Asclepiadaceae ou Asclepiadoideae (Apocynaceae)? Conceitos Distintos de Agrupamento Taxonômico
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- Rayssa Balsemão Macedo
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1 Asclepiadaceae ou Asclepiadoideae (Apocynaceae)? Conceitos Distintos de Agrupamento Taxonômico ABSTRACT Asclepiadaceae or Asclepiadoideae (Apocynaceae)? Distinct concepts of taxonomic arrangement. Asclepiadaceae is a traditional and easily recognized family, which has recently been treated as subfamily (Asclepiadoideae) of Apocynaceae. This modification of the usual classification is not based on new phylogenetic hypotheses but on changes in the concept of taxonomic arrangement. The segregation of Asclepiadaceae from Apocynaceae is unsustainable in modern systematics and it is maintained only in anachronistic classifications. Phylogenetic relationships of groups included in Apocynaceae, however, are problematic and the delimitation of Asclepiadoideae is uncertain. Some Old World groups have questionable taxonomic position, but this does not affect either the recognition of the subfamily in the New World or phylogenetic studies of most American groups. In the New World, all members of Asclepiadoideae have true pollinaria and would be included in what was originally recognized as Asclepiadeae verae, a presumably monophyletic group. Keywords: Asclepiadoideae, Asclepiadaceae, Apocynaceae. RESUMO Asclepiadaceae ou Asclepiadoideae (Apocynaceae)? Conceitos distintos de agrupamento taxonômico. Asclepiadaceae é uma família tradicional e facilmente reconhecida que vem sendo recentemente tratada como subfamília (Asclepiadoideae) de Apocynaceae. Essa alteração na classificação usual não está relacionada a novas hipóteses filogenéticas, mas a mudanças no conceito de agrupamento taxonômico. Considerar Asclepiadaceae como família separada de Apocynaceae é insustentável na sistemática moderna, sendo mantida apenas em classificações anacrônicas. As relações filogenéticas entre os grupos incluídos em Apocynaceae, no entanto, são incertas e não existe um consenso na delimitação de Asclepiadoideae. Alguns grupos do Velho Mundo têm posição taxonômica indefinida, mas isso não interfere no reconhecimento da subfamília no Novo Mundo, nem nos estudos filogenéticos da maioria dos grupos americanos. No Novo Mundo, todos os membros de Asclepiadoideae possuem polinários verdadeiros e estariam incluídos no que foi originalmente reconhecido como Asclepiadeae verae, um grupo provavelmente monofilético. Palavras-chave: Asclepiadoideae, Asclepiadaceae, Apocynaceae. 1. INTRODUÇÃO Apocynaceae Juss., incluindo Asclepiadoideae e Periplocoideae, é reconhecida pela presença de canais laticíferos, formação de uma região expandida na porção apical dos estiletes, produção de viscosidade no gineceu, ovário apocárpico e folículos na maioria dos gêneros (Judd et al., 1994; Nicholas & Baijnath, 1994; Struwe et al., 1994). A maior parte dos autores incluem-na em Gentianales (Nicholas & Baijnath, 1994), relação sustentada pela presença de coléteres calicinais e/ou extraflorais, presença de alcalóides, floema interno e corola contorcida (Judd et al., 1994). A família possui representantes em praticamente todo o globo, com exceção da Antártica (Struwe et al., 1994), e abrange de 3700 (Thorne, 1992) a cerca de 5100 espécies (Takhtajan, 1997) e entre 250 ( Apocynineae, em uma perspectiva reduzida para o número de gêneros de Asclepiadaceae : Rosatti, 1989) e 515 gêneros (Takhtajan, 1997), sendo uma das dez maiores famílias de angiospermas em número de espécies (Thorne, 1992). Segundo essa classificação, Asclepiadoideae é uma subfamília de Apocynaceae reconhecida pela presença de unidades polínicas especializadas, mas sua circunscrição ainda é incerta. Possui de 2000 a mais de 3000 espécies e os mais de 250 gêneros podem ser reduzidos a apenas 50 ( Asclepiadaceae : Good, 1952; Rosatti, 1989). Membros de 33
2 Asclepiadoideae podem ocorrer nos mais distintos ambientes, desde desertos e regiões abertas até locais paludosos e sombreados, em regiões tropicais e subtropicais, sendo menos diversos e abundantes nas regiões temperadas. Alcançam o N e 50 o S e apresentam centros de diversidade na África (cerca de 35% das espécies) e na América do Sul (pouco mais de 20% das espécies). Apesar de amplamente distribuída, a subfamília é pouco representada em ilhas, estando ausente no Havaí, nos Açores, nas Ilhas Britânicas, na Tasmânia e na Nova Zelândia (Good, 1952). Apenas cerca de 50 espécies podem ser consideradas comuns e de ampla distribuição; a grande maioria é representada por espécies raras pela distribuição esparsa ou restrita (Good, 1956). No Brasil, os trabalhos de sistemática em Asclepiadoideae ( Asclepiadaceae ) resumem-se a levantamentos florísticos, floras, revisões e estudos taxonômicos (mudanças nomenclatórias). Apesar de significativos num contexto local, essas contribuições carecem de perspectiva global e raramente discutem aspectos evolutivos. O conhecimento sistemático do grupo tem sido exclusividade de especialistas, dificultando aos demais, principalmente àqueles que desconhecem o procedimento taxonômico, a escolha entre classificações alternativas. Este capítulo procura esclarecer por que Asclepiadaceae R.Br., uma família tradicional e facilmente reconhecida, está sendo tratada como subfamília de Apocynaceae. A delimitação desses táxons será discutida levando em consideração alguns grupos do Velho Mundo e procurando oferecer uma rápida abordagem evolutiva, atentando para o posicionamento taxonômico da subfamília no Novo Mundo. 2. POR QUE ASCLEPIADOIDEAE? Após Brown (1810) ter proposto Asclepiadaceae ( Asclepiadeae ), separando-a de Apocynaceae, muitos autores têm sugerido classificações para o grupo (veja Rosatti, 1989; Nicholas & Baijnath, 1994). Por exemplo, enquanto Hutchinson (1926) propôs Apocynales, reunindo Apocynaceae e Asclepiadaceae, Rosatti (1989) procurou ressaltar a proximidade entre as duas famílias e manter a relação com as demais Gentianales, reconhecendo Apocynineae L.Benson ex Rosatti. Estudos cladísticos baseados em dados morfológicos, anatômicos e embriológicos (Judd et al., 1994; Struwe et al., 1994) e de rbcl (Sennblad & Bremer, 1996, 2000) têm confirmado a inclusão de Asclepiadaceae em Apocynaceae, de maneira que a segregação da primeira tornaria a segunda família parafilética. Safwat (1962), ao estudar a morfologia floral de Secamone R.Br., entretanto, já ressaltara que somente o grau de especialização da estrutura polínica era responsável pela separação dessas duas famílias. Apesar de concordarem com a união de Asclepiadaceae e Apocynaceae, os botânicos continuaram mantendo-as como famílias distintas por causa da tradição e praticidade (Rosatti, 1989). Swarupanandan et al. (1996) justificam a separação de Asclepiadaceae como modo de priorizar a informação sistemática: o reconhecimento de Apocynaceae e Asclepiadaceae divide o número de espécies da família em duas partes quase iguais (Brown, 1810) e elas dificilmente são confundidas, pois membros com estados de caracteres intermediários são raros (Nicholas & Baijnath, 1994). A dualidade entre segregadores e unificadores é evidenciada por Judd et al. (1994) ao contraporem a posição de Cronquist (1981), a favor da manutenção de uma divisão conceitualmente útil, e a opinião de Thorne (1976), que apoia o rompimento da classificação tradicional. Este dilema tem dividido os botânicos desde a separação de Asclepiadaceae (Nicholas & Baijnath, 1994). 34
3 A relação entre Asclepiadaceae e Apocynaceae está bem estabelecida a primeira família está filogeneticamente inserida na segunda (figs. 1-2) e, de modo geral, os taxonomistas não discordam dessa relação. Entretanto, enquanto alguns autores (e.g., Rosatti, 1989) preferem uma classificação tradicional e empírica (fig. 1), outros (e.g., Sennblad & Bremer, 1996) privilegiam a sistematização do conhecimento teórico na classificação (fig. 2). Na prática, Asclepiadaceae e Apocynaceae são facilmente distintas pela presença e ausência de translador, respectivamente; porém, essa divisão não é coerente do ponto de vista filosófico e evolutivo. A discussão sobre a categoria taxonômica (família ou subfamília), nesse caso, não está relacionada a controvérsias sobre a origem ou relação entre os membros desses táxons, mas aos princípios de classificação que o taxonomista deve utilizar para que o conhecimento dessas plantas torne-se claro e informativo. Existem diferentes maneiras de classificar um conjunto de indivíduos (e.g., Mayr, 1981; Stevens, 1998), mas a contraposição de dois conceitos são suficientes para essa discussão: o gradístico (evolucionista) e o cladístico (filogenético). O primeiro é de síntese e procura incorporar todas e quaisquer informações na elaboração de sua classificação; os gradistas (e.g., Cronquist, 1981) procuram grupos naturais facilmente reconhecíveis, preocupando-se em proporcionar uma classificação simples e rápida. Os defensores do cladismo (e.g., APG, 1998), por outro lado, baseados em cladogramas, rejeitam grupos poli e parafiléticos, definindo táxons a partir de sinapomorfias (i.e., grupos monofiléticos). A evolução parece ser a única unanimidade na biologia moderna e a ancestralidade talvez seja o critério mais adequado para estabelecer uma relação informativa entre os organismos. A principal função da taxonomia é organizar o conhecimento sobre a biodiversidade e essa informação será tanto maior quanto melhor representar a filogenia de seus membros. Assim, é importante considerar Asclepiadaceae como subfamília (Asclepiadoideae) incluída em Apocynaceae e, principalmente, evitar a manutenção de Apocynaceae s. str. que, segundo as hipóteses filogenéticas, está baseada em um grupo parafilético. Atualmente, adotar Asclepiadaceae como família exclusivamente distinta de Apocynaceae é uma atitude conservadora, mantida unicamente em classificações (e.g., Takhtajan, 1980; Cronquist, 1981) que, apesar do freqüente uso, encontram-se anacrônicas (APG, 1998). 3. DELIMITAÇÃO DE ASCLEPIADOIDEAE A inclusão ou não de membros de alguns grupos do Velho Mundo, como Periplocoideae e Secamone, também deve ser considerada na delimitação de Asclepiadoideae (fig. 2). Quando segregada de Apocynaceae, Periplocoideae foi incluída como tribo ou subfamília em Asclepiadaceae; posteriormente, ela foi reconhecida como Periplocaceae Schltr., família à parte, mas relacionada a Apocynaceae e Asclepiadaceae; e finalmente, o táxon passou a ser considerado como subfamília de Apocynaceae (para breve histórico, veja Venter & Verhoeven, 1997; Verhoeven & Venter, 1998). Asclepiadoideae e Periplocoideae foram relacionadas por causa da estrutura polínica (Brown, 1810) e a classificação desses táxons está associada à hipótese de evolução dos polinários (figs. 3-12). Alguns autores (e.g., Safwat, 1962; Cronquist, 1981; Rosatti, 1989; Kunze, 1993) defenderam uma só origem para os transladores (figs. 3: t e 12: t) e sugeriram uma linha evolutiva, na qual Periplocoideae ( Periplocaceae ) representaria um estado intermediário entre Apocynaceae e Asclepiadaceae. Schumann (1895), por outro lado, sugeriu que Periplocoideae teria derivado de Rauvolfioideae ( Plumerioideae, 35
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6 esse autor (Kunze, 1993), Secamone e Fockea Endl. representariam um elo entre Periplocoideae e Asclepiadoideae, e seus transladores, estados intermediários entre as diferentes estruturas. Secamone diferencia-se das demais Apocynaceae por apresentar quatro polínios por unidade (figs. 6-7) e seu translador apresenta mais homologia com aqueles de Periplocoideae do que com os de Asclepiadoideae (Kunze, 1993). Fockea apresenta dois polínios por unidade, porém, é desprovido de caudículos (fig. 8); para Kunze (1993), esse gênero representaria uma ligação entre Secamone e Asclepiadoideae. O retináculo e o caudículo de Asclepiadoideae são novidades evolutivas do grupo, não havendo estruturas homólogas em Periplocoideae ou em Secamone; se presente, a homologia estaria restrita a uma pequena porção no ápice do retináculo (Kunze, 1993). Portanto, não seria improvável que um primórdio de translador, derivado da viscosidade produzida no gineceu (Kunze, 1994), tivesse evoluído mais de uma vez em transladores não homólogos, justificando origens independentes para grupos até então relacionados por possuírem estruturas polínicas especializadas. Diante de uma hipótese filogenética, os membros de Apocynaceae podem ser agrupados de diversas maneiras. Os táxons são delimitados por conveniência, mas não devem estar baseados em grupos poli ou parafiléticos. Algumas alternativas, como as delimitações tradicionais de Apocynaceae (s. str.) ou Rauvolfioideae ( Plumerioideae ), devem ser abandonadas porque definem grupos parafiléticos (fig. 1); outras, como Asclepiadoideae s.l. (incluindo Periplocoideae), deveriam ser evitadas, pois podem estar baseadas em grupos bifiléticos (fig. 2). Por outro lado, Apocynoideae (englobando os membros de Asclepiadoideae e possivelmente de Periplocoideae) e Asclepiadoideae (incluindo Secamone ou não) são táxons que compreendem grupos com uma origem exclusiva, conforme a maioria das hipóteses filogenéticas. Apesar de mutuamente excludentes em uma mesma categoria taxonômica, Apocynoideae (s.l., incluindo membros de Asclepiadoideae) e Asclepiadoideae poderiam representar táxons de Apocynaceae (fig. 2, veja Sennblad & Bremer,1996, 2000). 4. CONSIDERAÇÕES FINAIS Do ponto de vista filogenético, a circunscrição de Apocynaceae deve abranger Periplocoideae, Secamonoideae (Secamone) e Asclepiadoideae; isto está evidente em diversos autores, desde o século XVIII (Jussieu, 1789; Hallier, 1905; Safwat, 1962; Stebbins, 1974; Thorne, 1976, 1992; Downie & Palmer, 1992; Olmstead et al., 1993; Judd et al., 1994, 1999; Struwe et al., 1994; Sennblad & Bremer, 1996, 2000; Liede, 1997; Takhtajan, 1997; APG, 1998; Bremer et al., 1999; Endress & Bruyns, 2000; capítulo II). Essa delimitação abrangente para a família, no entanto, vinha sendo eclipsada pelas classificações gradísticas que dominaram a botânica no século XX, como as de Schumann (1895) e de Cronquist (1981), utilizadas pela maioria das escolas de sistemática vegetal e também na organização dos herbários. A modificação na classificação dessas plantas não foi fruto de novos resultados cladísticos ou de dados moleculares; não houve mudanças significativas na interpretação das relações filogenéticas dessas plantas, mas uma mudança no conceito de agrupamento taxonômico utilizado pela sistemática moderna. A organização interna de Apocynaceae, entretanto, é incerta e a manutenção de grupos reconhecidamente parafiléticos em um nível taxonômico inferior (e.g., Takhtajan, 1997; Endress & Bruyns, 2000) apenas transfere o problema para uma categoria não 38
7 obrigatória. O reconhecimento de grupos mais derivados, como Asclepiadoideae, apresenta-se menos controverso, mas também merece atenção; a inclusão dos membros de Periplocoideae, Secamonoideae, e mesmo Fockea, na delimitação de Asclepiadoideae não está definida. Esse impasse, porém, não interfere no reconhecimento das Asclepiadoideae americanas e parece não influenciar também no entendimento da evolução e filogenia da maioria dos grupos menos inclusivos do Novo Mundo (fig. 2). As Asclepiadoideae americanas sempre apresentam polinários verdadeiros dois polínios de anteras adjacentes unidos entre si através de um translador composto por um retináculo e dois caudículos (fig. 12), estrutura que também caracterizava o antigo grupo de Asclepiadeae verae (Brown, 1810; Endlicher, 1838; Decaisne, 1844). 5. AGRADECIMENTOS Agradeço a M. Lúcia Kawasaki e Renato de Mello-Silva pelas correções, sugestões e contínua assistência e orientação durante a tese, e aos assessores anônimos pelas questões e críticas que colaboraram substancialmente para a lapidação do manuscrito. O trabalho faz parte da Tese de Doutorado, realizada na Universidade de São Paulo, sob orientação do Prof. Renato, e financiada pela FAPESP e CAPES. 6. LITERATURA CITADA APG (The Angiosperm Phylogeny Group: Bremer, K., Chase, M.W. & Stevens, P.F.) An ordinal classification for the families of flowering plants. Annals of the Missouri Botanical Garden 85: Bremer, K., Bremer, B. & Thulin, M Introduction to phylogeny and systematics of flowering plants. Uppsala, Uppsala University. 110p. Brown, R On the Asclepiadeae, a natural order of plants separated from the Apocyneae of Jussieu. Memoirs of the Wernerian Natural-History Society 1: Cronquist, A An integrated system of classification of flowering plants. New York, Columbia University Press. 1262p. Decaisne, J Asclepiadaceae. In Prodromus systematis naturalis regni vegetabilis, vol. 8. (de Candolle, A.P. ed.). Paris, Fortin, Masson & Cie. p Downie, S.R. & Palmer, J.D Restriction site mapping of the chloroplast DNA inverted repeat: A molecular phylogeny of the Asteridae. Annals of the Missouri Botanical Garden 79: Endlicher, S.L Asclepiadaceae. In Genera plantarum 8. Wien, Fr. Beck Universitatis Bibliopolam. p Endress, M.E. & Bruyns, P.V A revised classification of Apocynaceae s.l. The Botanical Review 66: Good, R An atlas of the Asclepiadaceae. The New Phytologist 51: Good, R Asclepiadaceae. In Features of evolution in the flowering plants. London, Longmans, Green & Co. p Hallier, H Provisional scheme of the natural (phylogenetic) system of flowering plants. The New Phytologist 4: Hutchinson, J Apocynales. In The families of flowering plants. London, Macmillan & Company. p Judd, W.S., Campbell, C.S., Kellogg, E.A. & Stevens, P.F Plant systematics: A phylogenetic approach. Sunderland, Sinauer Associates. 464p. Judd, W.S., Sanders, R.W. & Donoghue, M.J Angiosperm family pairs: Preliminary phylogenetic analyses. Harvard Papers in Botany 5: Jussieu, A.L Apocyneae. Genera plantarum. Paris, Viduam Herissant. p Kunze, H Evolution of the translator in Periplocaceae and Asclepiadaceae. Plant Systematics and Evolution 185: Kunze, H Ontogeny of the translator in Asclepiadaceae s. str. Plant Systematics and Evolution 193: Liede, S Subtribes and genera of the tribe Asclepiadeae (Apocynaceae, Asclepiadoideae) a synopsis. Taxon 46: Mayr, E Biological classification: Toward a synthesis of opposing methodologies. Science 214:
8 516. Nicholas, A. & Baijnath, H A consensus classification for the order Gentianales with additional details on the suborder Apocynineae. The Botanical Review 60: Nilsson, S., Endress, M.E. & Grafström, E On the relationship of the Apocynaceae and Periplocaceae. Grana suppl. 2: Olmstead, R.G., Bremer, B., Scott, K.M. & Palmer, J.D A parsimony analysis of the Asteridae sensu lato based on rbcl sequences. Annals of the Missouri Botanical Garden 80: Rosatti, T.J The genera of suborder Apocynineae (Apocynaceae and Asclepiadaceae) in the southeastern United States. Journal of the Arnold Arboretum 70: , Safwat, F.M The floral morphology of Secamone and the evolution of the pollinating apparatus in Asclepiadaceae. Annals of the Missouri Botanical Garden 49: Schumann, K Asclepiadaceae. In Die natürlichen Pflanzenfamilien 4(2). (Engler, H.G.A. & Prantl, K.A.E. eds.). Leipzig, Wilhelm Engelmann. p Sennblad, B. & Bremer, B The familial and subfamilial relationships of Apocynaceae and Asclepiadaceae evaluated with rbcl. Plant Systematics and Evolution 202: Sennblad, B. & Bremer, B Is there a justification for differential a priori weighting in coding sequences? A case study from rbcl and Apocynaceae s.l. Systematic Biology 49: Stebbins, G.L Flowering Plants: Evolution above the species level. Cambridge, The Belknap Press of Harvard University Press. 397p. Stevens, P.F What kind of classification should the practising taxonomist use to be saved? In Plant diversity in Malesia 3 (Dransfield, J., Coode, M.J.E. & Simpson, D.A. eds.). Kew, Royal Botanic Gardens. p Struwe, L., Albert, V.A. & Bremer, B Cladistics and family level classification of the Gentianales. Cladistics 10: Swarupanandan, K., Mangaly, J.K., Sonny, T.K., Kishorekumar, K. & Basha, S.C The subfamilial and tribal classification of the family Asclepiadaceae. Botanical Journal of the Linnean Society 120: Takhtajan, A.L Outline of the classification of flowering plants (Magnoliophyta). The Botanical Review 46: Takhtajan, A.L Diversity and classification of flowering plants. New York, Columbia University Press. 643p. Thorne, R.F A phylogenetic classification of the Angiospermae. Evolutionary Biology 9: Thorne, R.F An updated phylogenetic classification of the flowering plants. Aliso 13: Venter, H.J.T. & Verhoeven, R.L A tribal classification of the Periplocoideae (Apocynaceae). Taxon 46: Verhoeven, R.L. & Venter, H.J.T Pollinium structure in Periplocoideae (Apocynaceae). Grana 37:
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