Primeiros dados de uma colônia reprodutiva de Myotis levis (I. Geoffroy, 1824) nos campos de Palmas, Paraná, Brasil (Vespertilionidae)

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1 Primeiros dados de uma colônia reprodutiva de Myotis levis (I. Geoffroy, 1824) nos campos de Palmas, Paraná, Brasil (Vespertilionidae) João M. D. Miranda 1*, Nathalia Y. Kaku-Oliveira 1, Luana C. Munster 1,2, Itiberê P. Bernardi 1,3, Rodrigo F. Moro-Rios 2 & Fernando C. Passos 1 1 Laboratório de Biodiversidade, Conservação e Ecologia de Animais Silvestres, Departamento de Zoologia UFPR. 2 Pós-Graduação em Zoologia, UFPR. Bolsistas CNPq. 3 Pós-Graduação em Ecologia e Conservação, UFPR. Bolsista CAPES/REUNI. * Corresponding author. guaribajoao@yahoo.com.br Abstract First data of a reproductive colony of Myotis levis (I. Geoffroy, 1824) in Palmas Grassland, Paraná State, Brazil (Vespertilionidae). Even though it is abundant throughout its distribution range, Myotis levis (I. Geoffroy, 1824) is a poorly-known species. Field efforts were carried out in the present study to better understand some aspects of this species natural history on the shelter (house shelter). Information was obtained through captures using mist-nets positioned at the exit of an artificial shelter, during three consecutive nights, as well as incursions into the shelter, with the goal of estimating the number of individuals in the colony. The study area is located within the Palmas Grasslands, Palmas Monicipality, southern Paraná (26º34 59 S and 51º36 16 W). Captures resulted in 186 individuals, being 96 adults and 90 juveniles. The colony size was estimated in circa of and individuals. Based on the structure of the population, the presence of reproductive females, juveniles, and infants, a nursery colony was characterized. In addition to aspects of their reproductive biology, this study deals also morphometric and coloration variations, as well as two cases of partial albinism. Keywords: Mating system, Nursery colony, Interspecific variation, Partial albinism. Resumo. A despeito de ser abundante em sua área de distribuição, a biologia de Myotis levis (I. Geoffroy, 1824) é pouco conhecida. Realizou-se uma campanha de campo com o objetivo de melhor conhecer alguns aspectos da história natural dessa espécie, em um abrigo (forro de casa). Coletaram-se informações através de capturas com redes de neblina posicionadas à saída do abrigo, durante três noites consecutivas, além de incursões feitas dentro do mesmo, com objetivo de fazer uma estimativa do número de indivíduos na colônia. A área de estudo situa-se nos Campos de Palmas, Município de Palmas, Sul do Paraná (26º34 59 S e 51º36 16 W). Foram capturados 186 indivíduos, sendo 96 adultos e 90 juvenis. O número de morcegos foi estimado entre e indivíduos. Pela estrutura da população, presença de fêmeas reprodutivas, juvenis e infantes caracterizou-se uma colônia maternidade. Além de aspectos da biologia reprodutiva, esse trabalho descreve variações morfométricas e de coloração e registra dois casos de albinismo parcial. Palavras-chave: Sistema de acasalamento, Colônia maternidade, Variação inter-específica, Albinismo parcial. Introdução Myotis levis (I. Geoffroy, 1824) é um morcego Vespertilionidae que ocorre no sul do Brasil, Argentina, Paraguai e Uruguai (Figura 1) (Acosta y Lara 1950; López-González et al. 2001; Simmons 2005; Barquez 2006; Peracchi et al. 2006; Bianconi & Pedro 2007). Apesar de relativamente comum em sua área de dsitribuição, poucos são os dados disponíveis sobre a biologia da espécie (Barquez et al. 1999; Bianconi & Pedro 2007). No que tange aos aspectos sistemáticos, o gênero Myotis Kaup, 1829 está entre os mais complexos necessitando de uma ampla revisão (Miller & Allen 1928; LaVal 1973; Barquez et al. 1999; Barquez 2006). Da mesma forma, não são conhecidos aspectos de sua biologia reprodutiva e seu comportamento em abrigos diurnos (Barquez et al. 1999), como também são raras essas informações para morcegos neotropicais (McCracken & Wilkinson 2000). Além disso, são também infreqüentes os registros de albinismo em morcegos (Uieda 2000) e ainda mais raros os casos de albinismo parcial (Geiger & Pacheco 2006). 762

2 Figura 1. Mapa da América do Sul, destacando-se a porção sul e a distribuição de Myotis levis (quadrados pretos) e a localização do Município de Palmas no Sul do Paraná (estrela preta). Um abrigo artificial com indivíduos de M. levis foi encontrado, em agosto de 2005, durante um levantamento da mastofauna na região dos Campos de Palmas, desenvolvido por parte dos autores (JMDM & RFMR). Nessa ocasião foram feitas algumas poucas capturas de M. levis, de Tadarida brasiliensis (I. Geoffroy, 1824) e de Histiotus montanus (Philippi & Landbeck, 1861) (Miranda et al. 2006). Três fatores motivaram a organização de uma nova campanha de campo: 1- A raridade de H. montanus e a relativa falta de conhecimento sobre M. levis; 2- A grande quantidade de fezes de morcegos acumulada no interior do abrigo, indicando uma grande concentração de morcegos em algum outro período, possivelmente na estação reprodutiva e 3- A possibilidade de acessar os primeiros dados sobre uma colônia reprodutiva desses desconhecidos morcegos vespertilionídeos. Nessa nova campanha de campo (23-25 de janeiro de 2006) as expectativas se confirmaram, havendo uma grande concentração de morcegos (apenas M. levis) abrigada no forro em questão. Assim, os objetivos desse trabalho são os de caracterizar esse o abrigo diurno de M. levis, apresentar informações inéditas sobre aspectos de sua história natural sobretudo de sua biologia reprodutiva e registrar dois casos de albinismo parcial para essa espécie. Material e Métodos O presente estudo foi realizado na saída de um abrigo artificial (forro de casa) na sede da Fazenda São João da Chapada, Município de Palmas, Sul do Paraná (26º34 59 S e 51º36 16 W) (Figura 2). Essa região é naturalmente formada por campos sulinos (Estepe Gramíneo-lenhosa) entremeados por capões de mata (Floresta Ombrófila Mista Alto-montana), que geralmente localizam-se em vales e porções mais baixas do relevo (Maack 1968; IBGE 1992). O clima da região é considerado Cfb (temperado), segundo a classificação de Köppen (IAPAR 1978), com a altitude variando de a 1 300m e temperaturas anuais médias abaixo de 16ºC. O abrigo visitado consiste de um forro de casa formado por telhado composto por telhas de fibrocimento e piso de alvenaria (Figura 2). Na sua parte mais alta (cumeeira) o abrigo possui aproximadamente 1,20 m de altura, diminuindo essa altura em direção as laterais da casa. A parte interna é composta por uma série de compartimentos formados pelo prolongamento das paredes da casa, desta forma coincidindo com a conformação dos cômodos da residência. Todos os compartimentos são interligados por aberturas de aproximadamente 40 x 60 cm. Em cada lado da casa na altura da cumeeira existe uma abertura quadrada com aproximadamente 20 cm de lado. Essa abertura foi utilizada pela grande maioria dos morcegos para sair e retornar ao abrigo. 763

3 Figura 2. Aspecto interno do abrigo de Myotis levis no Município de Palmas no Sul do Paraná, focando apenas um dos caibros de sustentação do telhado. A coleta de dados foi realizada durante três noites (23-25 de janeiro de 2005), armando-se redes de neblina à saída do abrigo (cumeeira da casa). Em todas as noites as redes foram abertas durante todo o período noturno (~13,5 horas). Na primeira noite de esforço foram utilizadas três redes de neblina (7x3m) à saída do abrigo. Nas duas noites subseqüentes foram armadas 10 redes de mesma dimensão que as anteriores, duas à saída e as outras oito foram dispostas de forma a construir um labirinto, evitando sobrecarregar as redes mais próximas à saída. Esse esforço somou 4090,5m 2 /h segundo a grandeza proposta por Straube & Bianconi (2002). Os indivíduos capturados foram identificados segundo as chaves artificiais para identificação de morcegos, apresentando os caracteres diagnósticos da espécie: (1) plagiopatágio ligado à base do primeiro dedo do pé; (2) uropatágio com uma franja de pêlos e com a porção central da borda pregueada e (3) constricção pós-obitária geralmente menor que 4 mm (LaVal 1973; Barquez et al. 1999; López-González et al. 2001). Os indivíduos foram categorizados como adultos ou jovens de acordo com o grau de ossificação das epífises das falanges dos dedos da mão, segundo Trajano (1984). Definiram-se como infantes os indivíduos menores observados dentro do abrigo, com pelagem mais clara e bem rala, como descrito por Fenton & Barclay (1980). As fêmeas adultas puderam ser categorizadas como prenhes (através de palpação abdominal), lactantes (mamilos hipertrofiados, produtivos e desprovido de pêlos ao seu redor), pós-lactantes (mamilos hipertrofiados e não produtivos) ou inativas (nenhuma das características anteriores) (Trajano 1984). Do total de capturas, coletaram-se 21 animais adultos, dos quais retiraram-se e prepararam-se os crânios para o estudo morfométrico. Esses exemplares encontram-se depositados na Coleção Científica de Mastozoologia da Universidade Federal do Paraná (DZUP-CCMZ), sob os números: 369, , , , e Aferiram-se as métricas cranianas com paquímetro com precisão de 0,05 mm e tomadas nos crânios conforme as indicações feitas por Barquez et al. (1999). Além das capturas com redes de neblina, conduziram-se cinco incursões ao abrigo, objetivando estimar o número de indivíduos presentes no agrupamento. Essa estimativa foi realizada através da contagem de morcegos pousados em três dos caibros de sustentação do telhado (esses três caibros foram escolhidos por apresentar uma concentração média de indivíduos, a julgar pelo volume de animais concentrados). Após a contagem desses caibros foi feita uma média entre esses números e multiplicada pelo número total de caibros utilizados pelos morcegos (n = 18) (alguns com maior concentração e outros com menor concentração). Havia também caibros sem morcegos e outras com poucos morcegos (< que 50 indivíduos) e esses foram desconsiderados da estimativa. Resultados Durante esse trabalho capturaram-se 186 indivíduos de M. levis à saída do abrigo diurno (forro de casa). Desse total, 96 indivíduos eram adultos (52%) e 90 jovens (48%). Dentre os 763

4 adultos foram capturados seis machos (3.2%) e 90 fêmeas (48.4%) e dentre os jovens 40 machos (21.5%) e 50 fêmeas (26.9%). Todos os seis machos adultos estavam com os testículos abdominais. Quanto ao estado reprodutivo das fêmeas adultas, capturaram-se nove inativas (10%), 27 lactantes (30%) e 54 pós-lactantes (60%). A despeito de no mês de agosto M. levis cohabitar com H. montanus e T. brasiliensis, no decorrer deste estudo M. levis era a única espécie de morcego presente no abrigo. Utilizando esse mesmo forro registraram-se as aves Nothiochelidon cyanoleuca (Vieillot, 1817) (Passeriformes, Hirundinidae), no mesmo recinto que os morcegos e Tyto alba (Scopoli, 1769) (Strigiformes, Tytonidae) em um compartimento distinto do utilizado pelos morcegos, na cumeeira oposta da casa. A morfometria craniana e externa dos indivíduos adultos coletados (n = 21) é apresentada na Tabela 1, bem como a comparação com dados da literatura para espécimes da Argentina (Barquez et al. 1999). A contagem dos indivíduos dentro do abrigo forneceu uma estimativa entre e morcegos. Além dos indivíduos adultos e jovens foi observado em um dos caibros um agrupamento (n>100) formado quase exclusivamente por indivíduos infantes. Os morcegos saíram do abrigo de forma contínua e abundante desde as 19h40min até as 20h30min, sendo que após esse horário não houve mais capturas à saída do abrigo. Por outro lado, após as 22h30min houve também três capturas de morcegos possivelmente na tentativa de retornar ao abrigo, a julgar pelo posicionamento dos animais em relação à rede. Embora os indivíduos amostrados apresentem os caracteres diagnósticos da espécie, houve uma considerável variação individual, tal como coloração da pelagem e de alguns caracteres morfométricos. A coloração da pelagem variou desde indivíduos amarelados (castanho-claro ou dourado) até indivíduos esbranquiçados (acinzentado ou agrisalhado), com variação de cor entre esses extremos. Além dessa variação nos indivíduos estudados, registraram-se dois indivíduos com características típicas do albinismo parcial (ver Constantine 1957; Herreid II & Davis 1960). Um desses indivíduos apresentou a pelagem toda branca (DZUP387) (Figura 3) e o outro apresentou manchas brancas sobre os ombros (DZUP391). Discussão Myotis levis apresenta uma distribuição bem conhecida, porém geralmente aparece apenas em listas de espécies, possuindo sua biologia virtualmente desconhecida (Barquez et al. 1999). 764 Essa espécie conta com escassos registros no Estado do Paraná, sendo que o presente foi feito numa região pouco estudada (Miretzki 2003; Miranda et al. 2006; 2008). Figura 3. Exemplar de Myotis levis com albinismo parcial (DZUP 387) coletado no abrigo no Município de Palmas no Sul do Paraná. Embora naturalmente a espécie se abrigue em cavernas e sob cascas de árvores (González 2001; Achaval et al. 2004), a utilização de forros e outras construções humanas já havia sido mencionada (Achaval et al. 2004). Além disso, outras espécies do gênero Myotis da América do Norte e da Europa utilizam cascas de árvores descoladas e ocos de árvores como abrigos diurnos (Kunz & Lumsden 2003). Vários fatores indicam uma forte atividade reprodutiva nessa colônia: (1) a proporção entre adultos e jovens capturados; (2) proporção entre os sexos dos animais adultos; (3) a equitabilidade proporcional da amostra entre fêmeas adultas e indivíduos jovens; (4) o estado reprodutivo das fêmeas adultas e (5) a presença de um caibro com utilização concentrada por infantes. A proporção entre os sexos dos animais adultos capturados na colônia, bem como a presença de poucos indivíduos meses antes (ago/2005 JMDM e RFMR observação pessoal) sugere a formação de um sistema de acasalamento tipo poligínico multi-macho / multi-fêmea sazonal (sensu McCracken & Wilkinson 2000). Esse sistema de acasalamento também foi observado para outras espécies do gênero: M. austroriparius (Rhoads, 1897), M. evotis (H. Allen, 1864), M. lucifugus (LeConte, 1831), M. myotis (Borkhausen, 1797) e M. nigricans (Schinz, 1821) (McCracken & Wilkinson 2000). Outras espécies de Myotis formam agrupamentos tipo harém ou uni-macho / multi-fêmeas, como por exemplo: Myotis adversus (Horsfield, 1824) e M. bocagei (Peters, 1870) (McCracken & Wilkinson 2000).

5 Tabela 1. Morfometria externa e craniana (medidas em mm) de Myotis levis. comparações entre os dados da Argentina (Barquez et al. 1999) e este trabalho. É apresentada a média seguida pelo desvio padrão. o número da amostra e abaixo o intervalo de variação. Argentina Este trabalho Variável Média Desvio padrão Numero de Amostras Variação Média Desvio padrão Numero de Amostras Variação Massa (g) 7.0 1, Comprimento total Altura da orelha Comprimento do antebraço Comprimento condilobasal Largura interorbital Largura zigomática Maior comprimento do crânio Largura da constrição pósorbitária Largura da caixa craniana Comprimento da série de dentes superiores Largura mastoidal Comprimento da série de dentes inferiores Comprimento da mandíbula Largura entre caninos Largura entre molares Barquez et al. (1991) em Tucuman (Argentina), indicaram atividade reprodutiva de M. levis entre dezembro e janeiro baseado na captura de fêmeas lactantes. Barquez et al. (1999) relataram a presença de uma fêmea grávida (em estágio inicial) em outubro. Da mesma forma González (2001) no Uruguai, mostrou alguns traços de atividade reprodutiva entre janeiro e março baseados nas capturas de indivíduos jovens. Assim, corrobora-se a idéia de M. levis ter pelo menos um pico de atividade reprodutiva no verão, esse pico geralmente pode ser relacionado com uma maior disponibilidade de insetos (Racey 1982; Cumming & Bernard 1997), especialmente em uma região tipicamente subtropical e de sazonalidade bem marcada. A espécie já foi encontrada em coabitação com outros morcegos: Desmodus rotundus (É. Geoffroy, 1810) (Achaval et al. 2004), T. brasiliensis (I. Geoffroy, 1824) e H. montanus 765 (Philippi & Landbeck, 1861) (Miranda et al. 2006). Além da coabitação com outros morcegos e com a andorinha Nothiochelidon cyanoleuca, destaca-se aqui a coabitação com Tyto alba, que juntamente com outras corujas são conhecidos pela predação de morcegos (Motta-Junior & Taddei 1992; Escarlate-Tavares & Pessoa 2005). Espécies do gênero Myotis do hemisfério norte têm sido registradas principalmente formando pequenos (<10 indivíduos) e médios agrupamentos ( indivíduos), sendo registrados também grandes agrupamentos de M. volans (H. Allen, 1866) com mais de 100 indivíduos (Kunz & Lumsden 2003). Myotis levis, por outro lado, tem sido registrada formando grandes agrupamentos, desde várias centenas (González 2001) até alguns milhares de indivíduos (Achaval et al. 2004). Esse tamanho de agrupamento parece ser comum para algumas outras espécies como M. nigricans (Schinz, 1821)

6 (Wilson & LaVal 1974), M. lucifugus (LeConte, 1831) (Fenton & Barclay 1980), M. grisescens Howell, 1909 (Decher & Choate 1995), Histiotus velatus (Geoffroy, 1824)(Peracchi 1968), Eptesicus fuscus (Beuvois, 1796) (Kurta & Baker 1990) e Tadarida brasiliensis (I. Geoffroy, 1824) (Fabian & Marques 1996; Regidor et al. 2003). Além disso, abrigos maternidade costumam ter mais indivíduos que em abrigos não reprodutivos (Kunz & Lumsden 2003). Assim como os demais representantes neotropicais do gênero, M. levis é um táxon que precisa ser revisado taxonomicamente, sendo que M. dinelli Thomas, 1902 foi recentemente separado de M. levis sendo considerado um táxon pleno por Barquez (2006). Embora os exemplares desse trabalho apresentem os caracteres diagnósticos da espécie, também mostraram maior variação que a encontrada na Argentina por Barquez et al. (1999) (Tabela 1). As variações em tamanho e em coloração da pelagem devem ser levadas em conta em uma futura revisão do táxon. Os indivíduos que apresentam o padrão de coloração mais esbranquiçado podem ser equivocadamente identificados como M. albescens (É. Geoffroy, 1806). Portanto, devem ser consideradas outras características que não apenas a coloração da pelagem e a franja de pêlos na borda do uropatágio, essa última, uma característica bastante variável. Uma identificação mais precisa deve também utilizar caracteres cranianos, como a menor largura da constrição pós-orbitária e o rostrum mais longo. Dois pontos podem gerar dúvida quando se utiliza a chave artificial para identificação de morcegos da Argentina (Barquez et al. 1999): (1) alguns morcegos da população aqui analisada mostraram uma pequena crista sagital e (2) alguns indivíduos (n=5) apresentaram a largura da constrição pósorbitária igual a 4,05mm maior que o predito (Barquez et al. 1999). Essas duas características podem acarretar em enganos e identificações equivocadas ao seguir os passos da chave. Acredita-se que o albinismo possa ser uma anomalia presente na espécie e deve ocorrer em baixa freqüência, como ocorre em outras espécies de morcegos (Uieda 2000; Barquez et al. 2003; Sodré et al. 2004). Corrobora-se mais uma vez a proposta de Uieda (2000), onde seria mais comum a presença de albinismo em espécies que ocupam abrigos fechados, como cavernas e edificações humanas. Ambos os exemplares com albinismo parcial eram fêmeas adultas e lactantes, com massa e medidas semelhantes aos indivíduos de coloração normal (DZUP387, antebraço = 40,9mm e massa = 9g; DZUP391, antebraço = 41,0mm e massa = 8g), o que indica que apresentavam atividade normal (inclusive reprodutiva), em relação aos outros membros do agrupamento. Durante as observações no abrigo, 766 não foram constatados indícios de exclusão dos exemplares albinos por parte dos indivíduos de coloração normal, corroborando as informações de Geiger & Pacheco (2006) para Nyctinomops laticaudatus (É. Geoffroy, 1805). Para a família Vespertilionidae na América do Sul, são relatados casos de manchas albinas em Myotis riparius Handley, 1960 e Eptesicus furinalis (d Orbigny & Gervais, 1847) (Barquez et al. 2003). O caso de albinismo parcial em M. levis, aqui apresentado, caracteriza o primeiro registro documentado do fenômeno na espécie e soma-se aos escassos registros conhecidos para vespertilionídeos sulamericanos. Grandes agrupamentos de morcegos costumam chamar a atenção dos moradores humanos, principalmente pelos efeitos indesejáveis causado pelos animais, tais como odor, fezes, ruídos e a própria presença dos animais (Pacheco & Freitas 2003). Aparentemente, M. levis se beneficiou da sinantropia utilizando-se do forro de uma casa de campo como abrigo, dado que essa casa é pouco utilizada por humanos. Construções humanas podem funcionar como abrigos diurnos para morcegos, sendo que sua utilização pode aumentar em locais com acentuada destruição de abrigos naturais (grandes árvores e cavidades rochosas naturais) (Kunz & Lumsden 2003). Esse tipo de situação parece ser comum entre os vespertilionídeos neotropicais (Barquez et al. 1999; Miranda et al. 2006). Embora este seja um trabalho pontual, as informações sobre a história natural e a biologia reprodutiva de M. levis aqui apresentadas podem preencher importantes lacunas no conhecimento da espécie. Referências Achaval, F.; Clara, M. & Olmos, A Mamíferos de la República Oriental del Uruguay. Montevideo, Imprimex, 176p. Acosta y Lara, E. F Qiropteros del Uruguay. Comunicaciones Zoologicas del Museo de Historia Natural de Motevideo 58: Barquez, R. M Orden Chiroptera, Em: Mamíferos de Argentina, Sistemática y Distribución (editado por Barquez, R. M.; Díaz, M. M. & Ojeda, R. A.). pp Tucumán, SAREM. Barquez, R. M.; Mares, M. 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