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1 13 Revista ISSN ÁCAROS PARASITOS DE ABELHAS MELÍFERAS NA REGIÃO DE ITABORAÍ, ESTADO DO RIO DE JANEIRO Nicolau Maués Serra-Freire 1 Roberta Coelho Pereira de Souza 2 RESUMO: Ácaros parasitas tem se mostrado uma ameaça à sobrevivência de abelhas melíferas, assim como das silvestres, principalmente por seu potencial dispersivo, que lhes confere status de ameaça global. Duas espécies são as de maior importância econômica nas relações simbiônticas com abelhas, Acarapis woodi Rennie, 1921 e Varroa destructor Anderson & Trueman, 2000, por estarem associados a perdas comerciais, danos e mortalidade de colônias em praticamente todo o mundo. Neste estudo foram examinadas 245 abelhas africanizadas provenientes de oito diferentes colméias, preservado em etanol 70% logo após a remoção do enxame, examinadas para procura de ácaros, e quando encontrados foram processados com montagem de lâminas para diagnóstico por microscopia de luz. Só foi encontrado V. destructor, e em oito exemplares (CP = 3,27%), corroborando com a literatura que menciona o baixo nível de infestação por essa espécie em abelhas africanizadas. Palavras-chave: Apis mellifera, Varroa destructor, Estado do Rio de Janeiro ACARI PARASITE OF HONEY BEE IN ITABORAÍ REGION, RIO DE JANEIRO STATE ABSTRACT: Parasitic mites have shown to be a threat to survival of honey bees and ally to its dispersive potential, it been given they the status of global threat. The parasitic bee mites Acarapis woodi Rennie, 1921 e Varroa destructor Anderson & Trueman, 2000 are the most important economic species, because it s association with commercial losses, damages and mortality of colonies all over the world. A total of 245 africanized bees proceeding from eight different beehives had been collected, stored in ethanol 70% and examined for search of mites. Eight specimen of V. destructor had been found, corroborating with literature that the level of V. destructor infestation in Africanized bees it s been kept low. 1 PhD em Medicina Veterinária, Pós-Doutorado em Ciência Veterinária pela University of Edinburgh, Pesquisador Titular no Instituto Oswaldo Cruz/Fiocruz, Professor no Curso de Farmácia no UNIABEU, e Medicina na UNIG, Bolsista de Produtividade 1B do CNPq. nmsf@ioc.fiocruz.br 2 Bacharel em Medicina Veterinária - UESA, Especialidade em Entomologia Médica - IOC, Mestranda em Biodiversidade e Saúde - IOC/Fiocruz. robertavm@gmail.com

2 14 Key-words: Apis mellifera, Varroa destructor, Africanized bee. 1. INTRODUÇÃO As abelhas representam um grupo já muito estudado entre os insetos com grande importância ecológica e agrícola (BORROR & DELONG, 1969). Dentre elas se destaca o híbrido africanizado oriundo da miscigenação entre as raças de abelhas européia - Apis mellifera mellifera e Apis mellifera lingustica trazidas para o Brasil durante o império de D. Pedro II, e da raça de abelha africana Apis mellifera scutelata introduzida no Brasil na década de 50 pelo geneticista Warrick Kerr (WEISE, 1995). Esse híbrido possui elevado nível de resistência para ácaros e patógenos (WEISE, 1995). Ainda assim, ácaros parasitas tem se mostrado uma ameaça á sobrevivência não apenas para abelhas de produção como também para as silvestres, o que, aliado ao seu elevado potencial dispersivo, dão a eles status de ameaça global. Há duas espécies de ácaro que parasita de abelha Acarapis woodi Rennie, 1921 e Varroa destructor Anderson & Trueman, 2000 são as de maior importância econômica, por causarem perdas comerciais e danos a colônias no Brasil, e praticamente, em todo o mundo (SAMMATARO et al, 2000). V. destructor (Acari: Varroidae) é um ectoparasita de Apis mellifera L., que causa sérios danos ao enxame, sendo considerado atualmente como o ácaro de maior importância para a apicultura mundial (SAMMATARO et al., 2000; ANDERSON & TRUEMAN, 2000). V. destructor parasita as formas imaturas de operárias e zangões (CAMAZINE, 1986), e pode ser encontrado em duas situações distintas: uma envolvendo a fase forética, onde é encontrado sobre as abelhas adultas com objetivo de dispersão e busca de novos hospedeiros; outra caracterizando o parasitismo quando se alimentam da hemolinfa da abelha adulta. Há ainda a fase reprodutiva, quando o ácaro se abriga nos favos onde há presença de larvas de operárias e zangões próximas a fase de pré-pupa (FLORES et al., 1998). No favo, a fêmea gravídica do ácaro e posteriormente sua prole, parasitam a hemolinfa do inseto em desenvolvimento, para isso, danificando a exocutícula (SAMMATARO et al., 2000). ABD EL-WAHAB et al. (2006)

3 15 mencionaram que, devido a seu hábito alimentar e ao fazer uso dele, o ácaro se torna um potencial transmissor de patógenos, além de indiretamente, poder causar diminuição da produção melífera, diminuição no número de abelhas no processo de polinização, culminando com o declínio da colônia afetada (DENMARK et al., 1991; BAKONYI et al., 2002). Os danos provocados pela infestação do ácaro diferem em distintas áreas no mundo (CONTE et al., 1990; MORETTO et al., 2006; CARNEIRO et al., 2007; JUNKES et al., 2007). No Brasil o nível de infestação por V. destructor em abelhas africanizadas vem se mantendo baixo desde sua introdução na década de 1970 (GONÇALVES, 2008), dispensando intervenção com tratamento químico pois não provoca grandes prejuízos à atividade apícola, como com as raças européias (MORETTO et al., 2006; CARNEIRO et al., 2007; GONÇALVES, 2008). BALL & ALLEN (1988) e GONÇALVES (2008) mencionaram que as interações entre abelhas, V. destructor e A. woodi, são responsáveis por mortalidade de abelhas melíferas em todo mundo, podendo acontecer com coeficiente de letalidade de 100%. A susceptibilidade à A. woodi é variável devido aos fatores do ambiente, e genotípicos que desfavorecerem o curso da infestação. CALDERONE et al. (1997) mostraram que a mortalidade de A. mellifera conseqüente ao parasitismo por A. woodi no inverno pode variar entre 30 e 90%. Na atualidade, os problemas sanitários da apicultura mundial vêm se agravando, tornando-se necessária a adoção de medidas de maior proteção á saúde desses insetos (MORETTO & LEONIDAS, 2003). Destaque-se que gênero Varroa é conhecido pela sua associação a alguns patógenos, chegando a atuar como vetor (SAMMATARO et al., 2000). BALL (1997) afirmou que o papel direto e indireto do Varroa sp. no estabelecimento de doenças e mortalidade de colônias, vem se tornando cada vez mais evidente com o crescente conhecimento da história natural da coabitação, biologia do parasito e epizootiologia das infecções. Os ácaros, ao se alimentarem da hemolinfa das abelhas, provocam danos ao exoesqueleto do inseto, o que favorece a manutenção de infecções como a de Melissococcus pluton, o

4 16 agente etiológico da Cria Pútrida Ensacada (GREGORY et al., 2005), e má formação nas sensila da antena (ABD EL-WAHAB et al., 2006) prejudicando as atividades biológicas das operárias no interior da colméia, na atividade copulatória dos zangões, e prejudicando o senso de direção de ambos. Também, operárias com algum grau de deformidade sofrem hipotrofia e redução do número de lóbulos das glândulas hipofaringeanas, e encolhimento das glândulas mandibulares (AMDAM et al., 2004). O sucesso reprodutivo das fêmeas de Varroa sp. nas células de cria das abelhas é considerado um fator importante na dinâmica populacional do ácaro em diferentes espécies de abelhas (CAMAZINE, 1986). Para GREGORY et al. (2005) uma significativa depleção do sistema imune é induzida pelo parasitismo moderado por V. destructor em pupas de A. mellifera, sugerindo que os ácaros possam reduzir diretamente a resposta imune das abelhas quando se alimentam constantemente dessas. Na opinião de BALL (1997), ácaros do gênero Varroa podem estar influenciando o estabelecimento de infecções nas abelhas pela introdução mecânica de patógenos, ou inoculação direta desses através de seus hábitos alimentares, embora a ativação de infecções normalmente inaparentes, possa estar sendo influenciada por fatores mais sutis (YANG & COX-FOSTER, 2005). Esses autores publicaram o primeiro relato de um ectoparasita (V. destructor) imunossuprimindo seu hospedeiro invertebrado, e propuseram que essa imunossupressão fosse de base tanto humoral como celular. As colônias parasitadas se tornam mais susceptíveis á patógenos, incriminando assim, o gênero Varroa como possível causa do colapso de colônias. Os mecanismos responsáveis pelo efeito deletério do parasito ainda são desconhecidos, e não se pode descartar outros fatores predisponentes como: coinfecção com bactérias e/ou protozoários, assim como o efeito de poluentes químicos no ambiente. TENTCHEVA et al. (2004) demonstraram a participação de V. destructor como vetor, assim como ativador de vírus, devido às altas freqüências de viroses associadas ao parasitismo desempenhado por esse. Ácaros. BALL (1997) já salientara que é necessário entender melhor a associação entre o gênero Varroa e as abelhas, explicando os numerosos

5 17 fatores envolvidos nessa relação, para decisão sobre o estabelecimento de estratégias para um controle. No Rio de Janeiro os apicultores ainda consideram a varroatose como um problema por resolver, o que justifica o desenvolvimento de estudos com enfoques na etiologia, diagnóstico, prognóstico, intervenção, impacto econômico e social desta relação ácaro/abelha melífera. Assim o trabalho procurou reconhecer e avaliar as características quantitativas e qualitativas correspondentes à fauna de ácaros existente em apiários de exploração econômica, assim como possíveis interações entre essas diferentes populações nos apiários da micro-região de Itaboraí RJ. O espaço geopolítico é importante produtor de mel e subprodutos apícolas do Estado do Rio de Janeiro, contando com o apoio e intermediação do Centro de Tecnologia e Pesquisa Apícola de Itaboraí ITAMEL. 2. MATERIAL E MÉTODOS 2.1 Amostragem das Abelhas Com o auxílio do Centro de Tecnologia e Pesquisa Apícola de Itaboraí ITAMEL, oito diferentes colméias do tipo Langstroth de abelhas africanizadas (Apis mellifera) foram investigados nos meses da primavera (setembro/outubro) do ano de O critério de inclusão das colméias foi do ITAMEL com base em informações de cooperados sobre problemas na produtividade. Abelhas foram recolhidas pelos apicultores, das encontradas próximas ao alvado e/ou no chão próximo as colméias, e preservadas individualmente em etanol 70% em recipientes de vidro com tampa, e assim transportadas para o laboratório. Ao chegar ao Laboratório de Referência Nacional em Vetores das Riquetsioses, Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ, cada unidade observacional foi constituída por uma abelha, que foram processadas para pesquisa de ácaros. 2.2 Pesquisa de Ácaros Varroa destructor

6 18 Cada abelha foi inspecionada por estereomicroscopia para presença do ácaro no corpo das abelhas, principalmente na região posterior a cabeça (Fig. 1) e abdômen (SAMMATARO et al., 2000). O volume do líquido preservador de cada frasco foi passado em uma peneira de malha fina. O conteúdo retido na malha foi examinado por estereomicroscopia e caso houvesse algum ácaro, este era separado, contado e preservado em recipiente tipo Ependorf contendo etanol 70%. Varroa destructor Figura 1. Varroa destructor no mesonoto de Apis melliphera sobre os favos na caixa de produção da colmeia. Foto publicada pelo Relatório do Programa das Nações Unidas para o Meio Ambiente, em 14.março Acarapis woodi Para o diagnóstico conclusivo sobre o parasitismo por A. woodi cada uma das abelhas examinadas foi dissecada para procura de ácaros nas traquéias e sacos aéreos abdominais. O procedimento foi realizado com o auxílio de estereomicroscópio Olympus P20, e uso de placa de Petri com glicerina sólida, alfinetes entomológicos, pinças e estiletes. 2.3 Montagem de lâminas Do total de ácaros encontrados, 50% fomos separados para montagem de lâminas para microscopia de luz. Os ácaros foram clarificados, e montados com líquido de Hoyer entre lâmina e lamínula assim colocadas para secar em temperatura ambiente, durante aproximadamente 30 dias.

7 19 As lâminas secas foram examinadas por microscopia de luz, com objetivas 4x, 10x e 40x, e oculares 10x, utilizando como apoio no diagnóstico a publicação de SERRA-FREIRE & MELLO (2006). 3. RESULTADOS E DISCUSSÃO Todas as amostras investigadas foram de abelhas africanizadas (Apis mellifera). Destaque-se que WISE (1995) relatou o sucesso das abelhas africanizadas no elevado nível de resistência a ácaros e patógenos. GONÇALVES (2008) ressaltou que um de seus mecanismos de resistência é o comportamento higiênico onde as abelhas utilizam as patas mesotorácicas para remover as fêmeas migrantes do ácaro, e essa remoção é o mecanismo primário de resistência das abelhas a esse parasita. A susceptibilidade ao A. woodi é variável, o que, de acordo com CALDERONE et al. (1997), reflete a importância da contribuição dos fatores genotípicos e do ambiente ao longo do curso da infestação. O fato de não terem sido encontrados A. woodi nas traquéias das unidades amostrais pode decorrer de: 1) todas as amostras terem sido capturadas na primavera entre os meses de setembro e outubro, e de acordo com SAMMATARO et al. (1994) é na primavera que há o aumento do número de abelhas, e diminuição no número de ácaros, processo caracterizado como correlação inversa entre o fluxo populacional dos ácaros e das abelhas. SAMMATARO et al. (1994) explicaram a correlação inversa com base na rápida emergência de um grande número de novas abelhas que ainda não estão infestadas, situação em que as fêmeas migrantes do ácaro têm maior dificuldade de localizar um novo hospedeiro para ovopositar. O fenômeno ocorre porque nessa época de maior oferta de pólen, as campeiras infestadas têm muito pouco contato com as abelhas mais jovens que ainda não estão parasitadas. A amostra examinada foi formada por espécimes encontrados fora da colmeia, com abelhas praticamente excluídas e que expostas à condição ambiente podem ter induzido a saída e morte dos A. woodi como frisaram SAMMATARO et al. (2000).

8 20 O exame de dissecação da amostra foi realizado a partir das traquéias abdominais, expondo o tronco primário. Esse processo foi feito diferentemente do que relata a literatura (NASCIMENTO et al., 1971; SAMMATARO et al., 2000) como sendo mais rápido e de diagnóstico imediato que é a remoção do primeiro espiráculo torácico e extração do tubo traqueal a partir da remoção da cabeça e patas protorácicas. De qualquer modo, De JONG et al. (1982) afirmaram que embora a infestação possa ser uni ou bilateral e acometer traquéias torácicas e abdominais, infestações iniciais ou brandas podem não ser visualizadas. Finalmente, a unidade observacional poderia simplesmente não estar parasitada por A. woodi. Cada unidade era uma abelha considerada descartável pelo apicultor, que para nós constituiu amostra de conveniência, porque a investigação tinha como intenção não intervir no manejo das colmeias. Algumas abelhas já estavam moribundas, próximas ao alvado das colméias, e o valor real da presença de parasitismo pode estar mascarado. Contudo a ausência de A. woodi nas abelhas investigadas, corrobora com o resultado de NASCIMENTO et al. (1971), que em abelhas africanizadas oriundas de diversos municípios do Estado do Rio de Janeiro, não encontrou o parasitismo por esta espécie de ácaro. Entre as 245 amostras analisadas, foram encontradas oito exemplares de V. destructor em abelhas de quatro colméias (Tab. 1) correspondendo ao coeficiente de prevalência de 3,27%. Segundo GONÇALVES (2008), desde a chegada de V. destructor (Fig.2) no Brasil, na década de 1970, o grau de infestação tem se mantido baixo, mas há uma crescente preocupação levantada por MORETTO & LEÔNIDAS (2003) na evolução da sua taxa reprodutiva. O sucesso reprodutivo do Varroa sp. é um importante fator na dinâmica populacional desse ácaro nas diferentes espécies de abelhas (CAMAZINE, 1986). São características importantes que limitam a população destes ácaros: a mortalidade do ácaro em abelhas adultas; a mortalidade de ácaros ainda imaturos; e o comportamento higiênico realizado pelas abelhas (CARNEIRO et al., 2007; GONÇALVES, 2008). Assim como o clima e a raça

9 21 são também importantes fatores que afetam o desenvolvimento do parasito (DE JONG et al., 1982). Tabela 1. Ocorrência de Varroa destructor em exemplares de abelhas africanizadas provenientes da micro-região de Itaboraí RJ, na primavera de Colméia Procedência Número de Varroa destructor (n o ) abelhas N o CP (%) 1 ITAMEL ,23 2 ITAMEL ,57 3 ITAMEL ,70 4 VILA RICA - N VILA RICA - N Est. POS do CANTINHO - A Est. POS do CANTINHO - B RETIRO ROMANO ,63 T o t a l ,27 Tanto os fatores que determinam a tolerância das abelhas africanizadas ao V. destructor, como os diferentes tipos de manejo apícola adotado por cada apicultor, são importantes a serem considerados, uma vez que, embora a infestação de parasitas como A. woodi e V. destructor causem danos às colônias em diferentes graus, desde sintomas inespecíficos de estresse, até a perda de toda a colônia, muitas vezes, basta apenas uma fêmea gravídica de V. destructor para deprimir o sistema imune de uma abelha imatura e tornar esse indivíduo mais propenso a infecções (YANG & COX- FOSTER, 2005). O mesmo se faz verdadeiro em relação ao A. woodi, nas devidas proporções, uma vez que pouco da sua relação como veiculador de patógenos é conhecida, salvo sua associação ao vírus da Paralisia Crônica (CPV).

10 22 Admitindo a possibilidade dessa única fêmea gravídica de V. destructor veicular algum patógeno, seja através da sua superfície corporal, ou até mesmo inoculando algum vírus, esses serão transmitidos à abelha imatura que, caso sobreviva e se torne adulto, com sistema imune debilitado. Poderá mesmo desenvolver infecção subclínica, e atuar como fonte de infecção para outros imaturos, mesmo na ausência do ácaro. Caso essa fêmea infectada do ácaro, após a abertura do opérculo do alvéolo seja capturada pelas operárias que realizam a limpeza das colônias, essas também poderão ser infectadas através do comportamento de utilização das mandíbulas para danificar o corpo dos ácaros, entrando assim em contato com o agente infeccioso. 1mm 1mm Figura 2: Varroa destructor: A) vista dorsal; B) vista ventral. Foto: Roberta C.P. Souza Admitindo, assim, a possibilidade dessa única fêmea gravídica do parasita V. destructor veicular algum patógeno, seja através da sua superfície corporal, ou até mesmo inoculando algum vírus, esses serão transmitidos à abelha imatura que, caso sobreviva e se torne adulto, com sistema imune debilitado, podendo até mesmo desenvolver infecção subclínica, e no futuro atuar como fonte de infecção para outros imaturos, mesmo na ausência do ácaro. Caso essa fêmea infectada do ácaro, após a desoperculação do alvéolo, seja capturada pelas operárias que realizam a limpeza das colônias, essas também poderão ser infectadas através do comportamento de utilização

11 23 das mandíbulas para danificar o corpo dos ácaros, entrando assim em contato com o agente infeccioso. É importante a união entre a pesquisa e o manejo apícola, para que medidas que poderão vir a garantir maior proteção, e produtividade do enxame apícola possam ser estudadas e implantadas conscientemente. 4. CONCLUSÕES Na micro-região de Itaboraí, Estado do Rio de Janeiro, ocorre relação simbiótica entre Apis mellifera e Varroa destructor. São necessários mais estudos na região, com maior número de apicultores e de abelhas adultas e jovens, para compreensão do significado da relação simbiótica entre ácaros e abelhas. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ABD EL-WAHAB, T. E., ZAKARIA, M. E., NOUR, M. E. (2006). Influence of the infestation by Varroa destructor on some antennal sense organs of the worker and drone Honey Bees Apis mellifera L. Journal of Applied Sciences Research, v.2, n.2, p AMDAM, G. V., HARTFELDER, K., NORBERG, K., HAGEN, A., OMHOLT, S. W. (2004). Altered physiology in worker Honey Bees (Hymenoptera: Apidae) infested with the mite Varroa destructor (Acari: Varroidae): a factor in colony loss during over wintering? Journal of Economic Entomology, v.97, n.3, p ANDERSON, D. L., TRUEMAN, J. W.H. (2000). Varroa jacobsoni (Acari: Varroidae) is more than one species. Experimental and Applied Acarology, v.24, p BAKONYI, T., FARKAS, R., SZENDROI, A., DOBOS-KOVACS, M., RUSVAI, M. (2002). Detection of acute Bee Paralysis Virus by RT-PCR in Honey Bee

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