7. Principais nematoides endoparasitas sedentários: nematoides de galhas e nematoides de cistos
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- Igor Fonseca di Azevedo
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1 7. Principais nematoides endoparasitas sedentários: nematoides de galhas e nematoides de cistos 7.1. Introdução Quando se trata de fitonematoides endoparasitas, quatro grupos logo se destacam pela grande importância econômica, dois deles compreendendo formas cujos estádios juvenis e fêmeas se tornam sedentários após o estabelecimento inicial do parasitismo na planta os nematoides de galhas (gênero Meloidogyne) e de cistos (principalmente gêneros Globodera e Heterodera) e outros dois que se caracterizam por incluir formas migradoras no ciclo de vida os nematoides das lesões radiculares (gênero Pratylenchus) e os nematoides cavernícolas (gênero Radopholus). Nestes últimos, o corpo é sempre esguio, filiforme, o que capacita os juvenis e adultos a entrar e sair de raízes (ou outros órgãos subterrâneos atacados) a qualquer tempo. Por outro lado, nos primeiros, só o juvenil J 2 infectante tem corpo fino e alongado, para permitir a busca e a penetração no órgão vegetal; depois de incitar o tecido nutridor, o J 2 começa a se alimentar e, então, se torna salsichoide, assim permanecendo nos estádios juvenis seguintes até finalmente adquirir forma obesa, aberrante (de saco, de limão, de pêra etc.) ao atingir a fase adulta, como fêmea sexualmente madura. Todos se filiam à classe Chromadorea, subclasse Secernentia e ordem Tylenchida. Os nematoides de galhas e de cistos estão incluídos nas famílias Meloidogynidae e Hoplolaimidae, enquanto os das lesões radiculares e cavernícolas em Pratylenchidae. As espécies de Meloidogyne constituem o grupo economicamente mais relevante dentro da especialidade de Fitonematologia, em função do alto grau de polifagia e da ampla distribuição geográfica de muitas delas, representando constantes ameaças aos produtores rurais tanto das zonas tropical e subtropical, como da temperada. Já as espécies de Globodera e Heterodera, por certo período, foram consideradas problemas fitossanitários mais restritos à zona temperada, visão hoje não mais prevalente, na medida em que muitos relatos de danos severos e perdas vultosas devidas a nematoides de cistos em cultivos da zona tropical também se tornaram comuns na literatura nematológica. Pertencendo à mesma superfamília, os nematoides de galhas e de cistos evidenciam diversas semelhanças no que concerne à biologia e à relação parasita-hospedeiro, estas últimas já comentadas parcialmente no capítulo
2 Os nematoides cavernícolas estão presentes principalmente na zona tropical e, embora o gênero Radopholus congregue mais de 20 espécies, apenas uma R. similis atingiu o status de patógeno de grande importância, causando, há muitas décadas, enormes prejuízos à cultura da bananeira em quase todos os países produtores. Em Pratylenchus, as espécies mais importantes são comumente polífagas e se acham dispersas principalmente nas zonas tropical e subtropical, apesar de algumas ocorrerem na zona temperada. Neste capítulo, as formas sedentárias, isto é, nematoides de galhas e de cistos, serão enfocadas, alistando-se subsídios sobre suas espécies mais conhecidas, métodos usados nas suas identificações, seus aspectos bioecológicos e sintomas, danos e perdas que causam Meloidogyne os nematoides de galhas Breve histórico e espécies mais relevantes O gênero Meloidogyne foi criado por Emilio Goeldi em 1887 no Brasil, ao incluir, em um extenso relatório técnico-científico sobre problemas sanitários da cafeicultura na então Província do Rio de Janeiro, a descrição da espécie-tipo, M. exigua. Na verdade, outros cientistas como M. Berkeley na Inglaterra - já haviam antes relatado a ocorrência de galhas nas raízes de plantas provavelmente associadas ao parasitismo por minúsculos vermes, mas sem vincular o fato a algum grupo específico de fitonematoides. Houve muita controvérsia nos 60 anos seguintes em relação à posição sistemática dos nematoides de galhas, tendo sido incluídos em vários gêneros distintos por diferentes pesquisadores. Somente em 1949, B. Chitwood esclareceu a confusão então reinante entre nematoides de cistos e de galhas, definindo claramente que estes últimos estavam vinculados ao gênero Meloidogyne e apresentando critérios básicos para a identificação morfológica de suas espécies. Atualmente, o gênero conta com mais de 100 espécies descritas (eram 97, em 2009) e o número delas continua a crescer a cada ano que passa. Historicamente, quatro espécies se destacaram muito, como as mais cosmopolitas, polífagas e daninhas à Agricultura,, e e as duas últimas são consideradas, de modo praticamente unânime, as mais importantes do ponto de vista econômico em todo o mundo. Além delas, há outras, de descrições mais recentes, que também foram ganhando realce de forma paulatina ao longo dos anos e, indiferente ao fato de serem polífagas ou parasitarem número restrito de hospedeiros, se 122
3 tornaram alvos frequentes das pesquisas nematológicas na última década. No Brasil, pelo menos duas espécies se encaixam nessa situação: M. paranaensis, parasita de cafeeiros, e M. enterolobii, polífaga, mas causando perdas significativas na cultura da goiabeira. Segue sumário de espécies tidas como de interesse econômico nos diversos continentes. Tabela 7.1 Nematoides de galhas (Meloidogyne spp.) nos diversos continentes, agrupados segundo o nível de importância econômica (adaptada de diferentes autores). America N. America S. África Europa Ásia Austrália M. chitwoodi M. enterolobii M. paranaensis (3) M. microtyla M. graminis M. naasi M. enterolobii M. exigua M. paranaensis (3) M. oryzae M. salasi M. acronea M. artiellia (3) M. africana M. litoralis M. naasi (3) M. enterolobii M. enterolobii M. graminicola (3) M. mali M. camelliae M. naasi : de máxima relevância; : relevantes a certas culturas; e (3) de interesse em áreas limitadas Ciclo de vida O dimorfismo sexual em Meloidogyne é muito evidente, sendo as fêmeas obesas, com forma de saco, e os machos filiformes; as diferenças no formato corporal ocorrem durante o desenvolvimento pós-embrionário. Completada a embriogênese, o juvenil de primeiro estádio (J 1 ) sofre a primeira ecdise ainda no interior do ovo e eclode já como J 2, o estádio infectante típico dentro do gênero. Este estádio móvel (fig. 7.1), também chamado de J 2 pré-parasita, movimenta-se no solo na busca de raízes de planta hospedeira favorável. Essa procura, que pode durar dias, semanas ou mesmo meses, é suportada por reservas energéticas (= lipídios) previamente acumuladas no intestino. Após penetrarem as raízes (fig. 7.1), os juvenis migram ao longo do córtex até encontrarem local propício ao estabelecimento do sítio de alimentação nas camadas mais profundas, no geral junto à endoderme ou ao periciclo. O parasitismo leva à 123
4 formação de células nutridoras ou gigantes (ver capítulo 5), que irão prover substancial sustento ao juvenil, o qual perde a mobilidade tornando-se sedentário, sofre alterações morfológicas mudando para a forma de salsicha e passa a ser denominado então J 2 parasita (fig. 7.2A-D). Figura 7.1 Juvenis infectantes/j 2 de Meloidogyne fora e no interior de raiz (de J. Eisenback e H. D. Campos) A partir daí, permanecendo fixo ao tecido nutridor e sem evidenciar mudança no formato salsichoide, o nematoide irá sofrer as três ecdises subsequentes para poder atingir a fase adulta, avançando aos estádios de J 3, J 4 e de fêmea (imatura) ou de macho. É importante destacar que os J 3 e J 4, femininos e masculinos, não se alimentam, pois não possuem estilete bucal e os seus esôfagos são mal formados, sendo tais características recuperadas no adulto, ou seja, este volta a apresentar estomatoestilete e esôfago tilencoide normais (figs. 7.2E,F e 7.3E,F). As fêmeas apresentam dois ramos genitais (= gônadas, constituídos pelo conjunto ovário-oviduto-útero) funcionais e continuam a se alimentar após atingirem a fase adulta pelo restante de suas vidas passando, quando sexualmente maduras, a exibir forma aberrante de saco (Fig. 7.4), ao passo que os machos usualmente têm gônada única e não se alimentam. O restabelecimento do formato filiforme no adulto macho resulta de um alongamento do corpo do J 4 masculino salsichoide. Essa metamorfose ocorre estando o J 4 contido no interior das cutículas velhas (= exúvias) do J 2 e do J 3 (fig. 7.3F), de onde sai depois para o meio externo ao recuperar a mobilidade. Os machos costumam ter comprimento igual ou superior a 1,0 mm e seus corpos são tipicamente retorcidos em torno do eixo longitudinal, aspecto bem perceptível quando examinados ao microscópio. 124
5 Figura 7.2: Desenvolvimento em Meloidogyne (juvenil feminino a fêmea): A- juvenil J 2 infectante ou préparasita; B, C, D- J 2 parasita em progressão; E- J 4 no interior das exúvias do J 2 e J 3 ; F- Fêmea imatura no interior das exúvias dos estádios juvenis anteriores (J 2 a J 4 ). As siglas são: PrG = primórdio genital; Gon = gônada; An = ânus; Gre = glândulas retais; RGen = ramos genitais (setas indicando os ovários); Vag = vagina; Per = região perineal; Ex2 = exúvia do J 2 ; Ex3 = exúvia do J 3; e Ex4 = exúvia do J 4 (de J. Eisenback). Figura 7.3: Desenvolvimento em Meloidogyne (juvenil masculino a macho): A- juvenil J 2 infectante ou préparasita; B, C, D- J 2 parasita em progressão; E- J 4 no interior das exúvias do J 2 e J 3 ; F- Macho em formação no interior das exúvias dos três estádios juvenis anteriores (J 2 a J 4 ). As siglas são: PrG = primórdio genital; Gon = gônada (setas indicando o testículo); VD = vaso deferente; Sp = espículo; Ex2 = exúvia do J 2 ; Ex3 = exúvia do J 3; e Ex4 = exúvia do J 4 (de J. Eisenback). 125
6 essa espécie; para foram duas, e assim por diante. A propensão de espécies que se reproduzem partenogeneticamente em produzir biótipos é conhecida e, portanto, tal procedimento, de certa forma, veio apenas consagrar tal habilidade dessas espécies. Essas raças foram e continuam a ser caracterizadas e identificadas em muitos artigos científicos publicados ainda hoje, porém, por diferentes razões, a validade da utilização prática delas tem sido discutida e contestada nos últimos anos, em congressos nacionais e internacionais Relação parasita-hospedeiro / Sintomatologia A estratégia de alimentação dos nematoides de galhas já foi descrita no capítulo 5. O parasitismo de raízes vegetais por espécies de Meloidogyne se caracteriza por: i) indução de sítio de alimentação (= cenócito) formado por células nutridoras ou gigantes, que diferem morfológica e fisiologicamente das normais, das quais os juvenis obtêm os nutrientes essenciais ao desenvolvimento até a fase adulta; essas células modificadas, que se localizam usualmente na endoderme e/ou periciclo, muitas vezes sofrem alterações anatômicas que provocam rompimento na parede do cilindro central ou vascular; e ii) a formação de engrossamentos radiculares típicos chamados galhas, resultantes de reações de hipertrofia e hiperplasia no tecido cortical adjacente ao corpo do nematoide (fig. 7.6). Figura 7.6 Fitoparasitismo por Meloidogyne: fêmea madura com a região anterior e estomatoestilete em contato com as células nutridoras (= células gigantes ) induzidas na raiz; HIP = hiperplasia (de J. M. Santos) 130
7 As galhas no geral aparecem um a dois dias depois da penetração do juvenil infectante na raiz e, como representam mera resposta da planta à infecção, não são essenciais ao sucesso da relação parasita-hospedeiro. As células nutridoras normalmente se formam no interior das galhas incitadas e estas sim são fundamentais e indispensáveis ao desenvolvimento e à reprodução dos nematoides. O tamanho, a forma e a posição relativa das galhas nas raízes podem variar bastante. Podem ser alongadas ou esféricas. Por vezes, são pequenas, pouco evidentes ou tipicamente apicais, requerendo auxílio de lupa para melhor visualização (fig. 7.7). Quando se formam preponderantemente nas pontas das raízes, como é comum em cana-de-açúcar, é preciso muito cuidado durante a coleta de amostras no campo para fins de diagnose porque o arrancamento das plantas pode causar o rompimento das raízes e, então, as galhas não são detectadas. Em diversas cultivares de milho e sorgo é extremamente difícil a identificação de galhas no campo, mesmo quando as plantas se encontram sob intenso parasitismo. Figura 7.7 Galhas radiculares incitadas por Meloidogyne: A- M. exigua em cafeeiro; B- em tomateiro; C- em tomateiro; e M. naasi em cevada (de J. Eisenback). 131
8 Por outro lado, há muitas plantas cultivadas, como feijoeiro, aboboreira, pepino, quiabeiro, tomateiro, soja, fumo, pessegueiro e outras, que mostram intensa resposta ao parasitismo por Meloidogyne spp., observando-se numerosas galhas de grandes dimensões em seus sistemas radiculares (fig. 7.8A); tal condição parece mesmo ser a mais comum nas meloidoginoses (= infecções por espécies de Meloidogyne). Portanto, as galhas, embora nem sempre facilmente percebidas a olho nu, constituem sintoma direto de grande utilidade à identificação de ataques por Meloidogyne já no campo, inclusive por produtores rurais. É preciso ter em mente, entretanto, que as galhas não representam o único sintoma decorrente dos ataques por Meloidogyne. No geral, a ocorrência de elevado número de galhas bem evidentes costuma estar associada a uma escassez de radicelas, ou seja, das raízes muito finas, secundárias e terciárias, importantes na tarefa de absorver água e nutrientes disponíveis no solo (fig. 7.8A,G); uma exceção a essa regra pode ser observada nos ataques devidos à espécie, cujas galhas induzidas geralmente mostram muitas ramificações laterais atípicas (fig. 7.7C), não resultando, portanto, sistemas radiculares pobres. Há outros casos em que as raízes sofrem severa destruição do tecido cortical, ou descorticamento, e ficam quase reduzidas à casca; tal ocorre em ataques de M. coffeicola, e M. paranaensis em certos cafeeiros (fig. 7.8B), cujos sistemas radiculares, nas palavras dos agricultores, esfarelam quando esfregados entre as mãos. Em cenoura, além das galhas nas raízes laterais, em fase inicial do ciclo vegetativo, podem se verificar depois deformações diversas, principalmente o chamado digitamento, isto é, as cenouras ficam bifurcadas ou trifurcadas, perdendo o valor comercial (fig. 7.8C,D). Tubérculos, rizomas, túberas e outros órgãos subterrâneos também sofrem danos diretos, exibindo rachaduras (fig. 7.8E) ou crescimentos anormais na superfície, como as conhecidas pipocas em batata (fig. 7.8F), que depreciam totalmente o produto para venda. Sintomas aparecem também na parte aérea das plantas atacadas, como reflexos das galhas incitadas nas raízes, das deformações internas nestas decorrentes da formação das células nutridoras e até mesmo de eventual rompimento da parede do cilindro central. Talvez o mais frequente (e evidente) sintoma no campo seja o mau crescimento das plantas parasitadas, que ficam bem menores que aquelas não atacadas; expressões como nanismo, enfezamento e deperecimento são usadas comumente para designar tal anomalia. Como os fitonematoides no geral mostram distribuição irregular no terreno, esse sintoma se 132
9 manifesta normalmente na forma de manchas de plantas de menor porte em meio à lavoura, vulgarmente referidas como reboleiras (figs. 7.9 e 7.10); a forma e a extensão de tais manchas podem variar muito, em função de fatores como declividade e textura do solo, disponibilidade de matéria orgânica, presença de organismos nematófagos e outros. Figura 7.8 Sintomas diretos de meloidoginose: escassez de radicelas associada à presença de muitas galhas grandes em feijoeiro (A) e soja (G); descorticamento em cafeeiro (B); galhas (C) e digitamento (C,D) em cenoura; pipocas em batata (E); e rachaduras em batata-doce (F) [montagem de fotos de vários autores]. Conforme visto no capítulo 5, o cenócito induzido pelos nematoides de galhas atua como um dreno metabólico, com constante mobilização de fotoassimilados circulantes na planta para o interior das células nutridoras visando prover o desenvolvimento e a reprodução do nematoide. Isso pode levar à ocorrência de desequilíbrios fisiológicos, ou seja, carência de macro e/ou micronutrientes, que vão se expressar na forma de clorose e 133
10 outros sintomas de deficiências nutricionais (fig. 7.10). Durante períodos de estiagem ou calor excessivo, nas horas mais quentes do dia, quando há máxima transpiração, as plantas sob meloidoginose podem exibir murchamento, sendo tal sintoma usual em culturas como a do fumo (fig. 7.9), com folhas de limbo largo. Em alguns cultivos, como da cana-de-açúcar, por vezes pode-se perceber alterações nas características agronômicas das cultivares, como na espessura do caule, no comprimento dos internódios, na altura de perfilhamento e outras. E, certamente, também ressalta como sintoma perceptível pelo exame da lavoura, a queda progressiva de produtividade da cultura na área infestada, o que não é difícil de ser verificado pelo agricultor mais atento ao longo dos anos. Figura 7.9 Sintomas reflexos de meloidoginose: (esq.) reboleira em cana-de-açúcar devida a Meloidogyne javanica e (dir.) murchamento em fumo causado por Meloidogyne sp. (de W. R. T. Novaretti e B. G. Lucas). As reduções na produção e perdas econômicas associadas decorrentes de ataques por nematoides de galhas variam em função de diversos fatores, abióticos e bióticos, como as interações espécie-cultura envolvidas, as condições ambientais durante o ano agrícola, o tipo de manejo da lavoura e vários outros. Há situações extremas como a da cenoura, que, exceto nos casos de cultivares resistentes ou tolerantes, só pode ser produzida na ausência de nematoides de galhas na área, pois os danos e perdas causados no geral são totais. No Brasil, o cultivo de cafeeiros do tipo arábico em áreas sob infestação por ou M. paranaensis afigura-se atividade de alto risco, haja vista os danos severos que tais espécies costumam provocar, podendo acarretar perdas vultosas, como as ocorridas nos anos 1960, 1970 e Também no Brasil, a incidência de nematoides de galhas, como M. javanica, já causou reduções de até 35 toneladas por hectare na cultura da cana-de-açúcar, com enorme impacto econômico. Embora haja inúmeros dados sobre perdas agrícolas 134
11 consequentes a ataques por espécies de Meloidogyne nos mais variados tipos de culturas, os três exemplos ora citados parecem suficientes para bem ilustrar o porquê de serem os nematoides de galhas os mais temidos e pesquisados no Brasil e no resto do mundo. Figura Cafeeiro envaretado sob ataque por Meloidogyne coffeicola (esq./alto) com sintomas nas folhas de desequilíbrios nutricionais (esq./abaixo); reboleiras devidas a meloidoginoses em videira e alface (dir./acima e abaixo) [de L. C. Ferraz, B. G. Lucas, Sonia M. L. Salgado e R. R. A. Lordello]. Não obstante as galhas radiculares sejam de visualização relativamente simples possibilitando ao fitossanitarista ou mesmo ao produtor rural muitas vezes identificar os nematoides do gênero Meloidogyne como causa primária dos danos provocados em uma dada lavoura, é importante destacar que os sintomas da parte aérea observados em cultivos sob meloidoginose são inespecíficos, ou seja, também podem ser ocasionados por outros fatores ou agentes. Aliás, isso vale para todos os grupos de fitonematoides e não apenas os nematoides de galhas! De fato, reboleiras, nanismo de plantas, murchamento, clorose, rachaduras e os demais sintomas reflexos aqui alistados podem ter outras causas além do parasitismo por espécies de Meloidogyne, estando a baixa fertilidade e a compactação excessiva do solo entre elas, ao lado de vários outros fatores edafoclimáticos. Em vista 135
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