UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS FACULDADE DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS ARTHUR LUIZ RAIOL DE BRITO

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS FACULDADE DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS ARTHUR LUIZ RAIOL DE BRITO DIETA DE LEPTODACTYLUS MACROSTERNUM (ANURA- LEPTODACTYLIDAE) EM ÁREAS DE RESTINGA E MANGUEZAL NA PENÍNSULA DE AJURUTEUA, BRAGANÇA, PARÁ, BRASIL BRAGANÇA 2011

2 UNIVERSIDADE FEDERAL DO PARÁ INSTITUTO DE ESTUDOS COSTEIROS FACULDADE DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS ARTHUR LUIZ RAIOL DE BRITO Trabalho de Conclusão de Curso apresentado ao Colegiado da Faculdade de Licenciatura Plena em Ciências Biológicas, Instituto de Estudos Costeiros, da Universidade Federal do Pará, como requisito para a obtenção do Grau de Licenciado em Ciências Biológicas. Orientador: Prof. Dr. Marcus Emanuel B. Fernandes BRAGANÇA 2011

3 ARTHUR LUIZ RAIOL DE BRITO DIETA DE LEPTODACTYLUS MACROSTERNUM (ANURA- LEPTODACTYLIDAE) EM ÁREAS DE RESTINGA E MANGUEZAL NA PENÍNSULA DE AJURUTEUA, BRAGANÇA, PARÁ, BRASIL Esta Monografia de Conclusão de Curso foi julgada para outorgar o Título de Licenciado Pleno em Ciências Biológicas pela Faculdade de Ciências Biológicas do Instituto de Estudos Costeiros/Universidade Federal do Pará. BANCA EXAMINADORA Prof. Dr. Marcus Emanuel B. Fernandes Orientador Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança Prof. M.Sc. Rita de Cássia Oliveira dos Santos Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança Prof. Dr. Gleomar Fabiano Maschio Universidade Federal do Pará, Campus do Guamá BRAGANÇA 2011

4 i AGRADECIMENTOS Meus sinceros agradecimentos a todos que de alguma forma fizeram parte desse trabalho. Obrigado ao laboratório de Ecologia de manguezal da Universidade Federal do Pará, na pessoa do professor Dr. Marcus E. B. Fernandes, pelo apoio e incentivo, e tempo dedicado as orientações para a elaboração desse manuscrito. Ao M.Sc. Rosivan P. Silva, sem ele o trabalho nem tinha começado e pela revisão e auxilio desse trabalho. A minha família Luiz, Ruth e Aimeé, pelo amor incondicional, e pelo sustento financeiro nessa terra inóspita. À Tayana M. C. Ferreira pelo companheirismo ao longo de toda essa jornada. Obrigado a todos os amigos que eu conquistei, e foram muitos, e estiveram juntos nesses quatro inesquecíveis anos.

5 ii SUMÁRIO Introdução... 1 Materiais e Métodos... 3 Resultados... 7 Discussão Literatura citada... 15

6 iii DIET OF LEPTODACTYLUS MACROSTERNUM (ANURA- LEPTODACTYLIDAE) IN AREAS OF RESTINGA AND MANGROVE ON THE AJURUTEUA PENINSULA, BRAGANÇA, PARÁ, BRAZIL ABSTRACT. The diet of Leptodactylus macrosternum was analyzed and compared between areas of restinga and mangrove forest, on the Ajuruteua Peninsula, Bragança- PA, with emphasis on the fluctuation of its diet along an annual cycle. Specimens captured were measured, sexed, and dissected, being the stomach and intestinal contents preserved in 70% alcohol. Results showed that L. macrosternum consumes a large variety of food item, being its diet comprised by 15 categories of preys dominated by Formicidae, Coleoptera, and Isoptera. The presence of anurans and crab confirm previous studies with species of the same genus, showing them as potential predators of these preys, although these comprise only a small part of their diet. The relative importance index showed that in the mangrove forest its diet is mostly composed by ants, in contrast to the species captured in the restinga, whose diet is based on beetles. Leptodactylus macrosternum showed low values of niche breadth, the index of Levins (B=4 and BA=0.2). Plasticity in the diet of this species partly explains its occurrence in a great variety of environments, reducing competition with other anurans and promoting its wide geographic distribution. Key words: Leptodactylus macrosternum, diet, restinga, mangrove, Brazilian Amazon.

7 iv DIETA DE LEPTODACTYLUS MACROSTERNUM (ANURA-LEPTODACTYLIDAE) EM ÁREAS DE RESTINGA E MANGUEZAL NA PENÍNSULA DE AJURUTEUA, BRAGANÇA, PARÁ, BRASIL RESUMO. O presente estudo analisou e comparou a composição da dieta de Leptodactylus macrosternum em áreas de restinga e manguezal, na península de Ajuruteua, Bragança-PA, enfatizando-se a flutuação da sua dieta ao longo de um ciclo anual. Os espécimes capturados foram medidos, sexados e dissecados, sendo os conteúdos estomacais e intestinais preservados em álcool 70%. Os resultados mostraram que L. macrosternum consome uma ampla variedade de alimentos, sendo sua dieta composta por 15 categorias de presa e dominada por Formicidae, Coleoptera e Isoptera. As presenças de anuros e de caranguejo confirmam estudos anteriores com espécies do mesmo gênero, mostrando-os como potenciais predadores dessas presas, embora esses itens componham apenas uma pequena parte de sua dieta. O índice de importância relativa mostrou que no manguezal sua dieta é na maior parte composta por formigas, contrastando com os espécimes capturados na restinga, cuja dieta é baseada em besouros. Leptodactylus macrosternum apresentou baixos valores de amplitude de nicho, de acordo com o índice de Levins (B=4 e BA=0,2). A plasticidade na dieta dessa espécie pode explicar, em parte, sua ocorrência em uma grande variedade de ambientes, diminuindo a competição com outros anuros e promovendo sua ampla distribuição geográfica. Palavras-chave: Leptodactylus macrosternum, dieta, restinga, manguezal, Amazônia brasileira.

8 1 INTRODUÇÃO Estudos sobre a dieta de anuros são essenciais para a formulação de boas estratégias de conservação dessa fauna. Tais estudos fornecem informações cruciais sobre a história de vida desses animais, suas atividades diárias e energia que precisam para realizá-las, dessa forma, identificando as flutuações na população e os efeitos da modificação do habitat sobre elas (Anderson et al., 1999; Cuevas e Martori, 2007). Além do mais, o tipo de alimento e as variedades de hábitat utilizados são, segundo Johnson (1980), dois dos principais componentes nos estudos sobre a ecologia animal. Lima et al. (2006) ainda afirmam que os anuros estão entre os vertebrados que utilizam um maior número de hábitats e microhábitats, atuando como uma estratégia de coexistência entre espécies simpátricas, diminuindo assim concorrência por nichos tróficos e contribuindo na regulação das populações (Silvano et al., 2005; Solé et al., 2009). Sabe-se que grande parte dos anuros é carnívora consumindo principalmente pequenos invertebrados, sobretudo insetos, porém seus juvenis são geralmente herbívoros, alimentando-se por filtração através das brânquias (Stebbins e Cohen, 1997; Zug et al., 2001). Suas estratégias de alimentação estão relacionadas tanto a fatores externos, como à disponibilidade de presas e à presença ou ausência de competidores, como também a fatores intrínsecos, por exemplo, seus limites morfológicos, entre eles a largura da boca, já que os anuros engolem presas inteiras, além do sexo e seu estado reprodutivo (Perry e Pianka, 1997; Cuevas e Martori, 2007). A família Leptodactylidae é amplamente distribuída pelas Américas e bastante diversificada. É representada por cinco gêneros, sendo Leptodactylus o mais representativo com 88 espécies (Frost, 2004; Ponssa e Heyer 2007). Esse gênero está dividido em cinco grupos: Ocellatus, Fuscus, Melanonotus, Pentadactylus e Marmoratus (Heyer, 1969). Leptodactylus macrosternum Miranda-Ribeiro, 1926 (Fig. 1) está inserida no grupo Ocellatus. É uma rã de médio porte que tolera uma ampla gama de hábitats, sendo encontrada tanto em ambientes de florestas tropicais úmidas e áreas abertas, como em ambientes de savana, campos e áreas seca (Heyer et al., 2008), e amplamente distribuída pela América do sul, a leste dos Andes. Outra espécie do mesmo grupo, L. latrans, já tinha sido descrita em ambientes de manguezal, utilizando tocas de caranguejos abandonadas (Ferreira e Tonini, 2010). A taxonomia entre as espécies do

9 2 grupo é bastante problemática, pelo seu padrão de coloração e disposição de manchas em forma de ocelos pela porção ventral do corpo, em relação a L. ocellatus, descritas como sinonímia por Heyer et al. (2008). E L. chaquensis, ambas muito comuns e abundantes ao norte da America do sul. Entretanto, métodos bioquímicos consideraram ambas como espécies válidas (Riva e Maldonado, 1999). Leptodactylus macrosternum apresenta uma coloração olivácea que permite sua fácil camuflagem no ambiente natural, adequando-se mais facilmente na estratégia de forrageio denominada senta-espera (Hutchins et al., 2003), onde o predador espera imóvel a presa ocasionalmente passar. Esses animais estão também adaptados às modificações e perturbações do ambiente, podendo ser encontrados em áreas urbanas e hábitats de florestas secundários (Heyer et al., 2008). Não existem trabalhos a respeito da ecologia trófica de L. macrosternum, no entanto outras espécies do grupo já foram bastante estudadas, cujos resultados apresentaram uma dieta composta principalmente por besouros (Coleoptera) e adultos de formigas (Formicidae) e larvas em geral, sendo que os vertebrados compõem uma pequena parte de seus itens alimentares. FIG. 1. Leptodactylus macrosternum (Miranda-Ribeiro, 1926). Predação oportunista de um caranguejo do gênero Uca (Crustacea, Decapoda) em 14 de março de 2009 em uma área de manguezal na península de Ajuruteua, Bragança, costa amazônica, Brasil. Foto: Silva, R. P.

10 3 O objetivo do presente estudo foi descrever e comparar a composição da dieta de Leptodactylus macrosternum em áreas de restinga e manguezal, na península de Ajuruteua, Bragança-PA, verificando a possível relação dos itens consumidos com as diferentes estações climáticas ao longo de um ciclo anual. Além de testar possíveis variações das variáveis morfológicas entre os sítios de trabalho e indivíduos adultos e juvenis, relacionando essas variáveis às médias dos volumes das presas ingeridas. MATERIAIS E MÉTODOS O presente trabalho foi realizado nos limites da Reserva Extrativista Marinha Caeté- Taperaçu, península de Ajuruteua, Bragança - Pará (Fig. 2). As atividades de campo foram realizadas em dois sítios de trabalho: i) Furo do Taici ( ,2 S e ,6 W) - é uma área de manguezal com predominância de Rhizophora mangle L. e Avicennia germinans (L.) Stearn adjacente a três açudes abandonados em uma área de campo alagável apenas no período chuvoso e ii) Ajuruteua ( ,6 S e ,9 W) - é uma área de restinga com dunas paralelas à linha da costa, abrangendo uma área de 6,4 km² fixada por campos arbustivos, com vegetação comum às planícies de areia próximo à região costeira (Souza-Filho e El-Robrini, 1996). FIG. 2. Mapa da área de estudo ilustrando a cidade de Bragança e os sítios de trabalho (Taici e Ajuruteua) a longo da península de Ajuruteua, Bragança PA.

11 4 As atividades de campo foram realizadas no período de Julho 2008 a Junho As amostragens de 15:00 as 21:00 h, com busca ativa de 6 h/observador em cada visita, sendo feita 432 h de busca para cada sítio amostrado, totalizando 864 h. A estação denominada seca foi definida pelos meses que apresentaram valores de precipitação pluviométrica inferiores a 100 mm, período de agosto a dezembro/2008, ao passo que a estação denominada chuvosa foi definida pelos meses com valores acima de 100 mm, período representado pelos meses de julho/2008 e de janeiro a junho/2009 (Fig. 3). Com 504 h coletadas na estação chuvosa e 360 h na estação seca. FIG. 3. Diagrama climático apresentando a variação mensal da precipitação pluviométrica e temperatura do ar para a península de Ajuruteua, Bragança, Pará. A área hachurada com linhas diagonais representa o período menos chuvoso (aqui denominado de estação seca ) e as áreas não hachuradas, acima de 100 mm, representam o período mais chuvoso (aqui denominado estação chuvosa ).

12 5 Os espécimes de anuros foram coletados manualmente e fixados com formol a 10%, sendo posteriormente preservados em recipiente com álcool etílico a 70% (McDiarmid, 1994). Antes da dissecação, o comprimento rostro cloacal (CRC) e a largura da boca (LB) foram medidos com ajuda de um paquímetro digital (0,01mm). De cada espécime dissecado, o trato digestivo foi extraído, o estômago separado do intestino na altura do esfíncter pilórico, e os conteúdos estomacais e intestinais armazenados em recipientes contendo álcool 70%. O sexo dos indivíduos foi determinado através da presença de caracteres sexuais secundários (ex. saco vocal) ou pela observação direta das gônadas. Indivíduos adultos e juvenis foram diferenciados pela presença ou não de gônadas sexuais. Todos os espécimes capturados estão depositados na Coleção de Zoologia de Bragança (CZB), na Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança. No presente estudo foi investigado o conteúdo gastrointestinal, haja vista que presas pequenas passariam mais rapidamente pela porção intestinal do tubo digestivo não sendo contabilizadas no cômputo dos itens alimentares (Schoener, 1989). As presas foram identificadas com o auxílio de um microscópio estereoscópico até o nível de ordem, usando as descrições disponíveis em Borror et al. (1992), com exceção da família Formicidae e dos vários tipos de larvas que foram agrupadas como uma única categoria de presa. O material examinado a partir do conteúdo gastrointestinal foi também depositado na CZB da Universidade Federal do Pará, Campus de Bragança. Foram medidos os maiores comprimentos e larguras de cada presa (somente para invertebrados), considerando apenas as presas inteiras e não levando em conta antenas e apêndices locomotores. Utilizou-se um paquímetro digital (precisão 0,01 mm) para a estimativa do volume (mm³), através da fórmula do ovóide-esferóide (Magnusson et al., 2003): onde: C = comprimento da presa; L = largura da presa. (Equação 1) A importância relativa de cada categoria de presa foi mensurada usando a fórmula proposta por (Biavati et al., 2004): (Equação 2)

13 6 onde: N% = percentual numérico (100 x total do número de cada categoria de presa em todos os estômagos / total de presas de todos os taxa em todos os estômagos); F% = percentual de freqüência (100 x número de estômagos contendo o item / total das freqüências dos itens); V% o percentual volumétrico (100 x total do volume de cada categoria de presa em todos os estômagos / total de volume de todos os táxons em todos os estômagos). A amplitude do nicho trófico foi definida por meio do Índice de Levins (Levins, 1968): (Equação 3) onde: Σ pj = 1; B = amplitude do nicho trófico da espécie; j = categoria do recurso utilizado; P = proporção da categoria j utilizada por essa espécie. Para esse cálculo utilizou-se tanto dados numéricos como volumétricos. O índice de Levins foi padronizado em uma escala que varia de 0 a 1 seguindo (Hulbert, 1978), onde quanto mais próximo de 0 a dieta é mais especializada e mais perto de 1 generalista: (Equação 4) onde: BA = índice padronizado; B = índice de Levins; n = número de possiveis recursos. Verificou-se a similaridade na dieta de L. macrosternum na península de Ajuruteua, a partir do volume e número de presas ingeridas, com o auxílio da rotina SIMPER (Similarity Percentage). Determinou-se também os táxons com maior contribuição para a dieta nos sitios de coleta e para indivíduos adultos e juvenis. Utilizando os dados de volume, presença ou ausência dos táxons e número de presa ingeridas, foram realizadas

14 7 análises de similaridade, ANOSIM um e dois fatores, comparando-os com as estações, sítios de trabalho e indivíduos adultos e juvenis, gerado a partir de uma matriz de similaridade utilizando o coeficiente de Bray-Curtis. Essas análises foram realizadas utilizando-se o programa PRIMER v6 (Clarke e Gorley, 2006). Foi realizada ainda análises de variância ANOVA (um fator) para a comparação das variáveis morfológicas (CRC e LB) entre as populações e entre os indivíduos adultos e juvenis. O teste post hoc de Tukey foi utilizado sempre que se registraram diferenças significativas (p<0,05). Foram feitas também análises de regressão linear para verificar possíveis relações entre o CRC e LB. Da mesma forma foram realizadas regressões entre cada uma dessas duas variáveis (CRC e LB) e a média dos volumes das presas ingeridas por cada espécime. Todos os testes acima foram rodados com o auxílio do pacote estatístico Bioestat 5.0 (Ayres et al., 2007). RESULTADOS No presente trabalho 63 espécimes de anuros foram analisados, sendo 23 do Taici e 40 de Ajuruteua. Eles apresentaram médias de comprimento do corpo (CRC) de 46,9 ± 10,4 mm (com o mínimo de 9,2 e máximo de 76,6 mm) e largura de boca 15,7 ± 3,0 mm (6,8 24,3 mm). Sua dieta consistiu de 15 categorias de presas a partir de um total de 586 itens identificados (Tabela 1). Leptodactylus macrosternum apresentaram de média 9,3 ± 23 (1 139 presas) presas por indivíduo, 1,9 ± 1,4 taxa (1 7 táxons) táxon por indivíduo e 92,1 ± 232,1mm³ (0, mm³) para o volume das presas consumidas. Para a península de Ajuruteua, os táxons mais importantes volumetricamente foram Coleoptera e Isoptera, com 25% do total dos volumes das presas ingeridas cada. Com base no índice de importância relativa, as categorias mais importantes foram: Formicidae (24%), Coleoptera (21%) e Isoptera (17%). Numericamente Formicidae foi também a categoria de presa mais representativa, seguida por Isoptera e Coleoptera que combinadas constituem 76% do total das presas ingeridas.

15 8 TABELA 1. Dieta de Leptodactylus macrosternum nos sítios de trabalho (Taici e Ajuruteua), na península de Ajuruteua, Bragança - PA. V = volume de cada item de presa, V% = percentual de V, N = número de cada item de presa ingerido, N% = percentual de N, F = freqüência de ocorrência de cada item de presa, F% = percentual de F e IR% = índice de importância relativa de cada item de presa. TAICI AJURUTEUA TIPOS DE PRESAS V V% N N% F F% IR% V V% N N% F F% IR% ARACHNIDA ACARI 0,55 0, ,80 5 8,92 3,91 0,33 0, , ,67 6,97 ARANEAE 35,63 0,88 3 0,70 3 5,35 2,33 49,11 2,35 5 3,16 3 4,22 3,24 HEXAPODA COLEOPTERA 432,39 10, , ,42 14, ,5 50, , ,98 34,05 DIPTERA 5,32 0,13 6 1,40 2 3,57 1,70 0,28 0,01 2 1,26 2 2,81 1,36 FORMICIDAE 514,89 12, , ,00 27,04 104,95 5, , ,94 22,31 HEMIPTERA 420,94 10, , ,71 8,98 35,61 1, ,32 4 5,63 4,55 HYMENOPTERA 0,99 0,02 7 1,63 1 1,78 1,14 3,84 0,18 5 3,16 2 2,81 2,05 ISOPTERA 1464,2 36, ,14 2 3,57 24,3 32,39 1,55 4 2,56 2 2,81 2,30 LARVAS 133,97 3, ,37 5 8,92 5,96 55,07 2, ,65 4 5,63 6,97 ORTHOPTERA ,06 24,91 3 1,89 3 4,22 10,34 DILPODA 343,99 8,54 2 0,46 2 3,57 4,43 235,62 11,29 1 0,63 1 1,40 4,44 CRUSTACEA DECAPODA 306,26 7,61 1 0,23 1 1,78 3, ISOPODA 334,33 8,55 2 0,46 1 1,78 3, MOLUSCO GASTROPODA 20,60 0,51 1 0,23 1 1,78 0, ANURO ,23 1 1,78 0, ,26 2 2,81 1,36 TOTAL 3717, ,

16 9 Considerando o registro para cada sítio, os 23 espécimes provenientes do Taici apresentaram médias de número de presas ingeridas por indivíduo de 18,6 ± 36,2 (1 139) e o número de táxons por indivíduo foi de 2,3 ± 1,7 (1 7). Em relação ao volume das presas ingeridas, a média foi de 161,6 ± 345,9 mm³ (0, mm³). As rãs deste sítio de trabalho consumiram numericamente mais Formicidae (42,29%), seguido de Isoptera (30,14%) e Coleoptera (9,11%) (Tabela 1), sendo estes também os que apresentaram maiores valores de importância relativa, (27,04%, 24,30% e 14,05%, respectivamente), totalizando juntos 65.7% do índice de importância relativa para a área (Tabela 1 e 2). Para o sítio Ajuruteua 40 espécimes foram capturados, os quais apresentaram média de número de presa por indivíduo de 3,9 ± 4,9 (1 25). As médias para o número de táxon por indivíduo foi de17 ± 1,2 (1-5) e para o volume das presas ingeridas foi de 52,17 ± 116,7 (0, ,1). Os táxons Coleoptera, Formicidae e Orthoptera foram os que apresentaram maiores valores de importância relativa para a dieta desta população (34,05%, 22,31% e 10,34%, respectivamente - Tabela 1 e 2). Numericamente, Formicidae, Coleoptera e Larvas foram os itens mais representativos, totalizando 67,7% dos registros (Tabela 1). TABELA 2. Lista dos principais itens de presa na dieta de L. ocellatus, baseados na literatura, e Leptodactylus macrosternum a partir do índice de importância relativa, na península de Ajureuteua, Bragança - PA. ESPÉCIE DIETA AMBIENTE FONTE L. macrosternum Formicidae > Isoptera > Coleoptera > Manguezal Este Estudo Taici, (n=23). Hemiptera > Larvas L. macrosternum Ajuruteua, (n=40). Coleoptera > Formicidae > Orthoptera > Larvas > Acari > Hemiptera Restinga Este Estudo L. ocellatus Bahia, (n=117). Larva (Lepidoptera) > Coleoptera > Araneae > Opiliones > Hymenoptera Plantação de cacau Solé et al. (2009) L. ocellatus Uruguai, (n=115). Coleoptera > Orthoptera > Araneae > Hemiptera > Formicidae > Larva Terra-Firme Maneyro et al. (2004) L. ocellatus Espírito Santo, (n=57). Isoptera > Coleoptera > Formicidae > Orthoptera > Larva Coleoptera Lagoas costeiras Teixeira e Vrcibradic (2003)

17 10 Com base no índice de Levins, o Taici apresentou o maior valor de amplitude de nicho, considerando os dados volumétricos (BA=0,34), porém esse índice foi menor em relação aos dados numéricos (BA=0,19), comparados aos de Ajuruteua (Tabela 3). Já indivíduos adultos e juvenis apresentaram índices semelhantes numericamente, BA=0,18 e BA=0,17 respectivamente. Entretanto, para os dados volumétricos os adultos tiveram o maior valor de amplitude (BA=0,25). Analisando a península de Ajuruteua, L. macrosternum apresentou a partir de valores volumétricos BA=0,36 e de valores numéricos BA=0,21 (Tabela 3). TABELA 3. Índice de Levins de Leptodactylus macrosternum não padronizado (B) e padronizado (BA) para adultos e juvenis de cada sítio de trabalho e para a península de Ajuruteua, Bragança PA. V = dados volumétricos e N = dados numéricos. V N B BA B BA TAICI 5,1 0,34 3,5 0,19 ADULTO 4,1 0,25 3,4 0,18 JUVENIL 2,9 0,15 3,3 0,17 AJURUTEUA 3,0 0,20 4,5 0,31 ADULTO 2,3 0,13 4,2 0,29 JUVENIL 3,2 0,20 4,2 0,29 PENÍNSULA DE AJURUTEUA 5,8 0,36 4,0 0,21 Através da análise SIMPER, a ordem Coleoptera foi a que apresentou os maiores valores de contribuição para os dados volumétricos, seguido por Formicidae e Hemiptera, com dissimilaridade de 88,3% entre os sítios de trabalho. Para os dados numéricos Formicidae foi o item que mostrou maiores valores de contribuição, com dissimilaridade entre os sítios de 80,7%. Dentre os sete principais itens de presas numericamente importantes, destaca-se a presença de anuros, que foram consumidos por L. macrosternum nos dois sítios de trabalho (Fig. 4).

18 11 FIG. 4. Contribuição volumétrica (A) e numérica (B), utilizando a rotina SIMPER, para os principais itens de presa de Leptodactylus macrosternum, na península de Ajuruteua, Bragança PA. Formicidae apresentou maior contribuição, mostrando-se como o principal item alimentar para a população do Taici, ao passo que Coleoptera foi a categoria de presa mais representativa para as espécies de Ajuruteua (Tabela 4). Indivíduos adultos e juvenis também tiveram como principal item esses dois táxons de presa, onde as formigas foram o mais representativo para indivíduos juvenis e besouros para os indivíduos adultos (Tabela 5). Coleoptera foi o principal item de presa para ambas as estações, porém o valor de contribuição de Formicidae foi muito maior nos período seco (Tabela 6). TABELA 4. Percentual de contribuição utilizando a rotina SIMPER-Primer v6, para os itens mais importantes na dieta de Leptodactylus macrosternum nos sítios de trabalho, na península de Ajuruteua, Bragança - PA. ABUN.= Abundância; SIM.=Similaridade; CONT.(%)= Percentual de contribuição; CUM.(%)=Percentual de acumulação. TAICI AJURUTEUA ITENS DE PRESA ABUN. SIM. CONT.(%) CUM. (%) ITENS DE PRESA ABUN. SIM. CONT.(%) CUM. (%) FORMICIDAE 0,9 9,0 47,7 47,7 COLEOPTERA 0,4 11,7 57,4 57,4 COLEOPTERA 0,6 5,7 29,9 77,4 FORMICIDAE 0,5 5,6 27,8 85,2 HEMIPTERA 0,3 2,4 12,8 90,5 ACARI 0,2 2,2 11,1 96,4

19 12 TABELA 5. Percentual de contribuição, utilizando a rotina SIMPER-Primer v6, para os itens mais importantes na dieta de adultos e juvenis, de Leptodactylus macrosternum, na península de Ajuruteua, Bragança - PA. ABUN.= Abundância; SIM.=Similaridade; CONT.(%)= Percentual de contribuição; CUM.(%)=Percentual de acumulação. JUVENIL ADULTO ITENS DE PRESA ABUN. SIM. CONT.(%) CUM. (%) ITENS DE PRESA ABUN. SIM. CONT.(%) CUM. (%) FORMICIDAE 0,8 13,6 50,8 50,8 COLEOPTERA 0,5 7,7 52,9 52,9 COLEOPTERA 0,4 10,6 39,7 90,5 FORMICIDAE 0,5 2,8 19,1 72,0 ACARI 0,2 2,1 14,7 86,7 A partir dos dados volumétricos não foi constatada diferença significativa entre os fatores analisados (período e sítio). O mesmo ocorreu observando dados de presença ou ausência. Já com relação ao número de presas ingeridas, constatou-se diferença significativa entre o período seco e chuvoso (ANOSIM, R=0,13; p<0,05), mas não entre os sítios (ANOSIM, R=0,01; p>0,05). Indivíduos adultos e juvenis também apresentaram diferença significativa em sua dieta, mas apenas quando o fator período foi considerado (ANOSIM, R=0,15; p<0,05). Adultos e juvenis apresentaram diferenças significativas entre CRC (ANOVA, F = 7,79; p<0,01) e LB (ANOVA, F = 9,60 p<0,01). Por outro lado essa correlação não apresentou diferenças significativas entre os sítios de trabalho (ANOVA CRC, F=0,26; p>0,05; ANOVA LB, F=0,006; p>0,05). As rãs do presente trabalho não apresentaram relação significativa comparando com as médias dos volumes das presas consumidas com suas variáveis morfológicas (CRC, R²=0,01; p>0,05; LB, R²=0,002; p>0,05).

20 13 TABELA 6. Percentual de contribuição, utilizando a rotina SIMPER-Primer v6, para os itens mais importantes na dieta de Leptodactylus macrosternum nos dois períodos de coleta, na península de Ajuruteua, Bragança - PA. ABUN.= Abundância; SIM.=Similaridade; CONT.(%)= Percentual de contribuição; CUM.(%)=Percentual de acumulação. CHUVOSO SECO ITENS DE PRESA ABUN. SIM. CONT.(%) CUM. (%) ITENS DE PRESA ABUN. SIM. CONT.(%) CUM. (%) COLEOPTERA 0,4 12,1 71,3 71,3 COLEOPTERA 0,3 11,4 42,2 42,2 FORMICIDAE 0,2 3,18 18,5 89,8 FORMICIDAE 0,3 10,1 6 37,5 79,7 ACARI 0,18 2,9 10,8 90,5 DISCUSSÃO O estudo revelou que L. macrosternum consome uma grande variedade de presas terrestres, principalmente artrópodes, e adicionalmente uma pequena quantidade de vertebrados. Formicidae e Coleoptera foram os principais itens registrados, com altos valores de freqüência de ocorrência, para ambos os sítios de trabalho. Essa espécie de anuro é um predador oportunista, e sua alimentação depende da disponibilidade de presas no ambiente, variando em quantidade e qualidade nos diferentes sítios e períodos do ano identificados. O índice de Levins, considerando os dados numéricos para a área do Taici foi menor em comparação com os de Ajuruteua, que tiveram uma dieta mais generalista. O índice calculado para a península como um todo diferiu bastante dos resultados encontrados em outros trabalhos com espécies do gênero (Teixeira e Vrcibradic, 2003; Maneyro et al., 2004; Sanabria et al., 2005; Solé et al., 2005) (Tabela 6) sendo que L. macrosternum apresentou valores de amplitudes muitos baixos, alimentando-se de vários tipos de presas, porém principalmente de formigas, besouros e cupins. As diferenças nos trabalhos acima citados podem estar relacionadas tanto a diferenças no tamanho do corpo (Lima e Magnusson, 1998) quanto também a de disponibilidade de presas nos habitats estudados (Duré e Kehr, 2004).

21 14 TABELA 6. Comparação do Índice de Levins padronizado de Leptodactylus macrosternum (Presente estudo) e L. ocellatus em diferentes localidades na América do Sul. Localidade Índice de Levins Fonte Espírito Santo, Brasil 0,71 Teixeira e Vrcibradic (2003) Uruguai 0,66 Maneyro et al. (2004) Argentina 0,63 Sanabria (2005) Bahia, Brasil 0,56 Solé et al. (2009) Pará, Brasil 0,21 Presente estudo Com relação ao tipo de presa ingerida o presente trabalho assemelha-se aqueles realizados com L. ocellatus, espécie irmã e morfologicamente muito parecidas, onde Coleoptera e Formicidae, Larvas, Isoptera e Hemiptera foram táxons bastante representativos em suas dietas (Tabela 2). De forma complementar alguns vertebrados como anuros e peixes também foram registrados como parte da dieta de L. ocellatus, além dos crustáceos decápodes (Maneyro et al., 2004; Solé et al., 2009 ). A presença de vertebrados na dieta de anuros foi descrita principalmente para espécies de grande porte, relatado para o gênero Leptodactylus, incluindo L. chaquensis (Duré, 1999), L. ocellatus (Teixeira e Vrcibradic, 2003; Maneyro et al., 2004), L. latrans (Oliveira et al., 2009), L. labyrinthicus (França et al., 2004) e L. wagneri (Duellman, 1978), sendo que as três primeiras espécies também fazem parte do grupo Ocellatus, mostrando que o grupo é um potencial predador de anuros. O presente trabalho identificou anuros do gênero Scinax (Hylidae) na dieta de L. macrosternum nos dois sítios de trabalho, sendo que este material também foi identificado na dieta de indivíduos da mesma espécie em uma área de terra firme, na península de Ajuruteua e na cidade de Bragança (Brito et al., dado não publicado). Leptodactylus macrosternum é uma rã de hábito estritamente terrestre e a ingestão de anuros arbóreos deve ocorrer quando este se encontra no chão para acasalamento ou durante o período de oviposição (Teixeira e Vrcibradic, 2003). Além de anuros, Crustáceo também estiveram presentes na dieta de L. macrosternum, onde foi identificado um caranguejo,

22 15 Pachygrapsus gracilis (Saussure, 1858), bastante comuns nos manguezais da costa norte brasileira, mostrando que a espécie tem um hábito bastante oportunista, utilizando-se das áreas de manguezal para o seu forrageio e capturando presas exclusivas desse ecossistema. Apesar do menor número de indivíduos analisados para o sítio do Taici, este apresentou maiores valores numéricos e volumétricos para os itens de presa. Isso parece ser consequência da grande produtividade e variedade de artrópodes em manguezal (Kathiresan e Bingham, 2001), além da ausência de outros anuros competidores disputando esse nicho, o que facilita a expansão territorial dessa espécie (Bolnick et al., 2003). As formigas, por exemplo, foram mais expressivas para os anuros do sítio do Taici, e estão entre os insetos mais importantes para o ecossistema manguezal, tanto pela sua grande abundância como pelas suas múltiplas interações (Cannicci et al., 2008). Isto mostra a disponibilidade de presa como um fator importante na dieta desses organismos, diferenciada tanto nos distintos ecossistemas como pela sua variação estacional, já que formigas apresentaram maior valor de contribuição para o período seco. No entanto, Kaspari (2003) afirma que durante o período chuvoso as gotas de água, que são muito pegajosas e disfarçam os rastros químicos deixados pelas formigas, dificultariam o forrageio, diminuindo a sua biomassa nos períodos mais úmidos. Táxons de presas maiores foram melhores explorados por indivíduos adultos. Esta seleção pode estar relacionada à interação custo/benefício ou pelas restrições do aparelho de alimentação, onde espécimes grandes tenderiam a se alimentar de presas maiores, não eliminando, porém, as presas menores de sua dieta (Hirai, 2002). Leptodactylus macrosternum é uma rã bastante oportunista, que mostrou utilizar presas específicas do ambiente em que forrageia como os caranguejos, por exemplo, mostrando seu potencial adaptativo ao ambiente de manguezal. Tal potencial em adaptar-se a novos ambientes é fundamental para promover a diminuição na competição por alimento, bem como para aumentar seus hábitos e itens alimentares. A plasticidade na dieta de L. macrosternum pode explicar, pelo menos em parte, sua ocorrência em uma grande variedade de ambientes, promovendo sua ampla distribuição nas Américas, como foi registrado por Maneyro et al. (2004) para L. ocellatus.

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26 19 JOURNAL OF HERPETOLOGY Instructions to Authors Suitable Topics The Journal of Herpetology accepts manuscripts on all aspects of the biology of amphibians and reptiles, with emphasis on behavior, biochemistry, conservation, ecology, evolution, morphology, physiology, and systematics. Papers on captive breeding, new techniques or sampling methods, limited natural history observations (i.e., anecdotal or isolated observations), geographic range extensions, and essays generally are not suitable. Consult the Editor prior to submitting a paper if you have doubts as to its suitability. Where to Submit All submissions to the Journal of Herpetology must be made using our web-based submission site site. Questions about submission using this site should be addressed to the Co-Editors, Gad Perry ( gad.perry@ttu.edu ) and Erin Muths ( muthse@usgs.gov). Note that registration is required to access this site; however, you do not need to be a member of the Society for the Study of Amphibians and Reptiles (SSAR) to access the site or to submit a manuscript. We encourage all authors to consider joining SSAR). Do not submit papers to the Managing Editor or to any of the Associate Editors. What to Submit Details about how to submit your manuscript can be found on the submission site. However, please note that figures will be uploaded separately from the text and should not be incorporated into the document containing the text and tables. Membership Membership in SSAR is not required for publishing in the Journal of Herpetology. However, authors of submitted papers are strongly encouraged to join SSAR (ZenScientist ). Along with the benefits of becoming an SSAR member, it is important to note that production of the Journal of Herpetology is primarily supported by membership dues. Page Charges There are no mandatory page charges for publishing in the Journal of Herpetology. However, authors who have access to grant or institutional funds to pay page charges are expected to do so. In addition authors who are not members are strongly encouraged to contribute to the cost of publishing their paper because publication of the Journal of Herpetology depends heavily on membership dues. Style and Formatting Submitting a manuscript in the correct format for the Journal is essential in minimizing turnaround time and reducing costs to the Society. Manuscripts not in the correct style may be returned to the author before being sent for peer review. Thus, please be sure to follow the instructions below very carefully, especially the Checklist for Style and Formatting. Consult a recent issue of the Journal for additional style guidance.

27 20 The Journal of Herpetology publishes full papers and shorter communications. Placement of manuscripts in these categories will be determined after acceptance. Note that both full papers and shorter communications are formatted for submission in exactly the same way. Line Numbers - To facilitate and speed electronic review, please use line numbers for your manuscript. Title Page -- Sample Title Page appears at the close of these instructions. Please follow the format precisely. DO NOT abbreviate states, postal codes, etc. Authors may indicate present addresses using footnotes. An address for the corresponding author is required, and addresses for other authors may be included. Abstract -- An abstract is required for all papers (including Shorter Communications). It should represent a concise statement of the objectives and results of the paper. Statistical results are not needed. Main Body -- All manuscripts (including Shorter Communications) should consist of the following sections: Introduction (no heading), Materials and Methods, Results, Discussion, Acknowledgments, Literature Cited, Tables (each on a separate page), Figure Legends (grouped together), and Appendices (if appropriate). In-text References -- Cite references in the text in chronological order, using a semicolon to separate citations. Use "et al." for three or more authors (example; Smith, 1975; Jones and Jones, 1987; Brown et al., 1990). Papers accepted for publication should be cited as Smith (in press). Unpublished manuscripts (including manuscripts submitted for publication) should be cited as Smith (unpubl. data), and should not be placed in the Literature Cited. Be very careful that all references cited in the text (including tables and figure legends) are included in the Literature Cited. Failure to check this properly may result in a significant publication delay. Please limit citation strings to 3 or 4 of the most pertinent references. In general, so-called "gray literature" references (e.g., meeting abstracts, unreviewed reports to government agencies) should NOT be listed in the Lit. Cit. If citations of such reports is deemed essential, sufficient information should be provided so that the readers can locate the reference independently. The Editor will act to remove citations deemed unwarranted. Citation of websites should be avoided whenever possible. Literature Cited Format -- The Literature Cited is one the largest sources of errors. Note that it is now policy that all journal titles be spelled out in their entirety (i.e., no abbreviations). Please be sure that all entries in the Literature Cited also appear in the text (and vice-versa), and that the format instructions below are adhered to carefully:

28 21 Article in a Journal Smith, A. T Ecology of rattlesnakes in Florida. Journal of Herpetology 26: Book Smith, A. T., and J. Jones Physiology of Amphibians and Reptiles. McGraw-Hill Inc., New York (page numbers not needed when entire book is the citation). Be sure to include the state and country (unless U.S.A.) with each book entry unless it is given in the name of the publisher (e.g., Arizona Game and Fish, etc.). Capitalize the first letter of each significant word in book titles. Chapter in a Book Smith, A. T Systematics of frogs and toads. In J. Black and M. Lee (eds.), Systematics of Amphibians and Reptiles, pp Univ. of Kansas Press, Lawrence. Works "in press" Cite these IN TEXT by following the author's name with "(in press)", and in the Literature Cited section as follows: Smith, J. Q. (in press). Things my uncle never said about snakes. Journal of Ethnography. Dissertation or Thesis Smith, A. T Behavioral Ecology of Turtles. Unpubl. Ph.D. Diss. (or Thesis), Univ. of Kansas, Lawrence. (Use state name if not obvious from the university name, and include country if not U.S.A.). Multiple Citations -- Multiple citations for the same author should be organized as follows: single citations first, two-author citations second (in alphabetical order), three or more authors third (in chronological order). Tables Tables should be double-spaced and each table should be numbered consecutively and placed on its own page. Do not use vertical lines. The legend of the table should be concise but sufficiently detailed so the table can be understood without reference to the text. The legend should appear on the same page as the table. Avoid footnotes whenever possible. Figure Legends -- Figure headings should be placed on a single page and numbered in the order in which they are cited in the text. Figures - Figures should be uploaded as separate files (one per figure) or included at the end of the manuscript file. The following formats are supported by our submission site: TIF, EPS, PDF, or JPG formats. Further details are available on the submission site. Figures with multiple parts should have each part labeled with a capital letters (e.g., A,B,C, ) and all parts of the figure should be submitted on a single page.

29 22 Spell out week, month, day, and mean. Animal Care and Permits: The Society feels strongly that all animals used in research should be treated humanely and ethically. SSAR, ASIH, and HL have jointly compiled Guidelines for Use of Live Amphibians and Reptiles in Field Research," which outlines appropriate treatment of amphibians and reptiles used in field research, and all contributors to the Journal are expected to comply with these guidelines. In addition, the Journal requires a statement indicating that authors have complied with all applicable institutional animal care guidelines, and that all required state and federal permits have been obtained. For institutions that do not have animal care committees or regulations, authors must affirm that the above guidelines have been followed. Voucher Specimens The Journal of Herpetology requires that all submissions from researchers reporting results of phylogenetic reconstruction and táxonomic decision be supplemented by intext (if a shorter communication) or appendix (if a major paper) reference to voucher specimens. Such reference must include an acceptable acronym (e.g. Copeia 1985: ; Copeia 1988: ) for the permanent collection(s) in which the voucher(s) resides and inclusive catalogue numbers for all specimens utilized. When tissue or DNA samples are utilized, reference to an identifiable carcass deposited in a permanent museum collection is required. Rationale for this decision appears in Molecular Phylogenetics and Evolution 17: Checklist for Style and Formatting 1) Double check that you have followed all of the formatting guidelines provided above. 2) Follow Crother (2008; Herp. Circular 37, SSAR) for all standard English names ( common names ) for species from North America, and Liner and Casas-Andreu (2008; Herp. Circular 38, SSAR) for species from Mexico. Standard names for species from outside North America and Mexico should use an appropriate. 3) Standard names of all reptiles and amphibians should be capitalized. 4) Double-space ALL parts of the ms (including the Title Page and Literature Cited) and number all pages of the manuscript. 5) Do not right-justify any portions of the text. Leave a 1.5" left margin and a 1" margin elsewhere. 6) Use italics for Latin names, addresses on title page, and subheadings only. 7) Do not boldface any portion of the text. 8) Do not use footnotes in the text. 9) Be sure all citations in the text are in the Literature Cited section and vice-versa. 10) Limit citation strings to 3 or 4 of the most pertinent papers. 11) Use line numbers (numbered continuously). updated 04 January 2009

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