UNIVERSIDADE DO EXTREMO SUL CATARINENSE - UNESC CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS - BACHARELADO DANIELA CAMILO PINHEIRO ZANONI
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- Aurélio Carreiro Garrau
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1 0 UNIVERSIDADE DO EXTREMO SUL CATARINENSE - UNESC CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS - BACHARELADO DANIELA CAMILO PINHEIRO ZANONI AMPLITUDE DE NICHO E SIMILARIDADE NO USO DE RECURSOS FLORAIS DE DUAS ESPÉCIES DE ABELHAS EUSSOCIAIS NATIVAS EM ÁREA URBANA NO MUNICÍPIO DE CRICIÚMA, SANTA CATARINA CRICIÚMA, NOVEMBRO DE 2009.
2 1 DANIELA CAMILO PINHEIRO ZANONI AMPLITUDE DE NICHO E SIMILARIDADE NO USO DE RECURSOS FLORAIS DE DUAS ESPÉCIES DE ABELHAS EUSSOCIAIS NATIVAS EM ÁREA URBANA NO MUNICÍPIO DE CRICIÚMA, SANTA CATARINA Trabalho de Conclusão de Curso, apresentado para obtenção do grau de graduação no curso de Ciências Biológicas da Universidade do Extremo Sul Catarinense, UNESC. Orientadora: Prof.ª Dra. Birgit Harter-Marques CRICIÚMA, NOVEMBRO de 2009
3 2 DANIELA CAMILO PINHEIRO ZANONI AMPLITUDE DE NICHO E SIMILARIDADE NO USO DE RECURSOS FLORAIS DE DUAS ESPÉCIES DE ABELHAS EUSSOCIAIS NATIVAS EM ÁREA URBANA NO MUNICÍPIO DE CRICIÚMA, SANTA CATARINA Trabalho de Conclusão de Curso, apresentado para obtenção do grau de graduação no curso de Ciências Biológicas da Universidade do Extremo Sul Catarinense, UNESC. Criciúma, novembro de BANCA EXAMINADORA Prof.ª Dra. Birgit Harter-Marques (UNESC) Orientadora Prof. Dr. Robson dos Santos (UNESC) Prof. Msc. Claudio Ricken (UNESC)
4 3 Aos meus filhos Arthur e Carolina que são a paixão da minha vida, ao meu esposo Marco Aurélio, meu eterno amor, ao meu pai Dorvalino (in memorian) e minha mãe Ondina (in memorian) que me deram todo o amor e dedicação possível. DEDICO
5 4 AGRADECIMENTOS Agradeço a todas as pessoas que de alguma forma, direta ou indiretamente, me deram apoio e me ajudaram a vencer esta etapa da vida, cheia de dificuldades, mas que trouxe muitos momentos de alegria e satisfação pessoal. Meus sinceros agradecimentos. Em especial: Ao meu esposo Marco Aurélio, que cuidou dos nossos filhos enquanto eu estudava e que foi o responsável pela implantação das caixas de abelhas em nossa residência, me incentivando neste trabalho. Aos meus filhos Arthur a Carolina, que muitas vezes não consegui dar atenção tanto quanto mereciam. A minha sogra Neli, que durante esses quatro anos de faculdade acompanhou e cuidou dos meus filhos para que eu pudesse estudar. A Prof. Drª. Birgit Harter-Marques, minha orientadora, que me orientou e ajudou nesse trabalho. Aos meus amigos que sempre me incentivaram, em especial a Adriana Gislon Dagostim e Rita de Cássia Mendes. A todos os colegas do Laboratório de Interação Animal-Planta, em especial a Caroline e Jaqueline que me ajudaram nesse trabalho. À equipe do Herbário, que auxiliaram na identificação e confirmação das plantas. À Drª. Cynthia F. Pinto da Luz, pesquisadora científica do Instituto de Botânica e Palinologia de São Paulo, pela identificação dos pólens desconhecidos. E a Deus, que me deu muita força e paciência nessa caminhada.
6 5 RESUMO O conhecimento regional das relações entre as abelhas indígenas sem ferrão e as plantas cultivadas em áreas urbanas é fundamental para a preservação dessas abelhas e para assegurar a polinização das plantas cultivadas. A maioria dos estudos já existente consiste em coletas das abelhas com rede entomológica enquanto elas coletam material nas plantas. Mas, este método possibilita somente estudar o material coletado pelas abelhas que visitaram as plantas amostradas e que foram capturadas, ficando desconhecidas muitas espécies de plantas que são visitadas pelas mesmas. Quando capturadas em frente aos seus ninhos e analisado o material coletado pelas abelhas, tem-se uma amostragem de todas as plantas que elas procuram para obtenção dos recursos alimentares durante o forrageio. Este estudo teve como objetivo identificar a amplitude de nicho e a similaridade na utilização de recursos alimentares de duas espécies de abelhas eussociais nativas (Melipona quadrifasciata Lepeletier, 1836 e Tetragonisca angustula Latreille, 1811). O trabalho foi realizado em uma área urbana em Criciúma-SC, no período de setembro de 2008 a agosto de As amostras de pólen foram coletadas, mensalmente, em frente de seus ninhos com rede entomológica e, também, dos potes abertos no interior dos ninhos para confecção de laminas. As duas espécies de abelhas coletaram 40 tipos polínicos de 20 famílias botânicas e quatro espécies das qual a identificação não foi possível. Destas, 10 espécies foram utilizadas como fonte de pólen pelas duas abelhas, e somente Eucalyptus sp. constituiu fonte importante para as duas espécies com representatividade de pólen com mais de 45% do total de grãos de pólen nas amostras analisadas. A família mais visitada por Melipona quadrifascita foi Myrtaceae (sete espécies) e por Tetragonisca angustula foi Euphorbiaceae (cinco espécies). Tetragonisca angustula apresentou maior amplitude de nicho alimentar, com diferença pouco considerável em relação a Melipona quadrifasciata. As duas espécies partilharam recursos tróficos, mas apresentarem preferências florais diferentes, permitindo que ambas consigam coexistir no mesmo local, mesmo sendo em área urbana, onde os recursos são menos disponíveis que nas florestas. Palavras-chave: Área urbana. Análise polínica. Melipona quadrifasciata. Tetragonisca angustula.
7 6 LISTA DE ILUSTRAÇÕES Figura 1 Local onde estão inseridas as colméias das abelhas, em área urbana no município de Criciúma Figura 2 Famílias botânicas mais utilizadas como fonte de pólen de Melipona quadrifasciata e Tetragonisca angustula Figura 3 Classificação de abundância dos tipos polínicos encontrados nos ninhos e nas corbícolas das operárias de Melipona quadrifasciata Figura 4 Classificação de abundância dos tipos polínicos encontrados nos ninhos e nas corbícolas das operárias de Tetragonisca angustula... 28
8 7 LISTA DE TABELAS Tabela 1 - Espécies vegetais utilizadas pelas abelhas Melipona quadrifasciata e Tetragonisca angustula como fontes de pólen durante o período de estudo Tabela 2 - Valores de abundância e frequência relativa dos tipos polínicos encontrados nas corbículas e nos potes dos ninhos das amostras de Melipona quadrifasciata Tabela 3 - Valores de abundância e frequência relativa (FR) dos tipos polínicos encontrados nas corbículas das amostras de Tetragonisca angustula Tabela 4 - Amplitude de nicho alimentar (H ) e equitabilidade (J ) por mês e por ano para Melipona quadrifasciata e Tetragonisca angustula... 30
9 8 SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO OBJETIVOS Objetivo geral Objetivos específicos MATERIAIS E MÉTODOS Área de estudo Atividades no campo Atividades no laboratório Análise dos dados RESULTADOS Tipos polínicos utilizados por Melipona quadrifasciata e Tetragonisca angustula como fonte de alimento durante o estudo Classes de abundância Amplitude do nicho alimentar e equitabilidade DISCUSSÃO Utilização dos tipos polínicos Classes de abundância Amplitude do nicho alimentar e equitabilidade CONCLUSÃO REFERÊNCIAS...37
10 9 1 INTRODUÇÃO As abelhas nativas brasileiras são representadas por mais de 400 espécies de meliponídeos, também conhecidas como abelhas sem ferrão, além de centenas de espécies de abelhas solitárias (MOURE; SAKAGAMI, 1962). Elas são os principais agentes polinizadores de plantas, sendo responsáveis em 40 a 90% dos casos pelo sucesso reprodutivo das árvores nativas que dependem da fecundação cruzada (KERR, 1994). Desta forma, elas ocupam uma posição chave na manutenção da diversidade vegetal, desempenhando um papel de extrema importância nos mais diversos ecossistemas (KEVAN; CLARK; THOMAS, 1990). Nos trópicos, onde existe grande número de espécies vegetais e elevado número de meliponídeos, observa-se uma grande variação no tamanho dos indivíduos entre as espécies, o que proporciona grande eficiência destes importantes agentes polinizadores no ciclo reprodutivo dos vegetais tropicais (ROUBIK, 1989). O reconhecimento das abelhas como principais agentes polinizadores se deve à grande diversidade de espécies, a obrigatoriedade de serem visitantes florais para assegurar sua sobrevivência (SILVA, 2005) e por possuírem muitas vezes adaptações morfológicas, fisiológicas ou comportamentais para coleta de recursos florais (SCHLINDWEIN, 1995). Essas abelhas eussociais nativas, que vivem em colônias permanentes, precisam coletar pólen e néctar durante todo o ano para alimentar suas crias e para sua própria alimentação (ZANETTE; MARTINS; RIBEIRO, 2004), sendo que o pólen é utilizado como fonte de proteínas para a prole e o néctar como fonte energética para as abelhas adultas (BREYER, 1982). Segundo Barth (2004), esses alimentos utilizados pelas abelhas formam a flora apícola, que é um conjunto de plantas ocorrentes em uma determinada região e que desempenham papel de sobrevivência para as abelhas. As angiospermas, por sua vez, necessitam na maioria dos casos de um agente polinizador para sua reprodução sexuada (ENDRESS, 1998), resultando assim em uma diversidade de interações interespecíficas que asseguram a manutenção dos ecossistemas em que se encontram (SCHLINDWEIN, 1995). Sem as abelhas, muitas dessas plantas não teriam chegado a existir (NOGUEIRA-NETO, 1997), ou muitas estariam em extinção. A interação entre as abelhas e plantas garantiu aos vegetais o sucesso na polinização cruzada, que constitui numa importante adaptação evolutiva das plantas,
11 10 aumentando o vigor das espécies, possibilitando novas combinações de fatores hereditários e aumentando a produção de frutos e sementes (SOUZA; EVANGELISTA-RODRIGUES, 2007). A polinização dos vegetais representa um importante mecanismo utilizado pela natureza para dar continuidade à vida no planeta (AIDAR, 1996). É um serviço essencial nos ecossistemas que dependem em grande parte, da simbiose entre a espécie a ser polinizada e o polinizador (LOCATELLI, 2006). As abelhas têm preferência por certas plantas, procurando algumas mais do que outras, devido à quantidade das fontes alimentares, à facilidade de acesso à fonte de néctar e pólen, à maior concentração de açúcar no néctar e à escassez de alimentos, entre outras (VIEIRA, 1989). De acordo com Roubik (1989), as distâncias de forrageamento das abelhas eussociais nativas podem ser influenciadas por diversos fatores como: a proximidade da fonte de recurso e a necessidade da colônia. Conforme Nogueira-Neto (1997), as operárias de jataí (Tetragonisca angustula) percorrem, em média, um raio de 500m, enquanto as da mandaçaia (Melipona quadrifasciata) forrageiam, em média, num raio de 2.500m para obtenção dos recursos. Em muitas regiões do mundo, o número de polinizadores da flora nativa está declinando para níveis onde a reprodução de espécies de plantas está sendo negativamente afetada (FRANKIE et al., 2006). Várias das espécies de abelhas indígenas sem ferrão dependem de ambientes florestais, não sendo encontradas em ambientes abertos (nativos ou antropogênicos), a não ser nas margens de matas (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002). Segundo Nogueira-Neto (1997), a ocorrência natural destas espécies depende de diversos fatores, entre os quais a flora apícola e a necessidade da presença de árvores com troncos de grandes diâmetros que apresentam cavidades em que essas abelhas nidificam são os mais importantes. Infelizmente, o desmatamento, queimadas indiscriminadas, agricultura e principalmente a ação predatória do homem têm contribuído acentuadamente para a redução do habitat dessas espécies (AIDAR, 1996). Áreas hoje predominantemente agrícolas da Federação Brasileira há algumas dezenas de anos atrás, ou há um século, eram muitas vezes cobertas por extensas matas, cerrados, caatingas e campos naturais. Viviam ali muitas espécies de meliponídeos que a ação irrefletida e predadora dos seres humanos eliminou completamente ou reduziu consideravelmente. As coleções de abelhas que estão nos museus
12 11 do mundo podem mostrar que muitas áreas eram ocupadas no passado por esses insetos, onde hoje não existem mais (NOGUEIRA-NETO, 1997). As atividades de outros animais podem também influenciar na diminuição da quantidade de meliponídeos, sendo muito provável que as abelhas indígenas tenham também sofrido com o impacto da introdução da abelha européia. (NOGUEIRA-NETO, 1997) Evidentemente, nos lugares muito cultivados, o número de abelhas indígenas sem ferrão é reduzido, principalmente pelo fato que há menos árvores grandes com ocos onde elas poderiam estabelecer as suas colônias. Em bairros mais densamente populosos das cidades, esses insetos são mais escassos ainda, pois encontram menos fontes de alimento (NOGUEIRA-NETO, 1997). O conhecimento regional das relações entre as abelhas indígenas sem ferrão e as plantas cultivadas em áreas urbanas é fundamental para preservação dessas abelhas e para assegurar a polinização das plantas cultivadas. Estudos sobre a utilização de recursos florais por abelhas são de grande importância para manutenção e preservação das mesmas, especialmente em áreas urbanas (ZANETTE; MARTINS; RIBEIRO, 2004), já que essas abelhas são responsáveis, em grande parte, pelo processo de polinização das plantas com flores cultivadas nestas áreas. A maioria dos estudos já existentes consiste em coletas das abelhas com rede entomológica enquanto elas coletam material nas plantas e a retirada desse material para posterior análise. Mas, este método, possibilita somente estudar o material coletado pelas abelhas que visitaram as plantas amostradas e que foram capturadas, ficando de fora provavelmente muitas espécies de plantas que são visitadas pelas mesmas, mas que não se teve acesso. Porém, quando capturadas as abelhas em frente ao seu ninho e analisado o material coletado por elas, tem-se uma amostragem de todas as plantas que as abelhas coletaram material durante o forrageio. A metodologia de análise de pólen foi proposta por Louveaux; Maurizio; Vorwohl (1978) e é utilizada para avaliar a origem floral, principalmente do mel (ALVES; CARVALHO; SOUZA, 2006; ANTONINI; SOARES; MARTINS, 2006; CARVALHO et al., 2001; BARTH, 1989, 1998, 1999; BASTOS, 1995; MARCHINI et al., 2000; MORETI et al., 2000, 2002). A investigação dos recursos florais utilizados pelas abelhas pode ser uma grande ferramenta para assegurar a preservação e manutenção tanto das abelhas como das angiospermas, principalmente em área urbana, onde existem poucos estudos relacionados e cada vez menos recursos disponíveis para as abelhas.
13 12 2 OBJETIVO 2.1 Objetivo geral Identificar a amplitude de nicho e a similaridade na utilização de recursos alimentares por duas espécies de abelhas eussociais nativas (Melipona quadrifasciata Lepeletier, 1836 e Tetragonisca angustula Latreille, 1811) no distrito de Rio Maina do município de Criciúma, Santa Catarina. 2.2 Objetivos específicos 1. Identificar, através de análises polínicas, as espécies vegetais utilizadas como fontes de pólen pelas duas abelhas eussociais nativas em área urbana durante o período do estudo; 2. Detectar as espécies-chave de plantas que disponibilizam às abelhas grandes quantidades de recursos tróficos; 3. Verificar se há repartição dos recursos alimentares entre as duas espécies de abelhas eussociais nativas estudadas; 4. Calcular a amplitude de nicho alimentar de cada espécie de abelha por mês e por ano; 5. Comparar a utilização dos recursos florais das operárias de Melipona quadrifasciata na área urbana, com um estudo feito com a mesma espécie, em uma área de remanescente florestal no município de Siderópolis.
14 13 3 MATERIAIS E MÉTODOS 3.1 Área de estudo O município de Criciúma, Santa Catarina está situado na região sul do Brasil (latitude Sul e longitude Oeste) e ocupa uma área de 235,6km². A altitude média é de 46m acima do nível do mar. A área de estudo fica localizada no distrito de Rio Maina do município de Criciúma, na Avenida dos Imigrantes, n 1866 com as coordenadas 28 40'7.22"S de latitude e 49 25'20.34"W de longitude. Trata-se de uma propriedade particular de aproximadamente 550m 2, que foi escolhido pelo fato que os proprietários mantêm várias colméias das duas espécies de abelhas no pátio, escolhidas para a execução do trabalho (Fig. 1). Figura 1- Local onde estão inseridas as colméias das abelhas, em meio a área urbana no município de Criciúma, SC, 28 40'7.22"S de latitude e 49 25'20.34"W de longitude. Foto: D. Zanoni (2008). O clima de Criciúma é mesotérmico úmido com verão quente (Cfa), segundo classificação de Köppen, com índice de pluviosidade de 1.500mm/ano e temperaturas médias de 30ºC no verão e de 15ºC no inverno (SANTA CATARINA, 1991).
15 14 Encontra-se na região do sul de Santa Catarina dez ordens de solos, predominando os Cambissolos, com 31,9% de ocorrência, seguido pelos Argilosos, com 24,2%, Glei, com 15,6% e os Neossolos Litólicos, com 11%. É expressiva, também a presença dos Neossolos Quarzarenicos e Organossolos. A maior parte dos solos da região tem declividade entre 0 e 8% (65,02%), enquanto outros 27,17% possuem declividade entre 8 a 45%. Somente 2,23% chegam a 75% de declividade (EPAGRI, 2008). A cobertura vegetal original de Floresta Ombrófila Densa das Terras Baixas e Submontana se encontra na maior parte descaracterizada pela ação antrópica, restando, atualmente, cerca de 2% das formações florestais originais em estádio avançado de regeneração natural (CAZNOK; SANTOS; CITADINI-ZANETTE, 2005). 3.2 Atividades no campo As coletas das amostras polínicas foram realizadas, mensalmente, no período matutino, das 8 a 12 horas, durante o período de setembro de 2008 a agosto de Foram coletadas dez abelhas de três colméias, respectivamente, das duas espécies eussociais nativas, Melipona quadrifasciata Lepeletier e Tetragonisca angustula (Latreille) (Apidae), em frente de seus ninhos com rede entomológica e extraídas as cargas polínicas. Também foram coletados pólens dos potes abertos no interior dos ninhos, sendo que ambas as amostras foram utilizadas para preparação e análise polínica. Nos meses de outubro e fevereiro não houve coleta dos potes no interior dos ninhos de Melipona quadrifasciata porque não foi encontrado nenhum pote aberto. Acreditase que isso aconteceu pelo fato de ter chovido muito nesses dois meses, o que dificultou a coleta de pólen pelas abelhas. Na coleta do mês de julho não foi encontrado pólen nas amostras de Tetragonisca angustula em frente ao ninho, provavelmente pelo mesmo fato de ser um mês com muita chuva e frio. Foram feitas coletas sistemáticas mensais das espécies em floração nas ruas e nos pátios dos moradores, ao redor do local das colméias das duas espécies de abelhas, dentro de um raio de aproximadamente 1km. Sabe-se que as operárias de uma das espécies de abelhas estudada podem forragear um raio de até 2,5km, mas verificou-se que a amostragem de uma área de mais do que um 1km de diâmetro é inviável para a realização do presente trabalho. Para a coleta das plantas foi utilizado o método ad libitum. De todas as espécies vegetais
16 15 encontradas em floração foram coletados amostras e botões florais para identificação e confecção das lâminas de pólen de referência. 3.3 Atividades no laboratório O material botânico coletado foi herborizado, identificado com auxílio de literatura e de botânicos e encontra-se depositado no Laboratório de Interação Animal Planta (LIAP) da UNESC. As espécies vegetais foram agrupadas de acordo com o Sistema de Classificação APGII (2003). A partir dos botões florais e das amostras de pólen retirado das escopas das abelhas, foram confeccionadas lâminas de pólen em gelatina-glicerinada de Kaiser, sendo que as lâminas polínicas dos botões florais serviram como lâminas de referência. Os grãos de pólen constantes nas amostras das abelhas foram analisados qualitativamente e quantitativamente, contando-se 300 grãos de pólen por lâmina e identificando-os através da comparação com as lâminas de referência. Os grãos de pólen desconhecidos foram identificados por especialistas do Instituto de Botânica e Palinologia de São Paulo. Os grãos de pólen encontrados foram agrupados segundo os seguintes critérios internacionais (LOUVEAUX; MAURIZIO; VORWOHL, 1978): pólen dominante (PD) - mais de 45% do total de grãos de pólen contados; pólen acessório (PA) - de 16 a 45%; pólen isolado (PI) - até 15%, subdividido em: pólen isolado importante (PII) - 3 a 15% e pólen isolado ocasional (PIO) menos de 3%. 3.4 Análise dos dados Os recursos utilizados em cada mês pelas duas espécies de abelhas nativas estudadas foram listados em forma de tabela. Para ambas as espécies calcularam-se as abundâncias relativas dos tipos polínicos utilizadas por mês e as freqüências relativas por tipo polínico.
17 16 Foram calculadas as porcentagens das classes de abundância (PD, PA, PII, PIO) dos tipos polínicos encontradas nas cargas polínicas das duas espécies de abelhas que estão representadas em gráficos. A repartição dos recursos alimentares entre as duas espécies de abelhas foi detectada por meio de comparação dos tipos polínicos encontradas nas corbículas das abelhas. A amplitude de nicho alimentar de todas as espécies de abelhas foi calculada por mês e por ano, utilizando-se o índice de diversidade de Shannon: H = - pi x ln pi, onde pi é a proporção de cada tipo polínico i por mês/ano em relação ao número total dos tipos polínicos encontrados por mês/ano. O cálculo do Índice de equitabilidade ou uniformidade foi calculado de acordo com Pielou (1977): J = H / Hmax, onde H é a amplitude do nicho e Hmax é o logaritmo (ln) do número total dos tipos polínicos encontradas nas corbículas de cada espécie de abelha. Esse índice varia de 0 a 1, correspondendo a visitas irregulares a espécies de plantas até uma uniformidade na visitação dos recursos alimentares disponíveis. Para calcular a similaridade na utilização dos recursos alimentares das duas espécies de abelhas estudadas e para comparar a utilização dos recursos florais das operárias de Melipona quadrifasciata na área urbana, com um estudo feito com a mesma espécie, em uma área de remanescente florestal no município de Siderópolis, foi utilizado o índice de Jaccard (MAGURRAN, 1988).
18 17 4 RESULTADOS 4.1 Tipos polínicos utilizados por Melipona quadrifasciata e Tetragonisca angustula como fonte de alimento durante o estudo Durante o período de estudo, Melipona quadrifasciata e Tetragonisca angustula, coletaram recursos em 40 espécies vegetais, representadas por 20 famílias botânicas, e quatro tipos polínicos das quais a identificação que não foi possível. Sendo asssim, as duas espécies utilizaram no total 44 espécies vegetais como fonte de pólen (Tab. 1). Destas, dez foram utilizadas pelas duas espécies de abelhas, tendo valor de similaridade, conforme o índice de Jaccard, de 0,43. Foram elas: Citrus sp. 1, Cordyline terminalis (L) Kunth, Eucalyptus sp., Eugenia ternatifolia Cambess., Eugenia uniflora L. Miconia legustroides Naud, Ricinus sp., Schinus terebinthifolius Raddi, Sisyrinchium sp. e Solanum sp.. Destas, Eucalyptus sp. foi a única espécie que constituiu fonte importante para as duas espécies de abelhas, tendo representatividade de pólen de mais de 45% do total de grãos de pólen nas amostras analisadas. Tetragonisca angustula coletou 35 tipos polínicos de 19 famílias diferentes, uma quantidade maior quando comparada a Melipona quadrifasciata que coletou apenas 19 tipos polínicos de 11 famílias botânicas (Tab. 2 e 3). Comparando os resultados obtidos nesse trabalho com os resultados dos estudos em um remanescente florestal em Siderópolis realizado por Rodrigues (2008), apenas sete espécies vegetais foram visitados por Melipona quadrifasciata em ambos es estudos, tendo valor de similaridade, conforme o índice de Jaccard, de 0,17. Foram elas Citrus sp 1, Cordyline terminalis, Eucalyptus sp., Eugenia uniflora, Eupatorium sp., Myrsine coriacea (Sw.) R. Br. e Piper sp..
19 18 Tabela 1: Espécies vegetais utilizadas pelas abelhas Melipona quadrifasciata e Tetragonisca angustula como fontes de pólen durante o período de estudo na área urbana, localizada no bairro Rio Maina, Criciúma SC, com base nos tipos polínicos. Legenda: X= mais de 45% de grãos de pólen encontrados nas amostras; O= pólen acessório e/ou isolado, - (traço) = ausência de pólen. Tipos polínicos Melipona quadrifasciata Tetragonisca angustula Amaranthaceae Amaranthus sp. - O Anacardiaceae Schinus terebinthifolius Raddi O X Arecaceae Arecaceae - O Asteraceae Eupatorium sp. O - Bignoniaceae Spahodea sp. - O Casuarinaceae Casuarina equisetifolia Forster e Forster Filho - O Euphorbiaceae Alchornea glandulosa Poepp. - X Euphorbia milii Des Moulins Var. milii - O Euphorbia pulcherrima Willd ex Klotzch - O Ricinus communis L. O X Euphorbiaceae - O Fabaceae Caesalpinia pelthophoroides Benth. - O Machaerium sp. - O Mimosa sp. O - Senna macranthera (Collad). Irwinfet Barn - O Schizolobium sp. - O Iridaceae Sisyrinchium sp. O X Litheraceae Erythroxylum sp. - X Malpighiaceae Tetrapteris sp. - O Melastomataceae Miconia ligustroides Naud X O Myrsinaceae Myrsine coriacea (Sw.) R. Br. - O Myrtaceae Eucalyptus sp. X X Eugenia ternatifolia Cambess. O O
20 19 Tipos polínicos Melipona Tetragonisca quadrifasciata angustula Eugenia uniflora L. X O Psidium cattleianum Sabine O - Psidium guajava L. X - Myrcia sp. O - Sysygium sp. - O Myrtaceae O - Piperaceae Piper sp. - O Rosaceae Erybotria japonica (Thunb) Lindl. - O Morus nigra L. O - Ruscaceae Cordyline terminalis (L) Kunth O X Rutaceae Citrus sp. 1 O X Citrus sp. 2 - O Zanthoxylum sp. - O Solanaceae Acnistus sp. X - Solanum sp. O X Ulmaceae Celtis sp. - O Trema micrantha (L.) Blume - O Não identificados NI 01 - O NI 02 - O NI 03 X - NI 04 - O
21 20 Tabela 2. Valores de abundância relativa e frequência relativa (FR) dos tipos polínicos encontrados nas corbículas e nos potes dos ninhos das amostras de Melípona quadrifasciata durante o período de estudo, em área urbana no bairro Rio Maina, Criciúma, SC. Legenda: PD = pólen dominante (>45%); PA= pólen acessório (16% a 45%); PII= pólen isolado importante (3% a 15%); PIO = pólen isolado ocasional (<3%); NI= tipo polínico não identificado; CA = Classes de abundância. Tipos Polínicos Set. Out. Nov. Dez. Jan. Fev. Mar. Abr. Maio Jun. Jul. Ago. FR (%) CA Anacardiaceae Schinus terebinthifolius 10,0 2,0% PII Asteraceae Asteraceae sp1 0,5 0,2 4,0% PIO Euphorbiaceae Ricinus sp. 0,4 2,0% PIO Fabaceae Mimosa sp1 1,6 2,9 8,2 20,0 4,4 10,0% PA, PII, PIO Iridaceae Sisyrinchium sp. 14,3 2,0% PII Melastomataceae Miconia ligustroides 19,7 65,9 50,1 99,4 8,0% PD, PA, PII Myrtaceae Eucalyptus sp. 4,9 0,5 1,5 67,9 93,2 73,9 91,8 81,9 42,7 31,4 20,0% PD, PA, PII, PIO Eugenia ternatifolia 12,5 3,2 21,7 6,0% PA, PII Eugenia uniflora 41,8 11,1 18,1 36,7 4,8 10,0% PA, PII Myrcia sp. 14,7 2,0% PII Psidium cattleianum 22,2 14,3 4,0% PA, PII
22 21 Tipos Polínicos Set. Out. Nov. Dez. Jan. Fev. Mar. Abr. Maio Jun. Jul. Ago. FR (%) CA Psidium guajava 54,7 17,1 4,0% PD, PA Myrtaceae sp. 37,4 0,2 1,9 0,7 8,0% PA, PIO Rosaceae Morus nigra 0,3 4,4 4,0% PII, PIO Ruscaceae Cordyline terminalis 6,0 2,0% PII Rutaceae Citrus sp1 2,2 0,4 4,0% PIO Solanaceae Acnistus sp. 39,3 2,0% PA Solanum sp. 9,9 2,0% PII Não identificados NI 03 25,2 11,4 4,0% PA, PII TOTAL
23 22 Tabela 3. Valores de abundância relativa e frequência relativa (FR) dos tipos polínicos encontrados nas corbículas das amostras de Tetragonisca angustula durante o período de estudo, em área urbana no bairro Rio Maina, Criciúma, SC. Legenda: PD = pólen dominante (>45%); PA= pólen acessório (16% a 45%); PII= pólen isolado importante (3% a 15%); PIO = pólen isolado ocasional (<3%); NI= tipo polínico não identificado; CA = Classes de abundância. Tipos Polínicos Set. Out. Nov. Dez. Jan. Fev. Mar. Abr. Maio Jun. Jul. Ago. FR (%) CA Amaranthaceae Amaranthus sp. 2,1 1,3 PIO Anacardiaceae Schinus terebinthifolius 4,3 50,0 0,7 28,6 35,9 7,1 7,8 PD, PA, PII, Arecaceae Arecaceae sp1 1,6 13,6 2,6 PII, PIO Bignoniaceae Spathodea sp. 18,2 11,6 2,6 PA, PII, PIO Casuarinaceae Casuarina sp. 0,3 1,3 PIO Euphorbiaceae Alchornea glandulosa 35,7 42,8 16,4 3,9 PA, PII Euphorbia milii 0,2 1,0 0,9 0,5 5,2 PII, PIO Euphorbia pulcherrima 18,2 1,3 PA, PIO Ricinus sp. 1,5 1,3 PIO Euphorbiaceae sp. 8,5 1,7 14,3 3,9 PII, PIO Fabaceae PIO
24 23 Calsepinia pelthophoroides 0,5 0,6 1,0 3,9 PII, PIO Tipos Polínicos Set. Out. Nov. Dez. Jan. Fev. Mar. Abr. Maio Jun. Jul. Ago. FR (%) CA Machaerium sp. 6,8 1,3 PII, PIO Senna macranthera 1,0 0,7 2,0 3,9 PII, PIO Schizobobium sp. 3,9 1,3 PII, PIO Iridaceae Sisyrinchium 33,3 1,8 2,6 PA, PIO Lithraceae Erytroxylum sp. 22,2 0,3 33,3 3,9 PA, PII, PIO Malpighiaceae Tetrapteris sp. 1,91 1,3 PIO Melastomataceae Miconia ligustroides 7,7 1,9 4,4 3,9 PII, PIO Myrsinaceae Myrsine coriacea 11,1 1,3 PII, PIO Myrtaceae Eucalyptus sp. 10,6 38,7 69,4 16,8 60,0 3,9 7,8 PD, PA, PII Eugenia uniflora 0,6 2,2 PIO Eugenia ternatifolia 6,1 1,3 PII, PIO Sysygium sp. 4,7 6,5 2,6 PII, PIO Piperaceae
25 24 Piper sp. 0,8 1,3 PIO Tipos Polínicos Set. Out. Nov. Dez. Jan. Fev. Mar. Abr. Maio Jun. Jul. Ago. FR (%) CA Rosaceae Erybotria japonica 14,3 1,3 PII, PIO Ruscaceae Cordyline terminalis 0,4 68,9 42,8 97,9 60,8 21,3 4,8 9,1 PD, PA, PII, PIO Rutaceae Citrus sp 1 65,9 11,3 31,5 6,2 5,2 PD, PA, PII Citrus sp 2 12,5 1,3 PII, PIO Zanthoxylum sp. 0,4 1,3 PIO Solanaceae Solanum sp. 0,3 1,3 PIO Ulmaceae Celtis sp. 0,6 1,3 PIO Trema micranthra 32,1 1,8 11,4 13,7 5,2 PA, PII, PIO Não identificados NI 01 9,1 1,3 PII, PIO NI 02 7,1 1,3 PII, PIO NI 04 14,3 1,3 PII, PIO TOTAL
26 25 Melipona quadrifasciata coletou no período de estudo entre dois e sete tipos polínicos em cada mês. Já Tetragonisca angustula coletou entre três e 17 tipos polínicos. As espécies vegetais mais encontradas nas amostras retiradas das corbícolas e dos potes de Melipona quadrifasciata foram Eucalyptus sp., encontrada em dez meses de estudo, Eugenia uniflora e Mimosa sp., ambas as espécies encontradas em cinco meses de estudo. Para Tetragonisca angustula as espécies mais presentes foram Cordyline terminalis com sete meses de registro, Eucalyptus sp. e Schinus terebinthifolius, ambas encontradas durante seis meses nas amostras (Tab. 2 e 3). As duas espécies de abelhas visitaram varias fontes de pólen, sendo mais frequente nas amostras de pólen de Melipona quadrifasciata as famílias Myrtaceae (sete espécies) e Solanaceae (duas espécies) e nas de Tetragonisca angustula as famílias Euphorbiaceae (cinco espécies), Fabaceae e Myrtaceae com quatro espécies representadas, respectivamente (Fig. 2). Número de tipos polínicos Melipona quadrifasciata Tetragonisca angustula 0 Myrtaceae Euphorbiaceae Fabaceae Rutaceae Solanaceae Anacardiaceae Iridaceae Melastomataceae Ruscaceae Famílias botânicas Figura 2. Famílias botânicas mais utilizadas como fonte de pólen de Melipona quadrifasciata e Tetragonisca angustula, durante o período de estudo na área urbana estudada no bairro Rio Maina, Criciúma - SC. Os tipos polínicos presentes exclusivamente nas amostras de Melipona quadrifasciata durante o estudo foram nove, sendo eles, Acnistus sp., Eupatorium sp., Mimosa sp., Morus nigra, Myrcia sp., Psidium cattleianum, Psidium guajava, Tipo Myrtaceae sp. e NI 03. As espécies encontradas somente nas amostras de Tetragonisca
27 26 angustula foram 25: Alchornea glandulosa, Amaranthus sp., Tipo Arecaceae sp., Calsepinia pelthophoroides, Casuarina sp., Celtis sp., Citrus sp. 2, Erythroxylum extremosa, Erybotria japonica, Euphorbia milii, Euphorbia pulcherrima, Tipo Euphorbiaceae sp., Machaerium sp., Myrsine coriacea, Piper sp., Senna macranthera, Schizobobium sp., Spahodea sp., Sysygium sp., Tetrapteris sp., Trema micrantha, Zanthoxylum sp., NI 01, NI 02 e NI 04 (Tab.1). 4.2 Classes de abundância Os tipos polínicos encontrados nas amostras dos ninhos e das corbícolas das operárias de Melipona quadrifasciata em relação à classificação de abundância tiveram o seguinte resultado: três tipos polínicos apresentaram-se como pólen dominante, 10 tipos como pólen acessório, 13 como pólen isolado importante e sete tipos como pólen isolado ocasional (Fig. 3). Alguns tipos polínicos foram classificados em mais de uma classe de abundância, tanto para Melipona quadrifasciata quanto para Tetragonisca angustula, dependendo da abundância relativa observada em cada mês. Na análise geral de classes de abundância e freqüência relativa dos tipos polínicos em Melipona quadrifasciata (Tab. 2), os tipos polínicos mais abundantes nas amostras foram Eucalyptus sp., apresentando-se como pólen dominante, pólen acessório, pólen isolado importante e pólen isolado ocasional; Eugenia uniflora, presente como pólen acessório e pólen isolado importante; e Mimosa sp., presente como pólen acessório, pólen isolado importante e pólen isolado ocasional. Outros tipos polínicos foram encontrados como pólen dominante, tais como Miconia sp. e Psidium guajava, mas todos por um período menor de dois a quatro meses, provavelmente pela curta floração destas espécies vegetais.
28 27 Pólen acessório 30% Pólen isolado importante 40% Pólen dominante 9% Pólen isolado ocasional 21% Figura 3. Classificação de abundância dos tipos polínicos encontrados nos ninhos e nas corbícolas das operárias de Melípona quadrifasciata durante o período de estudo, em área urbana, no bairro Rio Maina, Criciúma - SC. Nas amostras de Tetragonisca angustula, cinco tipos polínicos apresentaram-se como pólen dominante, nove como pólen acessório, 24 tipos como pólen isolado importante e 32 tipos como pólen isolado ocasional (Fig. 4). Pólen dominante 7% Pólen acessório 13% Pólen isolado importante 34% Pólen isolado ocasional 46% Figura 4. Classificação de abundância dos tipos polínicos encontrados nos ninhos e nas corbícolas das operárias de Tetragonisca angustula durante o período de estudo, em área urbana, no bairro Rio Maina, Criciúma - SC. A análise geral das classes de abundância e frequência relativa dos tipos polínicos indica que os tipos mais abundantes nas amostras de T. angustula foram Cordyline terminalis
29 28 e Schinus terebinthifolius, que estiveram presentes como pólen dominante, pólen acessório, pólen isolado importante e pólen isolado ocasional e Eucalyptus sp., presente como pólen dominante, pólen acessório e pólen isolado importante nas amostras. Citrus sp. também esteve presente nas amostras como pólen dominante, mas foi coletado somente por dois meses durante o ano do estudo (Tab. 3). 4.3 Amplitude do nicho alimentar e equitabilidade Utilizando o índice de diversidade de Shannon H para calcular a amplitude do nicho alimentar das espécies de abelhas estudadas durante os meses, pode-se observar que a amplitude de nicho de M. quadrifasciata variou por mês entre 0,03 em janeiro e 1,50 em agosto e para T. angustula variou de 0,09 em dezembro e 2,41 em agosto (Tab. 4). Em relação à quantidade de tipos polínicos registrados por mês, verificou-se que ambas as espécies de abelhas tiveram maior registro em agosto com sete tipos polínicos para M. quadrifasciata e 17 tipos para T. angustula. Durante o período do estudo, Tetragonisca angustula apresentou maior amplitude de nicho alimentar (H =3,73), mas com diferença pouco considerável em relação à M. quadrifasciata (H =3,35). Em relação à equitabilidade (J ) por mês, os valores variaram para M. quadrifasciata entre 0,02 em janeiro e 0,88 em dezembro e para T. angustula 0,08 em dezembro e 0,92 em junho. Ambas as espécies obtiveram valor total para todo o período do estudo de 0,85. Os valores mostram que as duas especies tiveram a mesma uniformidade na visitação dos tipos polínicos.
30 29 Tabela 4. Amplitude de nicho alimentar (H ) e equitabilidade (J ) por mês e por ano para Melipona quadrifasciata e Tetragonisca angustula, durante o estudo, em área urbana, no bairro Rio Maina, Criciúma - SC. Tipos polínicos H J M. T. M. T. M. T. Mês quadrifasciata angustula quadrifasciata angustula quadrifasciata angustula Set 6 4 1,44 0,71 0,80 0,51 Out 5 8 1,18 1,13 0,73 0,54 Nov 6 4 0,96 1,25 0,53 0,90 Dez 3 3 0,97 0,09 0,88 0,08 Jan 3 6 0,03 1,13 0,02 0,63 Fev 5 6 0,95 1,57 0,59 0,88 Mar 4 6 0,29 1,08 0,21 0,60 Abr 3 8 0,68 1,10 0,62 0,53 Mai 2 7 0,27 1,42 0,39 0,73 Jun 2 4 0,46 1,28 0,67 0,92 Jul 4 4 1,08 0,83 0,78 0,59 Ago ,50 2,41 0,77 0,85 Total 50* 77* 3,35 3,73 0,85 0,85 * O número total dos tipos polínicos não corresponde à soma total das espécies de plantas visitadas durante o mês, porque geralmente as espécies são repetidas por vários meses.
31 30 5 DISCUSSÃO 5.1 Utilização dos tipos polínicos As duas espécies de abelhas estudadas, Melipona quadrifasciata e Tetragonisca angustula, utilizaram como fonte de pólen 43 espécies vegetais no total. No estudo realizado por Rodrigues (2008) em um remanescente florestal no município de Siderópolis SC, foram registrados 26 tipos polínicos de 11 famílias botânicas nas amostras de pólen de M. quadrifasciata, que mostraram preferências principalmente por espécies vegetais de Myrtaceae (seis espécies) e Asteraceae (cinco espécies), enquanto neste trabalho em área urbana, foram encontrados 19 tipos polínicos, representados igualmente por 11 familias botânicas, também com maior registro para Myrtaceae (sete espécies), mas apenas um registro de Asteraceae. Num estudo com Melipona mandacaia Smith realizado por Alves; Carvalho; Souza (2006) na Bahia, também foram encontrados 26 tipos polínicos, pertencentes a 11 famílias botânicas. Os tipos mais constantes nas amostras foram Piptadenia rigida, Mimosa verucata, Psidium sp. e Ricinus communis e as famílias mais representativas Fabaceae (Mimosoideae), Euphorbiaceae, Asteraceae e Anacardiaceae. M. quadrifasciata visitou 20 espécies de plantas no cerrado do estado de Minas Gerais, sendo as famílias mais procuradas Asteraceae, Solanaceae e Myrtaceae (COSTA; ANTONINI, 2000). Outro estudo realizado por Antonini et al (2006) em um fragmento de floresta urbana em Belo Horizonte - MG, sobre as preferências florais da mesma espécie, teve como resultado 16 espécies vegetais visitadas pela mesma, representada por oito famílias botânicas durante doze meses de estudo. Setenta por cento das plantas visitadas foram principalmente espécies de Solanaceae e Myrtaceae, corroborando com este trabalho. Darakjiin (1989) cita que, no estado de São Paulo, M. quadrifasciata costuma visitar flores das famílias Myrtaceae, Melastomataceae e Fabaceae. Um estudo de Ramalho et al (1990) sobre recursos e preferências florais utilizados por essa abelha, observou que as espécies vegetais mais utilizadas também foram principalmente Myrtaceae, Melastomataceae, Solanaceae e Mimosoideae (Fabaceae). No estudo realizado por Wilms e Wiechers (1997) na floresta Atlântica de São Paulo sobre a repartição de recursos florais por abelhas nativas do gênero Melipona e a abelha
32 31 africanizada, foram encontrados 20 a 25 tipos polínicos nas amostras de pólen destas abelhas, resultado semelhante a este trabalho. Em São Paulo, estudos florísticos e fenológicos de plantas ornamentais, realizados por Agostini e Sazima (2003), mostraram que Tetragonisca angustula são abelhas consideradas generalistas, visitando grandes quantidades de espécies de plantas. Num estudo realizado nos Campus da USP em Piracicaba-SP (CARVALHO et al, 1999), T. angustula visitou varias fontes de pólen, sendo mais frequentes as famílias Caesalpiniaceae e Fabaceae (Leguminosae). Knoll (1990) considerou Euphorbiaceae como a mais importante. Imperatriz-Fonseca et al. (1984) destacaram as familias Euphorbiaceae, Moraceae e Fabaceae como as mais abundantes em amostras de pólen nessas abelhas, sendo Fabaceae importante fornecedora de pólen para a dieta desta abelha, corroborando com este estudo, onde foi encontrada principalmente espécie das famílias Euphorbiaceae, Fabaceae e Myrtaceae. A família Melastomataceae também foi fonte de pólen para as duas espécies de abelhas estudadas neste trabalho. Geralmente, as espécies desta família apresentam anteras com deiscência poricida que, para a retirada de seu pólen, exige comportamento especial das abelhas (GOLDENBERG; VARASSIN, 2001), chamado de "buzz pollination" ou polinização por vibração (BUCHMANN, 1983), e que conforme este autor, dentre os Apinae, os meliponídeos são as únicas abelhas que possuem essa capacidade. Sendo assim, o fato dessas abelhas serem capazes de coletar pólen em flores com anteras poricidas beneficia estas plantas, assegurando sua reprodução sexual. Verificou-se que M. quadrifasciata explorou menor número de espécies vegetais (19) do que T. angustula (35), o que mostra que a última possui comportamento mais generalista na coleta de alimento do que M. quadrifasciata. Esse resultado corrobora com Rodrigues (2008), que encontrou menor número de tipos polínicos em M. quadrifasciata (26 tipos) em comparação com Plebeia doryana (39 tipos). Mas tal resultado não corrobora com os obtidos por Vit e D Albore (1994), que observaram maior riqueza de pólen em méis de espécies de Melipona quando comparada com as demais espécies de meliponídeos estudadas. O menor número de tipos polínicos explorados por M. quadrifasciata indica que essa espécie concentra suas coletas em poucos recursos florais (CARVALHO; MARCHINI, 1999; CASTRO, 2001; GUIBU et al., 1988; KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ FONSECA, 1987; NEVES; VIANA, 2001; RAMALHO; KLEINERT-GIOVANNINI; IMPERATRIZ-FONSECA, 1989; WILMS; IMPERATRIZ-FONSECA; ENGELS, 1996). Estudos realizados sobre a utilização desses recursos por Melipona, detectados,
33 32 principalmente, por meio da análise de grãos de pólen coletados no interior do ninho (Ramalho et al, 1989), evidenciaram que, apesar dessas abelhas possuírem habito alimentar generalista, tendem a concentrar suas coletas em espécies vegetais com floração em massa e apresentam seletividade quanto à espécie visitada, o que justificaria a busca concentrada do pólen de M. quadrifasciata em poucas espécies vegetais durante o período do estudo, tais como Eucalyptus sp., Eugenia uniflora e Mimosa sp., sendo que todas essas espécies apresentam grande número de flores e quantidades de pólen. A similaridade (0,43) no uso de recursos tróficos pelas duas espécies de abelhas mostra que essas espécies partilharam, parcialmente, os mesmos recursos na área urbana durante o período de estudo e coletaram pólen geralmente de flores de espécies diferentes. A sobreposição de nicho se refere à utilização de alguns mesmos tipos de recursos por duas ou mais espécies, sendo que quanto maior o número de recursos usados por ambas as espécies, maior a sobreposição ou o valor da similaridade (ABRAMS, 1980 apud NOGUEIRA- FERREIRA, 2007). Comparando os índices de similaridade no uso de recursos tróficos de M. quadrifasciata do presente estudo, em área urbana, com um estudo realizado em um remanescente florestal por Rodrigues (2008), verificou-se similaridade muito baixa (0,17), demonstrando que na área urbana e no remanescente florestal as abelhas coletaram, na maioria dos casos, em flores de espécies diferentes. As espécies vegetais em comum coletadas nas duas áreas foram: Cordyline terminalis, espécie exótica, geralmente presente em área urbana e também encontrada no sítio onde foi realizado o estudo do remanescente florestal; Eucalyptus sp. e Eupatorium sp. presente em ambas as áreas, provavelmente por serem exóticas invasoras; e Citrus sp. e Eugenia uniflora, espécies frutíferas, também encontradas tanto em área urbana quanto no sítio do estudo. Uso e partição de recursos entre outras espécies de abelhas eussociais também foi encontrada por Neves e Viana (2001) e Lorenzon et al. (2001). O fato que M. quadrifasciata e T. angustula partilharem alguns recursos tróficos, mas apresentarem preferências florais diferentes permite que as duas espécies consigam coexistir no mesmo local, mesmo sendo em uma área urbana. 5.2 Classes de abundância
34 33 Em relação as classes de abundância, M. quadrifasciata e T. angustula não apresentaram diferenças quanto a classificação de pólen dominante, com resultados de 7% e 9% e pólen isolado importante com 34% e 40% respectivamente. Quanto ao pólen acessório e pólen isolado ocasional, houve diferença bem representativa nos resultados, M. quadrifasciata teve 30% de pólen acessório e 21% de pólen isolado ocasional, enquanto T. angustula apresentou 13% de pólen acessório e 46% de polen isolado ocasional. O estudo em Siderópolis-SC, realizado por Rodrigues (2008), apresentou os seguintes resultados para M. quadrifasciata: 10% como pólen dominante, 13% de pólen acessório, 33% pólen isolado importante e 44% de pólen isolado ocasional, tendo valores similares com este estudo para pólen dominante e pólen isolado importante. Num estudo na Bahia (ALVES et al, 2006), a análise geral das classes de abundância indicaram que apenas 3,85% dos tipos polínicos foram considerados como pólen dominante, 15,38% como pólen isolado importante e 80,77% pólen isolado ocasional. Nessa amostra não houve pólen acessório. Este estudo não corrobora com os resultados deste trabalho. Conforme Barth (1989), a grande presença de plantas como pólen isolado ocasional pode estar relacionado com fatores da própria planta (pequena produção de pólen) ou ao comportamento de coleta da abelha (coleta indireta e/ou recurso coletado). As abelhas eussociais saem à procura de uma única espécie floral, mas, quando não encontram quantidade suficiente, visitam outras espécies, misturando os tipos de pólen na mesma carga polínica, o que resulta na ocorrência de muitos tipos como pólen isolado importante e ocasional (BARTH, 2004). Na análise geral de classes de abundância a espécie vegetal que mais esteve presente nas amostras de M. quadrifasciata foi Eucalyptus sp., apresentando-se como pólen dominante, pólen acessório, pólen isolado importante e pólen isolado ocasional. Em T. angustula as espécies com maior representatividade foram Cordyline terminalis e Schinus terebinthifolius, que estiveram presentes como pólen dominante, pólen acessório, pólen isolado importante e pólen isolado ocasional e Eucalyptus sp., presente como pólen dominante, pólen acessório e pólen isolado importante. Segundo Barth (1989), Eucalyptus sp. é um tipo de pólen encontrado na quantidade de pólen dominante (PD) em várias amostras de méis e de abelhas, corroborando com os resultados deste estudo. 5.3 Amplitude de nicho e equitabilidade
35 34 Com relação à amplitude do nicho alimentar das espécies de abelhas estudadas pode-se observar que o nicho alimentar da M. quadrifasciata por mês variou entre 0,03 e 1,50 e para Tetragonisca angustula variou entre 0,09 e 2,41 (Tab. 4), sendo maior a amplitude de nicho para Tetragonisca angustula. No estudo de Rodrigues (2008) em um remanescente florestal em Siderópolis SC, M. quadrifasciata apresentou amplitude consideravelmente menor comparada a P. droryana, corroborando com este estudo. Um estudo feito por Nogueira-Ferreira et al (2007) no Cerrado, demonstrou que T. angustula foi uma espécie que apresentou baixa amplitude de nicho (H ), e baixa equitabilidade (J ) nas visitas às plantas. Em relação à quantidade de tipos polínicos registrados por mês, verificou-se que ambas as espécies de abelhas tiveram maior registro em agosto, com sete tipos polínicos para M. quadrifasciata e 17 tipos para T. angustula, mas em nenhuma das espécies vegetais as operárias coletaram grande quantidade de pólen (Tab. 2 e 3) durante esse mês. Rodrigues (2008) encontrou maior número de espécies exploradas pelas operárias de M. quadrifasciata entre os meses de dezembro e março e para P. droryana de setembro a outubro, ou seja, durante a primavera e os meses mais quentes do ano, indicando que a temperatura influencia nas atividades dessa abelha. As diferenças entre os resultados obtidos nos dois trabalhos, provavelmente, refletem as diferenças na composição florística encontrada nas duas áreas. Enquanto a vegetação em Siderópolis é composta, principalmente, por espécies nativas, na área urbana predominam espécies frutíferas, ornamentais e pioneiras. Aparentemente, essas espécies concentram seu período de floração no inverno, entretanto, ofereçam poucos recursos florais, o que explicaria o fato que as duas espécies de abelhas apresentam grande número de tipos polínicos, porém, com pouca abundância relativa. T. angustula apresentou menor número de tipos polínicos em dezembro, concentrando sua coleta em apenas um tipo polínico. Maio e junho foram os meses com menor número de espécies visitadas por M. quadrifasciata, corroborando com os resultados de Rodrigues (2008), que também foram meses com menor diversidade e uniformidade para coleta de Melipona quadrifasciata, mostrando que esta abelha também concentrou sua alimentação em apenas um tipo polínico. Quanto aos valores de equitabilidade por mês, M. quadrifasciata teve o menor valor em janeiro (0,02), onde visitou quase que exclusivamente uma espécie botânica e maior equitabilidade em dezembro (0,88). Para T. angustula o menor valor foi em dezembro (0,08),
36 35 onde também concentrou sua coleta em apenas uma espécie vegetal e maior equitabilidade em junho (0,92). Ambas as espécies obtiveram valores totais para todo o período do estudo de 0,85, demonstrando que as duas espécies tiveram, no geral a mesma uniformidade na visitação dos tipos polínicos. No trabalho de Rodrigues (2008) em remanescente florestal, M. quadrifasciata teve maior irregularidade nas visitas às plantas, enquanto P. droryana apresentou maiores valores de equitabilidade e maior uniformidade na visitação dos tipos polínicos, resultados que não se assemelham com este estudo. Os maiores valores de diversidade e números de tipos polínicos explorados por M. quadrifasciata foram encontrados entre os meses de agosto e novembro, época da primavera, estação em que há maior quantidade de recursos disponíveis. Já Rodrigues (2008) teve como maiores valores de diversidade os meses entre dezembro e março, não corroborando com este trabalho. Além disso, verificou-se que, no total, os valores de amplitude do nicho alimentar das duas espécies estudadas nesse trabalho foram maiores, comparadas com os obtidos por Rodrigues (2008). Conforme Camillo e Garófalo (1989), a amplitude do nicho trófico de cada espécie é um índice sujeito a mudanças temporais e espaciais e a analise da amplitude. Schoener (1983) sugere que a sobreposição de nicho tende a ser positivamente associada com a competição entre as espécies. Um fator que contribui para as variações no grau de especialização alimentar é a fenologia do florescimento das plantas, que influência a abundância de recursos pelos visitantes, através da substituição das fontes com base na densidade (HEITHAUS, 1979). Assim, a flexibilidade no comportamento de forrageio faz da amplitude do nicho trófico uma variável dinâmica nos ecossistemas. Visto que a espécie mais utilizada foi Eucalyptus sp, que é uma espécie exótica e também de outras espécies exóticas escolhidas preferencialmente pelas abelhas nativas, seria de grande importância outros estudos para verificar se as espécies exóticas não estão prejudicando a polinização das nativas, havendo competição por polinizadores.
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