SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS NATURAIS DE PRAGAS DOS CITROS

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1 ENTOMOLOGIA SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS NATURAIS DE PRAGAS DOS CITROS PEDRO TAKAO YAMAMOTO 1 e RENATO BEOZZO BASSANEZI 2 RESUMO O trabalho tem por objetivo apresentar uma compilação de resultados de seletividade de agroquímicos aos inimigos naturais de pragas dos citros, obtidos por diversos autores, e opções para controle de pragas seletivas aos artrópodes benéficos, agentes de controle biológico na citricultura. Termos de indexação: acaricidas, inseticidas, fungicidas, MIP, Citrus sinensis. SUMMARY SELECTIVITY OF AGROCHEMICALS TO NATURAL ENEMIES OF CITRUS PESTS The purpose of this report is to show available data on pesticides selectivity to natural enemies of citrus pests, obtained from many authors, and to show options of pest control selective to arthropods and fungi that are agents of biological control in citriculture. Index terms: acaricides, insecticides, fungicides, IPM, Citrus sinensis. 1 Centro de Pesquisas Citrícolas Fundecitrus. Caixa Postal Araraquara (SP). ptyamamoto@fundecitrus.com.br 2 Centro de Pesquisas Citrícolas Fundecitrus. Caixa Postal Araraquara (SP). rbbassanezi@fundecitrus.com.br ARTIGO TÉCNICO

2 354 PEDRO TAKAO YAMAMOTO e RENATO BEOZZO BASSANEZI 1. INTRODUÇÃO No programa de Manejo Integrado de Pragas (MIP), o controle biológico ocupa posição de destaque, seja como responsável pela manutenção do nível de equilíbrio das pragas, seja como importante medida de controle. A tendência natural do MIP é direcionar o desequilíbrio ecológico entre as pragas e seus inimigos naturais em favor desses últimos. O termo usual para se referir a essa tática do MIP é seletividade, que pode ser entendido como o produto químico seleciona a praga no agroecossistema em que atua, não afetando, em diferentes graus, as populações de inimigos naturais. Quando se faz uma pulverização no agroecossistema, pode-se levar à morte não somente a praga-alvo, mas, também, outros organismos, entre os quais os inimigos naturais das pragas. Em virtude da sua mortalidade, podem ocorrer efeitos colaterais indesejáveis que, na maioria dos casos, levam a um aumento nos custos de produção. Os inimigos naturais das pragas atuam no equilíbrio biológico, retardando a ressurgência das pragas-chave, mantendo-as abaixo do nível de dano econômico, evitando os surtos de pragas secundárias e auxiliando na diluição da resistência das pragas aos produtos fitossanitários. O produto fitossanitário ideal, do ponto de vista da produção agrícola e do MIP, seria aquele que apresentasse seletividade total, isto é, que matasse somente as pragas visadas e preservasse os artrópodes benéficos, evitando, com isso, o desequilíbrio biológico. Os primeiros conceitos e definições de seletividade foram propostos por RIPPER et al. (1951), que classificaram a seletividade em fisiológica e ecológica. A fisiológica se dá quando inseticidas, em vista das diferenças fisiológicas entre pragas, predador` es e parasitóides, matam as pragas a uma concentração que não afeta os insetos benéficos. A ecológica é o efeito seletivo dos produtos fitossanitários com base nas diferenças ecológicas das pragas e dos inimigos naturais, isto é, técnica ou método com que o defensivo possa ser empregado sem atingir diretamente o inimigo natural inserido no contexto do agroecossistema. METCALF (1994) classifica a seletividade em fisiológica, ecológica,

3 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS devida ao aperfeiçoamento da aplicação, e comportamental. A seletividade devida ao aperfeiçoamento da aplicação baseia-se na redução de dosagem, baixa persistência, aplicação seletiva, aplicação de inseticidas sistêmicos, tratamento de sementes e granulados no plantio. Já a comportamental baseia-se no uso de atraentes, com utilização de armadilhas de luz e feromônio. A seletividade nos programas de MIP é um conceito importante no momento da escolha do defensivo ou da maneira de aplicá-lo para preservar os inimigos naturais, espécies inofensivas e outros organismos benéficos que convivem no agroecossistema. Em última análise, a atribuição que o MIP delega aos produtos fitossanitários é manter as pragas em níveis abaixo daqueles que causam danos econômicos sem suprimir totalmente os insetos pragas, com raras exceções, pois a população residual da praga serve de alimento para preservação dos inimigos naturais. Os produtos fitossanitários, contudo, não podem afetar as populações desses inimigos. Para atingir tais metas, a seletividade fisiológica, pela falta de produtos com essa característica, é insuficiente. A ela devem-se acrescentar os princípios de seletividade ecológica; juntas, tornarão realidade o manejo integrado de pragas que todos almejam, haja vista os inúmeros exemplos práticos de pleno sucesso que desponta no mundo todo, em várias culturas e em diferentes climas. Em função da não-padronização de método, que atualmente está sendo realizado pela International Organization of Biological Control (IOBC), muitos dos resultados obtidos pelos diferentes autores não podem ser comparados, podendo ser questionáveis. Por estar utilizando diferentes métodos, há resultados distintos, inclusive para a mesma espécie. Contudo, o objetivo do presente artigo é apresentar uma compilação dos principais trabalhos sobre seletividade de produtos fitossanitários para os mais importantes inimigos naturais de pragas dos citros e tabelas específicas, com uma nova forma de abordagem, onde, em função da pragaalvo de controle, os técnicos possam escolher o produto que tenha menor impacto sobre os inimigos naturais e/ou em função da ocorrência desses, determinada pela amostragem realizada pelo pragueiro, escolher o produto mais seletivo.

4 356 PEDRO TAKAO YAMAMOTO e RENATO BEOZZO BASSANEZI 2. SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS ÁCAROS PREDADORES DE PRAGAS Em relação aos ácaros predadores, principalmente os da família Phytoseiidae, que engloba a maioria dos predadores, os principais produtos fitossanitários utilizados em citros são considerados nocivos (Tabela 1). Considerando-se aqueles com ação acaricida, com exceção de diflubenzuron que é inócuo, hexythiazox, que é levemente nocivo, e enxofre e óxido de fenbutatin, que são moderadamente nocivos, os demais são nocivos aos principais ácaros predadores encontrados na cultura. Esse resultado provavelmente se deva ao fato de pertencerem à mesma classe, indicando que a aplicação da maioria dos acaricidas pode causar desequilíbrio pela mortalidade desses inimigos naturais. Como é inevitável a aplicação de acaricidas na citricultura, para evitar esses desequilíbrios, deve-se levar em consideração os conceitos de seletividade ecológica e aplicar as táticas de MIP, pulverizando somente os talhões onde forem atingidos os níveis de ação para controle dos ácaros pragas, principalmente Brevipalpus phoenicis (Geijskes) e Phyllocoptruta oleivora (Ashmead), responsáveis pela maioria das aplicações desse defensivo. Em sua maioria, os inseticidas são considerados nocivos aos fitoseídeos, indicando que a aplicação destes também pode acarretar a morte desse grupo de inimigos naturais, que são importantes para a manutenção da população de ácaros pragas em níveis abaixo do nível de dano econômico. Entre os inseticidas, aldicarb, malathion e fenitrothion são inócuos ou levemente nocivos aos ácaros predadores. Aldicarb apresenta seletividade devida ao modo de aplicação, na forma de granulado sistêmico, via solo, não entra em contato com os predadores e, portanto, não lhes causa a mortalidade. Os óleos minerais e vegetais, que são usados para controle de pragas e também misturados aos inseticidas para aumentar-lhes a eficiência, são nocivos aos ácaros predadores, principalmente a Iphiseiodes zuluagai Denmark & Muma, um dos fitoseídeos mais comuns encontrados nos pomares cítricos. Entretanto, o óleo mineral, para as demais espécies e quando considera o complexo de ácaros predadores, apresentou-se inócuo ou moderadamente nocivo. A mistura desses óleos com inseticidas, apesar de aumentar-lhes a eficiência, provoca também um incremento da ação sobre os ácaros predadores.

5 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS Tabela 1. Seletividade de produtos fitossanitários aos ácaros predadores dos citros 1 Uso 2 Ingrediente ativo Ácaros Euseius Euseius Iphiseiodes predadores concordis em geral citrifolius 3 zuluagai 4 3 A Acrinathrin 5 M M N A Azocyclotin M N N N A Bifenthrin N N N N A Chlorfenapyr N L/N A Cyhexatin L/M/N M/N M/N M/N A Dicofol M/N N N N A Fenpyroximate M M N A Flufenoxuron M/N A Hexythiazox I/L/M I/L L I/L A Óxido de fenbutatin L/N L/M I/L/M I/L/M A Propargite L/ N N A Pyridaben N N N A Pyridafenthion N A, F Enxofre I/M/N I/L/M M M A, I Abamectin I/L I/M/N L/N A, I Diflubenzuron I I A, I Ethion N N A, I Fenpropathrin N N N N A, I Óleo mineral I/L/M I I N A, I Óleo vegetal N A, I Triazophos N N N A, I, N Carbosulfan N N N I Acephate N I, A Aldicarb I Carbaryl N L/N I/N N I Deltamethrin N I Diazinon M/N I Dimetoato N M I Fenitrothion I Fenthion N I Malathion I I Metidathion N I Triclorfon L/ F Captan I I I I F Chlorothalonil I N F Fosetyl-Al I F Hidróxido de cobre I F, A Mancozeb I/N I/ N F Oxicloreto de cobre I/ I F Óxido cuproso I I F Sulfato de cobre + cal L L L F Tebuconazole F Thiophanate-methyl L/ L/M F Ziram L/ L 1 I = inócuo; L = levemente nocivo; M = moderadamente nocivo; N = nocivo. 2 A = acaricida; I = inseticida; F = fungicida; N = nematicida. 3 Fonte: YAMAMOTO et al. (1992 e 1995), KOMATSU & NAKANO (1998), REIS & SOUSA (2001), MONTEIRO (2001). 4 Fonte: REIS et al. (1998). 5 Sem informações.

6 358 PEDRO TAKAO YAMAMOTO e RENATO BEOZZO BASSANEZI Os fungicidas são praticamente inócuos para os ácaros predadores, com exceção de mancozeb, benomyl e chlorothalonil. A baixa seletividade de mancozeb provavelmente seja devida à sua ação acaricida, sendo, em citros, recomendado para controle do ácaro da ferrugem P. oleivora. Esses resultados indicam que a aplicação dos fungicidas captan, fosetyl-al, hidróxido de cobre, oxicloreto de cobre, óxido cuproso, calda bordalesa, tebuconazole, thiophanate methyl e ziram não provoca a morte de ácaros predadores e, conseqüentemente, desequilíbrio relacionado a esse grupo de inimigo natural. Entretanto, os três primeiros fungicidas são constantemente utilizados em citros, devendo, portanto, ser empregados de forma criteriosa para não causar morte dos fitoseídeos. 3. SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS ÀS JOANINHAS PREDADORAS Os produtos que apresentam somente ação acaricida, em geral, são pouco nocivos aos coccinelídeos que ocorrem em citros (Tabela 2). Entretanto, azocyclotin, bifenthrin e pyridafenthion são considerados moderadamente nocivos ou nocivos às joaninhas, devendo ser usados com critério nos períodos de maior ocorrência desse grupo de predadores. Para algumas espécies da família Coccinellidae, os acaricidas podem ser considerados nocivos, mas, para outras espécies, moderadamente nocivos. Essa diferença em termos de seletividade se relaciona às espécies estudadas ou também à diferença no método utilizado para estudo. Apesar de não causar grande impacto na população das joaninhas, pode-se escolher os acaricidas de menor impacto sobre esses inimigos naturais e, dessa maneira, causar menor prejuízo no controle biológico de pragas. Considerando os acaricidas com ação fungicida, como o enxofre, que independente da espécie, é pouco nocivo às joaninhas predadoras, podendo ser aplicado nos momentos de alta população desse grupo de inimigos naturais sem causar grande impacto na redução populacional e, conseqüentemente, prejudicar o controle biológico, sobretudo das cochonilhas, que são as presas preferidas da maioria dos coccinelídeos.

7 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS Tabela 2. Seletividade de produtos fitossanitários às joaninhas predadoras de pragas dos citros 1 Uso 2 Ingrediente ativo Joaninhas em geral Azya luteipes Coccidophilus citricola Cycloneda sanguinea Pentilia egena A Acrinathrin 3 L L/M L M/N A Azocyclotin N N A Bifenthrin N M M/N M M/N A Bromopropilato I/ I I A Chlorfenapyr I/L A Cyhexatin I/L I/L L/M/N I/L L/M/N A Dicofol I/L L I/L/N L I/L A Óxido de fenbutatin L L I/L L I/L A Fenpyroximate L I/L L L A Flufenoxuron I/ A Hexythiazox I A Propargite L/ L/M/N L/M A Pyridaben I I/L/M I L A Pyridafenthion M/N A, F Enxofre L L I/L L I/L A, I Abamectin I I I A, I Carbosulfan N M M/N M M/N A, I Diflubenzuron I A, I Ethion M/N N I A, I Fenpropathrin N N I/N A, I Óleo mineral I/ I A, I Triazophos N N I, A Aldicarb I Carbaryl N I Diazinon N N I Dimetoato N N I Fenthion N I Metidathion N I Triclorfon M/N 1 I = inócuo; L = levemente nocivo; M = moderadamente nocivo; N = nocivo. 2 A = acaricida; I = inseticida; F = fungicida; N = nematicida. 3 Sem informações. Fonte: YAMAMOTO et al. (1992), IOBC/WPRS (2002). Os inseticidas comumente utilizados em citros, na sua maioria, são nocivos às joaninhas que ocorrem na cultura, com exceção de aldicarb, que é levemente nocivo, provavelmente em vista de seu modo de aplicação (granulado sistêmico de solo), que confere uma seletividade ecológica aos coccinelídeos.

8 360 PEDRO TAKAO YAMAMOTO e RENATO BEOZZO BASSANEZI Por serem nocivos às joaninhas, os inseticidas, cujo emprego objetiva o controle dos diversos insetos que atacam os citros, devem ser usados de forma criteriosa, procurando explorar a seletividade ecológica como meio de diminuir os seus impactos. Os óleos minerais, que podem ser uma opção para controle de algumas cochonilhas, são inócuos ou levemente nocivos aos coccinelídeos, mas a sua mistura com outros inseticidas, prática comum, acarreta um incremento da mortalidade das joaninhas. 4. SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS ÀS ARANHAS E AOS PARASITÓIDES Para as aranhas, poucos são os dados encontrados na literatura. Os produtos testados (Tabela 3), incluindo os acaricidas, na maioria são levemente nocivos; somente bifenthrin, fenpropathrin e carbosulfan foram moderadamente nocivos a nocivos às aranhas. Todavia, mais estudos devem ser realizados no sentido de estabelecer o efeito dos produtos sobre esses inimigos naturais. Entre os produtos fitossanitários adotados em citros com dados obtidos de sua ação sobre os parasitóides (Tabela 3), somente bromopropilato, cyhexatin, óleo mineral e aldicarb foram inócuos ou levemente nocivos; os demais foram moderadamente nocivos ou nocivos. Já para Ageniaspis citricola Logvinovskaya, importante inimigo natural do minador-dos-citros Phyllocnistis citrella Stainton, a maioria dos produtos fitossanitários utilizados foi nociva, com poucas exceções inócuas a esse parasitóide, que foram dicofol, hexythiazox, diflubenzuron, óleo mineral e o fungicida benomyl. Apesar da utilização constante de inseticidas e produtos com grande impacto sobre A. citricola, esse parasitóide tem aumentado a sua população, disseminando-se com grande velocidade e reduzindo drasticamente a população de P. citrella. Esse inimigo natural apresenta, possivelmente, meio de defesa contra os produtos fitossanitários ou fica protegido dentro da presa, não sendo atingido por estes, podendo completar seu ciclo e exercer o controle biológico da praga.

9 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS Tabela 3. Seletividade de produtos fitossanitários aos aracnídeos e parasitóides de pragas dos citros 1 Uso 2 Ingrediente ativo Aranhas Parasitóides em geral Trichogramma spp. Encarsia formosa Ageniaspis citricola A Acrinathrin 3 N N A Azocyclotin N M N A Bifenthrin M N N N A Bromopropilato I L/M A Chlorfenapyr N A Cyhexatin L I N N N A Dicofol L I/M M M I A Dinocap N A Óxido fenbutatin I I N A Fenpyroximate N A Hexythiazox I L I A Lufenuron L N N A Propargite L L/M I M N A Pyridaben A, F Enxofre L I/L/N M/N A, I Abamectin N N N A, I Diafenthiuron N N A, I Diflubenzuron I I I A, I Ethion M/N N A, I Fenpropathrin M/N N N N A, I Flufenoxuron I A, I Óleo mineral I/ I A, I, N Carbosulfan I Acephate N N I Aldicarb N I Bacillus thuringiensis I I I Buprofezin I I I Carbaryl L/N N N I Chlorpyrifos N N N I Deltamethrin N N N I Diazinon N N N I Dimetoato N N N N I Fenthion I Imidacloprid N N I Metidathion N N N N I Triazophos N M I Triclorfon N N M F Benomyl I 1 I = inócuo; L = levemente nocivo; M = moderadamente nocivo; N = nocivo. 2 A = acaricida; I = inseticida; F = fungicida; N = nematicida. Fonte: YAMAMOTO et al. (1992); GRAVENA et al. (2001); IOBC/WPRS (2002).

10 362 PEDRO TAKAO YAMAMOTO e RENATO BEOZZO BASSANEZI Para o parasitóide de ovos Trichogramma spp., os inseticidas e acaricidas, em sua maioria, são nocivos, indicando que sua aplicação pode levar a efeitos colaterais indesejáveis (Tabela 3). Entre os que poderiam ser utilizados, sem efeitos indesejáveis, há o dicofol, considerado moderadamente nocivo, e o lufenuron, levemente nocivo. Já fenpyroximate, hexythiazox, propargite, diflubenzuron, flufenoxuron, Bacillus thuringiensis e buprofezin são inócuos ao Trichogramma spp. Para Encarsia formosa, importante inimigo natural de moscas-brancas, a lista de produtos com efeito nocivo é maior do que para Trichogramma spp. Entre os que podem ser utilizados, pelo seu moderado a baixo efeito, estão: Bacillus thuringiensis, buprofezin, diflubenzuron e óxido de fenbutatin (inócuos), hexythiazox (levemente nocivo) e azocyclotin, dicofol, propargite, triazophos e triclorfon (moderadamente nocivos). Os demais inseticidas e acaricidas devem ser empregados de forma criteriosa para não causar alta mortalidade ao parasitóide. Os inseticidas, de maneira geral, são nocivos aos parasitóides que ocorrem em citros, embora faltem ainda muitas informações. Desse modo, sua utilização deve estar relacionada à ocorrência das pragas-alvo de controle. Os acaricidas, embora menos nocivos, apresentam ingredientes ativos também altamente impactantes quando aplicados no agroecossitema citrícola, devendo seu uso estar atrelado aos níveis de ação recomendados para os ácaros-praga. 5. SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS CRISOPÍDEOS Em relação aos crisopídeos, importantes inimigos naturais de pragas dos citros, os acaricidas bromopropilato, cyhexatin, óxido de fenbutatin, dicofol, hexythiazox e propargite foram inócuos ou levemente nocivos, indicando que seu emprego provoca pouco impacto a esses inimigos naturais (Tabela 4).

11 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS Tabela 4. Seletividade de produtos fitossanitários aos crisopídeos predadores de pragas dos citros 1 Uso 2 Ingrediente ativo Fases do crisopídeo Ovo Larva Pupa Adulto A, I Abamectin I I/L I I/N I Acephate 3 N N I Acetamiprid I I A Acrinathrin I A, I, N Aldicarb A Azocyclotin N N I B. thuringiensis Var. kurstaki I I A Bifenthrin I L/N N A Bromopropilato I/ I I Carbaryl N M/N N A, I Carbosulfan L/N I ChlorpyrifosN N N A Cyhexatin L/N N I Deltamethrin I N I/N I/N A, I Diafenthiuron I/ I I Diazinon N N A Dicofol I L A, I Diflubenzuron M/N M I Dimetoato N N I Fenitrothion N A, I Fenpropathrin M/N N A Fenpyroximate I/N L I Fenthion L N I Flufenoxuron N L/N N A Hexythiazox I/ I I Imidacloprid (SL) N I Imidacloprid (PM) I I A, I Lufenuron I N I/N I/N I Methidathion N N A Óxido de fenbutatin I I I I A Propargite I I A, I Pyridafenthion N I Pyriproxyfen I I I Tebufenozide I I I I I Thiacloprid I I I N I Thiamethoxam I N L/M L/M I, A TriazophosL M/ N I Trichorfon I Triflumuron 1 I = inócuo; L = levemente nocivo; M = moderadamente nocivo; N = nocivo. 2 A = acaricida; I = inseticida; F = fungicida; N = nematicida. 3 Sem informações. Fonte: YAMAMOTO et al. (1992); BUENO (2001); CARVALHO et al. (2002); GODOY et al. (2002a,b); IOBC/WPRS (2002).

12 364 PEDRO TAKAO YAMAMOTO e RENATO BEOZZO BASSANEZI O enxofre, que também tem ação fungicida, é inócuo ou levemente nocivo aos crisopídeos, podendo ser utilizado sem causar grande redução da população desse predador. Já os acaricidas com ação inseticida ou os inseticidas com ação acaricida, em sua maioria, com exceção de abamectin, são moderadamente nocivos ou nocivos aos crisopídeos. Os inseticidas, na sua grande maioria, são nocivos a esse grupo de inimigo natural, com exceção de aldicarb e triclorfon, levemente nocivos. Assim como para as joaninhas, os inseticidas devem ser usados de modo criterioso a fim de não provocar grande impacto e redução na população dos crisopídeos, diminuindo o controle biológico e propiciando, com isso, o aumento populacional de pragas. Entretanto, os dados apresentados são uma compilação de resultados obtidos por vários autores, que, na grande maioria, estudaram a ação dos produtos fitossanitários sobre adultos e larvas dos crisopídeos. Alguns desses produtos, embora pouco nocivos à fase adulta, são bastante nocivos à fase de ovo e jovem dos crisopídeos e vice-versa. Lufenuron, embora seja nocivo para a fase adulta e ovos de Chrysoperla externa (Hagen), foi inócuo para as fases jovens e de pupa e, apesar de não ser seletivo para adultos, teve pouco efeito na viabilidade de ovos. Thiamethoxam foi levemente ou moderadamente nocivo para pupas e adultos e inócuo para ovos; entretanto, foi nocivo para a fase jovem. Outro produto com toxicidade diferencial para as diversas fases dos crisopídeos é o thiacloprid, que é inócuo para ovos, larvas e pupas e nocivo para adultos. Deltamethrin apresenta características semelhantes; contudo, somente é inócuo para ovos. De maneira geral, os produtos apresentam consistência no efeito sobre neurópteros: quando tóxicos, são para todas as fases e, quando de baixa toxicidade, também são para todos os estádios. 6. SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS FUNGOS ENTOMOPATOGÊNICOS Segundo ALVES et al. (2000), a ação dos produtos fitossanitários sobre o entomopatógeno pode variar em função da espécie e da linhagem, da natureza química do ingrediente ativo, das formulações e das dosagens utili-

13 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS zadas. Essas formulações podem atuar inibindo o crescimento vegetativo e a reprodução dos microorganismos e, até mesmo, causar mutações genéticas nos entomopatógenos, resultando em diminuição da virulência a determinada praga. Entre os acaricidas mais utilizados em citros, azocyclotin e cyhexatin foram muito tóxicos para os fungos Beauveria bassiana, Metarhizium anisopliae e Verticillium lecanii (Tabela 5). Dicofol foi tóxico para os dois primeiros fungos, mas compatível com V. lecanii. Lufenuron, ao contrário, foi tóxico para os dois últimos fungos e compatível com B. bassiana. Os demais acaricidas foram compatíveis ou tóxicos para somente um dos fungos testados. Apesar de pertencer ao mesmo grupo químico de azocyclotin e cyhexatin, óxido de fenbutatin foi compatível com os entomopatogênicos estudados. O enxofre, apesar de ter ação fungicida, foi compatível ou apresentou moderada toxicidade sobre B. bassiana, M. anisopliae e V. lecanii (Tabela 5). Esse resultado pode ser decorrente do uso excessivo e por longo tempo do enxofre, que pode ter exercido uma pressão de seleção no decorrer das gerações do fungo, selecionado propágulos mais resistentes, que predominaram sobre os mais sensíveis. Os inseticidas, com exceção de acephate, deltamethrin, dimetoato e imidacloprid, foram muito tóxicos para, pelo menos, um dos fungos entomopatogênicos estudados (Tabela 5). O óleo mineral, que apresenta ação inseticida e acaricida, e é constantemente adicionado aos inseticidas para aumentar-lhes a eficiência, foi muito tóxico para M. anisopliae, tóxico para B. bassiana e compatível para V. lecanii. Assim como ocorre o efeito sinergético no controle de pragas, a associação entre inseticidas e óleos minerais também incrementa o efeito tóxico sobre fungos entomopatogênicos de ambos. O uso dessa associação, portanto, deve ser criteriosamente analisado, em função da época de utilização, produto associado ao óleo mineral e dosagens. Com relação aos herbicidas empregados em citros, glifosato, o único a ser estudado, foi compatível com os fungos testados (Tabela 5). Os fungicidas benomyl, fosetyl-al, oxicloreto de cobre e thiophanate methyl, provavelmente em vista da ação sobre fungos, foram muito tóxicos para B. bassiana, M. anisopliae e V. lecanii (Tabela 5). Esses resultados indi-

14 366 PEDRO TAKAO YAMAMOTO e RENATO BEOZZO BASSANEZI cam que a utilização excessiva de fungicidas pode estar afetando o controle biológico dos insetos-pragas pelos fungos entomopatogênicos, principalmente nas áreas em que ocorre o fungo Guignardia citricarpa, agente causal da pinta-preta ou mancha-preta, nas quais são realizados até cinco aplicações de fungicidas por safra, com base na aplicação dos fungicidas testados e em alguns casos adicionados ao óleo mineral. Tabela 5. Seletividade de produtos fitossanitários aos fungos entomopatogênicos de ocorrência em citros 1 Uso 2 Ingrediente ativo Beauveria bassiana Fungos entomopatogênicos 3 Metarhizium anisopliae Verticillium lecanii A Acrinathrin C C C A Azocyclotin MT MT MD A Bifenthrin C C C A Bromopropilato T C C A Cyhexatin MT MT T A Dicofol T T C A Espirodiclofeno C C C A Lufenuron C T T A Óxido de fenbutatin C C C A Propargite C C C A, F Enxofre C MD MD A, I Ethion MT MT C A, I Fenpropathrin MT C C A, I Óleo mineral T MT C A, I TriazophosMT MT MD I Acephate C C C I Carbaryl MT MT MD I ChlropyrifosT MD C I Deltamethrin C C C I Dimetoato C C C I Fenthion MT T C I Imidacloprid C C 4 I Metidathion MT MT MT F Benomyl MT MT MT F Fosetyl-Al MT MT MT F Oxicloreto de cobre MT MT MT F Tiophanate-methyl MT MT MT H Glyphosate C C C 1 C = compatível; MD = moderadamente tóxico; T = tóxico; MT = muito tóxico (ALVES et al., 1998). 2 A = acaricida; I = inseticida; F = fungicida; H= herbicida. 3 Fonte: ALVES et al. (2000). 4 Sem informações.

15 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS V. lecanii foi o fungo mais resistente aos produtos fitossanitários testados, provavelmente em decorrência de sua exposição contínua aos mesmos, por ser um fungo encontrado com freqüência no agroecossistema citrícola, que pode ter exercido uma pressão de seleção, selecionado propágulos mais resistentes, resultando em menor efeito dos produtos sobre o entomopatógeno. Os trabalhos foram desenvolvidos in vitro, como a maioria daqueles visando detectar o efeito de produtos fitossanitários sobres os fungos entomopatogênicos. Dessa forma, pode-se ter certeza de que, quando o produto é compatível em condições de laboratório, não há dúvidas sobre a seletividade em condições de campo. Por outro lado, a alta toxicidade em laboratório não sugere uma elevada toxicidade em campo e, sim, a possibilidade de causar danos à natureza. 7. SELETIVIDADE DE AGROQUÍMICOS UTILIZADOS PARA CONTROLE DAS PRINCIPAIS PRAGAS E DOENÇAS FÚNGICAS DOS CITROS Nas Tabelas de 6 a 12, encontram-se os resultados de seletividade de agroquímicos aos diferentes grupos e espécies de inimigos naturais em função das essenciais pragas-alvo de controle. A idéia é apresentar os primordiais produtos para controle das principais pragas, em função de sua ação sobre os inimigos naturais, sendo uma tabela de consulta para que os produtores e técnicos possam escolher o produto a ser empregado com menor impacto sobre os agentes de controle biológico de insetos fitófagos. A compilação não levou em consideração a eficiência do produto sobre as pragas-alvo e, sim, a seletividade aos grupos de inimigos naturais; na escolha do produto para se obter melhor controle, deve-se levar em conta a eficiência sobre a praga. Como leva em consideração a seletividade aos diferentes grupos e espécies de inimigos naturais e fungos entomopatogênicos, sua identificação deve ser aprimorada pelos inspetores de pragas e passar a ser cotidiano dos mesmos. Além de identificados, os inimigos naturais devem ser quantificados e anotados nas planilhas de inspeção de pragas.

16 368 PEDRO TAKAO YAMAMOTO e RENATO BEOZZO BASSANEZI Tabela 6. Seletividade de acaricidas para controle de Brevipalpus phoenicis a artrópodes predadores, parasitóides e fungos entomopatogênicos 1 Grupo de inimigos naturais (IN) Ação sobre IN Produto Ácaros predadores L Hexythiazox M Acrinathrin, bromopropilato, fenpyroximate, flufenoxuron, óxido de fenbutatin N Azocyclotin, bifenthrin, chlorfenapyr, cyhexatin, dicofol, fenpropathrin, propargite JoaninhasI Bromopropilato, diflubenzuron, hexythiazox L Chlofenapyr, cyhexatin, dicofol, fenpyroximate, flufenoxuron, óxido de fenbutatin M Acrinathrin, propargite N Azocyclorin, bifenthrin, fenpropathrin Bicho-lixeiro I 2 L Bromopropilato, cyhexatin, dicofol, hexythiazox, propargite N Azocyclotin, bifenthrin, fenpropathrin AranhasI Bromopropilato L Acrinathrin, cyhexatin, dicofol, fenpyroximate, óxido de fenbutatin, propargite M Bifenthrin N Fenpropathrin Parasitóides I Cyhexatin L Bromopropilato, quinometionato M Dicofol, propargite N Acrinathrin, azocyclotin, bifenthrin, fenpropathrin Continua

17 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS Tabela 6.Conclusão Grupo de inimigos naturais (IN) Ação sobre IN Produto Ageniaspis citricola I Dicofol, diflubenzuron, hexythiazox M Bromopropilato N Acrinathrin, azocyclotin, chlorfenapyr, cyhexatin, enxofre, óxido de fenbutatin, propargite Trichogramma spp. I Óxido de fenbutatin, hexythiazox, propargite M Dicofol N Azocyclotin, bifenthrin, cyhexatin, fenpropathrin Encarsia formosa I L Hexythiazox M Azocyclotin, dicofol, propargite N Acrinathrin, bifenthrin, cyhexatin, dinocap, fenpropathrin Beauveria bassiana I Acrinathrin, bifenthrin, óxido de fenbutatin, propargite M Bromopropilato N Azocyclotin, cyhexatin, enxofre, fenpropathrin Metarhizium anisopliae I Acrinathrin, bifenthrin, bromopropilato, fenpropathrin, óxido de fenbutatin, propargite M Dicofol N Azocyclotin, cyhexatin Verticilium lecanii I Acrinathrin, bifenthrin, bromopropilato, dicofol, fenpropathrin, óxido de fenbutatin, propargite L Enxofre M Cyhexatin 1 I = inócuo, L = levemente nocivo, M = moderadamente nocivo, N = nocivo. 2 Sem produtos na classificação.

18 370 PEDRO TAKAO YAMAMOTO e RENATO BEOZZO BASSANEZI Tabela 7. Seletividade de acaricidas para controle de Phyllocoptruta oleivora a artrópodes predadores, parasitóides e fungos entomopatogênicos 1 Grupo de inimigos naturais (IN) Ação sobre IN Produto Ácaros predadores I Óleo mineral L Aldicarb M Abamectin, bromopropilato, enxofre N Azocyclotin, carbosulfan, cyhexatin, ethion, pyridafenthion, JoaninhasI Bromopropilato L Cyhexatin, óxido de fenbutatin, fenpyroximate, enxofre, aldicarb M Pyridafenthion, ethion N Azocyclotin Bicho-lixeiro I Mancozeb L Abamectin, aldicarb, bromopropilato, carbosulfan, cyhexatin, enxofre, óxido de fenbutatin, óleo mineral 2 N Azocyclotin, pyridafenthion, ethion AranhasI Bromopropilato L Cyhexatin, enxofre, fenpyroximate, óxido de fenbutatin M Carbosulfan N Parasitóides I Cyhexatin L Aldicarb, bromopropilato, formetanate, óleo mineral M Dicofol N Enxofre, ethion Continua

19 SELETIVIDADE DE PRODUTOS FITOSSANITÁRIOS AOS INIMIGOS Tabela 7. Conclusão Grupo de inimigos naturais (IN) Ação sobre IN Produto Ageniaspis citricola I Diflubenzuron, óleo mineral M Bromopropilato N Abamectin, azocyclotin, cyhexatin, enxofre, ethion, lufenuron, óxido de fenbutatin Trichogramma spp. I Óxido de fenbutatin L Lufenuron N Azocyclotin, cyhexatin Encarsia formosa I M Azocyclotin N Abamectin, aldicarb, cyhexatin, lufenuron Beauveria bassiana I Óxido de fenbutatin, lufenuron M Bromopropilato, óleo mineral N Azocyclotin, cyhexatin, enxofre, ethion Metarhizium anisopliae I Bromopropilato, ethion, óleo mineral óxido de fenbutatin L Azocyclotin, enxofre M Lufenuron N Azocyclotin, cyhexatin, ethion, óleo mineral Verticilium lecanii I Bromopropilato, ethion, óxido de fenbutatin, óleo mineral L Azocyclotin, enxofre M Cyhexatin, lufenuron N 1 I= inócuo, L= levemente nocivo, M= moderadamente nocivo, N= nocivo. 2 Sem produtos na classificação.

20 372 PEDRO TAKAO YAMAMOTO e RENATO BEOZZO BASSANEZI Tabela 8. Seletividade de inseticidas para controle de cochonilhas a artrópodes predadores, parasitóides e fungos entomopatogênicos 1 Grupo de inimigos naturais (IN) Ação sobre IN Produto Ácaros predadores I Óleo mineral L Aldicarb M Dimetoato N Carbaryl, deltamethrin, diazinon, ethion, metidathion, triazophos JoaninhasI Óleo mineral L Aldicarb M Ethion N Carbaryl, diazinon, dimetoato, fenthion, metidathion Bicho-lixeiro I Óleo mineral L Aldicarb 2 N Carbaryl, diazinon, dimetoato, ethion, fenthion, metidathion, pyridafenthion Parasitóides I L Aldicarb, óleo mineral N Carbaryl, diazinon, dimetoato, ethion, metidathion Ageniaspis citricola I Óleo mineral N Chlorpyrifos, deltamethrin, dimetoato, metidathion Continua