PARTILHA DE RECURSOS E COEXISTÊNCIA DE POPULAÇÕES SINTÓPICAS DE Hyla nana E Hyla sanborni (ANURA, HYLIDAE)
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- Maria dos Santos Minho Bennert
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1 Universidade Federal de Uberlândia Instituto de Biologia Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais PARTILHA DE RECURSOS E COEXISTÊNCIA DE POPULAÇÕES SINTÓPICAS DE Hyla nana E Hyla sanborni (ANURA, HYLIDAE) MARCELO MENIN 2002
2 ii Marcelo Menin PARTILHA DE RECURSOS E COEXISTÊNCIA DE POPULAÇÕES SINTÓPICAS DE Hyla nana E Hyla sanborni (ANURA, HYLIDAE) Dissertação apresentada à Universidade Federal de Uberlândia, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais. Orientador Prof. Dr. Ariovaldo A. Giaretta UBERLÂNDIA Fevereiro
3 iii Marcelo Menin PARTILHA DE RECURSOS E COEXISTÊNCIA DE POPULAÇÕES SINTÓPICAS DE Hyla nana E Hyla sanborni (ANURA, HYLIDAE) Dissertação apresentada à Universidade Federal de Uberlândia, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais. APROVADA em 18 de fevereiro de Prof. Dr. Célio F. B. Haddad (UNESP Rio Claro) Profa. Dra. Denise de C. Rossa Feres (UNESP S. J. Rio Preto) Prof. Dr. Oswaldo Marçal Júnior (UFU) Suplente Prof. Dr. Ariovaldo A. Giaretta UFU (Orientador) UBERLÂNDIA Fevereiro 2002
4 iv Dedico este trabalho aos meus pais Idilio e Conceição e irmãs Mônica, Margarete e Mariana pelo incentivo e dedicação durante toda minha formação.
5 v AGRADECIMENTOS A realização desta Dissertação foi possível devido à contribuição de diversas pessoas. Especialmente agradeço: Ao Prof. Dr. Ariovaldo A. Giaretta, do Instituto de Biologia UFU, pela orientação, dedicação, incentivo e confiança durante a realização deste e de outros trabalhos. À Profa. Dra. Denise de C. Rossa Feres, do Depto. de Zoologia e Botânica da UNESP S. J. Rio Preto, pela orientação, apoio e amizade desde o início da graduação. Aos Profs. Drs. Célio F. B. Haddad, Denise de C. Rossa Feres e Oswaldo Marçal Júnior por aceitarem serem membros examinadores. Aos Profs. Drs. Denise de C. Rossa Feres e Oswaldo Marçal Júnior pela análise prévia deste trabalho e sugestões. Ao amigo Prof. Dr. Elias F. L. Freitas, pelo fornecimento das fotos das espécies e auxílio e companheirismo nas atividades de campo. À Profa. Dra. Kátia G. Facure, do Centro Universitário do Triângulo, pelo auxílio na aplicação e interpretação de testes estatísticos, leitura e sugestões. Aos amigos Rodrigo Augusto Silva, Francisco P. Athayde Filho, Samir M. Kharfan, Ricardo T. Yamamoto e Marcelo N. C. Kokubum pelo auxílio nos trabalhos de campo. Ao Prof. Dr. Reinaldo J. F. Feres, do Depto. de Zoologia e Botânica da UNESP S. J. Rio Preto, e aos amigos Thiago Junqueira Izzo, Gustavo Quevedo Romero e Mário Almeida Neto pelo auxílio na identificação dos insetos. Aos amigos Gustavo Quevedo Romero e Lilian Ricco Medeiros pelo envio de inúmeros artigos disponíveis na biblioteca da Unicamp. À amiga Selma A. Tamashiro pela hospedagem e amizade durante a preparação deste trabalho. Ao Gabriel Q. Pereira e Fausto Nomura pela coleta de exemplares. Ao biólogo Sidnei Olívio, Depto. Zoologia da UNESP S. J. Rio Preto, pelo pronto atendimento no fornecimento de materiais e equipamentos para o desenvolvimento dos trabalhos laboratoriais e de campo. Ao Sr. Orlando Lucatto e Sra. Lídia, proprietários do Sítio Santo Antônio, por permitirem o desenvolvimento deste trabalho. Aos colegas e amigos do PPG em Ecologia pela amizade e apoio durante todo o curso. Ao Colegiado do Programa de PG em Ecologia, particularmente na pessoa do Prof. Dr. Paulo Eugênio A. M. Oliveira, pela liberação de recursos financeiros para o desenvolvimento das atividades de campo.
6 vi À Maria Angélica Silva, secretária do Programa de PG em Ecologia, pelo auxílio durante todo o curso, no desenrolar das atividades burocráticas. À Grace de Lourdes Cardoso pelo auxílio na montagem da apresentação e ao Marcelo N. C. Kokubum pela confecção dos slides. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa concedida.
7 vii ÍNDICE Página RESUMO...viii ABSTRACT...ix INTRODUÇÃO...01 MATERIAL E MÉTODOS...04 Área de Estudo...04 Métodos de Coleta e Análise de Dados...04 RESULTADOS...07 Caracterização Morfológica...07 Sazonalidade Reprodutiva...07 Sítio de Vocalização...07 Dieta...13 Sobreposição de Nicho...21 DISCUSSÃO...23 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...27
8 viii RESUMO Menin, Marcelo Partilha de recursos e coexistência de populações sintópicas de Hyla nana e Hyla sanborni (Anura, Hylidae). Dissertação de Mestrado em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais. UFU. Uberlândia-MG. 30p. Hyla nana e Hyla sanborni são espécies proximamente relacionadas que ocorrem em simpatria em diversas áreas na América do Sul. Os objetivos deste trabalho foram medir e comparar a amplitude e a sobreposição de nicho destas espécies. As dimensões de nicho medidas foram a sazonalidade reprodutiva, sítio de vocalização, dieta, além da sobreposição multidimensional. Machos de H. nana são maiores que os de H. sanborni. A sazonalidade reprodutiva de H. sanborni foi maior nos corpos d água permanentes, enquanto H. nana apresentou maior sazonalidade reprodutiva no corpo d água temporário. O sítio de vocalização foi similar para ambas as espécies; no entanto, H. sanborni ocupou poleiros mais altos do que H. nana. Diptera (Nematocera) foi o item mais consumido por ambas as espécies nos três corpos d água, mas, em geral, H. nana consumiu presas maiores que H. sanborni. O consumo de presas foi relacionado à sua disponibilidade no ambiente para ambas as espécies. A sobreposição multidimensional entre H. nana e H. sanborni foi mais alta nos corpos d água permanentes do que no corpo d água temporário, onde H. sanborni foi rara. Estas espécies ocorreram em abundâncias diferentes nos três corpos d água, consumiram presas de tamanhos diferentes e provavelmente possuem diferença no período de alimentação. Além disso, os dados obtidos sugerem que diferenças estruturais nos corpos d água podem modificar a dinâmica de partilha de recursos entre estas espécies. Apesar da grande sobreposição encontrada nos sítios de vocalização e categoria de presas ingeridas, diferenças detectadas em outras dimensões (sazonalidade reprodutiva e volume de presas consumidas) podem ser suficientes para permitir a coexistência destas espécies. Palavras-chave: Anura, sazonalidade, sítio de vocalização, dieta, amplitude de nicho, sobreposição de nicho, sobreposição multidimensional.
9 ix ABSTRACT Menin, Marcelo Resource partitioning and coexistence of syntopic populations of Hyla nana and Hyla sanborni (Anura, Hylidae). MSc. Thesis. UFU. Uberlândia-MG. 30p. Hyla nana and Hyla sanborni are closed related species that occur in sympatry in several areas in South America. Here niche breadth and overlap of both species were measured when in sympatry. The measured niche dimensions were reproductive season, call site, diet, and multidimensional overlap. Males of Hyla nana are larger than those of H. sanborni. The reproductive season of H. sanborni was longer in permanent ponds, whereas H. nana presented larger reproductive season in the temporary pond. The call site was similar for both species, however H. sanborni called from higher perches than H. nana. Dipterous (Nematocera) was the most consumed item by both species in the three ponds, but in general, H. nana ingested larger prey than H. sanborni. The consumption of prey of both species was related to their availability in the environment. The multidimensional overlap between H. nana and H. sanborni was higher in the permanent ponds than in the temporary pond, where H. sanborni was rare. These species differed in abundance among ponds, consumed prey of different sizes, and probably fed in different periods. Moreover, the data obtained suggest that the dynamic of resource partitioning change according to structural differences of the ponds. Beside the great overlap found in the major niche dimensions analyzed the detected differences may be great enough to allow their coexistence. Keywords: Anura, reproductive season, call site, diet, niche breadth, niche overlap, multidimensional overlap.
10 1 INTRODUÇÃO A coexistência de espécies similares em comunidades ecológicas é um dos problemas mais antigos e mais estudados na ecologia (Gordon, 2000). O grau de sobreposição entre espécies próximas é variável (Bowker & Bowker, 1979; Etges, 1987; Heyer et al., 1990), mas sobreposição total parece ser rara. Nesse contexto, qualquer posição de um organismo dentro de uma comunidade pode ser definida em termos dos padrões de uso de recursos e suas interações com outros organismos que utilizam os mesmos recursos (Putman, 1994). Esta abstração da posição de um organismo dentro da comunidade e suas relações com outros organismos está expressa no conceito ecológico de nicho (Putman, 1994). As dimensões de nicho mais importantes são tempo, espaço e alimento (Pianka, 1994). O grau de importância destas dimensões é variável, sendo a dimensão habitat mais importante que a dimensão tipo de alimento, que por sua vez é mais importante que a dimensão temporal (Schoener, 1974; Giller, 1984). Diferenças ecológicas em cada uma das três dimensões de nicho podem reduzir a competição e condicionar a coexistência das espécies de uma comunidade (Pianka, 1975). O uso diferencial do espaço e do tempo foi descrito em algumas comunidades, sendo que os microhabitats de reprodução representam a dimensão que promoveu a maior segregação entre as espécies (Crump, 1974; Cardoso et al., 1989; Rossa-Feres & Jim, 1994). Com relação a espécies próximas de anuros, foram encontrados vários mecanismos que permitem a coexistência: uso diferencial do tempo (Bowker & Bowker, 1979; Mac Nally, 1985; Donnelly & Guyer, 1994), diferenciação de habitat (Diaz & Valencia, 1985; Lizana et al., 1990) e segregação quanto ao sítio de vocalização (Oldham & Gerhardt, 1975; Cardoso & Vielliard, 1990). Hyla nana Boulenger, 1889 (Fig. 1, acima) e Hyla sanborni Schmidt, 1944 (Fig. 1, abaixo) são espécies próximas de hilídeos de pequeno porte (comprimento ca. 20 mm), incluídas no grupo de Hyla nana (Frost, 1985) e apresentam grandes semelhanças morfológicas (Langone & Basso, 1987). São espécies exclusivas de área aberta, reproduzindo-se em corpos d'água lênticos temporários (Rossa-Feres & Jim, 2001) e permanentes (presente estudo). Na região de São José do Rio Preto, São Paulo, essas espécies ocorrem em sintopia na época reprodutiva, porém, diferenciam-se no uso de sítios de vocalização (Rossa-Feres & Jim, 2001). O presente estudo teve por objetivos descrever e comparar as principais dimensões do nicho ecológico de Hyla nana e de Hyla sanborni durante a atividade reprodutiva. Foram determinadas a amplitude e a sobreposição no uso de recursos ao longo das dimensões:
11 2 espaço (sítio de vocalização), tempo (sazonalidade) e alimento (tipo e volume de presas) e a sobreposição multidimensional.
12 3 FIGURA 1: Macho de Hyla nana (acima) e de Hyla sanborni (abaixo) em atividade de vocalização em Nova Itapirema, SP. (Fotos: Elias F. Lopes de Freitas).
13 4 MATERIAL E MÉTODOS Área de Estudo O presente estudo foi desenvolvido em três corpos d água em área de pastagem no sítio Santo Antônio, distrito de Nova Itapirema (21 11'S, 49 42'W), município de Nova Aliança, Estado de São Paulo, os quais foram denominados: a) Açude com Pontederiaceae (AP) corpo d água permanente, medindo 50 m de comprimento por 30 m de largura; profundidade máxima de 0,60 m. A vegetação marginal é constituída por gramíneas (Poaceae e Cyperaceae) e Melastomataceae e a vegetação aquática é constituída por Typhaceae e Pontederiaceae. b) Açude com Gramíneas (AG) corpo d água temporário (duração média de sete meses) com cerca de 54 m de comprimento por 22 m de largura e 0,7 m de profundidade máxima. A vegetação aquática é constituída basicamente por Poaceae, Cyperaceae e Pontederiaceae. c) Açude com Taboas (AT) corpo d água permanente medindo 20 m de comprimento por 10 m de largura; profundidade máxima de 0,7 m. A vegetação aquática é constituída por Typhaceae, Poaceae e Cyperaceae. A distância entre os três corpos d água é de 50 m entre AP e AG, 100 m entre AG e AT e 120 m entre AP e AT. O clima da região é do tipo Cwa-Aw de Köppen, classificado como tropical quente e úmido, com chuvas de verão e estiagem no inverno. As temperaturas médias do mês mais quente e do mês mais frio estão acima de 22º e 18ºC, respectivamente. A estação chuvosa vai de outubro a março e recebe 85% da pluviosidade total anual (Arid & Barcha, 1973). Métodos de Coleta e Análise de Dados Os três corpos d água foram visitados mensalmente, nas estações chuvosas de 1997/1998, 1999/2000 e 2000/2001 e semanalmente, entre julho de 1998 e junho de 1999, sempre entre 18 e 23 horas. As determinações da época reprodutiva e do sítio de vocalização de Hyla nana e de Hyla sanborni foram realizadas com base nos dados obtidos durante o período de coletas semanais. Para a caracterização da dieta foram considerados os indivíduos obtidos ao longo de todo o período de estudos. Ambas as espécies foram comparadas morfologicamente, com base em nove dimensões corporais de acordo com Duellman (1970) e Heyer et al. (1990): comprimento rostro-cloacal (CRC), largura da boca, distância interocular, diâmetro do olho, comprimento
14 5 do fêmur, comprimento da tíbia, comprimento do tarso, comprimento do pé e comprimento da mão. O CRC foi determinado com paquímetro (precisão 0,1 mm) e as demais dimensões foram medidas em estereomicroscópio com lente micrométrica (precisão 0,01 mm). A significância da diferença das médias do CRC foi testada por Análise de Variância (ANOVA) (Zar, 1999). A sazonalidade reprodutiva de cada espécie foi determinada com base na ocorrência de machos em atividade de vocalização. Para determinar o número total de machos vocalizando em cada visita, cada corpo d água foi percorrido ao longo do seu perímetro, duas horas após o início do turno de vocalização, que começa no ocaso, e todos os machos localizados visual ou auditivamente foram registrados. O sítio de vocalização foi caracterizado, para cada macho, pelas seguintes variáveis: tipo de substrato (Poaceae, Cyperaceae, Pontederiaceae, Typhaceae ou Melastomataceae), posição do indivíduo em relação à superfície da água (paralelo, perpendicular voltado para cima ou para baixo e diagonal), altura do sítio de vocalização em relação à superfície da água ou do solo e distância da margem. A altura e a distância da margem do sítio de vocalização foram comparadas, entre as espécies, pelo teste de Mann-Whitney (U) e para comparações múltiplas entre os corpos d água foi usado o teste de Kruskal-Wallis (H) e, no caso da hipótese nula ser rejeitada, um teste não paramétrico para comparações múltiplas foi aplicado para determinar entre quais ambientes ocorreu diferença significativa (Zar, 1999). Todos os machos vocalizaram a partir das margens em direção ao interior dos corpos d água. A disponibilidade de presas (artrópodes) em cada corpo d água foi estimada a partir de coletas mensais. Cada amostragem foi feita em três pontos, eqüidistantes 5 m um do outro, distribuídos ao longo de uma margem de cada corpo d água. Os artrópodes foram coletados com puçá de varredura, com 30 cm de diâmetro, passado sobre a vegetação com movimentos rápidos ao longo de 10 m à direita e à esquerda de cada ponto. Os artrópodes coletados foram acondicionados separadamente para cada corpo d água e, no laboratório, foram eterizados, conservados em álcool 70% e identificados até o nível taxonômico de Ordem, Subordem ou Família (cf. chaves de identificação de Borror & DeLong, 1988 e Buzzi & Miyazaki, 1993). Para a determinação da dieta, foram coletados machos em atividade de vocalização em cada corpo d'água. Os animais foram mortos em álcool (20%) e fixados em formol (10%), imediatamente após a captura. No laboratório, cada indivíduo foi dissecado, para a retirada dos estômagos, e o conteúdo alimentar foi preservado em álcool 70%. Cada presa foi identificada até o nível taxonômico de Ordem ou Família. O comprimento e a largura de cada presa encontrada inteira foram medidos com paquímetro de precisão 0,1 mm. Quando foram
15 6 encontrados apenas fragmentos, esses foram comparados com indivíduos inteiros, coletados na margem do corpo d água, e as medidas foram inferidas a partir desses indivíduos. Os volumes das presas ingeridas foram calculados através da fórmula esferóide (Colli et al., 1992): Volume = (π x comprimento x largura 2 ) / 6 e comparados entre as espécies por meio do teste t (Zar, 1999). A relação entre o número de presas consumidas por ambas as espécies e a disponibilidade dessas em cada corpo d água foi analisada através do coeficiente de correlação de Spearman (r s ) (Zar, 1999). As freqüências de ocorrência das categorias de presas consumidas em comum por ambas as espécies foram comparadas por um teste de χ 2, para cada corpo d água (Zar, 1999). O nicho ecológico de cada espécie foi caracterizado pela determinação da amplitude, ao longo de cada dimensão (época reprodutiva, sítio de vocalização e dieta) e do grau de sobreposição nesses parâmetros entre as duas espécies. A amplitude foi calculada através do índice de Shannon-Wiener (H, base 10, decits/indivíduo) (Krebs, 1999) e os valores obtidos para cada espécie, em cada ambiente, foram comparados pelo teste t (Zar, 1999). O grau de sobreposição entre as espécies ao longo de cada dimensão de nicho foi determinado pelo índice de similaridade de Morisita-Horn (C H ) (Krebs, 1999). A sobreposição multidimensional foi calculada através da média aritmética dos índices de sobreposição (C H ) para cada dimensão do nicho, já que as dimensões de recurso são interrelacionadas (Putman, 1994). Comparações morfológicas e alimentares foram realizadas através da Análise de Componentes Principais (ACP) (Digby & Kempton, 1987). Os dados morfológicos foram previamente logaritmizados (base 10) para normalização e diminuição das variâncias (Sokal & Rohlf, 1981). Como as duas espécies diferiram significativamente quanto ao CRC, essa dimensão foi excluída da ACP. Na análise da dieta, a ACP foi aplicada sobre os valores de proporção de cada categoria de presas consumidas. Em todos os testes estatísticos foi escolhido o valor 0,05 como limite de significância; valores entre 0,05 e 0,1 foram considerados como marginalmente significativos. Todo o material coletado (artrópodes e anuros) está depositado na Coleção Científica do Departamento de Zoologia e Botânica, Universidade Estadual Paulista, campus de São José do Rio Preto (DZSJRP), São Paulo e Coleção de Anuros do Museu de Biodiversidade do Cerrado (AAG-UFU ), Universidade Federal de Uberlândia (UFU), Minas Gerais.
16 7 RESULTADOS Foram realizadas 50 visitas ao longo do período de estudo, totalizando cerca de 250 horas de trabalho de campo. Foram coletados 135 machos adultos de Hyla nana (37, 62 e 36 nos corpos d água AP, AG e AT, respectivamente) e 119 de H. sanborni (50, 22 e 47, nos corpos d água AP, AG e AT, respectivamente) para caracterização da dieta. Caracterização Morfológica Os machos de Hyla nana (Hn) apresentaram CRC médio (19,8 ± 1,0 mm; n= 10; amplitude: 17,9 21,2 mm) maior que os de H. sanborni (Hs) (16,4 ± 0,8 mm; n= 10; amplitude: 15,3 17,7 mm) (F= 67,6; gl= 18; p<0,01). A ACP evidenciou diferenças morfológicas relacionadas essencialmente ao tamanho das espécies. O eixo 1 explicou 90,7% da variância e o eixo 2 explicou 3,3% da variância (Fig. 2). Sazonalidade Reprodutiva Hyla sanborni iniciou seu período reprodutivo em agosto nos três corpos d água, apresentando uma abundância mensal relativamente estável em relação a H. nana até o final da estação reprodutiva nos corpos d água permanentes AP e AT (Fig. 3), o que resultou em uma maior amplitude de nicho temporal (Tabela 1) em relação a H. nana. Nos corpos d água AP e AT, machos de H. nana foram encontrados em pequeno número em agosto e setembro, mas foram mais abundantes no meio da estação, com picos nos meses de outubro, novembro e dezembro (Fig. 3). A maior abundância de machos de H. nana foi registrada no corpo d água AG, onde iniciaram seu período reprodutivo em agosto. Os machos de H. sanborni foram raros neste corpo d água (um indivíduo em agosto, um em setembro e dois em janeiro). Sítio de Vocalização No AP, os machos de H. nana e de H. sanborni vocalizaram principalmente sobre Pontederiaceae (46 e 38% respectivamente), paralelamente à superfície da água (42 e 50% respectivamente). Machos de H. sanborni vocalizaram mais distantes da margem do corpo d água do que machos de H. nana (média Hs= 188,1 cm; média Hn= 147,1 cm; U= 608,0; p<0,05; Tabela 2). As duas espécies não diferiram na amplitude de uso das quatro variáveis do sítio de vocalização (Tabelas 1, 2).
17 8 Machos de H. sanborni foram raros (n= 4) no AG e vocalizaram em locais mais altos que os de H. nana (média Hs= 43,3 cm; média Hn= 20,1 cm; U= 14,5; p< 0,01; Tabela 2). A maioria dos machos de H. nana vocalizou sobre folhas de Poaceae (55%), paralelamente à superfície da água (65%). Não houve diferença significativa entre as duas espécies quanto à amplitude de nicho para posição e tipo substrato do sítio de vocalização (Tabela 1). No AT, os machos de H. nana e de H. sanborni vocalizaram principalmente em folhas de Typhaceae (75 e 93% respectivamente), perpendicularmente à superfície da água, com a cabeça voltada para baixo (54 e 53% respectivamente). Não houve diferença significativa para altura e distância da margem do sítio de vocalização (Tabela 2), já, para tipo de substrato, H. nana apresentou maior amplitude de nicho (Tabela 1). Hyla nana ocupou sítios de vocalização em alturas diferentes entre os corpos d água (H= 84,8; p<0,001), sendo que a altura do sítio de vocalização foi significativamente menor no corpo d'água AG que nos AP e AT. Não houve diferença na distância da margem (H= 1,7; p>0,10). Hyla sanborni apresentou diferença marginalmente significativa quanto à altura do sítio de vocalização (H= 4,7; p<0,10) mas apresentou diferença quanto à distância da margem (H= 6,1; p<0,05) entre os corpos d água, sendo que a distância da margem foi significativamente maior no corpo d'água AP que nos AG e AT.
18 9 0,08 mão 0,06 0,04 pé Eixo 2 0,02 0-0,02-0,04-0,06 fêmur tíbia tarso boca diâmetro olho distância interocular -0,08-0,3-0,2-0,1 0 0,1 0,2 0,3 Eixo 1 FIGURA 2: Similaridade morfológica dos machos de H. nana (círculos) e de H. sanborni (quadrados), de Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil, no espaço delimitado pelos dois primeiros eixos da Análise de Componentes Principais.
19 TABELA 1: Amplitude de nicho de Hyla nana (Hn) e de Hyla sanborni (Hs), nos três corpos d água estudados (AP, AG e AT), Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. (NS = diferença não significativa: p>0,10) AP AG AT Dimensões de nicho Hn Hs t gl p Hn Hs t gl p Hn Hs t gl p Sazonalidade Reprodutiva 0,69 0,84-5, <0,01 0,81 0,45 4,79 4 <0,01 0,69 0,78-3, <0,01 Sítio de Vocalização Altura 0,77 0,78-0,10 81 NS 0,62 0,28 3,97 4 <0,05 0,88 0,86 0,28 93 NS Distância da margem 0,77 0,80-0,49 79 NS 0,87 0,48 12, <0,01 0,78 0,65 2,82 82 <0,01 Tipo de Substrato 0,61 0,57 0,59 79 NS 0,51 0,48 1, NS 0,37 0,13 2,93 92 <0,01 Posição no Substrato 0,54 0,47 1,36 83 NS 0,37 0,28 1,06 4 NS 0,48 0,46 0, NS Dieta Número de presas por Categoria 1,05 0,94 1,23 49 NS 1,17 0,59 4,93 51 <0,01 1,01 0,65 3,23 63 <0,01 Volume de presas por Categoria 0,70 0,73-0, NS 1,06 0,52 8,17 39 <0,01 1,06 0,77 5,44 83 <0,01 10
20 11 TABELA 2: Altura e distância da margem do sítio de vocalização de Hyla nana (Hn) e de Hyla sanborni (Hs), nos três corpos d água estudados (AP, AG e AT), Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. (Média (em cm) ± desvio padrão; N = tamanho da amostra; *= diferença significativa: p<0,05). Altura N AP AG AT Hn Hs Hn Hs Hn Hs 41,4 ±15, ,1 ±19, ,1* ±12, ,3* ±5,8 3 50,6 ±23, ,2 ±19,7 54 Distância da margem N 147,1* ±84, ,1* ±107, ,7 ±135, ,3 ±105, ,9 ±91, ,9 ±57,5 50
21 12 Número médio de indivíduos vocalizando AP Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Precipitação pluviométrica (mm) Número médio de indivíduos vocalizando AG Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Precipitação pluviométrica (mm) Número médio de indivíduos vocalizando AT Precipitação pluviométrica (mm) 0 Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Abr Seqüência2 Hyla sanborni Seqüência1 Hyla nana Precipitação Seqüência3 pluviométrica FIGURA 3: Abundância de Hyla nana e de Hyla sanborni vocalizando a cada mês nos três corpos d água (AP, AG e AT), Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil, e precipitação pluviométrica mensal no período de julho/1998 a abril/1999.
22 13 Dieta Na análise da disponibilidade de recursos alimentares, foram identificados 102 táxons (Ordens, Subordens e Famílias) de artrópodes, entre os quais 40 foram consumidos por ambas as espécies nos três ambientes (Tabelas 3, 4 e 5). Hyla nana consumiu desde presas que se encontravam em maior abundância no ambiente até recursos efêmeros, como Isoptera alados. A dieta de H. sanborni foi menos diversificada, mas esta espécie também consumiu presas que foram mais abundantes no ambiente. Hyla nana consumiu presas mais volumosas que H. sanborni (t= 2,00; gl= 243; p<0,05). O item alimentar consumido em maior número e com maior freqüência, por ambas as espécies nos três corpos d água, foi outros Nematocera (Tabelas 3, 4 e 5). No AP, as espécies apresentaram a mesma amplitude de nicho alimentar para número de presas por categoria e para volume de presas (Tabela 1). Os itens mais consumidos por H. nana foram outros Nematocera, Araneae e Formicidae; o item mais importante em volume foi Blattariae. Para H. sanborni, os itens com maior número e freqüência foram outros Nematocera, Cicadellidae e Chloropidae; o item mais importante em volume foi Cicadellidae (Tabela 3). O número de presas consumidas e a oferta destas presas no ambiente estiveram positivamente correlacionados tanto para H. nana (r s = 0,84; n= 14; p<0,01), quanto para H. sanborni (r s = 0,90; n= 12; p<0,01). No AG, H. nana apresentou maior amplitude de nicho alimentar para número de presas por categoria e volume de presas (Tabela 1). Os itens mais consumidos foram outros Nematocera e Cicadellidae para H. nana e outros Nematocera para H. sanborni; quanto ao volume, os mais importantes foram Isoptera e Cicadellidae para H. nana e Alleculidae para H. sanborni (Tabela 4). O número de presas consumidas e a oferta destas presas no ambiente estiveram positivamente correlacionados tanto para H. nana (r s = 0,58; n= 22; p<0,01), quanto para H. sanborni (r s = 0,79; n= 8; p<0,05). No AT, H. nana apresentou maior amplitude de nicho para número de presas por categoria e volume de presas (Tabela 1). Os itens mais consumidos foram outros Nematocera e Formicidae para H. nana; quanto ao volume, os itens mais importantes foram Diptera e Coleoptera não identificados. Para H. sanborni, o item outros Nematocera foi o mais importante e apresentou o maior volume (Tabela 5). Não houve correlação entre o número de presas consumidas e a oferta destas no ambiente para H. nana (r s = 0,19; n= 20; p>0,10), mas a correlação foi marginalmente significativa para H. sanborni (r s = 0,52; n= 9; p<0,10).
23 14 Hyla sanborni apresentou maior número de estômagos vazios (72, 48 e 66% nos corpos d água AP, AG e AT respectivamente) do que H. nana (40, 48 e 36% nos mesmos corpos d água). Considerando os itens da dieta ao nível de Ordem, Diptera foi a mais consumida pelas duas espécies, nos três corpos d água, e a única cujo consumo diferiu entre as duas espécies em dois dos corpos d água. A freqüência de Diptera foi maior na dieta de H. sanborni no AP e na dieta de H. nana no AT (Tabela 6). As freqüências das demais Ordens não diferiram significativamente entre as espécies. A ACP aplicada para os valores de proporção de presas por categoria, mostrou diferenças relacionadas às espécies e aos ambientes. O primeiro eixo explicou 34,7% da variância e o primeiro e segundo eixos juntos, explicaram 62,2%. As variáveis mais importantes no primeiro eixo foram Diptera não identificado, Drosophilidae, Tipullidae, Curculionidae, Hymenoptera não identificado, Cecidomyiidae, Trichoptera, Coleoptera não identificado, Psocoptera e Tettigoniidae, no lado positivo (que contém H. nana dos ambientes AG e AT) e Chloropidae e Cicadellidae no lado negativo (que contém H. nana do AP e H. sanborni dos três ambientes) (Tabela 7 e Fig. 4). No segundo eixo, as variáveis mais importantes foram Chloropidae, Outros Nematocera e Collembola no lado positivo, onde se encontra H. sanborni dos três ambientes e H. nana dos ambientes AP e AT (Tabela 7 e Fig. 4). De modo geral, a dieta de H. nana variou mais entre os ambientes do que a dieta de H. sanborni, o que é evidenciado pela maior dispersão de H. nana no espaço alimentar (Fig. 4).
24 15 TABELA 3: Disponibilidade (D), Número, Volume (%) e Freqüência nos estômagos das categorias de presas consumidas por H. nana e H. sanborni no corpo d água AP, Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. (N= 22 estômagos para H. nana e 14 para H. sanborni. N = 2212 indivíduos na determinação da disponibilidade). Hyla nana Hyla sanborni Categoria de presas D (%) Número Vol. (%) Freq. (%) Número Vol. (%) Freq. (%) Acarina 3,30 2 0,04 4, Araneae 4,11 5 3,46 18,18 2 2,34 14,28 Blattariae 1, ,27 4, Collembola 3, ,03 14,28 Diptera Chloropidae 8,14 3 7,22 13, ,85 21,42 Ephydridae ,57 7,14 Neriidae ,68 7,14 Outros Nematocera* 25,23 5 1,53 22,72 8 7,30 35,71 Não identificado 0,14 2 3,93 9,09 1 0,22 7,14 Hemiptera Pyrhocoridae 0,05 1 0,56 4, Homoptera Aphididae 0,10 1 0,56 4,54 1 0,36 7,14 Cicadellidae 21,61 2 4,49 9, ,54 21,42 Flatidae 0,05 1 2,53 4, Não identificado 0,05 1 3,75 4, ,68 7,14 Hymenoptera Formicidae 5,15 5 3,75 18, Isoptera ,81 4, Thysanoptera ,08 7,14 Insecta não Identificado - 1 0,04 4,54 1 0,01 7,14 Outros 27,23 Total * Dípteros nematóceros não identificados até o táxon de família.
25 16 TABELA 4: Disponibilidade (D), Número, Volume (%) e Freqüência nos estômagos das categorias de presas consumidas por H. nana e H. sanborni no corpo d água AG, Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. (N= 32 estômagos para H. nana e 11 para H. sanborni. N = 1912 indivíduos na determinação da disponibilidade). Hyla nana Hyla sanborni Categoria de presas D (%) Número Vol. (%) Freq. (%) Número Vol. (%) Freq. (%) Acarina 5,20 2 0,05 6,25 1 0,02 9,09 Araneae 3,40 4 7,40 9, Coleoptera Alleculidae ,05 9,09 Chrysomelidae 0,20 1 0,38 3, Cleridae 0,10 2 8,39 6, Erotylidae 0,70 1 6,89 3, Silphidae 0,10 1 5,74 3, Collembola 10,10 4 0,13 12,50 2 0,43 18,18 Diptera Drosophilidae 1,10 2 0,70 6, Muscidae 0,40 1 3,57 3, Tipullidae 0,50 1 0,38 3, Outros Nematocera* 18, ,08 28, ,18 63,63 Não identificado 0,30 2 0,27 6, Hemiptera Lygaeidae 0,20 1 1,43 3, Homoptera Aphididae - 2 0,30 6,25 1 1,95 9,09 Cercopidae - 1 1,14 3, Cicadellidae 23, ,08 15, ,84 18,18 Delphacidae 0,90 1 0,04 3, Hymenoptera Formicidae 3,80 3 7,75 9,37 2 5,34 18,18 Isoptera ,25 6, Odonata - 1 5,10 3, Orthoptera Gryllidae 2, ,62 6, Insecta não Identificado 0,10 2 1,21 6,25 1 0,14 9,09 Outros 29,00 Total * Dípteros nematóceros não identificados até o táxon de família.
26 17 TABELA 5: Disponibilidade (D), Número, Volume (%) e Freqüência nos estômagos das categorias de presas consumidas por H. nana e H. sanborni no corpo d água AT, Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. (N= 23 estômagos para H. nana e 16 para H. sanborni. N = 1833 indivíduos na determinação da disponibilidade). Hyla nana Hyla sanborni Categoria de presas D (%) Número Vol. (%) Freq. (%) Número Vol. (%) Freq. (%) Acarina 11,13 3 0,07 13, Araneae 6,23 1 7,22 4,35 1 3,98 6,25 Coleoptera Curculionidae - 2 4,28 8, Não identificado ,27 4, Collembola 12,77 3 0,35 13,04 3 0,50 18,75 Diptera Cecidomyiidae 1,58 2 0,43 8, Chloropidae 2, ,94 6,25 Drosophilidae 1,96 1 3,70 4, Psychodidae 0, ,05 6,25 Tipullidae 0,11 2 6,23 8, Outros Nematocera* 15, ,27 52, ,26 43,75 Não identificado 0, ,41 13, Hemiptera Lygaeidae 0,49 1 3,66 4,35 1 3,98 6,25 Homoptera Aphididae 0,05 2 1,19 8, Cercopidae 0, ,94 6,25 Cicadellidae 15,00 1 0,72 4, ,44 12,50 Hymenoptera Formicidae 4, ,74 21, Não identificado - 1 0,18 4, Isoptera - 2 3,61 4, Orthoptera Tettigoniidae 0,71 1 7,23 4, Psocoptera 0,54 1 0,26 4, Trichoptera 0,11 1 4,07 4, Insecta não Identificado 0,05 1 1,08 4, ,89 12,50 Outros 27,18 Total * Dípteros nematóceros não identificados até o táxon de família.
27 18 TABELA 6: Freqüência de ocorrência das Ordens de artrópodes nos estômagos de H. nana e de H. sanborni, nos três corpos d água estudados (AP, AG e AT), Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. *= diferença significativa. Freqüência (%) Ambiente/ Hyla nana Hyla sanborni χ 2 p Categoria de presas AP Diptera 45,45 78,57 3,86 *0,05 Araneae 18,18 14,28 0,09 0,76 Homoptera 22,72 35,71 0,72 0,40 AG Acari 6,25 9,09 0,10 0,75 Coleoptera 15,62 9,09 0,29 0,59 Collembola 12,50 18,18 0,22 0,64 Diptera 46,87 63,63 0,92 0,34 Homoptera 28,12 27,27 0,01 0,96 Hymenoptera 9,37 18,18 0,62 0,43 AT Collembola 13,04 18,75 0,24 0,63 Diptera 86,95 56,25 4,67 *0,03 Homoptera 13,04 18,75 0,24 0,63
28 19 TABELA 7: Autovetores das categorias alimentares nos dois primeiros eixos da Análise de Componentes Principais sobre os dados da dieta de H. nana e de H. sanborni nos três ambientes estudados (AP, AG e AT), Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. Categorias de presas Eixo 1 Eixo 2 Isoptera 0,035-0,272 Formicidae 0,238-0,112 Chloropidae -0,179 0,136 Cicadellidae -0,190 0,020 Araneae 0,177-0,154 Diptera não identificado 0,255 0,081 Blatariae -0,038 0,001 Outros Nematocera -0,067 0,142 Pyrhocoridae -0,038 0,001 Acari 0,234-0,118 Flatidae -0,038 0,001 Aphididae 0,096 0,075 Homoptera não identificado -0,139 0,081 Insecta não identificado -0,055 0,078 Tysanoptera -0,125 0,080 Neriidae -0,125 0,080 Collembola 0,073 0,108 Ephydridae -0,125 0,080 Gryllidae 0,011-0,298 Drosophilidae 0,263 0,025 Silphidae 0,011-0,298 Delphacidae 0,011-0,298 Muscidae 0,011-0,298 Tipulidae 0,259 0,064 Chrysomelidae 0,011-0,298 Cercopidae -0,066 0,060 Erotylidae 0,011-0,298 Cleridae 0,011-0,298 Lygaeidae 0,150 0,048 Odonata 0,011-0,298 Alleculidae -0,037 0,049 Curculionidae 0,256 0,081 Hymenoptera não identificado 0,256 0,081 Cecidomyiidae 0,256 0,081 Trichoptera 0,256 0,081 Coleoptera não identificado 0,256 0,081 Psycodidae 0,256 0,081 Tettigoniidae 0,256 0,081 Psocoptera -0,066 0,088
29 20 Eixo HS-AT HS-AP HS-AG HN-AT HN-AP HN-AG Eixo 1 FIGURA 4: Similaridade na dieta de H. nana (HN) e de H. sanborni (HS), nos três corpos d água estudados (AP, AG e AT), no espaço delimitado pelos dois primeiros eixos da Análise de Componentes Principais, Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil.
30 21 Sobreposição de Nicho A sobreposição de nicho entre H. nana e H. sanborni foi alta para as dimensões sítio de vocalização e número de presas por categoria nos três corpos d água estudados (Tabela 8). Os menores valores de sobreposição foram encontrados na comparação dos volumes dos itens alimentares, já que H. nana ingeriu itens com maior volume que H. sanborni. A sobreposição na sazonalidade reprodutiva foi alta no AP e AT. No AG, a sobreposição na sazonalidade reprodutiva foi baixa. A sobreposição multidimensional de H. nana e H. sanborni foi maior nos corpos d água AP e AT e mais baixa no AG onde H. sanborni foi rara (Tabela 8).
31 22 TABELA 8: Sobreposição de nicho (em %) entre Hyla nana e Hyla sanborni em cada dimensão de nicho e sobreposição multidimensional, nos três ambientes estudados (AP, AG e AT), Nova Itapirema, Noroeste do Estado de São Paulo, Brasil. Sazonalidade Reprodutiva Sítio de Vocalização Número de presas por categoria Dieta Volume de presas por categoria Sobreposição Multidimensional AP 61,0 93,5 68,9 11,7 58,8 AG 36,4 62,4 87,2 21,7 52,0 AT 57,0 94,4 82,3 16,9 62,6
32 23 DISCUSSÃO Hyla nana e Hyla sanborni são espécies morfologicamente semelhantes e ocorrem em simpatria em diversas áreas na Argentina, Paraguai e Brasil (Langone & Basso, 1987), mas podem ser diferenciadas pelo tamanho (presente trabalho), canto de anúncio (Basso et al., 1985; Rossa-Feres & Jim, 2001) e pelo cariótipo (L. R. Medeiros, comunicação pessoal). As espécies apresentaram ampla sobreposição na sazonalidade reprodutiva nos ambientes AP e AT, que coincidiu com o período de chuvas na região; a baixa sobreposição encontrada no ambiente AG decorreu da raridade de H. sanborni neste ambiente. Em regiões sazonais, a maioria das espécies de anuros se reproduz durante a estação quente e úmida do ano (Aichinger, 1987; Rossa-Feres & Jim, 1994; Pombal Jr, 1997). Hyla sanborni ocorreu preponderantemente nos corpos d água permanentes, enquanto H. nana foi mais abundante no corpo d água temporário. Segundo Rossa-Feres & Jim (2001), machos de H. sanborni foram encontrados no AG apenas a partir do final de dezembro e início de janeiro. Em Botucatu, São Paulo, H. sanborni ocorre do final da estação seca ao final da estação chuvosa (Rossa-Feres & Jim, 1994). O menor período de atividade das espécies na região estudada provavelmente se deveu à pronunciada estação seca e pela imprevisibilidade do clima, já que o início das chuvas pode variar de ano para ano entre os meses de agosto e outubro. Entre espécies de anuros proximamente relacionadas, diferentes padrões de atividade reprodutiva foram encontrados. Algumas espécies apresentaram ampla sobreposição quanto ao nicho temporal (Oldham & Gerhardt, 1975; Lizana et al., 1990; Donnelly & Guyer, 1994) enquanto outras não (Bowker & Bowker, 1979; Diaz & Valencia, 1985; Mac Nally, 1985). Machos de H. nana e de H. sanborni utilizaram os mesmos tipos de substrato, adotando a mesma posição no sítio de vocalização em cada corpo d água, o que resultou em uma alta sobreposição no nicho espacial. Apesar de não haver diferença significativa quanto à altura do sítio de vocalização em dois dos ambientes, em todos eles a média da altura dos sítios ocupados por H. sanborni foi maior que a média dos sítios ocupados por H. nana, como constatado por Rossa-Feres & Jim (2001) para o ambiente AG. No AP, onde houve diferença estatística significativa com relação à distância da margem, aparentemente o tamanho e a duração do corpo d água permitem a H. sanborni a exploração de substratos no seu interior, já que antes do início das chuvas, a vegetação se encontra estabelecida. A ocorrência tardia de H. sanborni no AG e a sua maior abundância em corpos d água permanentes, pode estar relacionada à estrutura fitofisionômica destes corpos d água, pois essa espécie vocalizou em locais mais altos na vegetação. Ao contrário, H. nana ocupou sítios de vocalização mais
33 24 baixos no AG, onde a vegetação, que se desenvolve apenas a partir do início do período de chuvas, é constituída apenas por gramíneas, determinando uma baixa heterogeneidade ambiental. Uma alta sobreposição com relação ao sítio de vocalização foi constatada para espécies próximas por Mac Nally (1985) e Donnelly & Guyer (1994). Segundo Heyer et al. (1990), o tipo de habitat pode ser uma característica evolutivamente conservativa entre espécies. No entanto, a partilha de sítios de vocalização (Bowker & Bowker, 1979; Etges, 1987; Rossa-Feres & Jim, 2001) ou do microhabitat (Loman, 1978; Diaz & Valencia, 1985; Heyer et al., 1990; Lizana et al., 1990) parecem ser comuns. Em espécies simpátricas de Rana, aspectos estruturais associados à vegetação foram fatores importantes no uso diferencial do habitat (McAlpine & Dilworth, 1989). Além disso, espécies que apresentam alta sobreposição no sítio de vocalização, possuem baixa sobreposição em parâmetros do canto (Duellman & Pyles, 1983; Rossa-Feres & Jim, 2001), o mais importante mecanismo de isolamento reprodutivo entre espécies encontradas em um mesmo tipo de habitat (Hödl, 1977; Crump, 1982). Os dados analisados mostram que características do ambiente, como a estrutura da vegetação e a duração do corpo d água, influenciam diretamente a ocorrência e o uso de recursos pelas espécies estudadas. Dessa forma, a posição e o tipo de substrato utilizado como sítio de vocalização variou entre os ambientes, de acordo com a vegetação disponível. Portanto, a amplitude no uso dos recursos pode estar diretamente relacionada ao grau de heterogeneidade ambiental. Com relação à dieta, as duas espécies foram generalistas, se alimentando de presas encontradas em maior abundância no ambiente, incluindo recursos efêmeros como isópteros alados, reforçando a idéia de que os anuros são oportunistas, com a dieta refletindo a disponibilidade de presas no ambiente (Labanick, 1976). A diferença mais notável entre a dieta das duas espécies é que H. sanborni ingeriu preponderantemente o item outros Nematocera, enquanto H. nana também consumiu Araneae, Formicidade e Cicadellidae em abundância. Basso (1990), estudando as mesmas espécies na Argentina, encontrou que Diptera foi um item importante na dieta de H. nana, enquanto Diptera e Homoptera foram itens importantes na dieta de H. sanborni. Peltzer & Lajmanovich (2000), também na Argentina, encontraram Formicidae e Araneae como itens importantes na dieta de H. nana, o que indica uma forte influência do ambiente na dieta dessas espécies. Hyla nana apresentou maior amplitude de nicho para número e volume das presas consumidas em dois dos ambientes estudados. O maior volume das presas consumidas
34 25 por H. nana pode ser reflexo do seu maior tamanho, como verificado em espécies simpátricas de urodelos do gênero Bolitoglossa (Anderson & Mathis, 1999). Apesar das diferenças encontradas na amplitude do nicho trófico, H. nana e H. sanborni apresentaram alta sobreposição no parâmetro número de presas por categoria, o que poderia indicar competição, se estes recursos forem limitados ou, ainda, poderia ser efeito do nível de identificação das presas. Mas, competição interespecífica parece ser um evento raro, exercendo um papel reduzido em comunidades de anfíbios atuais, onde competição por alimento foi demonstrada somente em condições experimentais (Kuzmin, 1995). Além disso, uma alta sobreposição na dieta foi encontrada entre várias espécies simpátricas de anuros e escamados, mas, em todos esses estudos, outros fatores permitiram a coexistência das espécies: grande oferta de alimento (MacNally, 1983; Twigg et al., 1996), diferenças no microhabitat das espécies (Diaz & Valencia, 1985; Vrcibradic & Rocha, 1996; Vitt et al., 2000) ou diferenças estruturais dos habitats (McAlpine & Dilworth, 1989). A maior porcentagem de estômagos vazios em H. sanborni que em H. nana pode estar relacionada a diferenças no período de alimentação dessas espécies. Hyla sanborni provavelmente se alimenta após o turno de vocalização ou então alterna noites de vocalização com noites de alimentação, enquanto H. nana deve se alimentar antes do início do turno de vocalização. A alternância entre noites de vocalização e de alimentação foi registrada em Physalaemus pustulosus no Panamá (Ryan, 1985) e em três espécies simpátricas nos Estados Unidos (Anderson et al., 1999). De maneira geral, H. nana e H. sanborni apresentam alta sobreposição multidimensional, o que contraria a idéia de um limite de similaridade entre espécies coexistentes (MacArthur & Levins, 1967). Segundo Abrams (1983), a idéia de um limite universal à similaridade é, provavelmente, altamente sistema-específico, variando entre espécies e entre ambientes. A variação intraespecífica no uso de recursos nos três corpos d água, registrada no presente estudo, reforça essa idéia. Por outro lado, a alta sobreposição interespecífica encontrada pode ser reflexo da proximidade taxonômica dessas espécies. Espécies filogeneticamente próximas partilham características comportamentais e fisiológicas, bem como morfológicas, devido ao espaço de tempo relativamente curto desde a separação (Zimmerman & Simberlof, 1996). Além disso, uma ampla sobreposição de nicho não indica necessariamente competição, pois se os recursos não forem limitados, dois organismos podem dividi-los sem detrimento de um em relação ao outro (Pianka, 1974). Padrões de partilha de recursos em comunidades são atribuídos, de maneira geral, à estrutura competitiva dentro das comunidades. Porém outros processos além de competição
35 26 interespecífica, tais como predação, parasitas, variabilidade e heterogeneidade ambiental, são determinantes no tamanho das populações (Gordon, 2000) e na coexistência de espécies. Assim, variações no uso das dimensões tempo, espaço e alimento resultam de dois ou mais fatores, tais como competição, predação, diferenças morfológicas e fisiológicas (Toft, 1985) e história evolutiva (Brooks & McLennan, 1991) que podem operar de maneira independente, interativa ou de ambas as formas (Toft, 1985). Concluindo, H. nana e H. sanborni de Nova Itapirema apresentaram abundâncias diferentes em corpos d água distintos, consumiram presas de volumes diferentes e possivelmente diferem no período de alimentação. Os dados analisados também sugerem que características estruturais do ambiente, como a duração do corpo d água e a estrutura da vegetação, podem modificar a dinâmica de partilha de recursos entre espécies coexistentes. A coexistência dessas espécies pode ser explicada pela pequena partilha em algumas dimensões de nicho (sazonalidade reprodutiva e dieta), além do fato dos recursos (artrópodes e sítios de vocalização) possivelmente não serem limitados.
36 27 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS* Abrams P (1983): The theory of limiting similarity. Ann Rev Ecol Syst 14: Aichinger M (1987): Annual activity patterns of anurans in a seasonal neotropical environment. Oecologia 71: Anderson AM, Haukos DA, Anderson JT (1999): Diet composition of three anurans from the Playa Wetlands of northwest Texas. Copeia 1999: Anderson MT, Mathis A (1999): Diets of two sympatric neotropical salamanders, Bolitoglossa mexicana and B. rufescens, with notes on reproduction for B. rufescens. J Herpetol 33: Arid FM, Barcha SF (1973): Água subterrânea na formação Bauru região Norte-ocidental do Estado de São Paulo. Bol Ciências Faculdade Filosofia, Ciências e Letras de São José do Rio Preto 1: Basso NG (1990): Estrategias adaptativas en una comunidad subtropical de anuros. Cuad Herp, Ser Monogr 1: Basso NG, Peri SI, Di Tada IE (1985): Revalidacion de Hyla sanborni, Schmidt, 1944 (Anura: Hylidae). Cuad Herp 1: Borror DJ, DeLong DM (1988): Introdução ao estudo dos insetos, 2nd ed, São Paulo, Edgar Blücher, 653 pp. Bowker RG, Bowker MH (1979): Abundance and distribution of anurans in a Kenyan Pond. Copeia 1979: Brooks DR, McLennan DA (1991): Phylogeny, ecology, and behavior: a research program in comparative biology, Chicago, The University of Chicago Press, 434 pp. Buzzi ZD, Miyazaki RD (1993): Entomologia Didática, Curitiba, UFPR, 262 pp. Cardoso AJ, Andrade GV, Haddad CFB (1989): Distribuição espacial em comunidades de anfíbios (Anura) no sudeste do Brasil. Rev Brasil Biol 49: Cardoso AJ, Vielliard J (1990): Vocalizações de anfíbios anuros de um ambiente aberto, em Cruzeiro do Sul, Estado do Acre. Rev Brasil Biol 50: Colli GR, Araújo AFB, Silveira R, Roma F (1992): Niche partitioning and morphology of two syntopic Tropidurus (Sauria: Tropiduridae) in Mato Grosso, Brazil. J Herpetol 26: * Segundo as normas da Revista Studies on Neotropical Fauna and Environment
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