbáceas como Heliconia sp. e Eleucharias sp. são abundantes nesse ambiente. Espécies de Anuros Todos os espécimes analisados pertencem à Coleção de Zoologia de Bragança (CZB), da Universidade Federal do Pará (UFPA), e foram cedidos para a produção deste trabalho. Seis espécies de anuros foram selecionadas, por serem as espécies mais representativas na área do Taici. As espécies analisadas pertencem a três famílias, sendo a família Hylidae composta por anuros arborícolas [Hypsiboas raniceps Cope, 1862; Phyllomedusa hypochondrialis (Daudin, 1800); Scinax x-signatus (Spix, 1824) e Dendropsophus nanus (Boulenger, 1889)], enquanto Leptodactylidae (Leptodactylus macrosternum Miranda-Ribeiro, 1926) e Leiuperidae (Pseudopaludicola cf. canga Giaretta & Kokubum, 2003) são famílias representadas por anuros terrestres. Composição da Dieta Medimos o comprimento rostro-cloacal (CRC) e a largura da boca (LB) de cada espécime com ajuda de um paquímetro digital (precisão 0,01mm). O sexo de cada indivíduo foi determinado através da presença do saco vocal, ou pela observação direta das gônadas. Indivíduos nos quais as gônadas

17 observadas não foram diferenciadas, tais como testículos ou ovários, foram classificados como imaturos. Investigamos o conteúdo gastrointestinal, haja vista que presas pequenas passariam mais rapidamente para a porção intestinal do tubo digestivo, não sendo contabilizadas no cômputo total dos itens alimentares (Schoener, 1989). Considerando apenas as presas inteiras, ou completas, e não levando em conta antenas e apêndices locomotores, medimos o maior comprimento e largura, para calcularmos o volume (mm³) usando a fórmula do ovóide-esferóide: V = 4 3π. C 2. (L 2 )² (1) onde V é o volume, C é o comprimento e L a largura da presa (Magnusson et al., 2003). Acessamos o Índice de Importância Relativa (IR) de cada categoria de presa usando a fórmula: IR = (N% + F% + V%) 3 (2) onde N% é o percentual numérico, F% é o percentual da frequência e V% é o percentual volumétrico (Biavati et al., 2004). Para investigar a diversidade de itens alimentares, nós usamos o índice de Shannon (H ): onde pi é a proporção dos recursos, ln é p logaritmo natural e s o número de presas (Shannon e Weaver, 1949). A fim de fazer uma comparação mais precisa usamos o índice de Shannon padronizado proposto por (Krebs, 1999): (3) Hstd = H /ln(s) (4) onde H é o índice de Shannon. Para estima a amplitude do nicho trófico de cada espécie nós usamos o Índice de Levins (1968): (5)

18 onde j é a categoria do recurso utilizado e p é a proporção da categoria j utilizada por cada espécie. O índice de Levins foi padronizado em uma escala que varia de 0 a 1 seguindo Hulbert (1978): (6) onde B é o índice de Levins e N o número de possíveis presas. Para esse cálculo usamos tanto dados numéricos como volumétricos. Análise Estatística Nós estimamos o valor de similaridade entre as dietas das espécies de anuros, com o auxílio da rotina SIMPER (Similarity Percentage). Desta forma, identificamos as diferentes presas que apresentavam maior contribuição na dieta. Realizamos análises comparativas (ANOSIM-um fator) da dieta entre as espécies e entre os grupos de anuros terrestre e arborícola, utilizando os dados de composição numérica da dieta, a partir de uma matriz de similaridade utilizando-se o software PRIMER v6, PML (Clarke e Gorley, 2006). Adicionalmente, verificamos possíveis diferenças na dieta entre os sexos, para cada espécie, através do teste não paramétrico de Kruskal-Wallis (U), com o auxílio do pacote estatístico Bioestat 5.0, IDSM (Ayres et al., 2007). A fim de avaliar a sobreposição da dieta entre as espécies, usamos o índice de sobreposição de Pianka (Ojk) (Pianka, 1974), com a ajuda do software EcoSim v7, Intelligence Inc. (Gotelli e Entsminger, 2001). Este programa realiza permutações para criar pseudo-comunidades (Pianka 1974), e compara estatisticamente os padrões dessas pseudo-comunidades com a matriz original. Para essas análises foram feitas 1.000 permutações com base na matriz de dados, usando a opção do algoritmo RA3 do EcoSim (Gotelli e Entsminger, 2001). Conduzimos uma Análise de Correspondência (AC), no intuito de avaliar as associações entre as espécies de predadores e os itens de presas, utilizando o software Statistica v6.0, StatSoft (StatSoft, 2001).

19 Após a transformação normalizando os dados originais, as diferenças no CRC entre as espécies de anuros foram testadas através da análise de variância (ANOVA-um fator). Da mesma forma, os dados transformados foram utilizados para a análise de regressão linear entre as variáveis morfométricas CRC e LB, para cada espécie. Para verificar possíveis relações entre essas duas variáveis com os volumes médios e máximos das presas ingeridas, nós usamos a correlação de Pearson. Todos os testes acima foram rodados com o auxílio do pacote estatístico Bioestat 5.0 (Ayres et al., 2007). RESULTADO Composição da Dieta Analisamos um total de 246 indivíduos (Tabela 1), onde 12% desses indivíduos não apresentavam nenhuma presa no seu trato digestório. A mesma tabela mostra que L. macrosternum foi a espécie que apresentou o maior número de presas (19,4 ± 36,7) e volume (67,3 ± 121,1) por indivíduo. Scinax x- signatus foi a espécie que apresentou o menor valor de presas por indivíduo (2,4 ± 2,1), enquanto P. cf. canga apresentou os menores volumes (0,4 ± 0,6). TABELA 1. Valores (Média ± Desvio Padrão) dos dados biométricos e tróficos das seis espécies de anuros em áreas dominadas por manguezais da costa amazônica brasileira. CRC= Comprimento Rostro-Cloacal, LB= Largura da Boca Hypsiboas raniceps Phyllomedusa hypochondrialis Scinax x-signatus Dendropsophus nanus Leptodactylus macrosternum Pseudopaludicola cf. canga Número de indivíduos (n=246) 46 45 50 32 23 50 CRC (mm) 47,0 ± 12,7 34,9 ± 4,0 33,4 ± 26,3 16,1 ± 1,1 47,8 ± 9,8 14,1 ± 1,2 LB (mm) 15,0 ± 3,9 11,3 ± 1,1 10,1 ± 1,7 5,6 ± 0,3 15,8 ± 2,8 4,7 ± 0,4 Número de presas por indivíduo 12,0 ± 60,9 5,3 ± 6,1 2,4 ± 2,1 3,4 ± 5,0 19,4 ± 36,7 12,3 ± 13,2 Volume das presas por indivíduo (mm²) 21,3 ± 76,5 4,9 ± 12,8 32,3 ± 59,5 2,2 ± 3,2 67,3 ± 121,1 0,4 ± 0,6 Número de táxon por indivíduo 1,8 ± 1,2 2,5 ± 1,4 1,4 ± 1,1 1,5 ± 1,5 2,5 ± 2,0 3,8 ± 2,0 Hábito/Hábitat Noturno/Arbóreo Noturno/Arbóreo Noturno/Arbóreo Noturno/Arbóreo Noturno/Terrestre Noturno/Terrestre

20 Os conteúdos gastrointestinais dos espécimes analisados revelaram um total de 2097 presas, incluindo invertebrados e vertebrados (Tabela 2). Phyllomedusa hypochondrialis foi a espécie que exibiu a dieta mais diversa, consumindo 15 diferentes grupos de presas, ao passo que P. cf. canga consumiu o maior número de presas (N = 612). Leptodactylus macrosternum e H. raniceps foram as espécies que consumiram os maiores volumes totais de presas (> 1000 mm³ cada). A espécie L. macrosternum também foi a única que consumiu um vertebrado (anuro). TABELA 2. Valores numéricos (fora do parêntesis) e valores volumétricos (dentro do parêntese) de cada categoria de presas identificada na dieta das seis espécies de anuros em áreas dominadas por manguezais da costa amazônica brasileira. Tipos de presas H. raniceps P. hypochondrialis S. x-signatus D. nanus L. macrosternum P. cf. canga Total Acari 478 (72,5) 76 (6,2) 16 (1,5) 7 (0,3) 12 (0,5) 66 (1,0) 655 (82) Anura -- -- -- -- 1 (--) -- 1 (--) Araneae 4 (6,8) 12 (15,9) 12 (66,7) 6 (13,3) 3 (35,6) 31 (29,8) 68 (168,1) Blattodea -- 2 (9,9) 1 (17,1) -- -- -- 3 (27) Coleoptera 14 (430,2) 21 (73,6) 22 (243,6) 5 (9,5) 54 (426,1) 28 (17,0) 144 (1200) Collembola -- -- -- 18 (1,2) -- 321 (11,5) 339 (12,7) Decapoda -- -- -- -- 3 (344,3) -- 3 (344,3) Dermaptera -- -- -- 1 (0,1) -- -- 1 (0,1) Diptera 10 (2,2) 7 (3,1) 7 (18,1) 30 (2,7) 6 (5,3) 66 (28,4) 126 (59,8) Formicidae 16 (181,1) 10 (1,0) 8 (0,2) 18 (7,8) 184 (495,4) 24 (18,0) 260 (703,5) Gastropoda -- -- -- -- 1 (20,6) -- 1 (20,6) Hemiptera 26 (64,9) 77 (160,4) 3 (106,4) 4 (13,6) 21 (420,9) 33 (22,3) 164 (788,5) Hymenoptera -- 4 (1,2) 2 (0,0) 2 (0,1) 7 (1,0) 11 (2,9) 26 (5,2) Isoptera -- 1 (0,0) 6 (0,0) 12 (37,2) 129 (1464,2) -- 148 (1501,4) Isopoda -- 2 (4,4) 2 (35,8) -- -- -- 4 (40,2) Larva 16 (241,1) 7 (50,0) 15 (96,0) -- 24 (103,3) 26 (3,3) 88 (493,7) Lepidoptera 2 (14) 7 (2,0) 8 (9,9) 1 (2,1) -- -- 18 (28) Myriapoda -- -- -- 1 (11,7) 2 (344,0) -- 3 (355,7) Odonata 1 (310,6) 1 (75,5) -- -- -- -- 2 (386.1) Orthoptera 2 (611,1) 4 (0,0) 9 (280,2) -- -- 5 (3,8) 20 (895,1) Psocoptera 1 (0,9) -- 12 (2,6) 1 (0,0) -- 1 (0,0) 15 (3,5) Zoraptera -- 8 (3,4) -- -- -- -- 8 (3,4) Total 570 (1935,4) 239 (406,6) 123 (878) 106 (99,7) 447 (3661,4) 612 (137,9) 2097 (7118,9)

21 Os maiores valores do Índice de Importância Relativa (IR) das presas consumidas diferem entre todas as espécies de anuros estudadas (Tabela 3). A mesma tabela mostra que a ordem Acari apresentou o maior valor de IR dentre todas as presas, na dieta de H. raniceps (IR=37,4), enquanto que as ordens Acari, Coleoptera, Hemiptera e a família Formicidae foram os tipos de presa que apresentaram as maiores médias desse índice (IR=13,5; 12,6; 12,5 e 10,4, respectivamente). TABELA 3. Valores do Índice de Importância Relativa (IR) de cada presa consumida pelas seis espécies de anuros em áreas dominadas por manguezais da costa amazônica brasileira. Tipos de presa H. raniceps P. hypochondrialis S. x-gnatus D. nanus L. macrosternum P. cf. canga Média (%) Acari 37,4 16,6 8,4 5,2 3,8 9,3 13,5 Anuro - - - - 0,7-0,1 Araneae 2,1 6,1 9,4 10,0 2,3 11,0 6,8 Blattodea - 1,7 1,4 - - - 0,5 Coleoptera 13,4 12,4 19,7 6,2 15,5 8,6 12,6 Collembola - - - 8,3-25,5 5,6 Decapoda - - - - 4,5-0,8 Dermaptera - - - 1,1 - - 0,2 Diptera 4,1 2,7 4,4 21,2 1,7 16,2 8,4 Formicidae 7,5 4,4 4,9 11,2 27,0 7,6 10,4 Gastropoda - - - - 0,8-0,1 Hemiptera 8,3 32,2 6,2 8,7 8,9 10,5 12,5 Hymenoptera - 1,9 1,4 1,4 1,1 2,9 1,5 Isoptera - 0,4 3,0 19,1 24,1-7,8 Isopoda - 1,2 2,8 - - - 0,7 Larva 8,1 6,8 11,3-5,1 6,1 6,2 Lepidoptera 1,2 2,9 4,8 1,7 - - 1,8 Myriapoda - - - - 4,5-0,8 Odonata 5,8 6,6 - - - - 2,1 Orthoptera 11,5 1,4 16,7 5,0-2,1 6,1 Psocoptera 0,5-5,6 1,0-0,2 1,2 Zoraptera - 3,1 - - - - 0,5 Total (%) 100 100 100 100 100 100 -

22 Os valores de contribuição percentual estimados pela rotina SIMPER corroboraram os índices de IR, destacando as mesmas categorias de presas como principais na dieta das seis espécies de anuros estudadas: [H. raniceps = Acari (44,65%); P. hypocondrialis = Hemiptera (55,72%); S. x-signatus = Coleoptera (19,47%); D. nanus = Diptera (78,55%); L. macrosternum = Formicidae (50,84%); P.cf. canga = Collembola (27,78%)], evidenciando o uso diferenciado dos recursos alimentares entre essas espécies (Tabela 4). Segundo a rotina SIMPER, dentre as espécies estudadas, S. x-signatus apresentou a menor média de similaridade na composição da dieta (7,28), enquanto P. cf. canga apresentou a maior média (32,69) (Tabela 4). A análise de similaridade mostrou diferença significativa tanto entre a dieta das espécies (R = 0,236; p < 0,01) quanto entre os grupos de anuros terrestre e arborícola (R = 0,245; p < 0,01). Entretanto, em relação ao sexo, apenas a espécie D. nanus apresentou diferenças significativas na dieta (U = 46,5; p < 0,05). TABELA 4. Valores de abundância e percentual de contribuição dos itens na dieta das seis espécies de anuros, segundo a rotina SIMPER (PRIMER v6.), em áreas dominadas por manguezais da costa amazônica brasileira. Média Abund.=Média da Abundância, Contrib%=Contribuição Tipos de Presas Média Abund. H. raniceps P. hypochondrialis S. x-signatus D. nanus L. macrosternum P. cf canga Contrib.% Média Abund. Contrib.% Média Abund. Contrib.% Média Abund. Contrib.% Média Abund. Contrib.% Média Abund. Contrib.% Acari 0,60 44,65 0,52 20,49 0,17 13,72 0,12 3,57 -- -- 0,66 20,87 Araneae -- -- 0,18 6,30 0,14 15,53 0,12 6.34 -- -- -- -- Coleoptera 0,20 13,60 0,26 6,58 0,21 19,47 -- -- 0,78 34,09 0,32 6,38 Collembola -- -- -- -- -- -- -- -- -- -- 1,17 27,78 Diptera 0,14 7,66 -- -- -- -- 0,47 78,55 -- -- 0,68 25,76 Formicidae 0,18 7,87 0,15 4,80 0,10 6,93 -- -- 1,11 50,84 -- -- Hemiptera 0,27 18,65 0,75 55,72 -- -- -- -- 0,29 6,76 0,36 6,10 Isoptera -- -- -- -- -- -- 0,15 4,75 -- -- -- -- Larva -- -- -- -- 0,14 14,88 -- -- --- -- 0,34 7,57 Lepidoptera -- -- -- -- 0.09 6,00 -- -- -- -- -- -- Orthoptera -- -- -- -- 0,12 13,77 -- -- -- -- -- -- Média de Similaridade 13,89 24,07 7,28 11,55 20,17 32,69

23 Sobreposição e Índices de Diversidade A média observada de sobreposição de nicho trófico, com dados nos valores numéricos, entre as espécies foi baixa (Ojk = 0,36), mas foi maior que a média esperada ao acaso, sendo a diferença entre elas significativa (Ojk = 0,19; p < 0,01). O maior valor de sobreposição (Ojk = 0,72) foi entre H. raniceps e P. hipocondrialis, ao passo que o menor (Ojk = 0,09) foi entre L. macrosternum e H. raniceps (Tabela 5). Já com relação ao volume, a média observada (Ojk = 0,45) também foi maior que a esperada (Ojk = 0,22), entretanto, nenhuma diferença significativa foi observada entre elas. Ao passo que, o maior valor de sobreposição volumétrica foi entre as espécies H. raniceps e S. x-signatus (Ojk = 0,91), e o menor entre S. x-signatus e L. macrosternum (Ojk = 0,25). TABELA 5. Valores de sobreposição de nicho trófico, calculado pelo índice de Pianka, com a ajuda do programa EcoSim 7.0, das seis espécies de anuros em áreas dominadas por manguezais da costa amazônica brasileira. H. raniceps P. hypochondrialis S. x-signatus D. nanus L. macrosternum P. cf. canga H. raniceps -- P. hypochondrialis 0,723 (0,646) -- S. x-sgnatus 0,451 (0,911) 0,539 (0,663) -- D. nanus 0,210 (0,261) 0,356 (0,272) 0,621 (0,339) -- L. macrosternum 0,093 (0,270) 0,224 (0,340) 0,447 (0,255) 0,621 (0,865) -- P. cf. canga 0,210 (0,343) 0,247 (0,506) 0,242 (0,446) 0,366 (0,433) 0,108 (0,304) --

24 A ordenação da Análise de Correspondência confirma alguns dos resultados de sobreposição de nicho trófico (Fig. 1). A dimensão 1 claramente separa L. macrosternum, que é mais relacionado com os grupos Isoptera e Formicidae do que as outras espécies de anuros. Por outro lado, a dimensão 2 separa as espécies de menor tamanho como P. cf. canga e D. nanus dos outros anuros, relacionado-os com os grupos de presas que apresentam pequenos volumes, como aquelas pertencentes às ordens Collembola e Diptera. FIG. 1. Grupos das espécies de predador e itens de presas em duas dimensões. Hyp = Hypsiboas raniceps, Phy = Phyllomedusa hipochondrialis, Sci = Scinax x-signatus, Den = Dendropsophus nanus, Lep = Leptodactylus macrosternum e Pse = Pseudopaludicola cf. canga

25 A Tabela 6 apresenta os índices de amplitude de nicho e de diversidade de Shannon para as seis espécies de anuros em manguezal. Scinax x-signatus foi a espécie que apresentou o maior valor de amplitude de nicho numérico 9,66 (padronizado = 0,41) e de diversidade de Shannon 1,04 (padronizado = 0,49). Levando em consideração dados volumétricos, Pseudopaludicula sp. apresentou o maior valor de amplitude 7,64 (BA = 0,31), enquanto todas as outras espécies apresentaram valores similares. TABELA 6. Valores dos índices de diversidade de presas e amplitude de nicho da dieta dos anuros em áreas dominadas por manguezais da costa amazônica brasileira. Para a coluna de amplitude de nicho os valores fora dos parêntesis representam os dados numéricos e dentro dos parêntesis os dados volumétricos. Diversidade de presas (Índice de Shannon - Hstd) Amplitude do nicho (Índice de Levins - BA) Hypsiboas raniceps 0,11 0,01 (0,16) Phyllomedusa hypochondrialis 0,34 0,16 (0,15) Scinax x-signatus 0,49 0,41 (0,17) Dendropsophus nanus 0,44 0,24 (0,18) Leptodactylus macrosternum 0,26 0,12 (0,18) Pseudopaludicola cf. canga 0,25 0,10 (0,31) Morfologia e Dieta Nós encontramos diferenças significativas no CRC das seis espécies de anuros investigadas (ANOVA, F(1,34) = 305,7; p < 0,001). O teste post hoc de Tukey mostrou que o único par de espécies que não apresentou diferença significativa foi L. macrosternum e H. raniceps. Todas as espécies apresentaram correlação positiva e significativa entre os seus valores de CRC e LB. Contudo, quando comparamos as médias dos volumes das presas com o valor de CRC, apenas o táxon Pseudopaludicula cf. canga mostrou correlação significativa (r = 0,32; n = 42; p < 0,05), enquanto o volume máximo das

26 presas não mostrou relação significativa com nenhuma das espécies. Assim como Da mesma forma, nenhuma relação significativa foi encontrada entre LB e os volumes das presas. DISCUSSÃO Partição de Recursos Nossos resultados mostram que a sobreposição de nicho trófico entre as espécies de anuros estudadas em área de manguezal foi maior do que o esperado por acaso. Entretanto, em comunidades reais, seria esperada uma menor sobreposição, do que se espera no caso nulo (Schoener, 1974). Para esse resultado são conhecidas duas interpretações: i) que a alta sobreposição de nicho é resultado de uma disponibilidade de recursos no hábitat suficiente pra satisfazer as espécies (Jiménez e Bolaños, 2012) ou ii) que os altos valores de sobreposição estão atuando como uma força seletiva, porém sem expressar divergência na dieta das espécies (Connel, 1980; Piatti e Souza, 2011). Encontramos também grandes diferenças na composição e quantidade das presas, entre a dieta dos anuros estudados. Isto certamente reflete a ampla variedade de presas registradas, cuja diferença é expressa de várias formas, tais como: tamanho (ex. de microhimenópteros a libélulas), grau de esclerotização do exoesqueleto (ex. colêmbolas a crustáceos), e até com relação ao estágio de desenvolvimento (ex. de larvas a adultos). Além disso, cada uma das seis espécies de anuros apresentou um grupo de presa típico e com maior representatividade em sua dieta, o que pode funcionar como uma estratégia de coexistência, que reflete o grau de diferenciação no uso do nicho entre essas espécies (Begon et al., 2007). De acordo com Zimmerman e Simberloff (1996), a sobreposição da dieta é maior entre espécies taxonomicamente semelhantes, devido estas compartilharem traços comportamentais, fisiológicos e morfológicos. Nossos resultados corroboram essa teoria mostrando que os maiores valores de sobreposição foram registrados entre espécies da mesma família (Hylidae) e menores valores entre

27 espécies de famílias diferentes (Tabela 5). Contudo, L. macrosternum e D. nanus apresentaram um valor de sobreposição elevado em relação a média, mesmo sendo de famílias distintas e possuindo tamanhos diferentes. Isto pode estar associado ao fato de essas duas espécies terem apresentado elevado consumo de indivíduos da ordem Isoptera e da família Formicidae. As formigas, por exemplo, figuram entre os insetos mais importantes para o manguezal, tanto pela sua grande abundância quanto por suas múltiplas interações com o sistema (Cannicci et al., 2008). É importante ressaltar que amplas sobreposições de nichos nem sempre indicam alta competição, já que a abundância do recurso no ambiente resulta em partição do mesmo sem prejuízos ou perdas para as espécies consumidoras (Jiménez e Bolaños, 2012). O alto valor de sobreposição de nicho também foi registrado entre H. raniceps e P. hypochondrialis. Neste caso, a sobreposição pode ser resultado não apenas da proximidade taxonômica, mas também da distribuição vertical dos seus indivíduos (Menin et al., 2005), cuja variação é muito pequena nos estratos verticais que ocupam, como foi relatado para essas espécies em um trabalho feito nessa mesma área (Silva, 2010). Outro resultado que pode estar demonstrando essa relação com a distribuição vertical é a sobreposição entre as espécies H. raniceps e D. nanus, que apresentaram o menor valor de sobreposição entre os hilídeos, e possuem a maior variação no uso dos estratos verticais (Silva, 2010). No caso das duas espécies terrestres, L. macrosternum e P. cf. canga, essas apresentaram um baixo valor de sobreposição, que pode ser uma mera consequência da grande diferença no tamanho do corpo entre essas espécies. Contudo, em assembleias de anuros, os padrões de uso dos recursos alimentares estão relacionados, principalmente, às habilidades comuns de utilização de recursos, que são herdadas de suas respectivas linhagens e que surgiram concomitantemente com a divergência das famílias (Toft, 1980), podendo ter coevoluído com outras características, como a defesa contra predadores (Caldwell, 1996).

28 Dieta e Forrageio Hypsiboas raniceps apresentou grande número de presas por indivíduo, além de uma baixa diversidade de presas e de amplitude de nicho, indicando uma dieta especializada, onde há o consumo de uma grande quantidade de itens taxonomicamente limitados. Observamos que nas áreas estudadas, H. raniceps alimentou-se principalmente de ácaros, sendo este resultado diferente daqueles já reportados por outros autores, os quais indicam maiores valores de insetos na dieta dessa espécie (Peltzer e Lajmanovich 2001; Vaz-Silva, 2004). Simon e Toft (1991) também não encontraram nenhuma especialização das espécies da família Hylidae em direção ao grupo Acari. Adicionalmente, alguns trabalhos têm demonstrado que especialistas tendem a usar a estratégia de forrageio ativo para capturar suas presas, de preferência sedentárias, irregularmente distribuídas e de corpo duro, como formigas, besouros e ácaros (Toft, 1980; Huey e Pianka, 1981). Já a espécie P. hypochondrialis consumiu principalmente Hemiptera, seguido de Acari e Coleoptera. Esta espécie de anuro mostrou uma dieta generalista, apresentando números intermediários de captura de presa e de amplitude de nicho (Toft, 1980, 1981). Esses resultados se mostraram semelhantes aos descritos por Silva-Filho (2011), em áreas de terra firme no nordeste do Pará, onde Phyllomedusa hypochondrialis se alimentou principalmente de Hemiptera. Esse resultado pode estar relacionado com a influência do hábitat sobre a disponibilidade de presas. Esse tipo de dieta está relacionado com forrageio tipo senta-e-espera, onde suas presas são caracterizadas por artrópodes mais ativos e de corpo mole, como ortopteras, hemipteras e aranhas (Perry e Pianka, 1997). Segundo Toft (1981), existem mais especialistas, de qualquer tipo, do que espécies generalistas. Scinax x-signatus alimentou-se principalmente de coleoptera, aranhas, larvas e ortopteros, que juntos contribuíram com cerca de 60% da dieta. Nesse sentido, S. x-signatus apresentou os maiores valores de diversidade de presas e amplitude de nicho, e os menores valores para a média de presas por individuo, indicando assim uma dieta não especialista. Adicionalmente, S. x-signatus apresentou o