DIVERSIDADE BIOLÓGICA E ECOLOGIA
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- Miguel Camarinho Azenha
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1 DIVERSIDADE BIOLÓGICA E ECOLOGIA PAULO A. V. BORGES Universidade dos Açores, Dep. de Ciências Agrárias, Terra-Chã, Angra do Heroísmo, Terceira, Açores, Portugal pborges@angra.uac.pt DIVERSIDADE DE ESPÉCIES: MEDIDA E QUANTIFICAÇÃO A riqueza de espécies (S) constitui a medida mais simples disponível para quantificar a diversidade de uma amostra, de um local ou de uma região. De facto, qualquer investigador capaz de diferenciar as espécies de um determinado grupo taxonómico superior (e.g., musgos, plantas, aves, insectos coleópteros) pode rapidamente contar o número de espécies existente em diferentes sistemas e assim quantificar o valor relativo desses sistemas. Existem vários tipos de riqueza de espécies (S) (ver Whittaker, 1972; Magurran, 1988; Huston, 1994). A forma mais simples de quantificar S, consiste em contar o número de espécies a uma escala local, conhecida como diversidade alpha. Salpha foi defenida originalmente por Whittaker (1972) como sendo o número de espécies que se encontram numa amostra homogénea representando uma comunidade. O número de espécies de plantas numa mata de Eucalipto, ou o número de espécies de gramíneas numa pastagem são exemplos de Salpha. Outra medida de S consiste em quantificar a riqueza numa escala regional, medida conhecida como Sgamma, e defenida como o número total de espécies acumuladas de diferentes comunidades de uma determinada região (Whittaker, 1972). Vamos ver um exemplo de diversidade alpha e diversidade gamma:
2 Imaginemos que queremos estudar a fauna de insectos na copa da Urze. Seleccionámos 3 exemplares de Urze e capturámos as seguintes espécies de insectos em cada exemplar de Urze: Urze 1: Spp A, B, C, D, E Urze 2: Spp A, C, G, I, S Urze 3: Spp A, B, C H, T Temos assim uma diversidade alpha média de 5 espécies de insectos por exemplar de Urze o que corresponde à diversidade alpha. No entanto, o número total de espécies de insectos é de 10 (A, B, C, D ; E, G, I, H, S, T), o que corresponde à diversidade gamma. Como se pode observar, em cada exemplar de Urze surgem novas espécies de insectos, e a taxa com que a composição de espécies varia numa região ( turnover de espécies) é conhecida como diversidade beta (Sbeta). A diversidade beta é geralmente usada como uma medida de heterogeneidade, com regiões com maior heterogeneidade possuindo valores superiores de beta diversidade e consequentemente a composição de espécies varia localmente. Assim, um elevada beta diversidade ocorre em regiões muito ricas em espécies. Mas como é que se quantifica Sbeta? Existem várias maneiras, usando por exemplo índices de dessimilitude e vários outros índices (ver Magurran, 1988). No entanto, sugerimos uma modificação da medida originalmente proposta por Whittaker (1972): Sbeta = (Sgamma / Salpha ) - 1 Vejamos um exemplo usando os dados dos insectos na Urze: Sbeta = (10 / 5 ) 1 = 1 Se tivermos uma situação de baixa heterogeneidade espacial, cujo limite inferior será as mesmas espécies ocorrendo em todos os locais:
3 Urze 1: Spp A, B, C, D, E Urze 2: Spp A, B, C, D, E Urze 3: Spp A, B, C, D, E Temos, alpha = 5; Gamma = 5 e, Sbeta = (5 / 5 ) 1 = 0, ou seja, é necessária uma substituição local de espécies ao longo de um gradiente regional para que tenhamos elevada diversidade beta e consequentemente uma elevada diversidade regional (Sgamma). A riqueza de espécies nas regiões tropicais é muito elevada (Sgamma elevado) precisamente porque existem espécies diferentes em cada local, consequência de uma adaptação fina a uma elevada diversidade e heterogeneidade de nichos ecológicos. A escala em que se mede as diversidades alpha, gamma e beta pode variar. Assim, no exemplo dos insectos na copa da urze temos uma escala de um transecto em que o local é a copa de cada urze e a região é o transecto. Podemos ter uma escala mais ampla em que o local é uma floresta de urze e a região uma ilha com várias florestas de urze. Mais recentemente tem sido também usada a versão aditiva da Beta diversidade em que: Sbeta = (Sgamma - Salpha). Este formato tem vantagens para análises estatísticas e para comparações dos valores de Beta diversidade em diferentes escalas. PADRÕES DE RIQUEZA DE ESPÉCIES É sabido que a riqueza de espécies varia consistentemente com diversos factores. Um dos padrões mais comuns na natureza é o aumento da riqueza de
4 espécies com o incremento da área, conhecida como a relação espécies-área e que iremos falar com mais detalhe mais adiante. No entanto, pderemos ainda salientar outros padrões importantes: 1) Gradientes latitudinais Em muitos grupos de organismos a riqueza de espécies aumenta das zonas de elevada latitude (temperadas) para as zonas de baixa latitude (tropicais). O mesmo padrão parece ocorrer para géneros e famílias, embora também sejam reconhecidas excepções a este padrão como o que ocorre com Himenópteros parasitóides (Gaston & Spicer, 1998) e os afídeos (Dixon et al., 1987), particularmente ricos em espécies nas zonas temperadas. No habitat marinho existem muitas excepções, mas o padrão é comum para a fauna do fundo dos oceanos (Gaston & Spicer, 1998). Têm sido propostos vários mecanismos para explicar este padrão sendo os mais aceites o da maior estabilidade, maior antiguidade (em contraposto com o impacto das glaciações nas zonas temperadas) e a maior productividade das zonas tropicais (Rosenzweig, 1995). 2) Gradientes altitudinais terrestres e de profundidade marinha A existência de gradientes ambientais como o aumento da precipitação com a altitude ou a diminuição da temperatura com a altitude acarrecta necessáriamente uma resposta das espécies a essa variação. Quatro tipos de respostas das comunidades foram até à data observadas: i) o decréscimo da riqueza de espécies com a altitude; ii) o aumento da riqueza de espécies com a altitude; iii) um pico de riqueza de espécies a altitudes intermédias; iv) nenhuma relação entre riqueza de espécies e altitude. A IMPORTÃNCIA DOS FACTORES LOCAIS E REGIONAIS NA DETERMINAÇÃO DA RIQUEZA DE ESPÉCIES Durante as décadas de 50 e 60 a teoria ecológica deu muita relevância aos factores locais, abióticos (e.g. temperatura, humidade, salinidade, ph, etc) e bióticos (e.g. competição intra e inter-específica, predação) na determinação da riqueza de espécies de uma determinada comunidade (riqueza local ou Salpha). Mais recentemente, tem-se verificado que a riqueza de espécies local (Salpha) é geralmente
5 consequência do pool de espécies disponível na região (Sgamma disponível), sendo assim determinada por factores de âmbito regional (e.g. factores evolutivos, área da região, idade da região, etc.) (ver revisão detalhada em Ricklefs & Schluter, 1993). Dois modelos foram propostos que predizem a forma como a riqueza de espécies local e regional se relacionam, o modelo proporcional e o modelo da saturação local (Cornell & Lawton 1992; Gaston, 2000): o modelo da amostragem proporcional, no qual a riqueza local (Salpha) é independente dos processos locais e aumenta proporcionalmente com a riqueza regional (modelo I, Figura 1). Neste modelo, os processos regionais, tais como factores históricos e biogeográficos, assim como fenómenos de extinção e imigração, determinam a riqueza local de espécies.~ bound ary Local richness Type I model Type II model Regional richness
6 Figura 1. Relação entre riqueza de espécies local e riqueza de espécies regional. Modelo I amostragem proporcional; Modelo II saturação local. A linha a tracejado ( boundary line ) representa a situação em que a riqueza de espécies local iguala a riqueza de espécies regional (declive = 1) (retirado de Borges, 1997). o modelo da saturação de espécies, no qual a riqueza local (Salpha) atinge um tecto máximo ns regiões mais ricas, ou seja, satura. Neste modelo os processos locais (e.g. interacções bióticas entre espécies, caracteristicas abióticas do habitat, processos de perturbação) limitam o número de espécies que podem coexistir numa comunidade local. Assim, a riqueza local é amplamente independente do pool de espécies disponivel regionalmente (modelo II na Figura 1). Em regra, o modelo da amostragem (ou incremento) proporcional parece verificar-se na maioria das comunidades (Gaston, 2000), implicando que os processos regionais possuem um grande impacto sobre a riqueza de espécies local. No entanto, existem comunidades estructuradas por processos locais, nomeadamente onde a competição parece exercer limites ao número de espécies que podem coexistir localmente. Consequentemente, a única forma de a riqueza local se manter constante em regiões que vão aumentando em termos de riqueza regional é através do incremento da diversidade beta (Srivastava, 1999). De facto, a única forma de alocar muitas espécies (diversidade regional elevada) localmente havendo limitação local à riqueza de espécies (modelo da saturação) é cada localidade possuir uma combinação de espécies particular, havendo assim um grande turnover de espécies entre localidades e elevada diversidade beta medida com base na expressão Sbeta = (Sgamma / Salpha) 1. Assim, mantendo-se Salpha mais ou meno constante, à medida que Sgamma vai aumentando Sbeta aumenta. No modelo I (incremento proporcional) a diversidade beta é suposto não variar com o incremento da diversidade regional. Analiticamente existem várias regras que devem ser cumpridas: a) devem testarse estes modelos usando apenas comunidades de espécies que ocupem o mesmo tipo de habitat em diferentes regiões; b) as diversidades local e regional devem ser
7 cuidadosamente medidas, usando preferencialmente métodos padronizados e controlando por exemplo o efeito área; c) na estimativa da diversidade local deve usarse o valor médio de espécies em vários quadrados ou amostras locais e não todas as estimativas locais pois isso inflacionaria os graus de liberdade usando pseudoréplicas; d) a estimativa da riqueza regional pode ser feita a partir das várias amostras locais (número acumulados de espécies diferentes), usando em adição ou não referências da literatura, ou sendo obtida através de estimadores (e.g., Chao, Jackknife, Michaelis- Menten); e) embora vários autores defendam o ancoramento da curva à origem, já que se não houver nenhuma espécie localmente também não pode haver nenhuma espécie regionalmente, o modelo y = b.x possui alguns problemas estatisticos (ver Srivastava, 1999). Assim deve testar-se os modelos linear (y = a + b.x ) e curvilinear (y = a + b.x + c.x 2 ) podendo seguir-se tabela dicotómica de decisão (ver Griffiths, 1999) ou uma simplificação do modelo mais complexo (modelo curvilinear) testando-se a significância dos parâmetros e a sua necessidade ou não nos modelos. A escala em que se mede a diversidade local e regional pode variar, mas confirmando-se que o modelo do incremento proporcional é o que prevalece nas comunidades naturais, então podemos afirmar que se deve investigar os processos regionais e perceber os padrões de distribuição espacial da riqueza de espécies. RELAÇÃO POSITIVA ENTRE ABUNDÂNCIA E DISTRIBUIÇÃO Um dos padrões mais consistententes nas comunidades naturais é a relação positiva entre abundância e distribuição (Gaston, 1994). De facto, se quantificarmos a distribuição e simultaneamente a abundância média nos locais de ocorrência de um grupo funcional de espécies obtemos um padrão que se repete para muitos grupos taxonómicos e habitats (ver Figura 2). Mas o que significa este padrão? Como podemos observar pela Fig. 2, as espécies localizadas na parte inferior esquerda do gráfico são aquelas que ocorrem em poucos locais (no limite 1 apenas) e que em média são pouco abundantes nesse(s) locai(s). No extremo superior direito do gráfico temos as espécies que ocorrem em
8 muitos locais e que em média são muito abundantes nesses locais. Entre esses dois extremos temos um continuo. Temos assim no limite inferior espécies duplamente raras que estarão sempre no limiar da sobrevivência, e mo limite superior as espécies verdadeiramente comuns das comunidades y = 0.488x R 2 = log (abundance) log (distribution) Figura 2. Relação entre o logaritmo da abundância média e o logaritmo da distribuição para espécies de insectos fitófagos nas copas de árvores e arbustos endémicos dos Açores (Borges, dados não publicados) Vários mecanismos foram propostos para explicar este padrão (ver Gaston et al, 1997), sendo dois deles de natureza amostral: 1) uma proposta é que este padrão é apemas consequência de um artefacto de amostragem, através de uma sistemática subamostragem das espécies com baixa abundância local. As espécies raras são por definição dificeis de amostrar e sensíveis ao método de amostragem, pelo que temos um exagero na estimação da parte esquerda do gráfico. Por outro lado, se os locais de
9 amostragem forem muito homogéneos podemos ter um exagero na estimativa da abundância das espécies comuns especialistas do habitat em causa. Este mecanismo parece no entanto não explicar a maior parte dos estudos empiricos relaizados com base em grandes esforços de amostragem. 2) Outra possibilidade consiste na não indepêndencia filigenética, ou seja, a não independência das espécies como pontos na regressão devido a terme uma origem filogenética comum e consequentemente tendências ecológicas muito similares. No entanto, mesmo realizando a correcção deste artefacto, a relação positiva entre abundância e distribuição mantém-se para a maior parte das situações testadas. Seis outros mecanismos de natureza biológica foram igualmente propostos: 3) posição na distribuição, em que as espécies mais próximas dos seus extremos de distribuição possuem menor abundância nos poucos locais em que são amostradas. Este fenómeno poderá explicar a dupla raridade nos estudos do tipo parcial em que não se amostra as zonas de distribuição completa de todas as espécies; 4) Brown (1984) propõe o mecanismo extenção da utilização dos recursos em que a espécies que ocupam mais locais e atingem maiores densidades locais são aquelas com capacidades de utilização dos recursos mais ampla e maior tolerância aos vários factores ambientais (espécies generalistas), enquanto que as duplas raras são geralmente espécies com baixa tolerância ambiental e especializadas em recursos muito particulares. Este mecanismo é intuitivo mas muito dificil de testar empiricamente devido à multidimensionalidade do nicho ecológico; 5) Gaston (1994) sugere outro mecanismo, disponibilidade de recursos, em que as espécies que são localmente abundantes e com ampla distribuição utilizam recursos que são eles próprios localmente abundantes e com ampla distribuição enquanto que as espécies que que são localmente raras e ocupam poucos locais usam recursos escassos. Este mecanismo parece explicar a relação positiva entre abundância e distribuição nos insectos fitófagos das pastagens dos Açores (Borges & Brown, em prepração); 6) o mecanismo da Selecção do habitat proposto por Venier & Fahrig (1996) sustenta que este padrão tem origem no facto da paisagem ser um mosaico e de as espécies terem diferente capacidade de ocupar os vários habitats, ocupando mais habitats quando atingem maiores abundâncias (densidade dependente do habitat). Este
10 mecanismo parece não explicar a maior parte dos estudos empíricos disponíveis (Gaston et al., 1997); 7) os mecanismo associados com dinâmica metapopulacional foram inicialmente desenvolvidos por Hanski (1982) na sua core-satellite hypothesis e podem ser subdivididos na hipótese da capacidade de uso e na hipótese do efeito de salvamento. Na generalidade a primeira hipótese sustenta que as diferentes espécies na comuniadde possuem capaciadades de uso diferentes e que aquelas que atingem maiores abundâncias possuem menores possibilidades de extinção e maiores taxas de colonização de novos locais, pelo que as espécies mais abundantes irão ocupar maos locais. Na hipótese do efeito de salvamento assume-se que a imigração diminui a possibilidade de uma população local se extinguir (efeito salvamento) e que a taxa de ocupação de novos locais aumenta com o número de locais ocupados. 8) Finalmente temos o modelo populacional proposto por Holt et al. (1997) ( taxas vitais sensu Gaston et al., 1997), no qual assumindo que todas as espécies são similares nas suas respostas aos factores dependentes da densidade mas que diferem na sua resposta aos factores independentes da densidade que afectam as taxas de natalidade e mortalidade, então uma relação positiva entre abundância e distribuição é obtida usando um modelo demográfico. As implicações deste padrão são multiplas e estão sumarizadas em Gaston (1999). Por exemplo, as espécies duplamente raras estão sujeitas à extinção e necessitam de manter densidades sutentáveis nos poucos locais onde ocorrem, e as espécies invasoras constituem um problema pois as suas densidades aumentam à medida que ocupam mais locais. Por outro lado, em termos de amostragem, torna-se dificil decidir entre programas de inventariação dirigidos para a amostragem da raridade espacial (espécies que ocorrem em muitos poucos sitios) ou em alternativa a raridade de densidade (espécies que embora possam ocupar vários locais e que são pouco abundantes nesses locais). O MODELO DA BIOGEOGRAFIA INSULAR. Um dos padrões mais importantes na natureza é a relação positiva entre riqueza de espécies e a área (Rosenzweig, 1995). De facto, este padrão inspirou um dos
11 modelos mais importantes da teoria ecológica, a teoria da biogeografia insular (Preston 1962a and b; MacArthur & Wilson 1963, 1967). Este modelo prediz que o número de espécies numa ilha (ou área isolada equivalente ilha habitat ) é o resultado de um equilibrio dinâmico entre a taxa de imigração e a taxa de extinção de espécies. A taxa de imigração é afectada pela distância da ilha à fonte de espécies (continente ou rosário de ilhas) e geralmente existe uma correlação negativa entre a riqueza de espécies de uma ilha e a sua distância à fonte de espécies. Por outro lado, para arquipélagos relativamente próximos do continente, uma ilha mais próxima da fonte de espécies além de possuir maior taxa de imigração possui geralmente menor taxa de extinção devido ao chamado efeito salvamento, ou seja, maior frequência de imigrações de propágulos da mesma espécie. A taxa de extinção de espécies está inversamente correlacionada com área da ilha, ilhas maiores suportnado populações maiores e consequentemente possuindo menor taxa de extinção (MacArthur & Wilson 1963, 1967; Simberloff 1974). O resultado final é um número de espécies em equilíbrio para cada ilha que está condicionado pela distância da ilha à fonte de biota e pela respectiva área da ilha. Este modelo pressupõe igualmente que a composição de espécies na ilha se altera com o tempo, sendo a riqueza de espécies em equilíbrio o resultado de vários processos históricos (ver Borges & Brown, 1999) e ecológicos (Williamson 1981). O modelo do equilíbrio de MacArthur & Wilson (1967) tem sido criticado e parece não aplicar-se em várias situações (Gilbert, 1980; Williamson, 1988; Borges & Brown, 1999), já que as situações de não equilíbrio nas ilhas são bastante mais frequentes do que inicilamente se pensava (Whittaker, 1995). Por outro lado, as ilhas possuem dinâmicas geológicas muito complexas e que interferem grandemente com este modelo. De facto, Borges (1997) e Borges & Brown (1999) demonstraram recentemente que a idade geológica de uma ilha assim como o tempo de estabilidade geológica são factores mais importantes na determinação da riqueza de espécies de artrópodes de ilhas dos Açores do que a sua área ou distância ao continente. O modelo de MacArthur & Wilson (1967) tem sido aplicado à problemática da conservação, sugerindo-se que é preferível ter uma reserva de grandes dimensões do
12 que várias pequenas (debate SLOSS Single large or several small ). Este debate permanece vivo na literatura científica sendo um dos modelos mais provocadores o da distribuição hierárquica de espécies ( nested subset distribution ) (Patterson & Atmar, 1986), em que a composição de espécies da ilha mais pequena é necessáriamente uma fracção das espécies existentes na ilha maior. Este padrão pode ser obtido por dois processos, ou seja, pela extinção de espécies sensíveis à diminuição da área, ou pelo sucesso de estabelecimento diferenciado de espécies imigração e estabelecimento selectivo. Assim só esperamos encontrar nas ilhas pequenas as espécies que já existem nas ilhas maiores, pelo que é preferível conservar as ilhas maiores que albergam as espécies mais comuns e muitas das raras que necessitam de maiores espaços para subsistir. Este modelo aplica-se a muitos arquipélagos sendo apenas corrompido por elevadas taxas de endemismo por ilha. LITERATURA CITADA Borges, P.A.V. (1997). Pasture arthropod community structure in Azorean islands of different geological age. Ph.D. Thesis, Imperial College, University of London. Borges, P.A.V. & Brown, V.K. (1999). Effect of island geological age on the arthropod species richness of Azorean pastures. Biological Journal of the Linnean Society, 66: Brown, J.H. (1984). On the relationship between abundance and distribution of species. The American Naturalist, 124: Cornell, H.V. & Lawton, J. (1992) Species interactions, local and regional processes, and limits to the richness of ecological communities: a theoretical perspective. Journal of Animal Ecology, 61: Dixon, A.F.G., P. Kindlmann, J. Leps & J. Holman (1987). Why there are so few species of aphids, especially in the tropics. The American Naturalist, 129: Gaston, K.J. (1994) Rarity. Chapman & Hall, London. Gaston, K.J. (1999). Implications of interspecific and intraspecific abundanceoccupancy relationships. Oikos, 86: Gaston, K.J. (2000). Global patterns in biodiversity. Nature, 405:
13 Gaston, K.J., Blackburn, T.M. & Lawton, J.H. (1997). Interspecific abundance-range size relationships: an appraisal of mechanisms. Journal of Animal Ecology, 66: Gaston, K.J. & Spicer, J.I. (1998). Biodiversity An Introduction. Blackwell Science Ltd, London. Gilbert, F.S. (1980) The equilibrium theory of island biogeography: fact or fiction? Journal of Biogeography, 7: Griffiths (1999). Sampling effort, regression method, and the shape and slope of sizeabundance relations. Journal of Animal Ecology, 67: Hanski, I. (1982). Dynamics of regional distributions, The core and satellite species hypothesis. Oikos, 38: Holt, R.D., Lawton, J.H., Gaston, K.J. & Blackburn, T.M. (1997). On the relationship between range size and local abundance: back to basics. Oikos, 78: Huston, M.A. (1994). Biological Diversity - The coexistence of species on changing landscapes. Cambridge University Press, Cambridge. MacArthur, R.H. & Wilson, E.O. (1963). An equilibrium theory of insular zoogeography. Evolution, 17: MacArthur, R.H. & Wilson, E.O. (1967). The theory of island biogeography. Princeton University Press, Princeton. Magurran, A.E. (1988) Ecological Diversity and Its Measurement. Princeton University Press, London. Patterson B.D. & Atmar, W. (1986). Nested subsets and the structure of insular mammalian faunas and archipelagos. Biological Journal of the Linnean Society, 28: Preston, F.W. (1962a). The canonical distribution of commonness and rarity. Part I. Ecology, 43: Preston, F.W. (1962b). The canonical distribution of commonness and rarity. Part II. Ecology, 43: Ricklefs, R.E. & Schluter, D. (eds) (1993). Species Diversity in Ecological Communities. Historical and Geographical Perspectives. The University of Chicago Press, Chicago and London.
14 Rosenzweig, M.L. (1995). Species diversity in space and time. Cambridge University Press, Cambridge. Simberloff, D. (1974). Equilibrium theory of island biogeography and ecology. Annual Revue of Ecology and Systematics, 5: Srivastava (1999) Using local-regional richness plots to test for species saturation: pitfalls and potentials. Journal of Animal Ecology, 68: Venier, L.A. & Fahrig, L. (1996). Habitat availability causes the species abundancedistribution relationship. Oikos, 76: Whittaker, R.H. (1972). Evolution and measurement of species diversity. Taxon, 21: Whittaker, R.J. (1995). Disturbed island ecology. Trends in Ecology and Evolution, 10: Williamson, M. (1981). Island Populations. Oxford University Press, Oxford. Williamson, M. (1988). Relationship of species number to area, distance and other variables. Analytical Biogeography - An integrated approach to the study of animal and plant distributions (eds A.A. Myers & P.S. Giller), pp Chapman and Hall, London.
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