CONTROLE BIOLÓGICO DAS PRAGAS DE CITROS

BOLETIM ITRÍOLA Junho nº 21/2002 ONTROLE BIOLÓGIO DAS PRAGAS DE ITROS José R. P. Parra EEB

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BOLETIM ITRÍOLA Junho nº 21/2002 ONTROLE BIOLÓGIO DAS PRAGAS DE ITROS José R. P. Parra EEB

opyright : Editora Novos Talentos P258c ontrole biológico das pragas dos citros. Bebedouro: EEB, 2002 Parra, José R. P. 37p. : il ; 21 cm. (Boletim itrícola, 21) 1. itros. 2. Pragas. I. Título DU - 634.3:632 Ficha catalográfica elaborada pelo STATI - SBD. 2002 Editora Novos Talentos Av. arlos Berchieri, 1671 - EP 14870-200 Tel/Fax: (16) 3202-2246 - Jaboticabal - SP

ÍNDIE Prefácio... 07 Introdução... 09 ontrole biológico natural (conservação)... 11 ontrole biológico clássico e aplicado... 15 1. Minador-dos-citros - Phyllocnistis citrella... 15 2. Moscas-das-frutas... 20 3. Bicho-furão - Ecdytolopha aurantiana... 26 4. Ácaros... 26 5. ochonilhas... 28 6. igarrinhas vetoras da V... 30 7. urculionídeos-da-raiz... 30 8. Pulgões... 30 9. oleobrocas-dos-citros... 32 onsiderações finais... 32 Agradecimentos... 33 Bibliografia citada... 33

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PREFÁIO om a domesticação e cultivo das plantas, multiplicou se a produção de alimentos e, concomitantemente, o ambiente envolvido no sistema de produção tornou se inóspito para determinados organismos e favorável para outros que aí encontraram fonte de alimento e proteção. Esta condição determinou a necessidade de se lançar mão de formas de compensar esses desequilíbrios. Um destes artifícios constitui se no uso de produtos químicos. Estes são aliados do agricultor quando bem empregados, mas seu uso descontrolado e sem critérios tem reduzido sua vida útil pelo favorecimento da resistência das pragas, além da contaminação do ambiente, dos alimentos, do homem e dos organismos que seriam responsáveis pelo equilíbrio entre as pragas e a produção. O controle biológico de pragas é uma estratégia que cresce à medida que o mundo exige produtos limpos, com qualidade e que respeitem o meio ambiente, produzidos dentro dos conceitos de Produção Integrada. omo exemplos de eficiência no controle de pragas dos citros através de meios biológicos, lembramos a introdução dos parasitóides de mosca-dasfrutas, da Ageniaspis controlando a larva minadora, dos feromônios no monitoramento do bicho-furão e mosca-das-frutas; da Beauveria para controle da ortézia, dentre muitos outros. A adoção do controle biológico de pragas e de seus conceitos proporciona a produção de alimentos limpos dentro das boas práticas agrícolas em um ambiente equilibrado e ecologicamente correto. A EEB e a oopercitrus tem a satisfação de contar neste boletim, com a colaboração do Dr. Parra, eminente professor da Esalq, USP de Piracicaba, para abordar tão importante assunto. Agostinho Mario Boggio - oopercitrus 07

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ontrole Biológico das Pragas de itros ONTROLE BIOLÓGIO DAS PRAGAS DE ITROS INTRODUÇÃO J.R.P. Parra O controle biológico ocupa posição de destaque em qualquer programa de Manejo de Pragas (MIP), seja como responsável pela manutenção do nível de equilíbrio de pragas, seja como importante medida de controle. Os inimigos naturais (parasitóides, predadores e patógenos) são os principais fatores de mortalidade no agroecossistema, e, ao lado da taxonomia, métodos de amostragem e níveis de controle são a sustentação de qualquer programa de MIP. omo medida de controle, podem atuar isoladamente, mantendo as pragas em níveis populacionais toleráveis, ou serem integrados com outros métodos de controle como os culturais, físicos, de resistência de plantas, métodos comportamentais (feromônios) que podem ser harmoniosamente integrados com métodos químicos, especialmente reguladores de crescimento e produtos de última geração, pouco agressivos ao ambiente (PARRA, 2000). No Manejo de Pragas de itrus, como em qualquer cultura, devem ser adotados os procedimentos básicos de controle biológico, quais sejam, introdução, conservação e multiplicação. Dado o grande número de pragas existentes em pomares cítricos, o controle biológico através da conservação, também chamado de ontrole Biológico Natural, é o que deve ser mais utilizado. Este tipo de controle visa à manutenção dos inimigos naturais já existentes na natureza, usando inclusive táticas que possam aumentar a sua população, por serem eles os responsáveis pela manutenção do equilíbrio no agroecossistema. Neste caso, a utilização de produtos seletivos é muito importante para evitar a destruição dos inimigos naturais existentes. Ao lado da utilização de produtos seletivos, outras técnicas culturais poderão ser adotadas visando conservar (e se possível aumentar) a população de agentes biológicos benéficos por meio da manipulação de seu ambiente de forma favorável (utilização de produtos químicos em épocas corretas, reduzir as dosagens de tais produtos, preservar o hábitat ou fontes de alimentação para inimigos naturais). 09

ontrole Biológico das Pragas de itros A introdução de inimigos naturais constitui o ontrole Biológico lássico, ou seja, no caso da introdução de uma praga, busca-se, no local de origem da mesma, seu parasitóide, predador ou patógeno para liberá-lo em quantidades pequenas (liberações inoculativas). Esse tipo de controle aplica-se a culturas perenes, pois o inseto importado irá estabelecer-se a longo prazo, dando, conseqüentemente, resultados de controle com o passar do tempo. Essa forma de controle é a mais conhecida, sendo registrado em itrus o caso clássico de controle biológico, no século 19, do pulgão-branco Icerya purchasi. Para controlar essa praga na alifórnia, EUA, foi introduzida da Austrália a joaninha australiana, Rodolia cardinalis, em 1888. Um ano depois, a cochonilha citada estava sob controle, sendo esta data (1889) considerada o marco do controle biológico clássico no mundo (BOSH et al., 1982). O controle biológico como um todo e o clássico em particular deixaram de ser utilizados no período de 1940 a 1960, pois, neste período, houve utilização maciça de inseticidas organossintéticos, que haviam surgido no final da década de 30. Para o ontrole Biológico, esse foi, segundo KOGAN (1998), um período negro. Posteriormente, com a forte pressão mundial contra o uso abusivo de inseticidas, houve o ressurgimento do controle biológico, passível de ser novamente utilizado pelo desenvolvimento de produtos menos tóxicos e menos agressivos ao ambiente. A recente utilização de Ageniaspis citricola, o parasitóide introduzido para controlar o minador-dos-citros, Phyllocnistis citrella, registrado pela primeira vez no Brasil em 1996, é uma prova eloqüente desse ressurgimento do controle biológico clássico. Para a utilização do controle biológico clássico, é fundamental que exista um sistema de quarentena eficiente que permita ao agente biológico importado permanecer por algumas gerações confinado antes da sua liberação no campo. No Brasil, a EMBRAPA-NPMA, em Jaguariúna-SP, possui o Sistema de Quarentena osta Lima, que tem desempenhado de forma adequada tal atribuição. O terceiro procedimento em ontrole Biológico é o da multiplicação, que consiste na multiplicação do parasitóide ou predador, como no caso do ontrole Biológico lássico, no hospedeiro natural ou alternativo. O mais comum é multiplicar-se sobre o hospedeiro natural (por exemplo, se é um parasitóide do minador-dos-citros, ele vai ser multiplicado sobre o minador); entretanto, existem casos, como Trichogramma spp. (parasitóide de ovos), em que ele pode ser multiplicado em ovos de diversas espécies de traças ou mesmo óvulos ou ovos do bicho-da-seda (PARRA, 1997). Em itrus, Diachasmimopha longicaudata (Hymenoptera, Braconidae), parasitóide principalmente de Anastrepha spp. (mosca-das-frutas), vem sendo criado no hospedeiro alternativo, eratitis capitata (mosca-do-mediterrâneo). 10

ontrole Biológico das Pragas de itros Nesse caso de multiplicação, tem-se o ontrole Biológico Aplicado, e as liberações, ao invés de pequena escala (inoculativas), são inundativas. Por isso, há necessidade de grandes criações de insetos, facilitadas, nos últimos anos, pelo desenvolvimento de dietas artificiais para os hospedeiros dos inimigos naturais, especialmente para espécies de Lepidóptera, oleóptera e Díptera (SINGH & MOORE, 1985; PARRA, 2001). As liberações são realizadas com baixa população da praga, para cada estágio de desenvolvimento, conforme seja um parasitóide ou predador de ovo, larva (ninfa), pupa ou adulto. omo as liberações são inundativas, o efeito é semelhante ao de inseticidas, sendo por este motivo mais facilmente aceito como medida de controle pelo agricultor, que se acostumou, ao longo do tempo, com produtos químicos de ação imediata. om tal liberação, consegue-se restituir o nível de equilíbrio, sem esperar que o parasitóide ou predador se estabeleça nas áreas de liberação. É conveniente salientar que as medidas biológicas são específicas e que, por este motivo, devem ser analisadas caso a caso para cada cultura e praga a ser controlada. Neste trabalho, será discutido o potencial de agentes de controle biológico das pragas de itrus, bem como a melhor forma de utilizá-los na prática, relatando os casos de sucesso existentes no Brasil. ONTROLE BIOLÓGIO NATURAL (ONSERVAÇÃO) Existem tabelas de seletividade de inseticidas e acaricidas elaboradas com base em pesquisas da IOB 1 Working Groups Pesticides and Beneficial Organisms. Essas tabelas levam em conta o efeito de produtos químicos (inseticidas, acaricidas e fungicidas) sobre parasitóides e predadores, incluindo efeitos diretos (eclosão e emergência) e indiretos, como efeito sobre fertilidade, ecdises, repelência, etc. Nesse trabalho, foi feita a adaptação de uma lista de seletividade elaborada pela Koppert Biological Systems (Tabela 1). No caso dos inimigos naturais, os produtos são classificados em quatro categorias: 1. Inofensivos (matam menos que 25% de tais agentes biológicos); 2. Levemente prejudiciais (25-50%); 3. Moderadamente prejudiciais (50-75%); 4. Muito prejudiciais (> 75%). Recentemente, ALVES et al. (2001a) publicaram uma listagem da toxicidade de produtos utilizados em citros para os fungos Metarhizium anisopliae, Beauveria bassiana e Verticillium lecanii, baseando-se no efeito de tais produtos sobre o crescimento vegetativo e esporulação dos referidos fungos (Tabelas 2 e 3). 1 International Organization of Biological ontrol 11

ontrole Biológico das Pragas de itros Tabela1- Adaptação de uma lista de seletividade elaborada pela Koppert Biological Systems Amblyseius californicus Phytoseiulus persimilis rysoperla carnea Hippodamia convergens Harmonia axyridis Orius Podisus laevigatus maculiventris Aphidius colemani ervi Encarsia formosa Trichogramma spp. Fase Ingrediente ativo Produto comercial ovo Ninfa/ Adulto ovo Ninfa/ Adulto Larva Adulto Larva Adulto Ninfa Adulto Ninfa Adulto Ninfa Adulto Pupa Adulto Pupa Adulto Abamectin Vertimec 1 4 1 4 4 4 4 1 4 4 Acephate Orthene 4 4 4 4 4 4 4 4 4 2 4 Acrinathrin Rufast 1 4 4 1 4 4 2 4 4 Aldicarb Temik 4 4 4 4 4 Azocyclotin Peropal 1 1 1 4 4 1 3 1 4 Bt. Var. Kurstaki Ecotech Pro 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 1 Bifenthrin Talstar 1 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 Bromopropylate Neoron 1 4 4 1 1 1 1 1 Buprofezin Applaud 1 1 1 1 1 1 1 1 2 1 1 1 arbaryl Sevin 3 4 3 4 4 4 4 4 3 4 4 4 arbosulfan Marshal 2 2 4 hlorfenapyr itrex 2 2 1 4 hlorpyrifos Lorsban 3 1 3 4 4 2 4 4 4 3 4 4 4 yhexatin Sipcatin 2 1 4 4 4 3 3 2 2 4 1 4 1 4 Deltamethrin Decis 1 1 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 4 Diafenthiuron Polo 1 1 4 4 1 1 2 4 1 4 1 4 Diazinon Diazinon 2 2 4 4 2 3 4 4 2 4 4 4 Dicofol Kelthane 4 3 4 1 2 3 1 4 3 3 Diflubenzuron Dimilin 1 1 1 1 4 3 4 1 4 1 4 1 1 1 1 1 Tabela 2 - Limites para a classificação do efeito de produtos químicos comerciais sobre fungos entomopatogênicos (ALVES et al., 2001a). 12 T - associado diretamente ao crescimento vegetativo e esporulação do fungo sob a ação das formulações.

ontrole Biológico das Pragas de itros Tabela 3 - Toxicidade de formulações de produtos fitossanitários utilizados na cultura dos citros para três fungos entomopatogênicos, em condições de laboratório (ALVES et al., 2001a). Patógeno 2 Produto Nome técnico lasse 1 Metarhizium Beauveria Verticillium anisipliae bassiana lecanii Decis 25 E Kilval 300 Kumulus DF Neoron 500 E Nuvacron 400 Omite 720 E Orthene 750 BR Perfekthion Roundup Rufast 50 S Talstar 100 E Tamaron BR Torque 500 S Winner Deltametrina Vamidotion Enxofre Bromopropilato Monocrotofós Propargite Acefato Dimetoato Glifosato Acrinatrin Bifentrin Metamidofós Óxido de fembutatina Imidacloprid I IA FA A IA A IA IA H A IA IA A I MD MD T MD? 1 A - acaricida; I - inseticida; IA - inseticida-acaricida; H - herbicida; F - fungicida 2 - compatível; MD - moderadamente tóxico; T - tóxico Os patógenos também devem ser preservados, pois eles estão presentes e podem ser reguladores da população de diversas pragas dos citros (ALVES et al., 2001b) (Tabela 4). Portanto, a escolha do produto químico adequado na cultura cítrica é fundamental para evitar desequilíbrios desastrosos aos pomares. 13

ontrole Biológico das Pragas de itros Tabela 4 - Principais pragas dos citros, seus patógenos e estratégias de emprego (ALVES et al., 2001b). Praga Ácaros Phyllocoptruta oleivora Brevipalpus phoenicis Panonychus citri Mosca-das-frutas Tephritidae Bicho-furão Ecdytolopha aurantiana ochonilhas hrysomphalus spp. occus viridis Parlatoria spp. Orthezia praelonga igarrinhas igarrinhas da V Outras upins Pulgões Moscas-brancas oleobroca Patógeno Hirsutella thompsonii Verticillium lecanii Hirsutella thompsonii vírus de partícula livre Hirsutella thompsonii Entomophthorales Metarhizium anisopliae Bacillus thuringiensis Myiophagus Nectria e Myriangium Fusarium sp. Verticillium lecanii Aschersonia aleyrodis Fusarium sp. Nectria e Myriangium Beauveria bassiana olletotrichum gloesporioides Metarhizium anisopliae Verticillium lecanii Metarhizium anisopliae Beauveria bassiana Entomophthorales Beauveria bassiana Metarhizium anisopliae Beauveria bassiana Verticillium lecanii Entomophthorales Beauveria bassaiana Aschersonia aleyrodis Metarhizium anisopliae 14

ontrole Biológico das Pragas de itros ONTROLE BIOLÓGIO LÁSSIO E APLIADO 1. Minador-dos-citros - Phyllocnistis citrella 1.1. Parasitóides Os resultados obtidos em diversos países mostram que a população do minador-dos-citros, Phyllocnistis citrella, pode ser reduzida pela ação de parasitóides. Existe um número significativo de inimigos naturais associados naturalmente ao controle desta praga, especialmente parasitóides das famílias Encyrtidae, Eulophidae e Elasmidae. Tão logo foi registrado no Brasil em março de 1996, o minador passou a ser parasitado por inimigos naturais nativos com parasitismos próximos a 50% (SÁ et al., 1999), principalmente Galeopsomyia fausta (Figura 1), com ocorrência de outros eulofídeos (irrospilus sp. - Figura 2 e Horismenus sp.), elasmídeos (Elasmus sp.) e calcidídeos (onura sp.). om a ocorrência do minador no Brasil, aumentaram os problemas do cancro-cítrico, pois as minas de P. citrella facilitam a disseminação da bactéria Xanthomonas anoxopodis pv. citri (HAGAS et al., 2001). Por esse motivo e também devido aos danos diretos causados pela praga, importou-se o parasitóide Ageniaspis citricola Logvinovskaya (Figura 3) que tem dado resultados espetaculares de parasitismo após sua introdução em outros países, como EUA (60 a 80%), Argentina (89%) e Peru (98%) (HAGAS et al., 2002). O material foi introduzido dos EUA (Flórida) com a colaboração da Dra. Marjorie A. Hoy, tendo sido trazido pela pesquisadora da Austrália, embora este parasitóide tenha sido descrito de material do Vietnã. Os adultos deste encirtídeo são pequenos, de coloração preta, com 0,8 a 1,0 mm de comprimento. A oviposição é realizada em ovos ou lagartas do 1 o instar do minador-dos-citros, sendo um endoparasitóide poliembriônico (Figura 3). O minador-dos-citros, inicialmente restrito às áreas tropicais e subtropicais da Ásia, dispersou-se rapidamente a partir de 1993 para vários países da África, Ásia, Europa, Austrália, aribe e para as Américas do Norte, entral e do Sul. A partir de 1994, iniciaram-se as liberações de A. citricola com sucesso nas áreas mencionadas. Um dos poucos locais em que o parasitóide não se adaptou, foi a Espanha, devido, provavelmente, às condições climáticas adversas, especialmente seca excessiva. O sistema de criação do parasitóide no Brasil foi bastante simplificado, utilizando-se de tubetes ao invés de mudas cítricas, como nos EUA. A produção do parasitóide sobre P. citrella, criado em plantas de limão-cravo, tem sido otimizada em razão, basicamente, da praticidade de manuseio das plantas 15

ontrole Biológico das Pragas de itros Figura 1 - Galeopsomyia fausta, parasitóide nativo de Phyllocnistis citrella. Desenho da Bióloga Patrícia Milano. Figura 2 - irrospilus sp., parasitóide nativo de Phyllocnistis citrella. 16

ontrole Biológico das Pragas de itros cultivadas em tubetes, as quais se mantêm vigorosas até a terceira poda, desde que apresentem caule com diâmetro variável de 0,5 a 0,7 cm em sua base. Esse sistema, entre outras vantagens, demanda sobretudo pouco espaço para a criação do parasitóide, sendo possível monitorar o seu desenvolvimento em laboratório, utilizando-se de câmaras climatizadas e/ou pequenas salas de criação de modo a programar toda a produção, tomando-se como base as exigências térmicas de cada inseto. Assim, é possível manter em média 400 plantas/m 2, com um potencial médio de produção de 6.300 parasitóides em um período médio de 19 dias, nas condições de 25 ± 1 o, UR de 80 ± 10% e fotofase de 14 horas. Para tanto, consideram-se, segundo observações em laboratório, valores médios de quatro folhas passíveis de postura/planta, dois ovos/folha, produção de 3,3 A. citricolla/hospedeiro parasitado e ainda 60% de viabilidade de parasitismo. Levando-se em conta esses índices de produção, poder-se-á estabelecer um sistema de criação que tenha como meta a produção média de 1.000 parasitóides/ dia, devendo-se realizar, contudo, a poda de 240 plantas, a intervalo de dois dias, a fim de induzir brotações necessárias à manutenção da colônia do hospedeiro e produção do parasitóide e, ao mesmo tempo, formar uma gaiola composta de 160 plantas, totalizando 12 gaiolas por mês. Estabelecida a criação nessas condições, é preciso repor 1.000 plantas em tubetes no sistema de produção a cada 45 dias, considerando-se que as plantas se mantêm vigorosas até a terceira poda, quando submetidas ao sistema de condução preconizado no sistema de produção do parasitóide. Para a liberação do inimigo natural em campo, faz-se necessário o monitoramento periódico dos pomares, a partir do início do período das chuvas, a fim da assegurar as condições básicas ao parasitismo e o conseqüente estabelecimento desse inimigo natural nas áreas não irrigadas cultivadas com citros. Para tanto, será imprescindível que as plantas apresentem emissão de brotações, isentas de inseticidas não seletivos ao parasitóide (VILLANUEVA- JIMÉNEZ & HOY, 1998) por, pelo menos, três semanas, e que também apresentem ovos e/ou lagartas de P. citrella de primeiro instar com, no máximo, dois dias de idade. Atenção deve ser dada desde o início da amostragem das plantas até a liberação dos parasitóides, uma vez que, dependendo da variedade e/ou espécie cítrica cultivada e de fatores abióticos capazes de interferir no desenvolvimento vegetativo das plantas, o fluxo de brotações passíveis de postura pelo minador-dos-citros poderá ocorrer em um curto intervalo de tempo. Embora a produção de gerações superpostas contribua, teoricamente, para a manutenção constante do hospedeiro em campo, nos estágios passíveis de parasitismo, há de se analisar, sobretudo, o tempo bastante reduzido que o inseto exige para completar o período de incubação e o primeiro instar larval (3-4 dias a 25 o ). Assim, considerando-se a estreita relação entre esses fatores, pode-se inferir que o sucesso da liberação de A. citricolla e conseqüente 17

ontrole Biológico das Pragas de itros estabelecimento, com vistas ao controle biológico do minador-dos-citros, dependerão, entre outros fatores, do conhecimento, em campo, da evolução populacional da praga e do monitoramento das plantas quanto a sua fenologia, visando à sincronização da produção do parasitóide em laboratório aos demais fatores favoráveis em campo. As liberações deverão ocorrer, de preferência, ao amanhecer e/ou após as 17 horas, períodos do dia em que são registradas temperaturas mais amenas, embora ainda não se conheçam exatamente as exigências climáticas do parasitóide nas condições de campo do Brasil. Atendidos esses requisitos e as exigências térmicas do inseto, de 30 a 50 folhas, contendo pupas desse parasitóide, provenientes das câmaras de emergência, devem ser acondicionadas em recipientes plásticos (câmaras de liberação), pendurados no interior da copa das plantas, em uma relação de quatro recipientes por talhão de 25 hectares. Essas quantidades poderão ser alteradas em razão da disponibilidade do parasitóide no sistema de criação, bem como das condições favoráveis à liberação descritas anteriormente. As câmaras de liberação poderão ser confeccionadas de tubos plásticos de PV (6 a 8 cm de diâmetro por 15 cm de comprimento) com uma das extremidades vedadas e a outra protegida por um tecido de voil fino, que impeça a entrada de predadores e permita a saída dos parasitóides. No fundo dessas câmaras, são introduzidos chumaços de papel-toalha, ou equivalentes, umedecidos, a fim de promover umidade elevada em seu interior, capaz de manter a turgescência foliar e, conseqüentemente, evitar a dessecação das pupas de A. citricola. O esquema de produção do parasitóide sobre P. citrella (Figura 4) baseiase nos dados de desenvolvimento de ambas as espécies nas diferentes temperaturas (Tabela 5) e na sua capacidade de parasitismo (Tabela 6). A sincronização da criação, envolvendo planta, parasitóide e praga, é baseada nas exigências térmicas de ambas as espécies, ou seja, de 197,7 graus dias para A. citricola e de 243,3 graus dias para P. citrella. Tabela 5 - Duração média (dias) e viabilidade (%) do ciclo total (ovo-adulto) de Phyllocnistis citrella e Ageniaspis citricola criados em diferentes temperaturas (UR: 80±10% e fotofase: 14h) (HAGAS et al., 2002). P. citrella A. citricola Tempo ( o ) Duração (dias) (%) Duração (dias) (%) 18 20 22 25 28 30 32 32,7±0,23a 26,9±0,11b 20,4±0,08c 16,5±0,10d 14,2±0,13e 12,1±0,07f 11,5±0,10g 95,7a 88,6ab 85,7ab 86,4ab 91,4ab 84,3ab 67,2a 46,2±0,02a 31,5±0,05b 23,9±0,04c 17,5±0,06d 13,8±0,07e 12,1±0,08e - 97,2a 98,0a 96,1a 94,4a 96,3a 37,0b - Médias seguidas da mesma letra, na vertical, não diferem entre si, pelo teste de Tukey, ao nível de 5% de probabilidade. 18

ontrole Biológico das Pragas de itros Figura 3 - Ageniaspis citricola. A. adulto; B. pupas. Figura 4 - Esquema da produção de Phyllocnistis citrella e Ageniaspis citricola. 19

ontrole Biológico das Pragas de itros Tabela 6 - Números médios de descendentes, de hospedeiros parasitados e porcentagem de parasitismo de ovos e lagartas de Phyllocnistis citrella por Ageniaspis citricola acasaladas ou não (adaptado de EDWARDS & HOY, 1998). Parâmetros Fêmea acasalada Fêmea não Descendência produzida P. citrella parasitado (n o de ovos e lagartas) Parasitismo (%) 141,8 ± 38,9 a 51,4 ± 13,8 a 73,7 ± 11,2 a acasalada 84,2 ± 19,6 b 54,0 ± 12,3 a 68,2 ± 8,8 a As liberações do inimigo natural em pomares de citros do Estado de São Paulo iniciaram-se em outubro de 1998, nos municípios de Descalvado e Nova Granada. O programa de controle biológico do minador-dos-citros, dentre outros aspectos, contempla a produção e liberação de A. citricola, visando a seu estabelecimento nas áreas de citros desse Estado, estimadas em aproximadamente 800.000 ha, bem como pomares dos Estados do Paraná, Minas Gerais, Rio Grande do Sul, Santa atarina, Goiás, Bahia, Rio de Janeiro, Piauí e Rio Grande do Norte. Até abril de 2002, foram liberados cerca de 400.000 parasitóides em diferentes propriedades, distribuídas em 75 municípios representativos da citricultura paulista (Figura 5). A recuperação do parasitóide em pomares do Estado de São Paulo deu-se a partir de três meses da sua liberação em algumas localidades. Observou-se, em levantamento realizado em 2002, a adaptação de A. citricola em 100% das regiões citrícolas do Estado (Norte, Noroeste, entro e Sul) e, nos 18.500 ha amostrados, ocorreu maior parasitismo nas regiões mais úmidas, embora mesmo em áreas distantes do ponto de liberação ele já esteja estabelecido. A sua rusticidade tem sido demonstrada, pois foi registrada a sua ocorrência com alto parasitismo (76%), mesmo em áreas que receberam várias aplicações de inseticidas. Espera-se que, a médio e longo prazos, o parasitóide contribua para a redução do minador e, conseqüentemente, do cancro-cítrico no Brasil. 1.2. Predadores hrysoperla rufilabius, nos EUA (BROWNING & PEÑA, 1995), e. externa, no Brasil (RIBEIRO, 2002), têm sido referidos como predadores do minador-dos-citros, como também Orius, aranhas (lubionidae), vespas e formigas, sem, no entanto, até o momento, terem sido utilizados na prática. 2. Moscas-das-frutas 20 Dentre os diversos agentes de controle biológico das moscas-das-frutas,

ontrole Biológico das Pragas de itros Figura 5 - Locais de liberação de Ageniaspis citricola no Estado de São Paulo. O valor entre parênteses refere-se ao número de liberações por local. Figura 6 - Diachasmimorpha longicaudata, parasitóide das moscas-das-frutas. 21

ontrole Biológico das Pragas de itros incluindo-se vírus, fungos, nematóides, predadores e parasitóides, são esses últimos os referidos como mais efetivos (ARVALHO et al., 2000), especialmente os representantes da família Braconidae. Apesar de existirem registros de parasitismo por inimigos naturais nativos, variáveis de 1,20% a 30,38%, a sua eficiência em termos práticos não é satisfatória (NASIMENTO & ARVALHO, 2000). Segundo ANAL & ZUHI (2000), raramente este parasitismo ultrapassa 50%. Aparentemente, neste caso, justifica-se a utilização do controle biológico aplicado com liberações inundativas. É o que se pretende fazer no Brasil com o parasitóide Diachasmimorpha longicaudata (Figura 6), que tem sido largamente utilizado no mundo e que foi introduzido no Brasil em setembro de 1994 pela EMBRAPA Mandioca e Fruticultura (NASIMENTO et al., 1996). Esse parasitóide, originário do sudoeste da Ásia, foi introduzido no Havaí para controlar as moscas-das-frutas. Na década de 70, foi introduzido na Flórida para o controle da mosca-do-caribe, Anastrepha suspensa, onde se estabeleceu rapidamente. Atualmente, é produzida massalmente e liberada no Havaí, Flórida e Sul do México. Em Tapachula (Programa Moscamed) é produzido meio milhão de parasitóides por semana. Em alguns locais, foram liberados 200 mil parasitóides semanalmente. Nesses locais (Vale do Mazapa, México), conseguiu-se uma elevação do nível de parasitismo de Anastrepha ludens de 20 para 60% após tais liberações (ARVALHO et al., 2000). O parasitismo em moscas-das-frutas depende do tamanho do fruto. A larva da mosca, ao se alimentar, produz vibrações identificadas pelo parasitóide através de suas antenas. A seguir, a fêmea do parasitóide introduz o ovipositor através da casca e realiza a postura no interior da larva. Os ovos fecundados darão machos e fêmeas e, se não houver fecundação, haverá reprodução por partenogênese arrenótoca (apenas machos). O desenvolvimento do parasitóide será no interior da larva, emergindo posteriormente o parasitóide do pupário da mosca. 2.1. Multiplicação do parasitóide D. longicaudata O parasitóide é multiplicado num hospedeiro alternativo, ou seja, larvas do 3 o instar de eratitis capitata, a mosca-do-mediterrâneo, obtidas em dieta artificial (ARVALHO et al., 1998) (Tabelas 7 e 8). 22

ontrole Biológico das Pragas de itros Tabela 7 - omponentes da dieta artificial para larvas de eratitis capitata (ARVALHO et al., 1998). Tabela 8 - omponentes da dieta artificial para adultos de eratitis capitata (ARVALHO et al., 1998). omponentes Quantidade Água çúcar destilada mascavo ou deionizada 1000 120 45,0 ml g Farelo Ágar çúcar de comum soja 326,0 68,0 0,8 g Farelo Ácido evedura de ascórbico trigo Os de cerveja (vitamina parasitóides ) são multiplicados, adotando-se 326,0 0,05 9,0 g uma metodologia Açúcar Nipagin bastante simples (ARVALHO et al., 1998), sendo ustagen 83,0 0,005 os adultos 1,0 g g alimentados com Levedura Mel idrolisado de carboidratos abelha de de cerveja e vitamina (Tabela 9). proteína 86,0 45,0 120 g ml Metil el de parahidroxibenzoato abelha (nipagin) 15,0 6,5 g ml Benzoato Tabela de sódio 9 - Dieta artificial para adultos de Diachasmimorpha 2,5 g longicaudata (dieta Ácido cítrico utilizada em Gainesville - Flórida) (ARVALHO 7,0 g et al., 1998). A liberação dos parasitóides deve ser feita a partir de dois a três dias após a emergência, pois, com nove dias, atinge o máximo de sua capacidade de parasitismo (Figura 7) (ARVALHO et al., 1998). O entro de Energia Nuclear na Agricultura (ENA) da USP, em Piracicaba, tem capacidade para produzir de 45 a 55 milhões de parasitóides 23

ontrole Biológico das Pragas de itros por mês (WALDER, 2002). 2.2. Parasitóides nativos Dentre os parasitóides nativos, Doryctobracon areolatus tem sido o mais abundante (ANAL, 1996), parasitando maior número de espécies de moscasdas-frutas. ANAL & ZUHI (1969) listaram a ocorrência de treze espécies de braconídeos parasitóides de moscas-das-frutas no Brasil. Outras espécies de braconídeos são Utetes anastrephae e Opius sp., além de Aganaspis pelleranoi (família Figitidae), que podem ser importantes em determinadas regiões (GUIMARÃES et al., 2000) (Figura 8). Em geral, o parasitismo de moscas-das-frutas é afetado pelo fruto hospedeiro, pela mosca hospedeira, pelo local e época da coleta. Segundo ANAL & ZUHI (2000), o fruto talvez seja o principal fator que influencie o parasitismo de larvas frugívoras. A textura do tecido e o odor do fruto são os principais fatores que exercem atração sobre os parasitóides. As larvas de moscas são encontradas mais freqüentemente em frutos pequenos, de pericarpo fino e mesocarpo raso. Assim, espécies como Opius bellus e U. anastrephae só apresentaram altos parasitismos nestes tipos de frutos. Por outro lado, D. areolatus tem o ovipositor longo, o que permite o parasitismo em frutos maiores. Em geral, o controle biológico das moscas-das-frutas é bastante dificultado pela existência de hospedeiros silvestres e pelo nível de danos muito baixo exigido para a fruticultura. Para produtos de exportação, esta tolerância é zero e, em muitos casos, por ser considerada praga quarentenária, a exportação é embargada pela simples presença de mosca na região de produção ou até mesmo no país exportador. Entretanto, o que tem sido realizado nos EUA/México, é a associação de controle biológico e moscas estéreis com bastante sucesso (WALDER, 2002). No Brasil, após a introdução e adaptação de D. longicaudata, caminha-se para a produção massal do parasitóide em fábrica a ser instalada em Juazeiro-Bahia, com o suporte financeiro internacional e do governo brasileiro. São poucos os predadores referidos, exceto aranhas, formigas e pássaros (ARVALHO et al., 2000). Segundo estes autores, o uso de fungos, bactérias, vírus e nematóides é ainda incipiente e sem perspectivas de utilização para o controle das diferentes espécies de moscas-das-frutas; estes grupos, sejam predadores ou patógenos, atuariam preferencialmente sobre as pupas no solo. Estudos deveriam ser concentrados para a produção massal de D. areolatus, principal agente nativo de controle biológico das moscas-das-frutas. Neste caso, a sua criação esbarra na produção em grande escala das espécies de Anastrepha em dietas artificiais. 24

ontrole Biológico das Pragas de itros Figura 7 - Ritmo de parasitismo de Diachasmimorpha longicaudata (ARVALHO et al., 1998). Figura 8 - Parasitóides de moscas-das-frutas. A. Doryctobracon areolatus; B. Aganaspis pelleranoi. 25

ontrole Biológico das Pragas de itros 3. Bicho-furão - Ecdytolopha aurantiana O parasitóide desta praga, que tem mais chamado a atenção, é o braconídeo Hymenochaonia sp. (Figura 9). Ele pode aparecer em altas populações em algumas épocas do ano, atingindo parasitismos de 56% (GARIA, 1998), podendo, portanto, ter importância na dinâmica populacional da praga. omo se desconhece a sua biologia, supondo-se que parasite lagartas de 3 o instar, emergindo na pupa, deve-se optar, para o controle do bicho-furão, por produtos seletivos, preservando o parasitóide no ecossistema (controle biológico natural). A Dominica, um outro inseto, do gênero Bassus (Hymenoptera: Braconidae), é referido parasitando E. aurantiana (WHITE, 1993). GARIA (1998) conseguiu parasitismos de ovos de E. aurantiana por Trichogramma pretiosum. Em infestações artificiais de campo, tais parasitismos chegaram a 81% para ovos recém-colocados e a 100% para aqueles com 24h de idade. O referido autor verificou que o parasitismo vertical chega a quatro metros. A dispersão horizontal do parasitóide é de 11m com uma área de dispersão de 140,45m 2, indicando serem necessários 71 pontos de liberação do parasitóide por ha. omo para outras frutíferas, estima-se que, para o controle do bicho-furão, devam ser feitas liberações inundativas com números altos de parasitóides (em torno de 1 milhão de indivíduos por ha). Estudos nesta direção vêm sendo conduzidos no Departamentto de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da ESALQ/USP. O conhecimento da bioecologia de Hymenochaonia e o desenvolvimento de técnicas de criação da espécie em laboratório poderão propiciar condições para liberações inundativas deste parasitóide, visando ao controle de E. aurantiana. 4. Ácaros Embora existam coccinelídeos e crisopídeos ou mesmo patógenos (Tabela 4) que atacam os ácaros, os mais importantes inimigos naturais dos ácarospraga são os ácaros fitoseídeos. Eles são mais ágeis do que os ácaros-praga e podem também alimentar-se de pólen de plantas invasoras. Vivem nos ramos, frutos e folhas do interior das plantas cítricas e são globosos e brilhantes. O ácaro Iphiseiodes zuluagai, arredondado, de coloração vermelha e por este motivo conhecido com ácaro-maçã (Figura 10), é o mais comumente encontrado em São Paulo, predando os ácaros Brevipalpus phoenicis e Phyllocoptruta oleivora. ada fêmea coloca cerca de 40 ovos, sendo o seu ciclo bastante rápido, ou seja, 6 dias, em condições ótimas, sendo sua 26

ontrole Biológico das Pragas de itros Figura 9 - Hymenochaonia sp., parasitóide do bicho-furão Ecdytolopha aurantiana. Figura 10 - Predadores de ácaros: A. Iphiseiodes zuluagai; B. Euseius concordis. 27

ontrole Biológico das Pragas de itros longevidade de 35 dias. Outros predadores importantes são Euseius citrifolius e E. concordis (Figura 10), conhecidos como ácaros-pêra por apresentarem formato desse fruto e coloração amarelo-clara. Têm cerca de 0,5 mm e seu ciclo é de 5 dias, com longevidade de 34 dias (GUEDES, 2001). 5. ochonilhas Das diversas espécies de cochonilhas, incluindo as com carapaça e sem carapaça, ALVES et al. (2001b) citaram diversos patógenos que podem atacálas (Tabela 4). Para Orthezia praelonga, vêm sendo recomendados olletotrichum gloesporioides, Beauveria bassiana e Metarhizium anisopliae em pulverizações a cada dois meses. Segundo SANTANA et al. (1994), tais fungos ocorrem mais intensamente em janeiro, sendo observados sobre ninfas de 2 o instar (fêmeas) e sobre adultos. Dentre os predadores, os coccinelídeos são importantes inimigos naturais de cochonilhas-de-carapaça em citros, sendo registrados no Estado de São Paulo sobre S. articulatus,os predadores hrysoperla spp., Pentilea egena, occidophilus cítricola, Azya luteipes, ycloneda sanguinea e Scymnus spp. (Figura 11). PRATES et al. (1998) relataram que 80% das formas imaturas de S. articulatus foram predadas por coccinelídeos e crisopídeos, ocorrendo o restante da predação sobre adultos (20%). Segundo XAVIER et al. (1997), cada indivíduo de hrysoperla chega a predar 45 cochonilhas (S. articulatus) enquanto Pentilea egena preda 21 machos e 44 fêmeas desta espécie. Os crisopídeos são generalistas. Os principais predadores das cochonilhas-de-carapaça são as joaninhas, principalmente. citricola (cerca de 1 mm) e P. egena (2 mm) também preta, arredondada e cuja larva é cinzenta e recoberta de fios de cera brancos. O. praelonga é bastante predada por A. luteipes de coloração cinza, com duas manchas pretas no dorso e com cerca de 4 mm de diâmetro; suas larvas também são recobertas por fios de cera branca sobre o corpo (GRAVENA et al., 1995). Dente os parasitóides, que são mais comumente encontrados em julho, novembro e janeiro, os mais freqüentes são Aphytis spp. e Encarsia spp. (Figura 12), embora em níveis baixos. Os orifícios de saída são bastante visíveis no corpo da cochonilha, sendo Encarsia mais freqüente nas cochonilhas-escamavírgula, escama-farinha e cabeça-de-prego. 28

ontrole Biológico das Pragas de itros Figura 11 - Predadores: A. hrysoperla externa; B. Pentilea egena;. occidophilus citricola; D. Azya luteipes; E. ycloneda sanguinea; F. Hippodamia convergens. Figura 12 - Parasitóides de Selenaspidus articulatus. A. Aphytis sp.; B. Encarsia sp. 29

ontrole Biológico das Pragas de itros 6. igarrinhas vetoras da V Os ovos de cigarrinhas são parasitados por vespinhas da família Mymaridae (Gonatocerus spp.) (Figura 13) (PARRA et al., 2002) e Trichogrammatidae (Uscanoidea sp. e Zagella sp.) (GRAVENA et al., 1997). Tal parasitismo é mais freqüente no final do verão e outono, podendo contribuir para a redução populacional dos vetores. Segundo S. Gravena (comunicação pessoal), aranhas como Latrodectus sp. (tecelã) e Frigga quintensis (saltadoras) são eficientes predadores de ninfas e adultos de cigarrinhas. Embora em baixa frequência, pode ocorrer infecção natural dos vetores por fungos, como Metarhizium anisopliae, Beauveria bassiana e Zoophthora sp. (S.B. Alves, comunicação pessoal). 7. urculionídeos-da-raiz Posturas de Naupactus cervinus e N. versatilis, colocadas próximas à inserção do pedúnculo entre o cálice e a casca do fruto, foram parasitadas por microimenópteros do gênero Fidiobia. São espécies cosmopolitas e que se desenvolvem em posturas de curculionídeos e crisomelídeos. A espécie coletada sobre ovos de N. cervinus em Itapetininga, SP, é Fidiobia citri, pela primeira vez referida neste hospedeiro. A espécie encontrada sobre N. versatilis é nova para a ciência (GUEDES et al., 2001). Além desses parasitóides de ovos, foram encontrados, no mesmo local, uma espécie de arabidae, Notiobia chalcites, predando larvas das duas espécies de curculionídeos-das-raízes, e nematóides da família Steinernematidae, parasitando larvas e pupas de Naupactus spp. (GUEDES, 2002, inf. pessoal). 8. Pulgões Os pulgões Aphis spiraecola e Toxoptera citricidus apresentam diversos inimigos naturais, incluindo parasitóides, predadores e patógenos. Entre os predadores, destacam-se os sirfídeos (Diptera: Syrphidae), o bicho-lixeiro (hrysoperla spp.) (Neuroptera: hrysopidae) e joaninhas (oleoptera: occinellidae), podendo ser citadas ycloneda sanguinea e Hippodamia convergens (Figura 11). Existem microimenópteros que mumificam os pulgões e pertencem às famílias Aphidiidae e Aphelinidae, como Aphidius lysiphebus (Figura 14). Alguns patógenos são também referidos (item ontrole Biológico Natural - onservação). 30

ontrole Biológico das Pragas de itros Figura 13 - Gonatocerus sp., parasitóide de ovos de Acrogonia sp. Figura 14 - Parasitóide de pulgões, Lysiphlebus sp. A. Adulto parasitando; B. Múmias resultantes do parasitismo. 31

ontrole Biológico das Pragas de itros 9. oleobrocas-dos-citros Não há registros de parasitóides ou predadores eficientes sobre este grupo. A utilização de Metarhizium anisopliae é recomendada por MAHADO (1998) (Tabela 4). Formigas podem atacar as larvas das coleobrocas. ONSIDERAÇÕES FINAIS A tendência atual de os mercados internacionais exigirem dos países exportadores de frutas frescas a ausência de resíduos tóxicos e que elas sejam provenientes de sistemas de Produção Integrada, tem obrigado estes países a substituírem, a curto e médio prazos, produtos químicos por outras alternativas para o controle das principais pragas. Dentro desta visão, para qualquer cultura nesta condição, o ontrole Biológico ocupa posição de destaque como parte de programas de Manejo de Pragas. Devido ao grande número de pragas em itrus, muitas vezes, considerase inviável a utilização de ontrole Biológico, dada a especificidade deste método. Entretanto, conforme relatado no início deste capítulo, existem procedimentos básicos em ontrole Biológico, conservando o que já existe (ontrole Biológico Natural), importando inimigos naturais e liberando pequenas quantidades de parasitóides ou predadores (ontrole Biológico lássico), para que eles se adaptem e dêem resultados ao longo do tempo, através das liberações inoculativas ou, ainda, liberando grandes quantidades de inimigos naturais (ontrole Biológico Aplicado) para a obtenção de resultados imediatos. A conservação dos parasitóides, predadores e patógenos é sempre muito importante e deve ser observada para todas as pragas de itrus através da aplicação de produtos seletivos. O ontrole Biológico lássico, através da importação de Ageniaspis citricola para o controle de Phyllocnistis citrella, é um caso recente de sucesso na citricultura nacional. Apesar de ser o primeiro caso de sucesso na cultura, outros casos poderão surgir desde que se utilizem cada vez mais produtos menos agressivos ao ambiente. A volta ou ressurgimento do ontrole Biológico lássico é uma tendência mundial, pois existe forte pressão mundial contra o uso abusivo e indiscriminado de produtos agressivos ao homem e animais e, conseqüentemente, ao ambiente. Os estudos sobre técnicas de criação de parasitóides e predadores vêm sofrendo grandes avanços no Brasil. om este desenvolvimento, muitos parasitóides e predadores serão multiplicados em laboratório e liberados de forma inundativa. Há o caso recente de Diachasmimorpha longicaudata para 32

ontrole Biológico das Pragas de itros controle das moscas-das-frutas que vem sendo liberada em vários pontos do País. O aperfeiçoamento de técnicas de criação de outros parasitóides, como Doryctobracon areolatus, parasitóide nativo mais abundante das moscas-dasfrutas, poderá facilitar tais liberações massais. Outros casos já estudados para outras culturas poderão ser aproveitados em citros, como Trichogramma spp., parasitóide de ovos de várias pragas da Ordem Lepidóptera. Isto não somente se aplica para condições de campo, mas também para casas de vegetação. Os predadores começam a ser melhor estudados, existindo entros, como a UNESP-Jaboticabal, que já produzem crisopídeos e que poderão ser utilizados para controle de pragas de citros; por outro lado, para várias espécies de coccinelídeos e ácaros fitoseídeos, há necessidade de maiores estudos para sua produção em grande escala. Embora não seja o principal objetivo do presente trabalho, os patógenos em citros começam a ser estudados de forma detalhada por pesquisadores da ESALQ e da Embrapa e poderão ser aproveitados de forma mais racional, além da preservação da sua ocorrência natural. De qualquer forma, é importante que sejam selecionados parasitóides, predadores e patógenos com potencial para as diferentes pragas e trabalhados de forma adequada antes de serem oferecidos ao agricultor como solução para um determinado problema, pois um produto que não seja devidamente estudado antes de ser repassado, poderá cair no descrédito e gerar desconfiança numa alternativa tão promissora num país com biodiversidade tão ampla e mal explorada como o Brasil. AGRADEIMENTOS Aos Profs. Dr. R.A. Zucchi, Dr. J.D. Vendramim do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da ESALQ/USP, ao Eng. Agr. Diogo Rodrigues arvalho, ao Eng. Agr. Paulo E.B. Paiva e ao Eng. Agr. Jerson arús Guedes, da UFSM-RS, pela leitura crítica do texto. Ao Biólogo Heraldo Negri de Oliveira, pela parte fotográfica. BIBLIOGRAFIA ITADA ALVES, S.B.; R.B. LOPES; M.A. TAMAI; A. MOINO JR.; L.F.A. ALVES, 2001a. ompatibilidade de produtos fitossanitários com entomopatógenos em citros. 33

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