PRIMEIRAS ANGIOSPERMAS

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1 PRIMEIRAS ANGIOSPERMAS Até o início da década de 90, os resultados moleculares não eram considerados tão relevantes. Questões metodológicas, pequena amostragem e resultados contraditórios colocavam em dúvida a qualidade dos dados moleculares. Dessa maneira, os estudos morfológicos detalhados de Crane (1985), Doyle & Donoghue (1986, 1992) e Loconte & Stevenson (1990), incluindo ou não grupos fósseis, eram os mais confiáveis e eles recorrentemente colocavam as Gnetales como grupo vivo mais relacionado com as angiospermas. A ordem Genetales passou, assim, a ser utilizada como grupo externo em investigações sobre a evolução inicial das angiospermas. Buscando desvendar, que grupo de angiospermas teria divergido no início da evolução das angiospermas, Doyle & Donoghue (1989) obtiveram uma árvore que claramente sustentava a teoria antostrobilar. As primeiras plantas com flores seriam como as encontradas em Magnoliales. Ainda assim, poucos passos a mais poderiam mudar substancialmente a topologia. características plesiomórficas encontradas no grupo, Calycanthus se destaca por não apresentar dupla fertilização; o embrião se desenvolve a partir do nucelo. De acordo com esses cladogramas, as primeiras angiospermas seriam como proposto por Cronquist: arbustos ou arvoretas lenhosas com flores compostas de muitas partes e grãos de pólen cimbiformes, com exina granular. Como em Doyle & Donoghue (1989), Ranunculales aparece mais relacionado com as demais plantas com pólen tricolpado, que formam um clado derivado. Um clado bastante evidente em ambas as análises é o formado por plantas herbáceas incluindo as Aristolochiales, Piperales, Nymphaeales e monocotiledôneas (exceção Lactodoriaceae) e que foram denominadas paleoervas. * Fósseis Barremiano-Aptiano * Monocotiledônea Cladograma de Loconte & Stevenson (1991), mostrando o grado basal formado pelas Magnoliidae arbóreas (retângulo vermelho) e as paleoervas (retângulo azul), compostas pelas Magnoliidae herbáceas e as monocotiledôneas, como grupo irmão das angiospermas. Cladograma de Doyle & Donoghue (1989) mostrando as Magnoliidae arbóreas (retângulo vermelho), formando um grado e as paleorvas (retângulo azul) formando o grupo irmão das eudicotiledôneas. Os números apontam registros fósseis, demonstrando que os grandes grupos de angiospermas já haviam surgido entre o Barreminano e o Aptiano Dois anos depois, Loconte & Stevenson (1991) ampliaram essa análise de 27 para 49 terminais, incluindo representantes de Magnoliidae, Hamameliidae e Monocotiledôneas. Eles incluíram seis gimnospermas e enraizaram em pteridófita. Foram considerados 104 caracteres, mas 22 não puderam ser polarizados por não estarem presentes no grupo externo. Eles obtiveram oito árvores igualmente parcimoniosas. Nesse estudo, Calycanthales (incluindo Idiospermaceae), tradicionalmente em Laurales, apareceu como Ordem mais basal. Dentre as O termo paleoervas foi criado por Doyle & Hickey (1976) para designar plantas herbáceas com pólen monossulcado que teriam derivado das Magnoliidae arbóreas. As paleoervas incluiriam as Piperales, Chloranthales, Nymphaeales e as monocotiledôneas. Hamby & Zimmer (1992) sugeriram, com dados moleculares, que as Nymphaeales ou as Piperales teriam divergido na raiz das angiospermas. Como ambas as ordens fazem parte das paleoervas, Taylor & Hickey (1992) consideraram a possibilidade das primeiras angiospermas serem paleoervas, uma alternativa para a hipótese das Magnoliales. Para eles, a dificuldade estaria na polarização dos caracteres e no excesso de homoplasias. Assim, eles reavaliaram os caracteres restringindo a matriz àqueles caracteres que pudessem ser polarizados a partir do grupo externo. Caracteres ausentes no 49

2 grupo fóssil eram polarizados a partir de Gnetales e um outro grupo vivo quando a homologia era clara. O cladograma, indicou que as paleoervas formariam um grupo parafilético a partir do qual as demais Magnoliidae, monocotiledôneas e eudicotiledôneas teriam evoluído. Chloranthales e Piperales seriam as duas famílias mais basais de angiospermas. Baseado nessa hipótese, o grupo ancestral das angiospermas deveria ser composto de plantas herbáceas rizomatosas ou trepadeiras, com folhas simples e venação reticulada a quase palmada, flores subtendidas por uma folha ou bráctea e dispostas em inflorescências, estames basifixo com conectivo ampliado, quatro microsporângios e dois loci, grãos de pólen pequenos, monossulcados, tectado, perfurados ou reticulados, carpelos ascidiados, livres, com um ou dois óvulos próximos a abertura do carpelo, óvulos ortótropos, bitegumentados, crassinucelados. Cladograma Taylor & Hickey (1992) mostrando as paleoervas formando um grado basal. Sustentação para essa hipótese vem dos fósseis, cujos registros mais antigos de pólen e de folha denotam características clorantóides, como pólen monossulcado, reticulado e com exina columelada e folhas reticulinérveas com margem serreada, além das flores com três estames. Por outro lado, fósseis de lenho de angiospermas são raros, em contraste com os de coníferas. Outra evidência é a ampla distribuição desses táxons, sugerindo antigüidade. Taylor & Hickey (1996) continuaram a desenvolver a hipótese das paleoervas detalhando hipóteses para a evolução dos estróbilos de Cordaitales, passando por Gnetales até chegar na condição das angiospermas Plantas pequenas teriam desenvolvimento mais rápido, característica vantajosa para colonização de novos ambientes. Elas seriam, portanto, plantas pioneiras ou sucessionais, mais competitivas em ambientes com solos ricos em nutrientes. A venação reticulada, os elementos de tubo crivado e os vasos possibilitariam maior eficiência no fluxo de água. Vasos são menos eficientes na sustentação, daí o surgimento das fibras. Em plantas pequenas, no entanto, essa desvantagem é menos severa e a pressão da raiz é suficiente para evitar embolia. Como nas pteridófitas, as monocotiledôneas (e.g. Dioscoreaceae e Araceae) e Magnoliidae consideradas basais (e.g. Sarcandra) possuem vasos apenas nas raízes, sugerindo que eles tenham inicialmente aparecido nesse órgão. Nesse caso, a ausência de vaso em Winteraceae poderia ser explicada por uma reversão, talvez porque os custos mecânicos dos vasos no grupo tenham sido maiores do que as vantagens do fluxo hídrico. O tempo entre polinização e maturação da semente é mais curto em angiospermas e mais ainda naquelas herbáceas. A evolução do carpelo proporcionou competição entre os grãos de pólen, compatibilidade e reconhecimento, mecanismos importantes para a fecundação cruzada, e estariam relacionados à diversificação. Os diásporos pequenos proporcionariam ampla dispersão e dormência e o endosperma triplóide decorrente da dupla fecundação permitiu economizar energia até a fertilização. Os cenários esperados para o desenvolvimento das angiospermas seriam locais perturbados, com influência fluvial, solo rico em nutrientes e expostos a radiação solar. As ervas alocariam energia para a produção de folhas e para a reprodução, não para lenhosidade. Elas, inicialmente, competiriam principalmente com pteridófitas e, então, partiriam para ambientes aquáticos. Nos ambientes inundados, elas passaram a competir por luz e o sistema de crescimento secundário passou a ser importante. O desenvolvimento rápido e versátil fizeram com que essas plantas fossem altamente competitivas em diversos ambientes, principalmente os sujeito a distúrbios freqüentes. As sementes pequenas permitiriam dispersão a longas distâncias e o rizoma permitiria a planta sobreviver durante períodos desfavoráveis. Vasos na raiz seriam importantes para um fluxo hídrico mais eficiente durante os períodos favoráveis e a venação reticulada tornaria o transporte menos custosos em folhas amplas, mesmo quando a folha estivesse danificada. A superioridade das angiospermas estaria no desenvolvimento rápido, mais do que nas vantagens da biologia reprodutiva ou da dispersão. A redução da duração das fases reprodutivas e a produção de endosperma permitiram a essas plantas se reproduzirem mais rapidamente e de maneira mais eficiente e poderia explicar a rápida dispersão das angiospermas no 50

3 Cretáceo (veja capítulos em Taylor & Hicley 1996). Tendo em mente que as antófitas formam um grupo monofilético, Doyle & Donoghue (1993) fizeram uma revisão das hipóteses para diversificação basal das angiospermas. O registro para Pentoxylon começa no Jurássico Inferior e para Bennettitales no Triássico Superior. As Gnetales são o grupo irmão vivo das angiospermas e apesar do registro abundante de pólen efedróide no Cretáceo Inferior, elas parecem ter existido desde o Triássico superior. Dessa maneira, o clado das antófitas (Gnetales + angiospermas + Bennetitales fósseis) estaria presente desde o Triássico Superior. As angiospermas por sua vez aparecem no Cretáceo Inferior e logo estavam diversificadas. Essa diversificação repentina sugere que as angiospermas teriam surgido bem antes do Cretáceo. Nomeando o nó das antófitas de A e o das angiospermas atuais de B, baseado no registro fóssil, o evento A teria ocorrido no Triássico e o B no Cretáceo, sendo difícil estabelecer o que teria ocorrido no intervalo que abrange todo o Jurássico. A origem das angiospermas atuais está então estreitamente relacionada com a datação do nó B. O primeiro ramo a divergir após o surgimento das angiospermas pode oferecer algumas pistas de como a diversificação inicial do grupo teria ocorrido e, assim, estimar onde estaria posicionado o nó B, marcando o surgimento do das angiospermas atuais. Entretanto, existem duas hipóteses muito distintas para a raiz das angiospermas: a hipótese das paleoárvores (Magnoliales, Winterales ou Calycanthaceae) e a das paleoervas (Chloranthaceae, Nymphaeales e mesmo monocotiledôneas). Os dois grupos retiveram grande número de características primitivas e estudos cladísticos apoiaram as duas hipóteses, geralmente sustentados por um pequeno número de passos a menos em relação a hipótese alternativa. Estudos cladísticos sustentaram as duas hipóteses para origem das angiospermas: através das paleoervas, com Chlorantaceae (à esquerda) divergindo na base das angiospermas, apoiando a teoria do pseudanto, e através das paleoárvores, apoiando a teoria antostrobilar. No Barremiano, já existiam evidências de cinco clados das angiospermas basais: o pólen monossulcado, grande e granular de Magnoliales, diversos tipos de pólen de Chloranthaceae, tétrades de pólen monossulcado de Winteraceae, pólen tricolpado de eudicotiledôneas e folhas palmatinérveas e pólen monocolpado de monocotiledôneas. Esse fato demonstra que existe uma lacuna entre o surgimento das antófitas no Triássico e o aparecimento já diversificado das angiospermas no Cretáceo inferior, justificando a estupefação de Darwin e levando Axelrod a sugerir o surgimento das angiospermas muito antes do Cretáceo. Dados moleculares também sugeriram uma origem mais antiga para as angiospermas. O relógio molecular de Martin et al. (1989) baseado em uma taxa de mutação de outros eucariotos sugeriu que a divergência entre monodicotiledôneas e eudicotiledôneas teria ocorrido no Carbonífero. Esse resultado, no entanto, tem sido desconsiderado, pois registros de pólen tricolpado são muito evidentes e só aparecem no Cretáceo Inferior (mas o ramo poderia não ter essa sinapomorfia). No mesmo ano, Wolfe et al. (1989) indicaram a partir de regiões do cloroplasto a divergência entre mono e eudicotiledôneas para o Jurássico Inferior, sendo mais compatível com os resultados cladístico. Essa discrepância entre dados fósseis e resultados cladísticos pode ter várias explicações: a lacuna consiste do ramo das angiófitas que teria dado origem às angiospermas, mas que ainda não estava completamente diferenciado, reunindo apenas algumas sinapomorfias que definem o grupo atual. Baseado nesse cladograma, quatro possibilidades podem ser assumidas para a diversificação inicial das angiospermas. As antófitas (A) surgiram no Triássico: 1) 1) e logo apareceu o clado das angiospermas atuais (B), que se diversificou desde então de modo regular, apesar de registros fósseis ainda não terem sido encontrados. 2) 2) mas as angiospermas de fato só apareceram no Cretáceo, se diversificando rapidamente. A lacuna seria justificada pelos grupos do ramo, os quais não possuíam todas as características de angiospermas e não podem ser reconhecidos no registro fóssil. 3) 3) e as angiospermas apareceram logo depois, mas se diversificaram lentamente ou permaneceram em alguma região isolada. Elas seriam pouco representativas e por isso não detectadas no registro fóssil. Talvez a falta de uma característica adaptativamente importante teria sido responsável por essa 51

4 4) diversificação inicial lenta; fatores intrínsecos teriam promovido a diversificação do grupo. 4) e as angiospermas apareceram logo depois mas foram impedidas de se diversificar por motivos extrinsecos, os quais desapareceram no começo do Cretáceo permitindo a diversificação a partir desse período. Cladograma mostrando as quatro possibilidade de diversificação das angiospermas baseado nas evidências fósseis (Doyle & Donoghue 1993): A. surgimento no Triássico e diversificação gradual não evidenciada; B. surgimento no Cretáceo e diversificação rápida; C. surgimento no Triássico e diversificação rápida possibilidade por novidades evolutivas que permitiram uma irradiação no Cretáceo e; D. surgimento no Triássico e diversificação rápida de várias linhagem possibilitada por mudanças extrínsecas. A diversificação das angiospermas é geralmente justificada pela aquisição de algumas sinapomorfias que teriam sido adaptativas para todo o grupo, como surgimento do carpelo que teria possibilitado mecanismos reprodutivos de isolamento e, consequentemente, sua diversificação. Imaginando que as primeiras angiospermas fossem paleoárvores, entretanto, e considerado que 98% das angiospermas estão incluídas nas eudicotiledôneas ou nas paleoervas, as características responsáveis pela diversificação das angiospermas devem ser procuradas dentre as sinapomorfias daqueles dois clados. A grande diversificação teria ocorrido, portanto, dentro das angiospermas, talvez promovida pela aquisição do hábito herbáceo permitindo maior flexibilidade fisiológica, e não devido a mudanças reprodutivas. A diversificação teria se mantido inicialmente lenta até a mudança no hábito permitir a irradiação do grupo. As angiospermas, nesse caso, teriam surgido no Triássico mas se mantido pouco diversificada e com características pouco diagnósticas não tendo ainda sido reconhecida no registro fóssil (Hipótese C). Por outro lado, se as primeiras angiospermas tiverem sido paleoervas, grupo antigo e altamente diversificado, sua origem estaria associada à rápida diversificação. Mas então, por que os grupos arbóreos teriam diminuído sua diversificação? Uma possibilidade seria a ocupação de ambientes mais estáveis e a seleção de estrategistas K investindo menos na reprodução e mais na parte somática. Entretanto, a diversidade nos ambientes onde as paleoárvores ocorrem é muito grande, sugerindo que esses ambientes não determinariam necessariamente a diminuição na taxa de diversificação. Como as paleoervas possuem características diagnósticas e nenhuma foi encontrada no registro fóssil antes do Cretáceo, resta a possibilidade das angiospermas terem surgido realmente no Cretáceo e então rapidamente se diversificado (Hipótese B). Outra possibilidade seria a de que esses grupos atualmente diversos (paleoervas e eudicotiledôneas) teriam surgido antes do Cretáceo mais se mantido pouco diversos talvez por motivos extrinsecos, eliminados apenas no Cretáceo (Hipótese 4). Existem alguns registros angiospermóides principalmente defendidos por Cornet. Entre eles destaca-se Sanmiguelia. Todavia, a relação é duvidosa, representando na melhor das hipóteses, parte do ramo que daria origem as angiófitas, mas provavelmente eles seriam melhor posicionados em outro clado das angiófitas, como nas Bennettitales ou Gnetales (Crane 1993). Monocotiledôneas As monocotiledôneas fazem parte das chamadas paleoervas. Apesar de nunca ter atingido consenso, no século XIX, elas eram consideradas mais antigas que as dicotiledôneas. Logo, a riqueza das dicotiledôneas foi usada como argumento para justificar sua suposta precedência em relação às monocotiledôneas. Henslow, em 1893, supôs inúmeras origens para as monocotiledôneas a partir de dicotiledôneas aquáticas, mas a idéia foi contra-argumentada por Sargant em 1908 (veja Les & Schneider 1995). Uma possível inversão não pode ser completamente descartada. Por que as primeiras angiospermas não poderiam ser semelhantes às monocotiledôneas, da onde as demais dicotiledôneas teriam derivado? Então, elas formariam um grupo parafilético. Burger (1981) defendeu uma teoria semelhante para a origem das angiospermas. 52

5 Diagrama mostrando que a dicotomia entre mono e dicotiledôneas é antiga, próximo a origem as angiospermas. As monocotiledôneas são desprovidas de características exclusivas. Por exemplo, sistema vascular actostélico (feixes dispersos) pode ser encontrado em Piperaceae e Nymphaeales, assim como um único cotilédone, em Peperomia e Nelumbo, e os corpos protêicos triangulares nos elementos de tubo crivado, em Aristolochiaceae. Nem todas as monocotiledôneas apresentam venação paralela (e.g. Dioscoriaceae). Ainda assim, as monocotiledôneas são geralmente consideradas monofiléticas, tendo divergido próximo à origem das angiospermas, derivada de um grupo dentre as dicotiledôneas. Uma das principais razões que justificavam essa idéia era a maior plasticidade das dicotiledôneas. Morfologicamente, possíveis afinidades evolutivas entre mono e dicotiledôneas estariam representadas por pares, como Nymphaeales e Alismatales (Martin & Dowd 1986) e entre Araceae e Piperaceae (Lotsy 1911, Emberger 1960, Burger 1977). Outra possibilidade seria a ligação entre as paleoervas e as Dioscoreales (Chase et al. 1995). Algumas características, principalmente químicas, de Piperales colocariam-nas mais relacionadas com as Magnoliidae, dentre elas as células com óleos essenciais (presentes em Araceae, mas raras em monocotiledôneas) e alcalóides benzil-isoquinolínicos. Uma alternativa, seria explicar a série de semelhanças como convergências devido a ocupação de ambientes tropicais úmidos pelos dois grupos. Da mesma forma que a origem das monocotiledôneas pode ser explicada por um afunilamento devido a ocupação aquática, as semelhanças entre Nymphaeales e Alimatales, como ausência de vasos em ramos e folhas, poderiam ser explicadas por convergências múltiplas decorrentes da ocupação de ambiente aquático. Entretanto, o ambiente não explicaria todas as convergências e talvez uma origem polifilética pudesse ser levantada para explicar essas semelhanças entre mono e dicotiledôneas. Burger (1977) considerou duas evidências fundamentais para traçar uma linha evolutiva entre mono e dicotiledôneas, estabelecendo uma hipótese para a origem das flores: 1) estudos ontogenéticos demonstraram que o arranjo espiralado encontrado em monocotiledôneas evoluiu de uma trimeria original; 2) flores trímeras possuem três traços vasculares, cada qual relacionado com uma bráctea, dois estames e um pistilo. Uma hipótese de evolução, então, seria a derivação de flores trímeras ou tetrâmeras a partir da redução dos internós e subsequente fusão de flores bissexuadas simples, como as encontradas em Chloranthales. Nesse caso, as brácteas florais de Piperales seriam homólogas ao perianto das flores de Lactoridaceae. O arranjo inicial entre pistilo, estames e brácteas seria oposto, da onde teria derivado o arranjo alternado como conseqüência da economia de espaço. Desse modelo de flor, a adição de peças do perianto teria ocorrido através da divisão do perianto ou da proliferação de primórdios estaminais seguida de esterilizações. A multiplicação de peças do perianto aumentou a proteção das flores, enquanto os insetos eram atraídos pelo odor e tinham no pólen sua recompensa. Em plantas com flores simples, o arranjo denso em espigas ajudava na proteção dos órgãos reprodutivos, mas em alguns casos a espata pode auxiliar, tanto na proteção da espiga como na atração de insetos. A corola como forma de atração visual evoluiu mais tarde, o que é confirmado pela seqüência ontogenética de muitas flores. Essa hipótese se sustenta também na possibilidade da origem de flores em pseudoflores, como em compostas, situação análoga. Outro fator é a origem de trimeria em grupos não relacionados evolutivamente. Uma explicação através da composição a partir de uma flor terminal e duas laterais seria mais provável que várias reduções a trimeria a partir de uma flor com muitas peças. Essa linha evolutiva para explicar a relação entre as flores caracteriza a hipótese do pseudanto, onde a flor é formada por um eixo multi-axial de estróbilos reduzidos. Engler havia 53

6 defendido essa hipótese, mas para ele as amentíferas representariam as primeiras angiospermas, o que foi refutado com base em registro fóssil e dados de filogenia. Entretanto, a teoria do pseudanto ainda é merecedora de antenção quando assumimos outros grupos como prováveis angiospermas basais, como é o caso de Chloranthaceae e Piperaceae. Esquema mostrando a linha evolutiva proposta por Burger (1977). A flor bissexuada (pseudanto) trímera teria surgido a partir da redução de entrenos de três flores simples, como as de Chloranthaceae. A diversificação das linhagens de angiospermas teria então se iniciado através da proliferação ou redução de partes florais em algumas linhagens. Leitura: Endress, P.K Reproductive structures and phylogenetic significance of extant primitive angiosperms. Pl. Syst. Evol. 152: Krassilov, V.A The origin of angiosperms: new and old Problems. Trends Ecol. Evol. 6(7):