MESTRADO EM ODONTOLOGIA ÁREA DE CONCENTRAÇÃO EM PERIODONTIA TIAGO EDUARDO DIAS GONÇALVES
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1 MESTRADO EM ODONTOLOGIA ÁREA DE CONCENTRAÇÃO EM PERIODONTIA TIAGO EDUARDO DIAS GONÇALVES EFEITO DA TERAPIA PERIODONTAL NÃO-CIRÚRGICA NOS PARÂMETROS CLÍNICOS E NÍVEIS SÉRICOS DE ADIPOCITOCINAS EM INDIVÍDUOS OBESOS COM PERIODONTITE CRÔNICA Guarulhos 2014
2 TIAGO EDUARDO DIAS GONÇALVES EFEITO DA TERAPIA PERIODONTAL NÃO-CIRÚRGICA NOS PARÂMETROS CLÍNICOS E NÍVEIS SÉRICOS DE ADIPOCITOCINAS EM INDIVÍDUOS OBESOS COM PERIODONTITE CRÔNICA Dissertação apresentada à Universidade Guarulhos para obtenção do Título de Mestre em Odontologia Área de Concentração: Periodontia Orientadora: Profa. Dra. Poliana Mendes Duarte Co-orientadora: Profa. Dra. Luciene Cristina Figueiredo Guarulhos 2014
3 Ficha catalográfica elaborada pelo Sistema de Bibliotecas Fernando Gay da Fonseca G635e Gonçalves, Tiago Eduardo Dias Efeito terapia periodontal não-cirúrgica nos parâmetros clínicos e níveis séricos de adipocitocinas em indivíduos obesos com periodontite crônica / Tiago Eduardo Dias Gonçalves f.; 31 cm. Orientadora: Profª. Dra. Poliana Mendes Duarte Dissertação (Mestrado em Odontologia) Centro de Pós Graduação, Pesquisa e Extensão, Universidade Guarulhos, Guarulhos, SP, Adiponectina 2. Obesidade 3. Periodontite crônica 4. Raspagem radicular 5. Tratamento periodontal I. Título II. Duarte, Poliana Mendes, (Orientadora). III. Universidade Guarulhos CDD
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5 DEDICATÓRIA A meus pais, Ana Maria Avila Dias e Paulo Sergio Elias, que desde criança estimularam minha busca por conhecimento. Me ensinaram valores como humildade, fraternidade, persistência, lealdade e,acima de tudo, amor. Graças a eles estou aqui neste momento e ser o que sou agora.
6 AGRADECIMENTOS Agradeço à Deus por ter me dado saúde, coragem e a capacidade para conseguir vencer os obstáculos a minha frente, por ter me mostrado que apesar das adversidades e desespero existe a esperança. À Ana Maria Avila Dias, minha mãe, por sempre estar ao meu lado, mostrando como perseverar e fazer o que ama trás o melhor que temos. Sempre me orientando, sendo minha melhor amiga em todos os momentos de minha vida. Graças a você me tornei o que sou, e sem você tenho certeza que não conseguiria ter forças para galgar o meu caminho. À Jorge Eduardo Gonçalves, meu pai, que esteve em minha criação enquanto criança, e por sua dedicação a me criar. À Paulo Sergio Elias, meu padrasto, que fez parte da minha vida na minha adolescência. Me mostrando como um homem deve ter caráter, valores morais e dedicação. Sendo verdadeiramente um pai para mim, e nunca esquecerei o que me ensinou. À minha queria orientadora, Profa. Dra. Poliana Mendes Duarte, um exemplo de profissional, dedicação ao trabalho e sabedoria. Não somente me ajudou como orientadora, mas como amiga, me mostrando carinho em momentos de necessidade, conselhos valoroso e ensinamentos que mudaram minha visão da vida e de minha profissão. À minha co-orientadora, Profa. Dra. Luciene Cristina Figueiredo, que me auxiliou muito no inicio de meu mestrado e guiou meus passos no mundo da docência. À Profa. Dra. Marta F. Bastos, que sempre ofereceu ajuda e,como minhas orientadoras, esteve presente em minha formação acadêmica. E me mostrou como o relacionamento professor e aluno é importante. Aos funcionários do Laboratório de Análises Clínicas da UnG que foram importantes na realização dos exames clínicos. A Camila Fernanda Arioli Daguani, pela sua ajuda e companheirismo no Centro de Estudos Clínicos da UnG. À meus colegas Vanessa Santos, Jadson Almeida Lima, Gláucia Zimmerman, Fernanda Sampaio Ramiro, Tamires Szeremeske de Miranda, Daiane Fermiano, e Maria Josefa Mestink por estarem ao meu lado como grandes amigos que nunca esquecerei. Ás alunas de iniciação científica Monique de Carvalho Souza, Paloma Gralha Braga e Daniele Ferreira da Cruz por me ajudarem nos procedimentos clínicos e laboratoriais deste trabalho. À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pelo apoio financeiro para realização deste estudo.
7 EPÍGRAFE Há duas formas para viver a sua vida: Uma é acreditar que não existe milagre. A outra é acreditar que todas as coisas são um milagre. Albert Einstein
8 RESUMO Apesar de muitos estudos sugerirem que a obesidade é um indicador de risco para a doença periodontal, o impacto da obesidade na resposta ao tratamento periodontal ainda foi pouco elucidado. Portanto, o objetivo deste estudo foi avaliar os efeitos da terapia periodontal nãocirúrgica na resposta clínica e níveis circulantes de leptina e adiponectina em sujeitos obesos com periodontite crônica (PC). Vinte e quatro indivíduos obesos e 24 não-obesos portadores de PC foram submetidos à um tratamento periodontal não-cirúrgico, incluindo raspagem e alisamento radicular por quadrante e instrução de higiene bucal. Parâmetros clínicos, incluindo profundidade de sondagem (PS), nível clínico de inserção, acúmulo de placa visível, sangramento marginal, sangramento à sondagem e supuração, foram avaliados no tempo inicial, 3 e 6 meses. Nestes mesmos tempos, os níveis circulantes de leptina e adiponectina foram avaliados por meio do ensaio imunoenzimático. A terapia periodontal não-cirúrgica resultou em uma melhora clínica significativa em ambos os grupos em 3 e 6 meses, quando comparado ao tempo inicial (p<0,05). Sujeitos não-obesos apresentaram um valor médio de PS significativamente menor e uma maior redução na PS do tempo inicial para 6 meses, em nível de boca toda e em sítios inicialmente profundos (variável primária), quando comparados ao sujeitos obesos (p<0,05). Os níveis séricos de leptina foram maiores nos sujeitos obesos comparados aos não-obesos em todos os tempos do estudo (p<0,05). Adicionalmente, não houve mudanças nos níveis séricos de leptina e adiponectina para obesos e não-obesos após a terapia (p>0,05). Em conclusão, indivíduos obesos apresentaram menores reduções de PS quando comparados aos não-obesos em 6 meses após terapia periodontal não-cirúrgica. Além disso, a terapia periodontal não-cirúrgica não afetou os níveis circulantes de leptina e adiponectina em indivíduos obesos e não-obesos como PC. Palavras-chave: obesidade, periodontite crônica, adipocitocinas, leptina, adiponectina, raspagem e alisamento radicular, tratamento periodontal.
9 ABSTRACT Despite several investigations suggesting that obesity is a risk indicator for periodontitis, little is known on the impact of obesity on periodontal treatment response. Therefore, the aim of this study was to evaluate the effects of non-surgical periodontal therapy on clinical response and circulating levels of leptin and adiponectin in obese subjects with chronic periodontitis (ChP). Twenty-four obese and 24 non-obese subjects with ChP were submitted to a non-surgical periodontal therapy, including quadrant-wise scaling and root planing and oral hygiene instruction. Clinical parameters, including probing depth (PD), clinical attachment level, visible plaque accumulation, marginal bleeding, bleeding on probing and suppuration, were assessed at baseline, 3 and 6 months. At these time-points, the serum levels of leptin and adiponectin were also evaluated, using enzyme linked immunosorbent assay. Non-surgical periodontal therapy yielded significant clinical improvements for both groups at 3 and 6 months, compared to baseline (p<0.05). Non-obese subjects had a significant lower mean PD and greater reductions in PD than obese subjects at 6 month, considering full-mouth and initially deep sites (primary outcome variable) (p<0.05). Leptin serum levels were higher in obese than non-obese subjects at all time-points (p<0.05). Furthermore, there were no changes in the serum levels of leptin and adiponectin for obese and non-obese groups after non-surgical periodontal therapy (p>0.05). In conclusion, obese subjects presented lower reductions in PD than non-obese subjects at 6 months after non-surgical periodontal therapy. Furthermore, non-surgical periodontal therapy did not affect the circulating levels of leptin and adiponectin in obese and non-obese subjects with ChP. Key-words: obesity, chronic periodontitis, adipocytokines, leptin, adiponectin, root planing, dental scaling.
10 SUMÁRIO 1. Introdução Definições: periodontite e obesidade Associação entre doenças periodontais e obesidade Estudos em animais Estudos clínicos Plausibilidade biológica da relação doenças periodontais e obesidade Aspectos microbiológicos Adipocitocinas Tratamento periodontal em indivíduos obesos Proposição Artigo Científico Conclusões 50 Referências Bibliográficas 51 Anexo 58
11 1. Introdução 1.1. Definições: periodontite e obesidade Periodontite é uma doença infecciosa que desencadeia um processo inflamatório que, por sua vez, leva à destruição dos tecidos de proteção e sustentação dos dentes (Cekici et al. 2014). Uma recente revisão sistemática sobre o prevalência global de doenças orais, demonstrou que a periodontite é a sexta condição bucal mais prevalente no mundo, atingindo 11% da população mundial (Marcenes et al. 2013). Por meio de estudos realizados durante mais que três décadas, utilizando diferentes técnicas microbiológicas, foi possível determinar que a microbiota patogênica subgengival é o fator etiológico determinante da periodontite (Socransky 1998, Socransky e Haffajee 2005). Dentre os diversos tipos bacterianos que compõem o biofilme subgengival, algumas espécies do complexo laranja (Fusobacterium sp, Prevotella sp e Campylobacter sp) e as espécies do complexo vermelho (Porphyromonas gingivalis, Treponema denticola e Tannerella forsythia) podem ser destacadas como os principais microrganismos envolvidos na etiologia desta infecção (Socransky 1998, Socransky e Haffajee 2005). Embora o biofilme periodontopatogênico seja o agente etiológico determinante das doenças periodontais, fatores sistêmicos, ambientais e/ou comportamentais, podem atuar como predisponentes e ou modificadores do curso da doença. Neste contexto, o tabagismo e o diabetes melito são atualmente considerados fatores de risco para as doenças periodontais (Ronderos e Ryder 2004), pois tiveram seus efeitos negativos na patogênese das mesmas comprovados por meio de estudos longitudinais. Entretanto, outros fatores como o estresse, a osteoporose e a obesidade são apontados como indicadores de risco para as doenças periodontais pelos estudos transversais (Linden et al. 2007, Saito et al. 2005, Reeves et al. 2006). Obesidade é definida como um acúmulo excessivo de gordura corpórea capaz de causar problemas de saúde e aumentar as taxas de mortalidade (Sørensen et al. 2010). A obesidade e o sobrepeso têm sido sugeridos como fatores de risco para muitas patologias tais como diabetes melito tipo 2, hiperlipidemia, hipertensão, arteriosclerose e doenças cardiovasculares e cerebrovasculares (Kopelman, 2000). Além desses prejuízos diretos na saúde, a obesidade pode gerar ainda uma variedade de problemas psicossociais, como transtornos em relação à imagem corporal, 10
12 estigmatização, preconceito, discriminação e limitações nas atividades da vida diária (Sørensen et al. 2010). Deitel (2003) relatou que 1.1 bilhão de pessoas no mundo estavam na faixa de sobrepeso ou obesidade em Nos últimos anos, diversas evidências documentaram um aumento progressivo da prevalência da obesidade mundial. Estimou-se que 500 milhões de adultos eram portadores de obesidade em 2008, o que representava 10-14% da população mundial (Kelly et al. 2008). Nas próximas duas décadas, é esperado ainda um grande aumento no número de adultos com sobrepeso ou obesidade nos países de baixa e média renda (Malik et al. 2013). Um estudo recente desenvolvido no Brasil demonstrou que, em 2010, aproximadamente 57% dos brasileiros e 43% das brasileiras estavam com sobrepeso ou obesidade, com uma estimativa de aumento para 95% de homens e 52% de mulheres com sobrepeso ou obesidade em 2050 (Rtveladze et al. 2013). A definição de obesidade por meio do Índice de Massa Corporal (IMC) está baseada no fato de que um aumento na massa corporal é predominantemente causado por um aumento dos depósitos de gordura (WHO 2000, Sørensen et al. 2010). Assim, o excesso de gordura corporal é medido pelo IMC, que é dado pelo peso, em quilogramas, dividido pelo quadrado da estatura, em metros. Essa medida antropométrica é uma ferramenta geralmente aceita para o uso clínico e de saúde pública no diagnóstico de obesidade. Sujeitos com IMC entre 20 e 25 kg/m 2 são classificados como magros. Indivíduos com IMC > 25 kg/m 2 são classificados como portadores de sobrepeso e apresentam um aumento do risco de co-morbidades, especialmente diabetes tipo 2. Indivíduos com IMC >30 kg/m 2 são considerados obesos e apresentam um aumento considerável no risco de mortalidade. Além disso, a obesidade também pode ser sub-classificada em grau I, quando os indivíduos apresentam IMC entre 30 e 34.9 kg/m 2, grau II, na qual o IMC está entre 35 a 39.9 kg/m 2 e grau III quando o IMC atinge valores superiores à 40 kg/m 2 (WHO 2000). Uma vez que a massa corporal magra (sem gordura) também contribui para a massa total do corpo, existe a possibilidade de erros de classificação de obesidade em alguns indivíduos com IMC alto, devido à predominância de massa magra (WHO 2000, Sørensen et al. 2010). Por esse motivo, o uso de outras medidas antropométricas como, por exemplo, o índice cintura-quadril (ICQ), obtido pela divisão da circunferência da cintura com a circunferência do quadril (WHO 2000), podem auxiliar na diferenciação da distribuição dos depósitos de gordura do corpo, como os 11
13 depósitos intra-abdominais e a gordura subcutânea periférica e central. Isso porque diferentes funções metabólicas e risco de co-morbidades estão associados à diferentes distribuições de gordura. Assim, um estudo demonstrou que a combinação de ICQ e IMC fornece uma melhor estimativa da massa de gordura intra-abdominal em comparação à qualquer uma dessas duas medidas tomadas isoladamente (Janssen et al. 2002). Existem inúmeras evidências de que a patogênese da obesidade é multifatorial e complexa, envolvendo interações entre comportamento, ambiente e fatores genéticos. A obesidade pode ser parcialmente atribuída ao elevado consumo de alimentos calóricos e ao sedentarismo, ambos característicos da vida moderna (Friedman 2004). Entretanto, o componente genético pode desempenhar um importante papel no aumento do risco de obesidade (Xia e Grant 2013). Evidências científicas em humanos demonstraram que gêmeos não-idênticos separados ao nascimento não apresentavam associação com o IMC. Entretanto, uma significante associação com o IMC foi observada para gêmeos idênticos separados ao nascimento (Stunkard et al. 1990). Ainda, a observação de que existe diferença na prevalência de obesidade em diferentes grupos étnicos também forneceram indícios da importância do componente genético na obesidade. A prevalência de obesidade, por exemplo, em caucasianos e asiáticos é de 35% ou menos, enquanto que os índios Pima do Arizona apresentam uma prevalência de obesidade de 50% ou mais (Xia e Grant 2013) Associação entre doenças periodontais e obesidade A tendência global para altas taxas de prevalência e incidência de sobrepeso e obesidade, faz com que haja um crescente interesse em estudos sobre os danos que essas patologias podem causar nos âmbitos social, econômico e físico. Por esse motivo, o papel da obesidade como indicador de risco para a periodontite tem sido alvo de muitas pesquisa nos últimos anos Estudos em animais O primeiro estudo publicado sobre a relação doença periodontal e obesidade foi desenvolvido em ratos, no ano de Perlstein et al. (1977) avaliaram a obesidade e/ou hipertensão como possíveis fatores modificadores da resposta periodontal em ratos. Os resultados forneceram os primeiros indícios de que a obesidade poderia contribuir significativamente para uma maior gravidade da doença 12
14 periodontal e que a associação obesidade e hipertensão causariam destruições periodontais ainda mais graves. Amar et al., em 2007, demonstraram que camundongos com obesidade induzida pela dieta infectados por P. gingivalis apresentaram maior perda óssea alveolar, maiores níveis de P. gingivalis e uma desregulação do sistema imunológico, quando comparado à camundongos nãoobesos. Posteriormente, Simch et al. (2008) não encontraram diferenças na perda óssea induzida por ligadura entre ratos obesos e não-obesos, utilizando um modelo de indução de obesidade denominado dieta de cafeteria. Utilizando esses mesmos modelos de indução de perda óssea periodontal e obesidade em ratos, Verzeletti et al. (2012) encontraram uma maior perda óssea, embora sutil e restrita à face palatina, em ratos obesos comparado aos não-obesos. Ainda, Cavagni et al. (2013) encontraram maiores níveis de perda óssea alveolar espontânea, isto é, independente da colocação de ligadura, em ratos obesos comparado aos não-obesos Estudos clínicos Nos últimos anos, estudos em diferentes populações também demonstraram uma correlação positiva entre obesidade e as doenças periodontais (Chaffee e Weston 2010, Suvan et al. 2011). Em 2001, Saito et al. avaliaram 643 japoneses adultos em relação ao ICQ, IMC e presença de periodontite. Os autores observaram que indivíduos com maiores valores de ICQ e IMC apresentavam maior risco de periodontite, comparado aos indivíduos com baixos valores de ICQ e IMC. Wood et al., em 2003, utilizando dados do Terceiro Exame Nacional de Saúde e Nutrição (NHANES III) dos Estados Unidos, avaliaram a possível associação entre a obesidade e a doença periodontal. Após ajustes para fatores de confundimento como idade, gênero, diabetes, tabagismo e perfil socioeconômico, foi encontrada uma correlação positiva significativa entre periodontite e o IMC e ICQ. Al-Zahrani et al., em 2003, analisaram a relação entre o peso corporal e a doença periodontal em uma população representativa de americanos participantes do NHANES III. Os autores relataram que o IMC e o ICQ estavam associados com a doença periodontal, especialmente em adultos jovens entre 18 e 34 anos. Um estudo realizado em 372 trabalhadores japoneses (Nishida et al. 2005) avaliou a relação entre periodontite e diversos fatores relacionados ao estilo de vida, dentre eles a obesidade. A obesidade foi mensurada por meio do IMC e a periodontite pela profundidade de sondagem. Os resultados demonstraram uma correlação significativa entre periodontite e IMC. Além 13
15 disso, o IMC exibiu uma influência de dose-resposta na periodontite, mesmo após ajuste para fatores de confundimento. Dalla Vecchia et al. (2005) avaliaram a relação entre a periodontite e o sobrepeso/obesidade em adultos brasileiros. Os autores observaram que a obesidade estava positivamente correlacionada com a periodontite em mulheres não-fumantes uma vez que estas tinham 3,4 vezes maior prevalência de periodontite que mulheres com IMC normal. Saito et al., em 2005, também observaram que a obesidade estava associada à presença de bolsas periodontais profundas em mulheres japonesas, mesmo após o ajuste para o teste de tolerância à glicose, uma vez que o diabetes melito é um reconhecido risco para periodontite. Um estudo caso controle, avaliando americanos, demonstrou que o peso corpóreo total e a circunferência da cintura estavam associados à periodontite, mas essa associação variava de acordo com a idade (Reeves et al. 2006). A relação entre a obesidade e a periodontite foi investigada por Linden et al. (2007) em homens entre 60 e 70 anos do Reino Unido. Os autores concluíram que havia uma associação entre ambas as doenças. Entretanto, altos níveis de IMC na juventude não eram preditores de periodontite na idade mais avançada. Em 2008, Ylöstalo et al., utilizando dados do exame nacional de saúde da Finlândia, também encontraram uma associação positiva entre peso corporal, mensurado pelo IMC, e infecção periodontal (número de dentes com presença de bolsas periodontais 4 mm e 6 mm) em indivíduos não-diabéticos entre 30 e 49 anos. Kongstad et al. (2009) analisaram a associação entre obesidade/sobrepeso (avaliação do IMC) e a periodontite (avaliação da perda de inserção e sangramento à sondagem) em 878 mulheres e 719 homens dinamarqueses. Ao contrário da maioria dos estudos da literatura, os autores observaram uma associação negativa entre o IMC e a perda de inserção, embora tenha sido observada uma associação positiva entre o IMC e o sangramento à sondagem. Uma vez que a maioria dos estudos utilizou o IMC como principal parâmetro antropométrico para definir obesidade, Han et al. (2010) verificaram a associação da obesidade com a periodontite em uma população de coreanos utilizando não apenas o IMC, mas também as medidas da circunferência da cintura, ICQ e a área de gordura visceral. Os resultados demonstraram uma relação de dose-efeito entre todos parâmetros antropométricos e o número de sextantes acometidos por periodontite. A associação entre parâmetros antropométricos que diagnosticam a obesidade visceral (isto é, circunferência da cintura e ICQ) e a periodontite foi mais tarde confirmada por 14
16 Kim et al., em 2011, por meio da avaliação de uma amostra representativa de indivíduos adultos coreanos. Saxlin et al., em 2010, por meio de um estudo longitudinal de 4 anos, na Finlândia, não encontraram evidências significativas de que o sobrepeso e a obesidade podem ser fatores de risco na patogênese das doenças periodontais, uma vez que peso corpóreo não foi correlacionado significativamente com o número de dentes com incidência de bolsas periodontais. Por outro lado, Morita et al. (2011), em uma avaliação longitudinal de 5 anos, em uma amostra de 803 mulheres e 2787 homens japoneses, demonstraram que existe uma relação de dose-resposta entre o IMC e o desenvolvimento da doença periodontal em indivíduos japoneses. Similarmente, Gorman et al. (2012) verificaram em uma população de 893 americanos por meio estudo longitudinal de 27 anos, que as medidas antropométricas de obesidade geral (IMC) e visceral (ICQ) estavam significativamente associadas ao risco de progressão de periodontite, definida como perda óssea alveolar de mais de 40%, profundidade de sondagem 5mm ou perda de inserção 5mm em dois ou mais dentes após uma avaliação inicial. Pataro et al., 2012, analisaram a associação entre IMC e a condição periodontal em mulheres brasileiras. Uma população de 594 mulheres foram alocadas nos seguintes grupos: IMC normal, sobrepeso, obesidade grau I, obesidade grau II e obesidade grau III. Os resultados demonstraram que a periodontite estava positivamente correlacionada com a obesidade e, que esta correlação foi mais evidente à medida que os níveis de obesidade aumentavam. Benguigui et al., 2012, verificaram a relação entre IMC e saúde bucal em uma amostra de 186 franceses, com idade entre 36 e 64 anos. Os autores concluíram que o IMC está associado ao índice de placa e à profundidade d sondagem, correlacionando a obesidade à periodontite. Recentemente, Muñoz-Torres et al. (2013) realizaram um estudo transversal para correlacionar medidas de obesidade à parâmetros clínicos periodontais, em uma amostra de 147 porto-riquenhos. Os autores concluíram que os indivíduos com níveis elevados de ICQ apresentaram um maior risco de periodontite, em comparação aos indivíduos com ICQ normal. Ainda em 2013, Palle et al., em uma amostra de 201 indivíduos indianos, correlacionaram por meio de um estudo transversal as medidas de obesidade total (IMC) e abdominal (ICQ) com os parâmetros clínicos periodontais. Os resultados revelaram que tanto o IMC quanto ICQ apresentaram uma associação 15
17 com a gravidade da periodontite após análise de regressão logística multivariada e controle dos fatores de confundimento. Corroborando muitos dos trabalhos acima citados, outros estudos também encontraram uma correlação positiva entre obesidade/medidas antropométricas e periodontite/parâmetros clínicos periodontais em diferentes populações (Ekuni et al. 2008, Khader et al. 2009, Kumar et al. 2009, Zermeño-Ibarra et al. 2010, Modéer et al. 2011, Saxlin et al. 2011, Salekzamani et al. 2011). Em 2010, Chaffee & Weston conduziram uma revisão sistemática com metaanálise para documentar o real peso da evidência da associação entre a obesidade e a periodontite. Os autores observaram uma maior média de perda de inserção entre os obesos, um maior IMC entre os pacientes com doença periodontal e uma tendência ao aumento da probabilidade de prevalência de doença periodontal com o aumento do IMC. Mais tarde, em 2011, os resultados de outra meta-análise também indicaram uma associação significativa entre periodontite e o IMC em indivíduos obesos e com sobrepeso (Suvan et al. 2011) Plausibilidade biológica da relação doenças periodontais e obesidade Os mecanismos biológicos capazes de explicar uma maior incidência e gravidade das doenças periodontais em obesos ainda permanecem desconhecidos. Até o presente momento, apenas um modesto número de evidências científicas sugeriram que o perfil bacteriano subgengival é distinto entre obesos e não-obesos (Socransky e Haffajee 2005, Haffajee e Socransky 2009). Outros estudos sugeriram que a obesidade pode alterar a resposta imunoinflamatória em favor da pró-inflamação e destruição dos tecidos periodontais, devido a produção local e sistêmica alterada de diversos biomarcadores e adipocitocinas, isto é citocinas produzidas pelo tecido adiposo, especialmente o visceral (Akman et al. 2012, Zimmermann et al. 2013, Pradeep et al. 2013, Rangé et al. 2013) Aspectos microbiológicos Em relação aos aspectos microbiológicos, resultados sobre a associação do IMC e a microbiota subgengival provenientes de estudos realizados no Instituto Forsyth (Estados Unidos) foram relatados por Socransky & Haffajee, em uma revisão de literatura publicada no ano de De acordo com estes dados, a obesidade estava relacionada com taxas elevadas de bolsas profundas, sangramento à sondagem, 16
18 acúmulo de placa, perda de inserção, aumento na contagem e proporção de T. forsythia, especialmente em obesos com IMC > 35. Mais tarde, em 2009, esse mesmo grupo de pesquisadores comparou a condição periodontal e a composição da microbiota subgengival por meio da técnica Checkerboard DNA-DNA hybridization em indivíduos com distintos IMC. Os resultados demonstraram mais uma vez que a T. forsythia diferiu significantemente entre os diferentes grupos de IMC, e apresentou níveis mais elevados em obesos periodontalmente saudáveis e com gengivite (Haffajee e Socransky 2009). Baseado nestes achados microbiológicos, os autores sugeriram que obesos periodontalmente saudáveis e com gengivite poderiam ser considerado um grupo de risco para o início e a progressão de periodontite. Em 2009, Goodson et al. executaram um estudo para avaliar os aspectos microbiológicos da saliva de mulheres americanas com sobrepeso utilizando a técnica do Checkerboard DNA-DNA hybridization. Sete das 40 espécies avaliadas apresentavam uma porcentagem média maior que 2% na saliva de indivíduos com sobrepeso, dentre elas Selenomonas noxia, Actinomyces gerencseriae Actinomyces naeslundii 2, Neisseria mucosa, Fusobacterium periodonticum, Fusobacterium nucleatum ss vincentii e Prevotella. melaninogenica. Todos os Firmicutes, com exceção ao Eubacterium sp. e Gemella morbillorum estavam em maior porcentagem na saliva dos indivíduos com sobrepeso, em relação aos controles Adipocitocinas Evidências recentes demonstram que o tecido adiposo é um órgão endócrino secretório ativo e não apenas uma massa inerte utilizada para estocar energia. O tecido adiposo é formado por células denominadas adipócitos, que são especializadas em armazenar energia na forma de gordura. Existem dois tipos de tecido adiposo, o tecido adiposo branco e o marrom (Wu et al. 2012, Rosenwald e Wolfrum 2014). Os adipócitos brancos ou células de gordura branca têm seu núcleo localizado na periferia da célula e uma grande quantidade líquido semi-sólido rodeado por uma camada de citoplasma. Este líquido é constituído principalmente por triglicérides e colesterol e apresentam função endócrina, produzindo adipocitocinas. Por outro lado, os adipócitos marrons apresentam forma poligonal e são plurivaculados. Ao contrario dos adipócitos brancos, os mesmos apresentam núcleo redondo localizado próximo à periferia celular e um líquido interno com aspecto de gotas por todo o citoplasma da célula. Sua cor marrom vem da alta quantidade de mitocôndrias (Wu et al. 2012, 17
19 Rosenwald e Wolfrum 2014). O tecido adiposo, especialmente o visceral, produz e libera uma série de fatores bioativos pro- e anti-inflamatórias, denominadas adipocitocinas ou adipocinas. Esses fatores são consideradas pontes que conectam a obesidade à fatores externos, como a nutrição e o estilo de vida, bem como à eventos moleculares que desencadeiam a síndrome metabólica e diversas condições inflamatórias e autoimunes. Na obesidade, o aumento da produção de grande parte das adipocitocinas exercem impacto importante no apetite, balanço de energia, modulação das respostas imunológicas, sensibilidade à insulina, angiogênese, pressão sanguínea e metabolismo dos lipídios (Procaccini et al. 2013). Dentre os diversos mediadores produzidos pelo tecido adiposo supostos ou já reconhecidos como capazes de atuar nos sistemas imunológico e inflamatório estão a leptina, adiponectina, resistina, fator de necrose tumoral (TNF)-α e IL-6 (Shimomura et al. 2002; Trayhurn 2005). Algumas dessas moléculas já foram reconhecidas como mediadores importantes na patogênese das periodontites (Karthikeyan e Pradeep 2007; Karthikeyan e Pradeep 2007). A leptina é uma citocina/hormônio liberada por adipócitos e, em menores quantidades, pela placenta, células T, osteoblastos e células do epitélio gástrico (Karthikeyan e Pradeep, 2007). No hipotálamo, a leptina regula o apetite, descargas do sistema nervoso autônomo, massa óssea e a secreção de hormônios hipotalâmicos (Friedman e Halaas, 1998). Camundongos deficientes de leptina ou deficientes do receptor de leptina são gravemente obesos e apresentam anormalidades secundárias na reprodução, hematopoese, angiogênese, metabolismo ósseo, de lipídios e glicose bem como problemas com as imunidades inata e adaptativa (Procaccini et al. 2013). Indivíduos com sobrepeso e obesidade apresentam resistência à utilização de leptina e, consequentemente, altos níveis dessa citocina permanecem disponíveis na circulação. Dentre suas várias ações biológicas, a leptina apresenta a propriedade de indução da proliferação de células mononucleares sanguíneas, polimorfonucleares e macrófagos (Friedman e Halaas, 1998, Procaccini et al. 2013). Jonhson & Serio (2001) demonstraram que altas concentrações de leptina estão presentes no tecido gengival saudável em comparação ao doente. Assim, foi sugerido que a leptina poderia ocupar um papel importante no mecanismo de defesa do tecido gengival. Bozkurt et al. (2006) sugeriram que os níveis de leptina no fluido gengival eram mais altos em sítios sem sinais clínicos de doença periodontal em indivíduos não-fumantes. Mais tarde, Karthikeyan & Pradeep (2007) também observaram uma menor 18
20 concentração de leptina no fluido crevicular de sítios com gengivite e periodontite em relação aos sítios saudáveis, corroborando os achados de Jonhson & Serio (2001) e Bozkurt et al. (2006). Karthikeyan & Pradeep (2007) observaram também que, embora exista uma menor concentração de leptina no fluido crevicular de sítios com gengivite e periodontite crônica em relação aos indivíduos saudáveis, a concentração dessa citocina é mais alta no plasma de indivíduos com doença periodontal. Em 2011, Gangadhar et al. também observaram uma diminuição significante na concentração gengival de leptina e um aumento na sua concentração plasmática com a progressão da doença periodontal. Ay et al. (2012) compararam os níveis de leptina e do receptor de leptina no soro (por meio do ensaio imunoenzimático) e tecido gengival (por meio de imunohistoquímica) entre indivíduos com saúde periodontal, gengivite, periodontite crônica e periodontite agressiva. Os autores não encontram diferenças entre os grupos em relação aos níveis séricos de leptina e seu receptor. Correlações positivas foram observadas entre os níveis séricos de leptina e o IMC nos pacientes com periodontite. Além disso, houve marcação imunohistoquímica para leptina e seu receptor no tecido gengival, especialmente no epitélio, de todos os grupos. TNF-α e IL-6 são citocinas clássicas envolvidas na resposta imune inata e na inflamação que vêm sendo exploradas por alguns anos no campo da periodontia. As mesmas são produzidas por diversas células inflamatórias e imunes após serem estimuladas por citocinas, lipopolissacarídeos e radicais livres, tendo como funções biológicas o estímulo à produção de moléculas de adesão, metaloproteinases e outras citocinas pró-inflamatórias, capazes de degradar o tecido conjuntivo e promover a reabsorção óssea (Spriggs et al. 1992). Em geral, níveis elevados de TNF-α e IL-6 têm sido encontrados nos tecidos periodontais, fluido crevicular e soro de indivíduos com periodontite quando comparados aos sem periodontite (Gamonal et al. 2003, Lin et al. 2005, Kurtiş et al. 2005, Passoja et al. 2010, Becerik et al. 2012, Ertugrul et al. 2013). Similarmente, uma expressão elevada de TNF-α e IL-6 têm sido observada no tecido adiposo de camundongos e pacientes obesos (Procaccini et al. 2013). Lundin et al. (2004) estudaram a relação entre o IMC e o nível de TNF-α no fluido gengival em obesos jovens (13 a 24 anos). Os autores observaram que indivíduos com IMC 40 apresentavam maiores níveis de TNF-α em relação aos com IMC< 40 e que o nível de TNF-α estava positivamente correlacionado com o IMC mesmo em indivíduos sem presença de bolsas periodontais. Em 2010, Endo et al. avaliaram os efeitos da inflamação gengival, induzida por ligadura colocada na região cervical em dentes de 19
21 ratos obesos e não-obesos, nos níveis hepáticos e tecido adiposo branco de citocinas pró-inflamatórias. Os resultados demonstraram que, nos animais obesos, a inflamação de baixa intensidade produzida pela periodontite induzida por ligadura resultou em uma maior expressão hepática de TNF-α e proteína C reativa, bem como uma maior expressão de IL-6 e proteína C reativa no tecido adiposo. Entretanto, em humanos, Akman et al. (2012) não encontram correlação positiva entre os níveis séricos de TNF-α, os parâmetros clínicos periodontais e o IMC. A resistina é uma citocina secretada pelos adipócitos e células inflamatórias circulantes que apresenta relação direta com o processo inflamatório, sendo sua expressão elevada por estímulos de diversas citocinas incluindo IL-1, IL-6 e TNF, e por lipopolissacarídeos (Kaser et al. 2003). Dados contraditórios têm demonstrado que os níveis de resistina podem estar aumentados, inalterados ou até mesmo diminuídos em animais e pacientes com obesidade (Procaccini et al. 2013). Além disso, até o presente momento, existem poucos estudos sobre o papel da resistina na patogênese das doenças periodontais (Saito et al. 2008). Saito et al. (2008) avaliaram os níveis séricos de resistina em mulheres japonesas com e sem periodontite (moderada e avançada) e, observaram que elevadas taxas de resistina estavam associadas à presença de periodontite. Similarmente, Furugen et al. (2008) observaram que os níveis de resistina estavam significativamente associados com a condição periodontal em idosos japoneses. Corroborando esses achados, Hiroshima et al. (2012) demonstraram níveis mais altos de resistina no fluido gengival de pacientes com periodontite. Além disso, por meio de um ensaio in vitro, os autores demonstraram ainda que neutrófilos humanos estimulados por lipopolissacarídeos de P. gingivalis expressavam níveis aumentados de resistina. Ainda em 2012, Devanoorkar et al. avaliaram os níveis séricos de resistina em paciente com e sem periodontite crônica bem como as alterações nos níveis séricos dessa adipocitocina após tratamento periodontal não-cirúrgico. Os resultados demonstraram que pacientes com periodontite apresentavam níveis circulantes de resistina significativamente mais altos quando comparado aos pacientes sem periodontite. Além disso, embora tenha ocorrido uma diminuição numérica das taxas de resistina após tratamento periodontal, essa mudança não foi estatisticamente significativa. Em 2013, Furugen et al. reportaram que tanto lipopolissacarídeos de P. gingivalis como de Escherichia coli estimulavam a liberação de resistina em cultura de neutrófilos. 20
22 A adiponectina é um hormônio circulante secretado pelo tecido adiposo, especialmente o branco, mas que pode também ser secretada por outras células, como as musculares e as endoteliais. Os níveis séricos dessa adipocitocina se encontra, geralmente, em baixos níveis em sujeitos obesos, insulino-resistentes e portadores de diabetes tipo 2. Desta forma, a perda de peso é considerada um importante indutor da síntese de adiponectina, sugerindo o papel da mesma com mediador protetor contra a obesidade e desordens relacionadas à obesidade (Procaccini et al. 2013). Evidências científicas sugerem que a adiponectina tem papel anti-inflamatório e exerce suas funções biológicas por meio de diferentes caminhos, incluindo a inibição da expressão de moléculas de adesão (Procaccini et al. 2013). Camundongos deficientes de adiponectina apresentam altos níveis de TNF-α no tecido adiposo e plasma quando comparado aos camundongos normais (Maeda et al. 2002). Além disso, a adiponectina é capaz de aumentar a secreção de citocinas anti-inflamatórias como a IL-10 e o receptor antagonista da IL-1 por monócitos, macrófagos e células dendríticas, e suprimir a produção de citocinas pro-inflamatórias (Wolf et al. 2004). Embora modelos experimentais tenham sugerido o papel da adiponectina como mediador inflamatório, seu exato mecanismo de ação nas doenças periodontais ainda não está totalmente elucidado. Yamaguchi et al. (2007), em um estudo in vitro, sugeriram que a adiponectina pode agir como um regulador negativo na formação de osteoclastos estimulada pelo receptor do tipo toll 4 (TLR-4) e pelo ligante do receptor do ativador kappa-ß (RANKL) na doença periodontal. Furugen et al. (2008) compararam as concentrações séricas de adiponectina, IL-6 e TNF-α entre pacientes com e sem periodontite. Os autores não encontraram diferenças significantes no nível sérico de adiponectina, IL-6 e TNF-α entre os grupos. Saito et al. (2008) avaliaram os níveis séricos de adiponectina em mulheres japonesas com periodontite e sem periodontite. Os resultados demonstraram que os níveis de adiponectina não foram significativamente diferentes entre os grupos. Yamaguchi et al. (2010) avaliaram a expressão de receptores de adiponectina 1 e 2 nos tecidos orais de camundongos e o efeito do estímulo por TNF-α na expressão destes receptores em cultura de células de fibroblastos. Os autores compararam ainda a expressão destes receptores no tecido gengival de pacientes periodontalmente saudáveis e com periodontite. Em camundongos, ambos receptores estavam expressos nos tecidos orais. Na cultura de células, o tratamento com TNF-α reduziu significativamente a expressão dos receptores de adiponectina pelos fibroblastos. Adicionalmente, a expressão dos 21
23 receptores estava reduzida nos tecidos dos pacientes com periodontite comparado aos sem periodontite. Shimada et al. (2010) investigaram os efeitos da terapia periodontal nos níveis de leptina, adiponectina, IL-6 e TNF-α em pacientes com periodontite crônica. Os níveis séricos de leptina estavam positivamente correlacionados com a profundidade de sondagem, nível clínico de inserção, perda óssea alveolar e IMC. Os níveis de leptina e IL-6 reduziram após tratamento periodontal, inferindo que esses mediadores podem exercer importantes papéis na relação entre obesidade e periodontite. Entretanto, nenhum resultado significativo foi encontrado em relação as taxas de adiponectina. Modéer et al. (2011) avaliaram os níveis de adiponectina, inibidor do ativador do plasminogênio, IL-1β, IL-6, IL-8 e TNF-α no fluido crevicular de adolescentes obesos e não-obesos. Dentre os mediadores estudados, apenas os níveis de IL-1β e IL-8 estavam mais elevados nos obesos. Um estudo in vitro (Kraus et al. 2012) demonstrou que a adiponectina anulou os efeitos estimulatórios dos lipopolissacarídeos de P. gingivalis na produção de diversos mediadores proinflamatórios e, inibiu seus efeitos na diminuição da viabilidade de células epiteliais humanas. A mesma foi capaz ainda de aumentar a proliferação e diferenciação destas células e estimular de maneira dose-dependente a produção de IL-10, uma citocina reconhecidamente anti-inflamatória. Recentemente, um estudo do tipo série de casos demonstrou que os níveis séricos de IL-6, adiponectina e leptina não foram diferentes entre pacientes com periodontite moderada e avançada portadores de obesidade mórbida, candidatos à cirurgia bariátrica (Rangé et al. 2013). Um estudo recente transversal de nosso grupo de pesquisa (Zimmermann et al. 2013), avaliou os níveis locais (fluido gengival) e circulantes (soro) de resistina, adiponectina, leptina, TNF-α e IL-6 em indivíduos obesos e com peso normal portadores ou não de periodontite crônica. Os resultados demonstraram que pacientes com periodontite, independente da obesidade, apresentaram níveis séricos de resistina aumentados e de adiponectina diminuídos quando comparados à indivíduos sem periodontite. Além disso, sujeitos com peso normal e sem periodontite apresentaram os menores níveis circulantes de leptina. Ainda, obesos, com ou sem periodontite, apresentaram taxas elevadas de TNF-α no fluido gengival Tratamento periodontal em indivíduos obesos Enquanto vários estudos focaram em estabelecer que a obesidade é um indicador de risco para as doenças periodontais e em avaliar os possíveis mecanismos 22
24 que ligam a obesidade à periodontite, poucos estudos objetivaram avaliar a resposta ao tratamento periodontal em indivíduos obesos. Zuza et al. (2011) avaliaram os efeitos da terapia periodontal não-cirúrgica nos parâmetros clínicos e níveis séricos de citocinas pro-inflamatórias (IL-1ß, IL-6, TNF-α e interferon-γ) em obesos e não-obesos com periodontite crônica. Os resultados demonstraram uma diminuição significativa, em 3 meses, para a maioria dos parâmetros clínicos periodontais em obesos e não-obesos, incluindo índice de placa, sangramento gengival, sangramento à sondagem, profundidade de sondagem e nível clínico de inserção. Os níveis circulantes das citocinas também diminuíram pósterapia. Entretanto, os obesos permaneceram com níveis mais elevados de IL-6 e TNF-α em 3 meses pós-tratamento. Os autores concluíram que a terapia periodontal básica foi efetiva para melhorar a condição periodontal clínica e diminuir os níveis circulatórios de citocinas pro-inflamatórias em obesos e não-obesos com periodontite, sem diferenças entre os grupos. Mais tarde, Al-Zahrani & Alghamdi (2012) estudaram o impacto da terapia periodontal convencional no nível sérico de proteína C reativa e nos parâmetros clínicos periodontais em mulheres obesas e com peso normal, portadoras de periodontite crônica. Os resultados indicaram que o tratamento periodontal foi eficaz na redução da inflamação gengival e nível sérico de proteína C reativa em ambos os grupos. Além disso, embora as mulheres de peso normal terem demonstrado uma tendência para uma melhor resposta, não houve diferenças estatísticas entre mulheres obesas e não-obesas. Ainda em 2012, Lakkis et al. avaliaram se a perda de peso após cirurgia bariátrica em obesos poderia influenciar positivamente a resposta ao tratamento periodontal. Trinta obesos com periodontite crônica foram incluídos neste estudo, dos quais 15 deles foram submetidos à cirurgia bariátrica. Parâmetros clínicos periodontais foram obtidos de obesos não-tratados e obesos tratados com cirurgia bariátrica entre 4 e 6 semanas após tratamento periodontal. Os autores observaram que obesos que perderam peso de maneira significativa apresentaram uma melhor resposta clínica ao tratamento periodontal, em comparação aos obesos que não sofreram cirurgia bariátrica. Lopéz et al. (2012) verificaram se a terapia periodontal com e sem associação de metronidazol e amoxicilina poderia reduzir a inflamação sistêmica em indivíduos com síndrome metabólica, e reduzir o risco de eventos cardiovasculares, em 1 ano. Os autores observaram que ambas terapias melhoraram os parâmetros clínicos e marcadores séricos importantes como proteína C reativa. 23
25 Entretanto, o grupo que ingeriu antibiótico apresentou melhoras mais significativas quando comparado ao grupo que ingeriu apenas placebo. Recentemente, Altay et al. (2013) avaliaram os efeitos da terapia periodontal básica nos níveis circulantes de citocinas pró-inflamatórias, fatores lipídicos e parâmetros glicêmicos em obesos dislipidêmicos e não-obesos com periodontite crônica generalizada. Os resultados demonstraram que ambos os grupos responderam bem clinicamente ao tratamento periodontal. Em relação aos parâmetros séricos, o tratamento periodontal resultou em uma diminuição dos níveis de TNF-α, IL-6 e leptina nos obesos e de IL-6 nos não-obesos. Suvan et al. (2014) realizaram um estudo com o objetivo de estimar o impacto do IMC e sobrepeso/obesidade na resposta ao tratamento periodontal não-cirurgico após controlar estatisticamente para variáveis como idade, hábito de fumar e índice de placa. Os autores observaram que, aos dois meses pós-tratamento, o IMC e a obesidade estavam associados com uma pior média de profundidade de sondagem e porcentagens de bolsas > 4 mm. 24
26 2. Proposição O objetivo deste estudo foi avaliar os efeitos da terapia periodontal não-cirúrgica na resposta clínica e níveis circulantes de leptina e adiponectina em sujeitos obesos com periodontite crônica. 25
27 3. Artigo Científico Effect of non-surgical periodontal therapy on clinical response and serum levels of adipocytokines in obese subjects with chronic periodontitis Tiago Eduardo Dias Gonçalves, DDS, MS * Magda Feres, DDS, MS, PhD Professor * Glaucia Santos Zimmermann, DDS, MS, PhD program * Marcelo Faveri, DDS, MS, PhD Assistant Professor * Luciene Cristina Figueiredo, DDS, MS, PhD Assistant Professor * Paloma Gralha Braga, DDS * Poliana Mendes Duarte, DDS, MS, PhD Assistant Professor * Corresponding author: Poliana Mendes Duarte Universidade Guarulhos - Centro de Pós-Graduação e Pesquisa Praça Teresa Cristina, Centro - Guarulhos CEP: SP/ Phone: Fax: pduarte@ung.br ( to be published) Financial Support: This study was supported by São Paulo State Research Foundation (FAPESP, São Paulo, São Paulo, Brazil, # 2011/ ). Conflict of interest: There is no conflict of interest Number of tables: 5 Number of figures: 1 * Department of Periodontology, Dental Research Division, Guarulhos University, São Paulo, Brazil. Department of Dentistry, Federal University of Santa Catarina, Florianópolis, Santa Catarina, Brazil. 26
28 Word count: Short running title: Periodontal therapy in obese subjects. Sentence summary: Obese subjects presented lower reduction in probing depth than non-obese subjects with chronic periodontitis (ChP). Furthermore, non-surgical periodontal therapy did not affect the circulating levels of leptin and adiponectin in obese and non-obese subjects with ChP. Source of funding: São Paulo State Research Foundation (São Paulo, São Paulo, Brazil, # 2011/ ). 27
29 Abstract Background: Despite numerous studies showing the association between obesity and periodontal diseases, few investigations have assessed the impact of obesity on periodontal treatment response. The aim of this study was to evaluate the effects of non-surgical periodontal therapy on clinical response and circulating levels of leptin and adiponectin in obese subjects with chronic periodontitis (ChP), up to 6 months post-therapy. Methods: Twenty-four obese and 24 non-obese subjects with ChP were submitted to non-surgical periodontal therapy, including quadrant-wise scaling and root planing and oral hygiene instruction. Clinical parameters were assessed at baseline, 3 and 6 months. At these time-points, the serum levels of leptin and adiponectin were evaluated, using enzyme linked immunosorbent assay. Results: Non-surgical periodontal therapy yielded significant clinical improvements for both groups at 3 and 6 months, compared to baseline (p<0.05). Non-obese subjects had a significant lower mean probing depth (PD) and greater reductions in PD than obese subjects considering full-mouth and initially deep sites (primary outcome variable) at 6 months (p<0.05). Leptin serum levels were higher in obese than non-obese subjects at all time-points (p<0.05). Furthermore, there were no changes in the serum levels of leptin and adiponectin for obese and non-obese groups after non-surgical periodontal therapy (p>0.05). Conclusion: Obese subjects presented lower reductions in PD than non-obese subjects at 6 months after non-surgical periodontal therapy. Furthermore, non-surgical periodontal therapy did not affect the circulating levels of leptin and adiponectin in obese and non-obese subjects with ChP. 28
30 Key-words: obesity, chronic periodontitis, adipokines, leptin, adiponectin, root planing. Introduction Epidemiologic studies in different populations as well as systematic reviews have demonstrated an association between obesity and periodontal diseases (Chaffee & Weston 2010, Suvan et al. 2011, Gorman et al. 2012, Pataro et al. 2012, Palle et al. 2013). Evidence indicates a positive correlation between obesity and its anthropometric measurements (e.g. body mass index [BMI] and waist circumference) with periodontitis and clinical periodontal parameters (e.g. probing depth [PD], gingival inflammation and clinical attachment loss) (Chaffee & Weston 2010, Suvan et al. 2011). A possible biological mechanism that links both conditions is the obesity induced-chronic systemic inflammatory state that may negatively impact periodontitis susceptibility and progression. The white adipose tissue, especially the visceral adipose tissue, secretes pro- and anti-inflammatory adipocytokines (e.g. leptin, resistin, tumor necrosis factor [TNF]-α, interleukin [IL]-6 and adiponectin) and, the imbalanced adipocytokine production may trigger inflammation and altered immune responses at the systemic and periodontal levels (Wozniak et al. 2009, Ouchi et al. 2011). In this context, some investigations have shown that the periodontal therapy is able to reduce the levels of some adipocytokines or inflammatory markers in obese and normal-weight subjects (Zuza et al. 2011, Al-Zahrani et al. 2012, Altay et al. 2013). Despite numerous studies showing the association between obesity and periodontal diseases, few investigations have assessed the impact of obesity on periodontal treatment response (Zuza et al. 2011, Al-Zahrani et al. 2012, Lakkis et al. 2012, Altay et al. 2013, Suvan et al. 2014). Some reports have shown that obesity does not have a short-term negative impact on the clinical response to periodontal treatment (Zuza et 29
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